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Zonas de alto impacto de atropellamientos en un area protegida de Cerrado (Brasil): planeando acciones para la conservacion.

Roadkill hotspots in a protected area of Cerrado in Brazil: planning actions to conservation

INTRODUCCION

Las carreteras pueden presentar un importante factor de desarrollo economico y social para una region (1,2). Sin embargo, su presencia puede resultar en un fuerte impacto ecologico, como remocion de la vegetacion natural para su construccion (3), aislamiento de las poblaciones naturales y perdida de animales por atropellamientos (4).

Se estima que cerca de un millon de animales vertebrados muere atropellado anualmente en las carreteras de los Estados Unidos (4). En Brasil, estimativas de los animales atropellados todavia son escasas (5).

Por lo tanto, los atropellamientos de fauna son considerados como la principal causa de mortalidad de vertebrados, superando inclusive a la caza (6). Algunos estudios tambien sugieren que la presencia de carreteras cerca de areas de conservacion puede representar la mayor amenaza para la vida silvestre debido a la alta abundancia de especies e individuos (7).

La reduccion de poblaciones naturales por atropellamientos aumenta su riesgo de extincion (2). Estimar y monitorear este impacto sobre la fauna es esencial para proponer acciones de mitigacion (8). En este contexto, los analisis moleculares son una poderosa herramienta para la correcta identificacion de las especies (9) y puede ser utilizada inclusive cuando la identificacion morfologica de las especies se dificulta.

En este trabajo se identificaron los vertebrados atropellados alrededor de un area protegida de Cerrado en el Suroriente de Brasil y se determinaron hotspots de atropellamientos, informacion que puede ser utilizada para planes de mitigacion que busquen reducir el impacto sobre la fauna local.

MATERIALES Y METODOS

Sitio de estudio. Se registraron los atropellamientos de vertebrados en dos carreteras municipales pavimentadas de calzada simple (Domingos Innocentini y Ayrton Senna) alrededor de una importante area para la conservacion del Bioma Cerrado (Itirapina, Sao Paulo, Brasil). Esta area es una de los pocos remanentes protegidos del Bioma en el estado de Sao Paulo y en ella se localiza la estacion ecologica de Itirapina (IEcS) y la estacion experimental de Itirapina (IES), rodeada por un zona de amortiguamiento compuesta por Cerrado y bosques de galeria. La IEcS (22[grados]11'S, 47[grados]51'W) comprende 2300 ha habitadas por muchas especies amenazadas como el lobo de crin (Chrysocyon brachyurus), el nandu comun (Rhea americana) y el puma (Puma concolor) (10). La IES (22[grados]15'S, 47[grados]45'W) engloba 3212 ha en las cuales cerca de 2000 ha son utilizadas para investigaciones cientificas y el cultivo de vegetacion exotica (Pinus sp. and Eucalyptus sp.).

Colecta de datos. Los sitios de colecta fueron escogidos considerando la proximidad con el area protegida de Cerrado en Itirapina. Se recorrieron 12 km (siete km dentro del area protegida y cinco km en la zona de amortiguamiento) en la carretera Ayrton Senna y cuatro km alrededor de los limites del area protegida en la carretera Domingos Innocentini.

Las carreteras fueron recorridas dos veces cada dia durante cinco dias/semana desde Mayo de 2012 hasta Agosto de 2013. Se registro el lugar del atropellamiento mediante un GPS, los animales fueron fotografiados y sus datos biometricos, morfologicos (tamano de la pata, tamano de la cola, peso) y el sexo fueron registrados. Tambien se colectaron muestras de tejido (musculo, piel o pelo) para la confirmacion molecular de la identificacion de la especie y para la creacion de una base de datos genetica para futuros analisis moleculares. El estatus de amenaza de las especies se establecio siguiendo la lista de fauna amenazada del estado de Sao Paulo (10).

Identificacion molecular de las especies. El ADN fue extraido de las muestras de tejido utilizando el protocolo de fenol-cloroformo (11). La integridad de ADN fue verificada utilizando gel de agarosa al 1% y cuantificando en un Biofotometro (Eppendorf Corporation[R]). Se utilizaron los primers universales 16S (12) y COI (13) para la identificacion molecular de las especies. El protocolo para PCR (polymerase chain reaction) utilizado fue similar para ambos primers: 1 x buffer tris-KCl 10x (Tris-HCl 200 mM pH 8.4 y KCl 500 mM), 4 mM Mg[Cl.sub.2], 0.25 mM dNTPs, 0.3 pmol de cada primer, 1 U Taq DNA Polymerase Platinum (Invitrogen) y 50 ng de ADN para un volumen final de 25 pl. La amplificacion del ADN fue realizada en un Applied Biosystems Veriti[R] siguiendo estas condiciones: 94[grados]C por 4 min, 35 ciclos a 94[grados]C por 45 s, 50-51[grados]C por 45 s, 72[grados]C por 45 s y una extension final a 72[grados]C por 10 min.

Los productos del PCR fueron analizados en un secuenciador automatico (ABI3730XL, Applied Biosystems) por la empresa Macrogen, Inc., en Corea del Sur (www.macrogen.com). Las secuencias nucleotidicas fueron comparadas con secuencias de las bases de dados del NCBI (National Center for Biotechnology Information) y BOLD (Barcode of Life Data Systems) para la identificacion de las especies.

Analisis de datos. La frecuencia de los atropellamientos fue calculada dividiendo el numero de animales atropelladas por el numero de kilometros recorridos durante el periodo completo del estudio.

Los puntos de atropellamientos fueron plotados sobre un mapa de la carretera utilizando el software Siriema (Spatial Evaluation of Road Morality Software) (14) para identificar los hotspots de los eventos. Se utilizo el estadistico K de Ripley (15) para evaluar la distribucion no-aleatoria de los atropellamientos. Ademas de la perdida de dimensionalidad causada por la linearizacion con esta transformacion se previene la formacion de falsos clusters en las curvas (14).

La influencia de las caracteristicas del paisaje en los hotspots de atropellamientos tambien fue evaluada. Igualmente fue construido un mapa de cobertura con cinco metros de resolucion final del area estudiada utilizando imagenes de satelite del Google Earth (16) y el programa Quantum GIS (17). La distancia entre el hotspot y la cobertura del paisaje mas cercana fue calculada. Las coberturas del paisaje fueron clasificadas como: vegetacion natural (incluyendo Cerrado y bosques de galeria), rios, lagos, cultivos de cana de azucar, silvicultura, pastizales y areas urbanas. La asociacion entre el hotspot y la cobertura fue probada con ANOVA y su significancia fue evaluada con el test de Tukey despues de una transformacion de los datos.

Regresiones lineares entre el promedio mensual de temperatura obtenida a partir de los registros de la estacion ecologica de Itirapina (IEcS) y el numero de atropellamientos per mes fueron realizadas para evaluar si hay influencia de la temperatura ambiental sobre el numero de atropellamientos, para esto los datos fueron log-transformados para ajustarlos a los requerimientos de los testes parametricos.

RESULTADOS

Se registraron 31 animales atropellados de 21 especies diferentes en 16 meses (Tabla 1). Del total de especies fueron clasificados conforme la lista de fauna amenazada del estado de Sao Paulo (10) Leopardus pardalis (vulnerable), Cuniculus paca (casi amenazado) y Chrysocyon brachyurus (vulnerable).

La tasa de mortalidad fue de 1.46 animales/ km/ano y tres clusters de atropellamientos significativos fueron detectados; entre 0-1 km, entre 3-3.5 km y entre 13-14 km a lo largo de los 16 km muestreados (Figura 1). En uno de estos puntos (0-1 km) por ejemplo, se registraron siete animales atropellados, 22.6% del total de los registros. Fueron detectadas asociaciones positivas entre la presencia de vegetacion natural y los hotspots de atropellamiento (p=0.009).

El numero de atropellamientos fue mayor conforme el aumento de la temperatura ambiental ([F.sub.1,14] = 8.39, [R.sup.2] = 0.375, p = 0.012). Los meses con temperatura media mayor (Octubre y Noviembre 2012, con 26.1[grados]C y 25.1[grados]C, respectivamente) presentaron 8 animales atropellados, lo que representa un 25.8% del total de atropellamientos.

DISCUSION

La fauna local que habita el area estudiada se encuentra sobre una fuerte presion por los atropellamientos. La tasa de mortalidad observada (1.46 animales/km/ano) fue mucho mas alta que la reportada por Da Cunha et al (18) en un area no protegida de Cerrado (0.014 animales/km/ano), sugiriendo que el impacto de las carreteras es mas drastico alrededor de areas protegidas, donde abundancia de fauna esperada es mucho mas alta. La diferencia observada en la intensidad de los atropellamientos muestra la importancia de estudiar y elaborar acciones especificas de mitigacion para cada lugar.

Un gran numero de registros y especies fueron detectados, incluyendo especies con gran importancia ecologica, como el lobo de crin y el ocelote. Una vez que estas especies son predadores superiores ellos son vitales para mantener el equilibrio de poblaciones de otras especies y la perdida de individuos puede resultar en consecuencias ecologicas para la fauna local como un desequilibrio en la densidad de los herbivoros y seguidamente en la comunidad de las plantas (19). Es importante destacar que el numero de animales atropellados puede ser mucho mas alto que lo reportado pues algunos animales no son detectados, o los restos pueden ser removidos debido a las condiciones climaticas, por ejemplo.

Las especies de mamiferos y reptiles representaron 54.8% y 38.7% de los animales atropellados respectivamente. Solo cinco especies no pudieron ser confirmadas por los analisis moleculares, debido al pesimo estado de conservacion de las muestras de tejido, impidiendo la amplificacion del ADN en el PCR, aunque los siete individuos pudieron ser identificados morfologicamente. Sin embargo, el exito en la identificacion de la mayoria de las muestras demostro el gran potencial de los analisis de DNA, principalmente para individuos dificiles de identificar morfologicamente por su nivel de degradacion o en grupos taxonomicos en los cuales es necesario un especialista para la correcta identificacion.

El numero de atropellamientos aumento durante los meses calientes, este resultado pudo ser influenciado principalmente por los atropellamientos de Tupinambis merianae, debido probablemente al movimiento de los animales para reproduccion frecuentemente asociado a las temporadas de temperaturas mas altas (20). De este modo, estrategias que faciliten o eviten el paso de los animales seran mas efectivas si se consideran los periodos de reproduccion que hacen los animales mas vulnerables a los atropellamientos.

Los tres hotspots detectados fueron asociados a la presencia de vegetacion natural, lo que sugiere que son puntos de cruce importantes para los animales. En el hotspot 0-1 km, el principal lugar de atropellamientos, remanentes naturales de Cerrado predominan en ambos costados de la carretera. En los otros hotspots, la carretera es interceptada por pequenos rios con bosques de galeria. Esto sugiere que la mayoria de los atropellamientos cerca de vegetacion natural que de plantaciones de cana de azucar y pastizales esta asociado a el movimiento preferencial de los animales a traves de este tipo de cobertura del paisaje. Las areas abiertas usualmente ofrecen menos recursos para los animales ademas que el riesgo por estar expuesto aumenta. Resultados similares fueron tambien encontrados por Bueno et al (21) mostrando fuerte correlacion entre las caracteristicas del paisaje sobre los atropellamientos de chiguiro (Hydrochoerus hydrochaeris) en otra autopista brasilera.

Estos estudios demuestran la importancia de monitorear la fauna en infraestructuras lineares, especialmente alrededor de areas protegidas, puesto que los atropellamientos pueden representar una fuerte amenaza para la fauna local. Determinar los hotspots es el primer paso para reducir los impactos sobre la vida silvestre (9,27). Un numero de estrategias puede ser eficiente para reducir o prevenir atropellamientos de animales: Ecoductos como pasos subterraneos, pasos a desnivel con vallas para conducir a los animales asi como sensores para control de la velocidad y senales de transito de advertencia en estos hotspots permitiran la reduccion de muertes en las carreteras.

En sintesis, en este trabajo se proporciona una fuerte evidencia de los puntos mas criticos donde estrategias de mitigacion deben ser implementadas inmediatamente para reducir los atropellamientos en el area estudiada. Este estudio resalta la importancia de detectar puntos principales de atropellamiento y las especies o los grupos taxonomicos mas afectados, ayudando a la elaboracion de medidas eficaces que pueden mejorar la conservacion de la fauna.

INTRODUCTION

Roads may represent an important factor of economic and social development for a region (1,2). However, their presence may result in strong environmental impact, such as the removal of natural vegetation to their construction (3), isolation of the natural populations and loss of animals by roadkill (4).

It is estimated about one million of vertebrates annually killed by vehicles on roads in the United States (4). In Brazil, roadkill estimations are still scarce (5).

Therefore, fauna roadkill is recognized as the main cause of vertebrate mortality, surpassing even the hunting (6). Some studies also suggest that the presence of roads can represent a major threat to wildlife when near to conservation areas due to the high abundance of species and individuals (7).

The reduction of natural populations by roadkill increases their risk of extinction (2). Estimating and monitoring this impact over the fauna is essential to propose mitigation actions (8). In this context, the molecular analysis is a powerful tool to correct species identification (9) and it could be used whenever morphological species identification is difficult.

In this work we surveyed roadkill vertebrates around a Cerrado protected area in Southeastern Brazil and identified roadkill hotspots, which could be used in mitigation plans in order to reduce the impact over the local fauna.

MATERIAL AND METHODS

Study site. Roadkills in two municipal wide-lane roads (Domingos Innocentini and Ayrton Senna roads) around an important area for Cerrado biome conservation (Itirapina city, Sao Paulo, Brazil) were surveyed. This area is one of the few remaining protected areas of this biome at Sao Paulo State where are located the Itirapina Ecological Station (IEcS) and the Itirapina Experimental Station (IES), surrounded by a buffer area comprised by Cerrado and riparian vegetation. The IEcS (22[degrees]11'S, 47[degrees]51'W) covers 2300 ha with many threatened species, such as, maned wolf (Chrysocyon brachyurus), rhea (Rhea americana) and cougar (Puma concolor) (l0). The IES (22[degrees]15'S, 47[degrees]45'W) encompasses 3212 ha in which about 2000 ha are used for scientific research and cultivation of exotic vegetation (Pinus sp. and Eucalyptus sp.).

Data collection. The sampling sites were chosen considering the proximity to the protected area of Cerrado in Itirapina. We surveyed 12 km (seven km inside the protected area and five km in the buffer area) at the Ayrton Senna road and four km around the limits of the protected area at Domingos Innocentini road.

The roads were checked twice everyday during five days/week from May 2012 to August 2013. We registered the local of roadkills with a GPS, photographed the animals and registered biometric and morphologic data (paw size, tail size, weight) and sex. We also collected samples of tissue (muscle, skin or hair) in order to confirm molecularly the species identification and create of a genetic database for future molecular analyses. Threat status of species was categorized following the list of threatened fauna of Sao Paulo State (10).

Molecular species identification. DNA was extracted from tissue samples using fenolcloroformio protocol (11). The DNA integrity was verified using 1% (w/v) agarose gel and the quantification was conducted with BioPhotometer (Eppendorf Corporation[R]). We used 16S (12) and COI (13) universal primers to molecular species identification. The PCR (polymerase chain reaction) protocol was similar for both primer sets as it follows: 1X buffer tris-KCl 10X (Tris-HCl 200 mM pH 8.4 and KCl 500 mM), 4 mM Mg[Cl.sub.2], 0.25 mM dNTPs, 0.3 pmol of each primer, 1 U Taq DNA Polymerase Platinum (Invitrogen) and 50 ng of DNA template for a final volume of 25 [micro]l. The DNA amplifications were carried out in an Applied Biosystems Veriti[R] Thermal Cycler under the following conditions: 94[degrees]C for 4 min, 35 cycles at 94[degrees]C for 45 s, 50-51[degrees]C for 45 s, 72[degrees]C for 45 s and a final extension at 72[degrees]C for 10 min.

PCR products sequencing was performed in an automated sequencer (ABI3730XL, Applied Biosystems) by Macrogen, Inc., in South Korea (www.macrogen.com). The nucleotide sequences were compared to databases from NCBI (National Center for Biotechnology Information) and BOLD (Barcode of Life Data Systems) to the species identification.

Data analyzes. The frequency of roadkill was calculated dividing the number of killed animals by the number of kilometers covered during the whole study period.

The roadkills were plotted over the local road map using Siriema software (Spatial Evaluation of Road Morality Software) (14) to identify the hotspots of occurrences. We used the Ripley's K statistics (15) to evaluate the non-random distribution of roadkills. Although the road linearization causes loss of dimensionality, with this transformation the formation of false clusters at the curves was prevented (14).

Influence of landscape characteristics on the roadkill hotspots was also evaluated. A land cover map of the studied area was constructed by using satellite images from Google Earth (16) and the Quantum GIS program (17) with five meters final resolution. The distance between a hotspot and its nearest land cover was calculated. Land cover was classified as natural vegetation (including Cerrado and riparian vegetation), river, lakes, sugar cane, silviculture, pastures and urbanized areas. The association between hotspot and land cover was tested by ANOVA and significant association was evaluated by Tukey test, after data log transformation.

Linear regression between the monthly average temperature obtained from the registers of Itirapina Ecological Station (IEcS) and the number of roadkills per month, with log transformed data to fit the parametric tests requirements was also performed to investigate whether there are influence of the environmental temperature on number of roadkills.

RESULTS

We registered 31 roadkilled animals of 21 different species in 16 months (Table 1). From the total of species, Leopardus pardalis (vulnerable), Cuniculus paca (near threatened) and Chrysocyon brachyurus (vulnerable) were stated according to the list of threatened fauna of Sao Paulo State (10).

The mortality rate was 1.46 animals/km/year and three significant clusters of roadkill were detected in 0-1 km, 3-3.5 km and 13-14 km along the 16 km sampled (Figure. 1). In one of these points (0-1 km) for example, we registered seven roadkilled animals, which represents 22.6% of total records. Positive association between the presence of natural vegetation and roadkill hotspots (p=0.009) was detected.

The number of roadkills was higher according to the environmental temperature increasing ([F.sub.1,14] = 8.39, [R.sup.2] = 0.375, p = 0.012). The months with higher mean temperature (October and November 2012, with 26.1[degrees]C and 25.1[degrees]C, respectively) presented eight roadkilled animals, which represent 25.8% of total roadkilling.

DISCUSSION

The local fauna inhabiting the area here studied is over a strong roadkill pressure. The mortality rate observed (1.46 animals/km/year) was much higher than reported by Da Cunha et al. (18) in an unprotected area of Cerrado (0.014 animals/ km/year), suggesting that road impact is more drastic around protected area where fauna abundance is expectedly higher. This observed difference in roadkill intensity makes important to survey and elaborate specific mitigation actions for each target location.

A large number of records and species were here detected, including species with great ecological importance, such as the maned wolf and the ocelot. Since these species are top predators, they are vital in maintaining the equilibrium of other species populations and the loss of individuals can result in ecological consequences to the local fauna, such as disequilibrium on herbivorous density and consequently on plant community (19). It is imperative to highlight that the number of roadkilled animals may be much higher than reported here because some animals may not be detected or carcass could possibly be removed due to weather conditions, for example.

Mammal and reptile species represented 54.8% and 38.7%, respectively, of the roadkilled animals. Only five species could not be confirmed by molecular analysis probably due to bad conservation of tissue samples, which impaired the DNA amplification in PCR, although these seven individuals could be morphologically identified. In contrast, the success in identifying most of samples demonstrated the great potential of the DNA analysis, mainly for those specimens hard to identify morphologically because of their level of degradation or when the taxonomic group needs a specialist for correct identification.

Roadkill number was higher during the warmer months and such outcome was mainly influenced by Tupinambis merianae roadkills, probably due to the animal movement for reproduction often associated to the warmer temperatures season (20). Then, strategies to facilitate or avoid road crossing by animals should be more effective if they take into account the known reproductive periods that turns the animals more vulnerable to the roadkills.

The three detected roadkill hotspots were associated to the natural vegetation presence, which suggests that they are important points of animal crossing. At the 0-1 km hotspot, the main local of roadkills, natural remnant of Cerrado on both sides of the road is predominant. At the others two hotspots, the road intersects small streams with riparian vegetation. It is suggested that more roadkills near to natural vegetation than near to sugar cane plantations and pasture, is associated to preferential animal moving through this type of land cover. Open areas usually offer lesser resources for the animals, besides risk to be exposed is increased. Similar results were also found by Bueno et al (21) showing strong correlation between landscape characteristics on capybara (Hydrochoerus hydrochaeris) roadkill on other Brazilian highway.

Such studies demonstrate the importance of monitoring wildlife in linear infrastructure, especially around protected areas, since roadkill may represent a strong threat to the local fauna. The roadkill hotspots determination is the first step to reduce these impacts on wildlife. A number of strategies can be efficient to reduce or prevent animal roadkills: Wildlife crossing as underpass tunnels, overpasses with fences to drive the animals as well as, velocity control sensor and warning traffic signs at these hotspots, contributing to reduce deaths on the road.

In sum, our work provides a strong evidence of the most critical points where the mitigation strategies should be implemented immediately to reduce the roadkills in the studied area. This study highlights the importance of detecting the main points of roadkill and the more affected species or taxonomic groups, supporting the elaboration of effective actions that can improve the fauna conservation.

Agradecimientos

Este trabajo fue financiado por la red SISBIOTA Predadores superiores. Los autores agradecen al Conselho Nacional de Desenvolvimento Cientifico e Tecnologico (CNPq) y a la Fundacao de Amparo a Pesquisa do Estado de Sao Paulo (FAPESP) por el apoyo economico.

Acknowledgements

This work was supported by the SISBIOTA--Top predator network. The authors thank Conselho Nacional de Desenvolvimento Cientifico e Tecnologico (CNPq) and Fundacao de Amparo a Pesquisa do Estado de Sao Paulo (FAPESP) for financial support.

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Bruno H Saranholi, [1] * M.Sc. Mariano M Bergel, [2] Esp, Paulo HP Ruffino, [2] M.Sc, Karen G Rodriguez-C, [1] M.Sc, Lucas A Ramazzotto, [1] Biotec, Patricia D de Freitas, [1] Ph.D, Pedro M Galetti Jr, [1] Ph.D.

[1] Universidade Federal de Sao Carlos, Depto. de Genetica e Evolucao, CEP 13565-905 Sao Carlos-SP, Brasil. [2] Instituto Florestal, Secretaria do Meio Ambiente do Governo do Estado de Sao Paulo, CEP: 02377-000, Brasil. * Correspondence: bruno.saranholi@gmail.com

Received: March 2015; Accepted: September 2015.

Caption: Figure 1. Geographical location and detail of roadkill hotspots. IEcS (Itirapina Ecological Station); IES (Itirapina Experimental Station).
Table 1. Species and number of roadkilled individuals.

Species                            Common Name     Individuals

Mammal
  Leopardus pardalis                 Ocelot             1
  Didelphis albiventris              Opossum            1
  Lepus europaeus                 European hare         1
  Cuniculus paca                  Spotted paca          2
  Coendou prehensilis *             Porcupine           2
  Chrysocyon brachyurus            Maned wolf           2
  Myocastor coypus                  River rat           1
  Procyon cancrivorus                Raccon             1
  Dasypus novemcinctus             Nine-banded          2
                                    armadillo
  Sylvilagus brasiliensis            Tapeti             2
  Mazama gouazoubira              Brown brocket         1
  Cerdocyon thous *              Crab-eating fox        1
Reptile
  Ameiva ameiva                   Giant ameiva          1
  Tupinambis merianae            Black-and-white        3

                                      tegu
  Crotalus durissus                 Cascabel            3
                                   rattlesnake
  Boa constrictor *              Boa constrictor        1
  Sibynomorphus mikanii          Neuwied's tree         1
                                      Snake
  Philodryas olfersii *          South American         1
                                   green racer
  Erythrolamprus aesculapii *      False coral          2
Bird
  Cariama cristata                 Red-legged           1
                                     seriema
  Polyborus plancus                 Caracara            1
Total of species                                       22
Total of individuals                                   31

* Species that could not be confirmed molecularly.
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Title Annotation:COMMUNICATION BRIEF
Author:Saranholi, Bruno H.; Bergel, Mariano M.; Ruffino, Paulo H.P.; Rodriguez-C, Karen G.; Ramazzotto, Luc
Publication:Revista MVZ (Medicina Veterinaria y Zootecnia)
Date:May 1, 2016
Words:4680
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