When conservation can keep up with development's pace: Health status of coral ecosystems in the North Pacific of Costa Rica/Cuando la conservacion no puede seguir el ritmo del desarrollo: Estado de salud de los ecosistemas coralinos del Pacifico Norte de Costa Rica.
Los corales son pequenos organismos coloniales de anatomia simple, pero con una incalculable importancia ecologica en las costas tropicales de todo el planeta. Estos organismos son los principales constructores de arrecifes coralinos, el ecosistema mas diverso del oceano, solo comparado con los bosques tropicales (Reaka-Kudla, 1997). En los arrecifes coralinos se encuentran presentes casi todos los phyla existentes, asi como las mas sorprendentes y complejas interacciones ecologicas (Birkeland, 1997; Reaka-Kudla, 1997; Karlson, 1999). Lamentablemente, hoy en dia estos afrontan serias amenazas producto de las actividades antropicas, por ejemplo la explotacion sin regulacion de sus recursos, la sobrepesca, la contaminacion y la eutroficacion, que potencializan fenomenos naturales como las Floraciones Algales Nocivas (FAN) (Guzman, Cortes, Glynn, & Richmond, 1990; Morales-Ramirez, Viquez, Rodriguez, & Vargas, 2001; Jimenez, 2007).El Pacifico Norte de Costa Rica (Peninsula de Santa Elena, Golfo de Papagayo y Peninsula de Nicoya) (Fig. 1) se considera dentro una de las regiones con desarrollo importante de arrecifes coralinos del pais (Cortes, & Jimenez, 2003), pese a que presenta condiciones fisicas naturales que restringen el desarrollo coralino (Cortes, 1997). Las primeras investigaciones en esta region indican que los arrecifes estaban dominados por colonias ramificadas de los corales Pocillopora damicornis y Pocillorpora elegans, con coberturas promedio de coral vivo de hasta 44 %, con extensiones de 2 km de largo y una diversidad de 16 especies constructoras de arrecifes coralinos (Glynn, Druffel, & Dunbar, 1983; Cortes, 1996-1997a, b, 2016; Cortes, & Guzman, 1998; Jimenez, 2001a, b; Cortes, & Jimenez, 2003; Jimenez, Bassey, Segura, & Cortes, 2010). Bahia Culebra ha sido la localidad de mayor estudio de esta region, y en ella se describieron la presencia de especies poco comunes de coral como Cycloseris curvata, Leptoseris papyracea y Pocillopora meandrina (Jimenez, 2001a; Cortes, & Jimenez, 2003; Cortes, Jimenez, Fonseca, & Alvarado, 2010).
En el Pacifico Norte, de diciembre a abril, ocurre un fenomeno de surgencia por efectos de los vientos alisios, que produce bajas temperaturas, bajos valores de pH, y altas concentraciones de nutrientes, lo que convierte a la region en una zona muy productiva (Alfaro et al., 2012; Fernandez-Garcia, Cortes, Alvarado, & Nivia-Ruiz, 2012; Rixen, Jimenez, & Cortes, 2012; Cortes, 2014; Studldreier et al., 2015a). Ademas de esta entrada natural de nutrientes, hay eutroficacion de origen antropogenico durante la epoca lluviosa (mayo-noviembre), por efecto de las escorrentias (Fernandez-Garcia et al., 2012; Studldreier et al., 2015a, b, c). Lo que ha producido deterioro paulatino de la calidad del agua, dando origen a eventos de FAN (Morales-Ramirez et al., 2001; Vargas-Montero, & Freer, 2004; Jimenez, 2007; Vargas-Montero, Freer-Bustamante, Guzman, & Vargas, 2008; Calvo-Vargas, Berrocal-Artavia, & Abarca, 2016). En muchos casos, estos FAN producen el deterioro de los fondos rocosos, causando blanqueamiento y mortalidad coralina (Jimenez, 2007). Sobre el sustrato coralino muerto se propicia el desarrollo de tapetes algales ("turf"), lo que probablemente favorece el crecimiento explosivo de poblaciones de erizos de mar que, a su vez, incremento su impacto bioerosivo sobre los arrecifes (Alvarado, Cortes, & Reyes-Bonilla, 2012a). Por otro lado, el deterioro de la calidad del agua marina facilita tambien al alga invasiva Caulerpa sertularioides, que sobrecrece los corales y modifica el fondo marino (Fernandez, & Cortes 2005; Fernandez-Garcia et al., 2012).
Este trabajo pretende describir el cambio que han sufrido los arrecifes coralinos en el Pacifico Norte de Costa Rica, relacionado con los diferentes impactos que ha sufrido la zona como El Nino, desarrollo costero y la presencia de organismos invasores y bioerosionadores. Algunos de los sitios evaluados no poseen linea base de cobertura y son descritos por primera vez en esta investigacion. Las comparaciones cuantitativas realizadas se basan en evaluaciones previas completadas para Bahia Culebra, mientras que para los otros sitios, las comparaciones son cualitativas con base en caracteristicas de los arrecifes descritas en publicaciones previas (Cortes, 1996-1997b, 2016; Cortes, & Jimenez, 2003).
MATERIALES Y METODOS
Cobertura del fondo arrecifal: Para evaluar la cobertura de los fondos arrecifales, se visitaron 125 sitios a lo largo del Pacifico Norte de Costa Rica (Fig. 1). Los sitios se dividieron en 15 localidades (identificadas de A-O), para facilitar las comparaciones geograficas. Los datos de cobertura provienen de diferentes periodos entre 2009 y 2017, y fueron recolectados utilizando distintas metodologias de muestreo.
Las evaluaciones de las localidades A (mayo 2012), C (octubre 2010), D (octubre 2010), E (agosto y octubre 2010), F (julio y agosto 2009), G (enero 2011), H (enero 2010), I (enero 2010), J (febrero 2010), K (enero 2010) y N (marzo 2012) (Fig. 1) se realizaron mediante transectos lineales con cadena (Jimenez, 2001a, b; Jimenez, Cortes, Leon, & Ruiz, 2001, et al., 2010). El metodo consiste en extender una cadena liviana (10 m de longitud, eslabones de [approximately equal to] 1 cm), siguiendo el contorno de la superficie del fondo, y registrando el numero de eslabones que coinciden con las categorias evaluadas (coral vivo, coral muerto, coral blanqueado, alga calcarea costrosa, macroalga, turf, arena y cascajo). Las sumatorias totales obtenidas por categoria se convierten a porcentajes de cobertura. En cada sitio de muestreo se efectuaron cinco replicas, obteniendo una longitud total de 50 m.
Las localidades B (octubre 2014), C (julio 2014), J (julio 2013), L (julio 2013 y febrero 2014), M (julio 2013) y O (abril 2013 y febrero 2014) se evaluaron mediante transectos de 10 m de longitud, con cuadriculas de 1 [m.sup.2], subdividida en cuadrantes de 0.01 [m.sup.2] (Weinberg, 1981). En estas localidades se realizaron entre tres y seis transectos por cada sitio visitado (Alvarado, Beita, Mena, Fernandez-Garcia, & Guzman-Mora, 2015, 2016a).
Macroinvertebrados moviles: Los macroinvertebrados fueron cuantificados en las localidades: B, C, D, J, L, M, O. En el resto de localidades no se evaluo la composicion de estos organismos. Sobre los transectos de cobertura de fondo se muestreo 1 m a cada lado, entre grietas y rocas sin perturbar el ambiente, para un area total de 20 [m.sup.2], en los que se cuantificaron todos los macroinvertebrados conspicuos de mas de 2.5 cm. En las Islas Murcielago se utilizo un muestreo invasivo, se registraron algunos organismos bajo rocas. Las categorias utilizadas fueron moluscos (bivalvos, cefalopodos y gasteropodos, principalmente opistobranquios), crustaceos (langostas y cangrejos flecha) y equinodermos (pepinos de mar, erizos de mar y estrellas de mar). Se identificaron los organismos a nivel de genero y especie en la medida de lo posible (Alvarado et al., 2015, 2016a).
Con el fin de determinar cuales macroinvertebrados son los predominantes en la zona de estudio, se realizo un analisis de dominancia especifica basado en la densidad relativa y la ocurrencia (cantidad de sitios donde fue observado el taxon). Se considero el promedio de ambos parametros como limite para definir las categorias: especie predominante (densidad y ocurrencia altas), especie ocasional (densidad alta y ocurrencia baja), especie comun (densidad baja y ocurrencia alta) y especie rara (densidad y ocurrencia bajas). Este analisis no incluyo los datos de macroinvertebrados moviles registrados en las Islas Murcielago, debido a que la metodologia aplicada para su cuantificacion fue distinta.
Se calculo la riqueza de especies (S), el indice de heterogeneidad de Shannon (H' (log10)) y el indice de diferenciacion taxonomica ([DELTA]*) para cada sitio. Para el [DELTA]* se utilizaron seis niveles taxonomicos con sus respectivos valores: especies ([omega] = pesos) [omega] = 16.66 (especies en el mismo genero), genero [omega] = 33.33 (misma familia, pero generos diferentes), familia [omega] = 50.00 (mismo orden, pero familia diferente), orden [omega] = 66.66 (misma clase, pero orden diferente), clase [omega] = 83.33 (mismo filo, pero clase diferente) y filo [omega] = 100 (filos diferentes).
Con el fin de cuantificar la similitud de composicion entre las localidades de estudio, se realizo el indice de Bray-Curtis, basado en matriz de abundancia, y se ordeno con un analisis de escalamiento multidimensional no metrico (nMDS).). Los datos de densidad promedio (ind [m.sup.-2]) por sitio se estandarizaron y se transformaron con la funcion [Log.sub.10] (X + 1). Posteriormente, se determino si la composicion de macroinvertebrados difiere entre sitios por localidad a traves del analisis de similitud de una via (ANOSIM). A su vez, se realizo el analisis de similitud porcentual (SIMPER) para cuantificar las especies que contribuyeron mas a las diferencias entre localidades. Para estos analisis se utilizo el programa PRIMER 6.1.4.
Peces arrecifales: En los mismos transectos donde se determino la cobertura del fondo y la composicion de macroinvertebrados moviles, se cuantifico la composicion ictica. Para ello se contabilizo y estimo visualmente la talla de todos los peces observados en la linea del transecto, formando un tunel imaginario de 5 m de ancho y 5 m de alto (10 m x 5 m x 5 m). Se identifico la especie, estimo el tamano de cada pez y se clasificaron en las siguientes categorias: < 5, 5-10, 10-15, 15-20, 20-25, 25-50, 50-100, 100-150, 150-200, 200-250, 250-300 cm (Alvarado et al., 2015, 2016b). Las frecuencias de tallas de cada especie se transformaron en biomasa usando los parametros a y b obtenidos de FishBase (Froese, & Pauly, 2016).
De la misma manera que con los macroinvertebrados moviles, se elaboro un analisis de dominancia especifica basado en la densidad relativa y la ocurrencia, calculando la riqueza de especies (S), el indice de heterogeneidad de Shannon (H' (log10)) y el indice de diferenciacion taxonomica ([DELTA]*) para cada sitio. Para determinar la similitud entre sitios en terminos de la biomasa de peces (t [ha.sup.-]), se realizo el analisis de escalamiento multidimensional no metrico (nMDS) basados en la matriz de disimilitud de Bray-Curtis. Las variables fueron transformadas con la funcion [Log.sub.10] (X + 1). Se determino si las localidades explican el agrupamiento de los sitios mediante un ANOSIM. A su vez, se realizo el analisis de similitud porcentual (SIMPER) para cuantificar las especies que contribuyeron mas a las diferencias entre localidades. Los analisis se llevaron a cabo utilizando el software PRIMER 6.1.4.
RESULTADOS
Cobertura del fondo arrecifal: La cobertura del fondo sin importar la fecha, localidad o el metodo de evaluacion estuvo predominada por turf (Fig. 2), con coberturas que rondaron entre 13.2 % y 85.7 % (promedio: 61.1 [+ or -] 19.8(d.e) %). La unica localidad que presento una cobertura levemente mayor al turf fue Bahia Santa Elena, donde la cobertura promedio de coral vivo fue de 44.8 % (Fig. 2). Para la categoria de coral vivo, los valores rondaron entre 0.2 % y 44.8 %, estando en promedio para el Pacifico Norte de 5.0 [+ or -] 10.4(d.e) %. Otras categorias de sustrato como las macroalgas o las algas calcareas costrosas (ACC), tuvieron coberturas promedio bajas 3.1 [+ or -] 3.2(d.e) % y 5.3 [+ or -] 6.7(d.e) %, respectivamente). El valor mas alto de macroalgas se cuantifico en las localidades de San Juanillo (9.0 %), Samara-Carrillo (7.8 %) y Golfo de Papagayo (6.0 %). Por su parte las localidades con mayor porcentaje de ACC fueron las Islas Murcielago (20.7 %) y Punta Gorda (20.5 %) (Fig. 2).
Macroinvertebrados moviles: Utilizando el muestreo invasivo en la localidad B se registraron 26 taxa de macroinvertebrados (Anexo 1), mientras que en las localidades C, D, J, L, M y O se observaron 38 taxa (Cuadro 1). En estas localidades, la mayoria de especies fueron predominantes (37 %), seguidas de raras (32 %), comunes (18 %) y en menor proporcion ocasionales (13 %) (Fig. 3). Los taxa de macroinvertebrados que predominaron en la region fueron los erizos de mar Astropyga pulvinata, Diadema mexicanum, Echinometra vanbrunti y Eucidaris thouarsii; la estrella de mar Phataria unifascialis; los opistobranquios Elysia diomedea y Felimare agassizii; los bivalvos Hyotissa hyotis y Pinctada mazatlanica; el gasteropodo Vasum spp.; el pulpo Octopus spp.; y los crustaceos Panulirus gracilis y Stenorhynchus debilis.
Los sitios con mayor riqueza de especies (S) fueron Punta Carrillo, El Mortero, Isla Chora 1, El Muneco y Punta el Indio (Cuadro 2). El sitio con la menor riqueza fue El Santuario con solo dos especies (P. unifacialis y Toxopneustes roseus). En cuanto a la composicion de macroinvertebrados se presento mayor heterogeneidad (H' ([log.sub.10])) en Isla Chora 1 (1.05), Punta Carrillo (1.01), Punta El Indio (1.01), El Cambute (0.99) y El Muneco (0.91). Los sitios con menor indice de Shannon (< 0.25) fueron sitios en las Islas Murcielago y Playa Blanca (Cuadro 2), donde se observo alta densidad de D. mexicanum (Anexo 1). Los sitios con mayor distintividad taxonomica ([DELTA]*) fueron Esmeralda (100), Tiburon (95), Bahia Curu (93), El Mortero (92) y Matapalo (90). En los sitios de las Islas Murcielago se observaron los valores mas bajos de [DELTA]* (Cuadro 2), donde se registro gran cantidad de equinodermos (Anexo 1).
En cuanto a la similitud de las localidades por composicion de especies, se conforman cinco grupos, donde se agruparon los sitios de Samara-Carrillo con los sitios de Islas Tortuga. Las comunidades de invertebrados estudiadas en Coyote formaron otra agrupacion. Las demas agrupaciones presentaron mezcla entre localidades (Fig. 4).
La composicion de macroinvertebrados presento diferencias significativas respecto a la localidad (ANOSIM, R = 0.36, p = 0.02). Samara-Carrillo fue la unica localidad que presento diferencias en la comunidad de macroinvertebrados al comparar con otras localidades individualmente (R > 0.5, p < 0.05) con excepcion de Punta Gorda (R = 1, p = 0.14). De acuerdo al SIMPER, la localidad con mayor similitud entre sitios fue Coyote (66 %), seguida de Samara-Carrillo (65 %), el Golfo de Papagayo (38 %), San Juanillo (36 %) y por ultimo Islas Tortuga (31 %). En el cuadro 3, se pueden observar los porcentajes de disimilitud entre las localidades y las tres especies mas importantes que contribuyeron a esas diferencias.
Peces arrecifales: A lo largo de la zona de estudio se contabilizaron 21 043 individuos de peces arrecifales, en 94 especies pertenecientes a 37 familias (Anexo 2). El tiburon nodriza (Ginglymostoma unami) fue la unica especie de pez cartilaginoso encontrada en la zona, siendo los demas peces oseos (Cuadro 4). Veinticinco especies son frecuentes y con alta abundancia en los sitios de muestreo, entre los que resaltan varias especies de importancia comercial, como el pargo manchado Lutjanus guttatus y el pargo cola amarilla Lutjanus argentriventris. Especies planctivoras como Chromis atrilobata y Abudefduf troschelii fueron tambien predominantes. Diecisiete especies fueron comunes, mientras que el resto fueron ocasionales o raras (Fig. 5).
En promedio ([+ or -] error estandar), los arrecifes del Pacifico Norte tienen 1.5 ([+ or -] 0.28) t [ha.sup.-1] de peces. A pesar de que se puede observar un traslape entre las localidades (Fig. 6), estas tienen un efecto en la agrupacion de los sitios de acuerdo a la composicion de la biomasa de las especies (ANOSIM, R = 0.35, p = 0.001). Segun el analisis de similitud porcentual (SIMPER), los sitios de la localidad Golfo de Papagayo son los que menos se parecen entre si, con un 15 % mientras que las Islas Murcielago, Samara Carrillo, Coyote e Islas Tortuga tienen porcentajes de similitud que van entre los 21 % y 29 %. San Juanillo fue la localidad que mas difirio con respecto a las Islas Murcielago y el Golfo de Papagayo (Cuadro 3). El Cuadro 3 muestra cuales son las principales especies que contribuyen a la disimilitud entre los sitios segun la localidad. El pargo manchado, es mas abundante en Coyote que en la mayoria de los demas sitios, y por tanto fue la especie que contribuyo mas en separar a esa localidad del resto (Cuadro 3). Los peces loros, chanchos (Sufflamen verres) y jureles (Caranx caballus) fueron las especies que mas contribuyeron a diferenciar las Islas Murcielago de las otras localidades (Cuadro 3).
DISCUSION
Cobertura del fondo arrecifal: En el Pacifico Norte de Costa Rica, las evaluaciones arrecifales han estado enfocadas mayormente en las zonas de Bahia Culebra, Islas Murcielago y Curu, mientras que para otras zonas este tipo de investigaciones han sido escasas e inclusive mas cualitativas que cuantitativas. En estas otras localidades, como Samara o Cabo Blanco, se indica la presencia de parches arrecifales formados principalmente por Pocillopora spp. o colonias aisladas de Porites lobata, pero no se brinda mayor informacion de cobertura de coral vivo o de la extension del arrecife (Cortes, & Jimenez, 2003).
En las Islas Murcielago se reporta, entre 1994 y 1995, una cobertura promedio de coral de entre 4.8 y 80.9 %, con parches arrecifales de hasta 2000 [m.sup.2] construidos principalmente por Pocillopora spp. (Cortes, 1996-1997b). En Curu, para el 2003, se indica la presencia de un arrecife construido predominantemente por Psammocora spp. con una cobertura de coral vivo promedio de 49 % y una extension de 0.24 ha (Bezy et al. 2006). En la actualidad estos arrecifes estan muertos y cubiertos por capas de turf.
En Bahia Culebra, la cobertura promedio de coral vivo entre 1995 y 1996, era de 43.9 % en arrecifes coralinos (AC), 19.5 % en comunidades coralinas sobre basalto (CCB) y 21.5 % en comunidades coralinas sobre arena (CCA), con coberturas bajas de macroalgas (~ 5 %) (Jimenez, 2001a). Para ese periodo, se reporta 10 % de turf en AC, mientras que en CCB y CCA su cobertura estuvo cercana al 60 % (Jimenez, 2001a). Posteriormente, Jimenez (2007) reporta degradacion extrema en el arrecife de Guiri (Viradores) entre 1990 y 2006, con una disminucion en la cobertura promedio de coral vivo de 80 % a tan solo 10 %; la cual, se atribuye a la ocurrencia de diferentes perturbaciones ambientales en periodo cortos de tiempo, lo cual significo una baja oportunidad de recuperacion entre eventos. De acuerdo a Jimenez (2007), los principales disparadores del deterioro coralino han sido el fenomeno de El Nino (1987, 1997, 2003 y 2007), escombros de construccion y FAN (2003, 2004 y 2007). Entre 2010 y 2012, Sanchez-Noguera (2012) reevalua cuatro de los nueve arrecifes coralinos descritos por Jimenez (2001a), y concluye que dichos ecosistemas sufrieron una degradacion extrema en el periodo de 15 anos. Sanchez-Noguera reporta coberturas promedio de coral vivo que oscilan entre 1 y 4 %, acompanadas por un aumento significativo en la cobertura de macroalgas. Esta mortandad coralina deja espacio disponible para el asentamiento de otras especies invasoras de rapido crecimiento como el alga invasora C. sertularioides (Fernandez, & Cortes, 2005; Fernandez-Garcia, 2007; Fernandez-Garcia et al., 2012), que modifico por completo el sistema, inclusive transformandolo en un nuevo ecosistema (praderas de Caulerpa). A su vez, la alta disponibilidad de otras algas favorecio el desarrollo de organismos herbivoros, que rapidamente por su accion de alimentacion fueron bioerosionando el basamento coralino (Alvarado et al., 2012a, 2016a). Este es el caso del erizo de mar D. mexicanum, cuyas poblaciones previas al 2000 fueron inferiores a 1 ind [m.sup.-2], que luego de periodos con FAN sus poblaciones aumentaron hasta 8 ind [m.sup.-2], lo que implico una actividad bioerosiva intensa (Alvarado et al., 2012a, 2016a).
A partir del 2000, el Pacifico Norte de Costa Rica experimenta un acelerado proceso de alteracion costera debido al desarrollo no planificado (campos de golf, actividades agricolas y aguas residuales), generando mayor cantidad de fuentes de nitrogeno antropogenico (Fernadez-Garcia, 2007; Sanchez-Noguera, 2012). El incremento espacio-temporal de las FAN en la region (Morales-Ramirez et al., 2001; Vargas-Montero et al., 2008) coincidio a su vez con esta tendencia en la alteracion costera (Sanchez-Noguera, 2012). La presencia de dinoflagelados en altas densidades suele implicar mayor demanda en el consumo de oxigeno, a la vez, limita la penetracion de la radiacion solar, provocando estres a los corales y la consecuente modificacion de la estructura arrecifal (Lapointe, Barile, Littler, & Littler, 2005; Bauman, Burt, Feary, Marquis, & Usseglio, 2010). La reduccion aguda y cronica de la cobertura coralina puede estar asociada al deterioro en la calidad del agua por sedimentos, nutrientes, o enfermedades, lo que provoca una importante reduccion en el reclutamiento coralino y en la acrecion arrecifal (Flower et al., 2017). Sin embargo, para la zona no existen evidencia que la sedimentacion o la presencia de enfermedades sean factor perjudicial para los arrecifes (Jimenez et al., 2010). Esto deja al enriquecimiento de nutrientes como uno de los factores mas probables para entender el deterioro de los ecosistemas arrecifales de estas localidades. Por lo tanto, se reafirma en el hecho que un incremento de nutrientes explica un aumento en la cobertura de macroalgas y turf (Fernandez-Garcia et al., 2012; Flower et al., 2017). Por su parte, el turf reduce o previene el asentamiento coralino via actividad microbiana, lo que afecta negativamente la sobrevivencia de corales (Smith et al., 2016), lo que provoca que el deterioro de los arrecifes del Pacifico Norte sea ciclico, donde el aumento de nutrientes lleva a una mortandad coralina, favoreciendo a sus competidores (turf), que a su vez inhiben el reclutamiento coralino. De manera similar, en las islas del Pacifico central, se determino que el aumento en la predominancia de turfs y la disminucion intensa de corales fue resultado de eutroficacion por actividad humana (Jouffray et al., 2014; Smith et al., 2016). En el Pacifico Norte de Costa Rica, las altas coberturas de turf son indicador de la sobrepesca y el enriquecimiento de nutrientes que sufre la zona (Roth, Stuhldreier, Sanchez-Noguera, Morales-Ramirez, & Wild, 2015; Stuhldreier et al., 2015a,b,c).
Macroinvertebrados moviles: Los esfuerzos de investigacion biologica en el Pacifico Norte de Costa Rica se han enfocado principalmente en los arrecifes coralinos, comunidades coralinas y zooplancton (Cortes, 2012, 2017). Muy pocos estudios han sido dirigidos a interpretar aspectos ecologicos de macroinvertebrados en la zona, a excepcion de algunos que se enfocaron en especies particulares como Lobatus galeatus (Arroyo-Mora, 1998), A. pulvinata (Alvarado, 2008) y P. gracilis (Naranjo-Madrigal, 2011).
Los invertebrados marinos proveen de importantes servicios ecosistemicos, como lo son el filtrado y purificacion del agua, procesamiento de materia organica, creacion de habitats, reciclaje de nutrientes y transferencia de carbono en las cadenas troficas (Collier, Probert, & Jeffries, 2016). A su vez, estos organismos proveen de varios bienes y servicios para los humanos incluyendo recursos alimenticios claves. De manera general, se ha cuantificado que una alta diversidad de invertebrados es un reflejo de la diversidad y disponibilidad de habitats (Collier et al., 2016; Hermosillo-Nunez, Rodrigez-Zaragoza, Ortiz, Calderon-Aguilera, & Cupul-Magana, 2016). Sin embargo, cinco agentes son los principales causantes de su disminucion: 1) contaminacion del agua, 2) sobreexplotacion del recurso, 3) degradacion del habitat, 4) especies invasoras y 5) cambio climatico (Collier et al., 2016).
A inicios de la decada de 1990, Cortes (1996-1997b) recomendo iniciar investigaciones con organismos de interes comercial en la zona de Guanacaste, justificado en la falta de regulacion en las extracciones y en la carencia de argumentos cientificos de respaldo. A pesar de esto, hasta la fecha se han realizado pocas investigaciones enfocadas en especies pesqueras en la zona. En otras regiones del mundo, se han observado cambios importantes en la dinamica poblacional de algunas especies debido a cambios ambientales globales, ejemplo de esto son las poblaciones de cefalopodos utilizadas en las pesquerias, que han tenido un incremento en los ultimos anos (Doubleday et al., 2016). El registro de este tipo de eventos es necesario para mejorar las politicas pesqueras y asegurar los recursos para generaciones futuras.
En la presente investigacion, predominaron 14 taxa de macroinvertebrados, destacando por sus abundancias D. mexicanum y E. thouarsii (Fig. 3; Cuadro 1). En estudios realizados en otras regiones del Pacifico Centroamericano, senalan a D. mexicanum como especie predominante (Alvarado et al., 2011, 2015, 2016b; Alvarado, Guzman, & Breddy, 2012). Los erizos de mar son especies claves en los arrecifes y su monitoreo es fundamental para poder realizar diagnostico de la salud de los arrecifes y comunidades coralinas. Un incremento en la poblacion de D. mexicanum disminuye la cobertura algal y puede provocar una fuerte bioerosion (Flower et al., 2017). El aumento en las poblaciones de Diadema puede deberse a la reduccion de sus depredadores y el incremento de nutrientes, lo cual favorece el reclutamiento de juveniles que causan mayor pastoreo y fuerte actividad bioerosiva (Flower et al., 2017).
Especies de interes comercial como el Cambute Rey (L. galeatus), los pepinos de mar o las langostas han tenido muy bajo nivel de proteccion en la region (Arroyo-Mora 1998; Alvarado, Barraza, & Sancho-Mejia, 2013a). En el caso del Cambute su extraccion, captura y comercializacion estan prohibidos (Sistema Costarricense de Informacion Juridica [SCIJ], 2017), y poblaciones sanas solo se observan dentro de areas marinas protegidas con un alto grado de proteccion (i.e. Reserva Natural Absoluta Cabo Blanco) (Arroyo-Mora, 1998; Sibaja-Cordero, Camacho-Garcia, & Vargas-Castillo 2014). La poblacion de cambute rey del Pacifico Norte de Costa Rica requiere atencion inmediata por parte de las autoridades gubernamentales. La extraccion ilegal y la utilizacion de artes de pesca no selectivos, como la pesca de arrastre, amenazan con reducir la poblacion de este gasteropodo hasta la extincion.
De acuerdo con la Union Internacional para Conservacion de la Naturaleza (UICN), 1.9 % de las especies de pepinos de mar se encuentra amenazadas, 2.4 % son vulnerable a extinguirse, 29.9 % presenta preocupacion menor y 65.8 % tienen datos insuficientes (Collier et al., 2016). En el presente estudio, se registraron las especies en categoria amenazada (Isostichopus fuscus) (Mercier et al., 2013), en preocupacion menor (Holothuria (Halodeima) atra, Holothuria (Mertensiothuria) hilla y Holothuria (Selenkothuria) lubrica) (Conand, Gamboa, & Purcell, 2013; Alvarado, Ortiz, Benavides, & Toral-Granda, 2013) y con datos insuficientes (Holothuria (Thymiosycia) arenicola y Holothuria (Cystipus) casoae) (Conand, & Gamboa, 2013; Samyn, 2013). En el Pacifico Norte de Costa Rica, la pesca furtiva e ilegal de pepinos de mar es una actividad normal, la cual afecta seriamente las poblaciones y el habitat donde ellas se encuentran (Alvarado et al., 2013a). Esto se ha visto favorecido por una legislacion permisiva de extraccion sin fundamentos biologicos o pesqueros, sin una cuota, epoca reproductiva definida o especie clave.
En el caso de la langosta del pacifico Panulirus gracilis, sus poblaciones en la zona se encuentran al borde del colapso (tasa de explotacion = 0.8), ya que bajo el regimen actual de pesca no se respetan las tallas minimas de captura y se extraen hembras portadoras de huevos (Naranjo-Madrigal, 2011). En el presente estudio, P. gracilis fue especie predominante, sin embargo, su densidad relativa promedio se mantuvo cerca del valor central. La mayor densidad de este organismo fue observada en Islas Tortuga y Samara-Carrillo, con maximo de 0.1 ind m-2, densidad similar a la observada en el Pacifico Sur de Costa Rica (Alvarado et al., 2015) y la Isla del Coco (Alvarado et al., 2016b).
Peces arrecifales: Existen pocos trabajos que estudien las comunidades de peces del Pacifico Norte de Costa Rica, y estos se han enfocado en zonas muy localizadas de esta region (Dominici-Arosemana, Brugnoli-Olivera, Cortes-Nunez, Molina-Urena, & Quesada-Alpizar, 2005; Espinoza, & Salas, 2005). En contraste, esta investigacion permite complementar una vision amplia de la composicion de los ensamblajes de peces en esta costa del pais. Dominici-Arosemena et al. (2005) reportan un total de 70 especies para el Golfo de Papagayo en 1997, mientras que Espinoza, & Salas (2005) encontraron 43 especies en las Islas Catalinas en el 2003. Ambos estudios consideraron que la zona estudiada es menos diversa que otras regiones arrecifales como Hawai (129 spp.), el mar rojo (199 spp.) y el Golfo de Chiriqui en Panama (129 spp.). En el presente trabajo, se cuantificaron 94 especies, lo cual es similar a lo que se ha visto en otras zonas arrecifales del Pacifico costarricense como la zona sur (Alvarado et al., 2015) o la Isla del Coco (Alvarado et al., 2016b), con 90 y 93 especies respectivamente, pero superior a sitios como San Juan del Sur en Nicaragua (Alvarado et al., 2011) que en el 2009 se encontraron 53 especies.
MacNeil et al. (2015), al hacer un analisis de las biomasas de peces de varias regiones del mundo, determinan que un arrecife se encuentra en una condicion semejante a la pristina cuando posee biomasa superior a 1t ha-1. En este sentido, las comunidades del Pacifico Norte de Costa Rica estarian mostrando indicadores de buena salud arrecifal. Sin embargo, la biomasa promedio de 1.5t [ha.sup.-1] que presento el Pacifico Norte es muy inferior a las 12.5t [ha.sup.-1] que se han encontrado en zonas mejor conservadas como la Isla del Coco (Fourriere, 2016). Ademas, este trabajo presenta evidencia de una importante degradacion del habitat, reflejada en la cobertura de coral, asi como en la composicion de invertebrados. De manera que, aunque la diversidad muestre valores semejantes a otros sitios, la baja biomasa puede deberse a una disminucion en el tamano y la densidad de las especies producto de la perdida de habitat y la pesca intensiva caracteristica de la zona (Villalobos-Rojas, Herrera-Correal, Garita-Alvarado, Clarke, & Beita-Jimenez, 2014). Esto acompanado por una gran cantidad de especies que solo se presentan ocasionalmente (Fig. 5). Por lo tanto, las conclusiones de MacNeil et al. (2015) no parecen ser aplicables a los arrecifes de Costa Rica, y dado que los indicadores de biomasa de peces en arrecifes son una opcion sencilla para la toma de decisiones en el manejo de pesquerias en situaciones deficientes en datos (McClanahan, Graham, MacNeil, & Cinner, 2015), es importante actualizar estos valores utilizando modelos globales sin la exclusion de regiones, asi como tambien hacer calculos especificos para cada region.
La especie C. atrilobata fue la mas abundante en el estudio de Espinoza & Salas (2005), y el presente trabajo tambien constituye una de las especies predominantes. Este pez, al igual que A. troschelii, la cual tambien fue predominante, son planctivoros (Froese, & Pauly, 2016). Se ha visto que este grupo trofico es dominante en los arrecifes del Pacifico Tropical Oriental (Espinoza, & Salas, 2005) y no parecen ser especies muy afectadas por las actividades humanas como la pesca (Beita-Jimenez et al., in prep.). Esto se puede deber a que los planctivoros no suelen ser especies de importancia comercial y su alimento no depende de la complejidad estructural de sistemas como arrecifes. El Pacifico Norte es una zona altamente productiva, bajo la influencia de afloramiento costero estacional (Alfaro et al., 2012; Fernandez-Garcia et al., 2012) por lo cual es de entender que las especies planctivoras dominen este sistema.
Los pargos tambien resultaron predominantes en los sitios estudiados, especialmente en Coyote, ya que fue el pargo manchado el que mas contribuyo a las diferencias con otras localidades. El Pacifico Norte es una zona con gran actividad pesquera, la cual se desarrolla de manera artesanal y multiespecifica (Villalobos-Rojas et al., 2014). Sin embargo, el pargo manchado es una de las principales especies objetivo de la region (Villalobos-Rojas et al., 2014). En la localidad de Coyote hay una comunidad pesquera que se dedica a la captura de pargo manchado mediante lineas de mano y palangre de fondo, y a lo largo de varios anos han venido haciendo esfuerzos para que su pesqueria pueda optar por una certificacion de sostenibilidad (Villalobos-Rojas et al., 2014). De manera que las caracteristicas rocosas de la zona y los esfuerzos por hacer una pesca responsable pueden ser los causantes de que en esa localidad se encuentren mayores densidades de pargos. Muchos de los organismos identificados en este estudio fueron juveniles, por lo cual las densidades no reflejan que son poblaciones saludables que toleran mas pesca, sino mas bien requieren mas atencion para determinar si son areas de crianza importante para la recuperacion de poblaciones explotadas.
San Juanillo fue un sitio que presento alta disimilitud con respecto a las Islas Murcielago y al Golfo de Papagayo. Esta localidad se encuentra tambien rodeada por un pueblo de pescadores que ejercen una importante presion sobre esos recursos (Villalobos-Rojas et al., 2014); por lo cual, es de esperar que tenga comunidades distintas. Por su parte el Golfo de Papagayo, si bien esta afectado por actividades humanas como el turismo y pesca, se encuentra en una zona altamente productiva, lo cual beneficia las comunidades de peces en la zona. Las Islas Murcielago, son parte del area marina protegida mas grande de la zona (Fig. 1). Las especies que separan esta localidad de las demas no son las mas importantes para la pesca artesanal; sin embargo, los peces "loro" y "chancho" son capturados en la pesca mediante buceo (Villalobos-Rojas et al., 2014), por lo cual la proteccion podria estar teniendo efecto en aumentar las abundancias de algunas especies y es un factor que merece un estudio mas detallado.
Implicaciones de manejo para el Pacifico Norte: Los ambientes arrecifales poseen gran capacidad de recuperacion, pero esta se ve reducida ante la falta de acciones que permitan la proteccion oportuna de estos sistemas (Cortes, 2007). Por su parte, los peces arrecifales tienen la capacidad de ser resilientes a cambios en la cobertura de coral vivo, siempre y cuando esta se mantenga por encima de 10-20 %. Sin embargo, cambios significativos (> 20 %) pueden tener grandes efectos en su abundancia, biomasa, redundancia funcional, y en la productividad pesquera, provocando que estos sistemas sean aun mas vulnerables a futuros disturbios (naturales y antropogenicos) (Pratchett, Hoey, & Wilson, 2014). La educacion ambiental y el trabajo de conservacion en conjunto con las comunidades costeras son claves para favorecer la recuperacion de los ambientes marinos y permitir la utilizacion sustentable de los recursos. La degradacion y perdida del habitat son las principales causas de declive de la biodiversidad, y por lo tanto de sus bienes y servicios. Una perdida en la complejidad del habitat reduce el numero de organismos que en el viven, y de ser continua, como en el caso de los arrecifes coralinos puede llevar a una importante reduccion en la abundancia de peces (Pratchett et al., 2014). Los arrecifes construidos principalmente por el coral Pocillopora spp. albergan mayor numero de especies de invertebrados a nivel mundial; sin embargo, son los que poseen la mayor vulnerabilidad ante disturbios (Stella, Pratchett, Hutchings, & Jones, 2011). En la presente evaluacion hemos encontrado que la cobertura de coral vivo promedio de la costa del Pacifico Norte de Costa Rica es de apenas 5 %, lo cual representa perdida de hasta 100 % en algunas localidades, La condicion critica en la que se observaron los arrecifes de esta region del pais, nos hace cuestionarnos ?Que impacto tiene, sobre la salud del oceano y de los servicios que este brinda a las comunidades costeras, el que desaparezcan los arrecifes coralinos del Pacifico Norte? y, ?que estamos haciendo para revertir este proceso? ?Se estan controlando adecuadamente el desarrollo costero y la actividad turistica? ?Por que no existen los mecanismos para controlar y dar seguimiento a la condicion de los ecosistemas marino costeros? ?Por que las acciones de manejo de biodiversidad, pesquero, de cuencas y agricolas, cuando existen, no son efectivas?
El Pacifico Norte de Costa Rica posee condiciones biofisicas ideales para el desarrollo de arrecifes coralinos, debido a una estacion lluviosa menos intensa y corta, la ausencia de fuertes escorrentias y fuertes eventos de sedimentacion, y a presencia de multiples bahias pequenas con condiciones calmas de oleaje (Jimenez et al., 2010). Bajo estas caracteristicas, la recuperacion de los ambientes arrecifales del Pacifico Norte es posible, pero requiere multiples y grandes esfuerzos paralelos para que el proceso natural de regeneracion tenga exito. Las amenazas que enfrentan nuestros recursos marino costeros deben ser manejadas de forma integral, con un compromiso por parte de las autoridades, acompanado de una fuerte organizacion comunitaria y el trabajo conjunto con entidades academicas y organizaciones no gubernamentales que permitan implementar medidas efectivas y duraderas para la recuperacion y conservacion de los ecosistemas marinos. Este compromiso requiere el manejo integral de cuencas, efectivo ordenamiento espacial marino-costero (que incluya reglamentos de uso de los recursos), manejo efectivo de las areas marinas protegidas, el control sobre las regulaciones pesqueras y ambientales existentes, controlar las entradas de aguas (servidas y negras) no tratadas al mar, realizar y ejecutar estudios de capacidad de carga para la actividad turistica, establecer programas de control de las especies invasoras, poner en practica la jardineria y restauracion arrecifal, desarrollar un manejo ecosistemico de las pesquerias, ampliar los programas de educacion ambiental marino costeros y continuar con los programas de monitoreo biologico. Ante este panorama, el manejo ecosistemico se vuelve crucial ante la posible entrada de amenazas mayores a los ecosistemas de la region, como lo son la intencion de crear un canal interoceanico en Nicaragua (Alvarado et al., 2016b) y la propuesta de desarrollar un canal seco en el Norte de Costa Rica (http://www.elmundo.cr/ costa-ricapresenta-proyecto-canal-seco-interoceanico -16-billones-dolares/). Esto pondria en riesgo la gran cantidad de recursos marino-costeros en la zona del Parque Nacional Santa Rosa, una de las localidades menos deterioradas del Pacifico Norte. La creacion de ambos proyectos podria contribuir con la degradacion de los arrecifes coralinos de la region.
El desarrollo costero no debe implicar deterioro ambiental. La salud de los ecosistemas marinos y terrestres esta ligada a la salud de las poblaciones humanas que en el habitan, y de las actividades economicas que de estos dependen. La costa del Pacifico Norte de Costa Rica, hace tan solo 20 anos fue considerada como la zona con mayor y mejor desarrollo arrecifal del pais, sin embargo, el continuo abuso y sobreexplotacion de sus recursos ha socavado significativamente su riqueza y en consecuencia los servicios que proveia. Es urgente realizar un cambio en la conciencia ambiental de las autoridades, de las comunidades y de todos los usuarios, la zona depende del turismo el cual a su vez depende de la salud de los ecosistemas marino-costeros. Si la zona se quiere recuperar y mantener como un motor economico para el pais, debe tomarse decisiones integrales de manejo urgentes o en su lugar se vera convertida en una bomba de tiempo de deterioro ambiental, social y economico.
Ante las multiples amenazas (naturales y antropogenicas) que enfrentan los ecosistemas marino costeros a nivel mundial y en nuestro pais, el desarrollo de medidas efectivas de manejo y conservacion sobre estos recursos es inminente. Para consolidar medidas de gestion efectivas es necesario respaldarse en el conocimiento cientifico que evalue, valide y realice el monitoreo de la condicion de los ecosistemas y su biodiversidad. Sin embargo, en nuestro pais existe un vacio importante debido a la ausencia de un sistema efectivo, eficaz y eficiente que genere y analice informacion cientifica sobre el estado de las especies y ecosistemas. Sumado a ello, en muchos casos, no se cuenta con una linea base que permita asegurar la permanencia y funcionalidad de los recursos marinos. Al carecer de este seguimiento, sumado al constante aumento de las amenazas como el desarrollo costero no planificado, hace que los sistemas coralinos analizados en este estudio y que caracterizaron a la costa Pacifica Norte de Costa Rica se encuentren ampliamente afectados.
AGRADECIMIENTOS
La presente investigacion no se hubiera podido realizar sin el apoyo en campo de las siguientes personas: N. Sandoval, K. Garcia, J. Quiros, A. Sanchez, M. Mendez, J. S. Vargas, J. Nivia, O. Breedy, O. Esquivel, V. Bogantes, G. Vega, C. Salas, J. C. Azofeifa, A. Teran y Familia, C. Benavides, M. M. Chavarria, L. Shutt y PRETOMA. Asimismo, se agradece el apoyo logistico de los funcionarios y guardarparques del Refugio de Vida Silvestre Curu, Reserva Natural Absoluta Cabo Blanco, Parque Marino Las Baulas, Refugio de Vida Silvestre Caletas-Agrio y del Parque Nacional Santa Rosa (sector marino). Se agradece a la Agencia Alemana de Cooperacion GiZ a traves del proyecto BIOMARC, Asociacion Costa Rica por Siempre, Conservacion Internacional Costa Rica y la Vicerrectoria de Investigacion de la Universidad de Costa Rica (Proyectos 808-98-013, 808-A5-037, 808-B3-503) por el apoyo economico. El presente proyecto se encuentra inscrito en FundacionUCR (2739-019) y en Vicerrectoria de Investigacion de la Universidad de Costa Rica (808-98-013, 808-A5-037, 808-B3-503).
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ANEXO 1 Average density (ind [m.sup.-2]) and standard deviation of macroinvertebrates by site and location in the North Pacific of Costa Rica, 2013-2014. See Figure 1 for detail of the sampling sites) Densidad promedio (ind [m.sup.-2]) y desviacion estandar de macroinvertebrados por sitio y localidad en el Pacifico Norte de Costa Rica, 2013-2014. Ver Figura 1 para detalle de los sitios de muestreo) Especie 11 12 Filo Echinodermata Clase Asteroidea Mithrodia bradleyi -- -- Nidorellia armata 0.05 -- Pharia pyramidata 0.05 -- Phataria unifascialis -- 0.07 [+ or -] 0.03 Clase Echinoidea Astropyga pulvinata -- 0.05 Diadema mexicanum 4.78 [+ or -] 1.12 9.73 [+ or -] 6.43 Eucidaris thouarsii 0.30 [+ or -] 0.30 0.12 [+ or -] 0.06 Toxopneustes roseus -- 0.17 [+ or -] 0.16 Tripneustes depressus -- -- Clase Holothuroidea Chiridota rigida -- -- Euapta godeffroyi 0.05 [+ or -] 0.00 -- Holothuria (Cystipus) -- -- casoae Holothuria (Mertensio- -- -- thuria) hilla Holothuria (Thymio- -- -- sycia) arenicola Isostichopus fuscus -- 0.05 Filo Arthropoda Orden Decapoda Panulirus gracilis -- 0.05 Stenorhynchus debilis -- 0.10 [+ or -] 0.00 Filo Mollusca Clase Bivalvia Pinctada mazatlanica 0.05 0.15 Pinna rugosa -- -- Spondylus spp. -- -- Clase Cephalopoda Octopus spp -- -- Filo Mollusca Clase Gastropoda Hexaplex princeps -- -- Murex spp. -- -- Muricidae spp. -- -- Infraclase Opistobranchia Dolabella spp. 0.05 -- Elysia diomedea -- -- Especie 13 14 Filo Echinodermata Clase Asteroidea Mithrodia bradleyi -- -- Nidorellia armata -- -- Pharia pyramidata -- -- Phataria unifascialis 0.05 0.10 Clase Echinoidea Astropyga pulvinata -- -- Diadema mexicanum 6.02 [+ or -] 5.65 15.92 [+ or -] 2.92 Eucidaris thouarsii 0.70 [+ or -] 0.26 0.47 [+ or -] 0.47 Toxopneustes roseus 0.27 [+ or -] 0.10 0.42 [+ or -] 0.23 Tripneustes depressus -- -- Clase Holothuroidea Chiridota rigida -- -- Euapta godeffroyi -- -- Holothuria (Cystipus) -- -- casoae Holothuria (Mertensio- -- -- thuria) hilla Holothuria (Thymio- -- -- sycia) arenicola Isostichopus fuscus 0.05 -- Filo Arthropoda Orden Decapoda Panulirus gracilis -- -- Stenorhynchus debilis 0.25 [+ or -] 0.26 -- Filo Mollusca Clase Bivalvia Pinctada mazatlanica 0.05 [+ or -] 0.00 0.05 Pinna rugosa -- -- Spondylus spp. -- 0.05 Clase Cephalopoda Octopus spp -- -- Filo Mollusca Clase Gastropoda Hexaplex princeps 0.05 0.05 Murex spp. -- -- Muricidae spp. -- 0.05 Infraclase Opistobranchia Dolabella spp. -- -- Elysia diomedea -- -- Especie 15 16 Filo Echinodermata Clase Asteroidea Mithrodia bradleyi -- -- Nidorellia armata -- -- Pharia pyramidata 0.05 0.05 Phataria unifascialis 0.13 [+ or -] 0.04 0.05 Clase Echinoidea Astropyga pulvinata -- -- Diadema mexicanum 17.08 [+ or -] 2.43 4.37 [+ or -] 1.12 Eucidaris thouarsii 0.42 [+ or -] 0.38 1.60 [+ or -] 0.79 Toxopneustes roseus 0.08 [+ or -] 0.04 -- Tripneustes depressus -- 0.10 [+ or -] 0.00 Clase Holothuroidea Chiridota rigida -- -- Euapta godeffroyi -- -- Holothuria (Cystipus) -- -- casoae Holothuria (Mertensio- 0.05 0.05 thuria) hilla Holothuria (Thymio- 0.05 -- sycia) arenicola Isostichopus fuscus -- -- Filo Arthropoda Orden Decapoda Panulirus gracilis -- -- Stenorhynchus debilis 0.05 0.13 [+ or -] 0.04 Filo Mollusca Clase Bivalvia Pinctada mazatlanica 0.08 [+ or -] 0.04 0.05 [+ or -] 0.00 Pinna rugosa 0.05 -- Spondylus spp. 0.08 [+ or -] 0.04 0.05 Clase Cephalopoda Octopus spp -- 0.10 Filo Mollusca Clase Gastropoda Hexaplex princeps -- 0.05 [+ or -] 0.00 Murex spp. -- -- Muricidae spp. 0.10 -- Infraclase Opistobranchia Dolabella spp. -- -- Elysia diomedea -- -- Especie 17 18 Filo Echinodermata Clase Asteroidea Mithrodia bradleyi -- 0.10 Nidorellia armata 0.05 0.05 [+ or -] 0.00 Pharia pyramidata 0.10 -- Phataria unifascialis 0.05 0.05 Clase Echinoidea Astropyga pulvinata -- -- Diadema mexicanum 7.67 [+ or -] 4.47 13.82 [+ or -] 4.4 Eucidaris thouarsii 0.27 [+ or -] 0.21 0.48 [+ or -] 0.45 Toxopneustes roseus -- 0.38 [+ or -] 0.24 Tripneustes depressus -- -- Clase Holothuroidea Chiridota rigida 0.05 -- Euapta godeffroyi -- -- Holothuria (Cystipus) 0.05 0.15 casoae Holothuria (Mertensio- 0.20 [+ or -] 0.14 0.15 thuria) hilla Holothuria (Thymio- -- 0.13 [+ or -] 0.14 sycia) arenicola Isostichopus fuscus -- -- Filo Arthropoda Orden Decapoda Panulirus gracilis -- -- Stenorhynchus debilis -- 0.05 [+ or -] 0.00 Filo Mollusca Clase Bivalvia Pinctada mazatlanica 0.05 0.13 [+ or -] 0.04 Pinna rugosa 0.05 -- Spondylus spp. -- -- Clase Cephalopoda Octopus spp -- -- Filo Mollusca Clase Gastropoda Hexaplex princeps -- -- Murex spp. -- 0.05 [+ or -] 0.00 Muricidae spp. -- -- Infraclase Opistobranchia Dolabella spp. -- -- Elysia diomedea 0.20 [+ or -] 0.21 -- Especie 20 Filo Echinodermata Clase Asteroidea Mithrodia bradleyi -- Nidorellia armata -- Pharia pyramidata -- Phataria unifascialis -- Clase Echinoidea Astropyga pulvinata -- Diadema mexicanum 5.08 [+ or -] 2.58 Eucidaris thouarsii 0.28 [+ or -] 0.11 Toxopneustes roseus -- Tripneustes depressus -- Clase Holothuroidea Chiridota rigida -- Euapta godeffroyi -- Holothuria (Cystipus) -- casoae Holothuria (Mertensio- -- thuria) hilla Holothuria (Thymio- -- sycia) arenicola Isostichopus fuscus -- Filo Arthropoda Orden Decapoda Panulirus gracilis -- Stenorhynchus debilis -- Filo Mollusca Clase Bivalvia Pinctada mazatlanica 0.20 [+ or -] 0.21 Pinna rugosa -- Spondylus spp. 0.20 Clase Cephalopoda Octopus spp -- Filo Mollusca Clase Gastropoda Hexaplex princeps -- Murex spp. -- Muricidae spp. 0.15 [+ or -] 0.00 Infraclase Opistobranchia Dolabella spp. -- Elysia diomedea -- Especie 21 23 Filo Echinodermata Clase Asteroidea Pharia pyramidata -- 0.05 [+ or -] 0.03 Phataria unifascialis -- 0.05 Clase Echinoidea Astropyga pulvinata 0.50 -- Diadema mexicanum 0.13 [+ or -] 0.11 4.43 [+ or -] 0.81 Eucidaris thouarsii 0.35 0.86 [+ or -] 0.39 Toxopneustes roseus 0.05 -- Tripneustes depressus -- -- Clase Holothuroidea Isostichopus fuscus 0.05 -- Filo Arthropoda Orden Decapoda Stenorhynchus debilis 0.10 [+ or -] 0.06 0.05 [+ or -] 0.03 Filo Mollusca Clase Bivalvia Chama spp. -- 0.10 Hyotissa hyotis 0.08 [+ or -] 0.04 0.23 [+ or -] 0.04 Pinctada mazatlanica -- 0.15 [+ or -] 0.14 Spondylus spp. -- 0.1 [+ or -] 0.07 Clase Cephalopoda Octopus spp. 0.05 [+ or -] 0.00 -- Clase Gastropoda Hexaplex princeps -- 0.15 Murex spp. -- 0.11 [+ or -] 0.13 Vasum spp. 0.05 [+ or -] 0.00 -- Infraclase Opistobranchia Elysia diomedea -- -- Felimida sphoni -- -- Flabellina cynara 0.05 -- Especie 25 26 Filo Echinodermata Clase Asteroidea Pharia pyramidata -- -- Phataria unifascialis -- 0.08 [+ or -] 0.04 Clase Echinoidea Astropyga pulvinata -- -- Diadema mexicanum 2.68 [+ or -] 1.81 0.45 [+ or -] 0.26 Eucidaris thouarsii 0.13 [+ or -] 0.04 0.15 [+ or -] 0.09 Toxopneustes roseus -- -- Tripneustes depressus -- -- Clase Holothuroidea Isostichopus fuscus -- -- Filo Arthropoda Orden Decapoda Stenorhynchus debilis -- 0.05 [+ or -] 0.03 Filo Mollusca Clase Bivalvia Chama spp. -- -- Hyotissa hyotis -- -- Pinctada mazatlanica -- 0.1 [+ or -] 0.06 Spondylus spp. -- -- Clase Cephalopoda Octopus spp. -- -- Clase Gastropoda Hexaplex princeps -- -- Murex spp. -- -- Vasum spp. 0.10 [+ or -] 0.03 -- Infraclase Opistobranchia Elysia diomedea 0.05 0.10 [+ or -] 0.06 Felimida sphoni 0.05 -- Flabellina cynara -- -- Especie 30 33 Filo Echinodermata Clase Asteroidea Pharia pyramidata -- -- Phataria unifascialis -- 0.10 Clase Echinoidea Astropyga pulvinata -- 0.05 Diadema mexicanum -- 0.75 [+ or -] 0.83 Eucidaris thouarsii -- 0.10 Toxopneustes roseus -- 0.23 [+ or -] 0.10 Tripneustes depressus 0.05 -- Clase Holothuroidea Isostichopus fuscus -- -- Filo Arthropoda Orden Decapoda Stenorhynchus debilis 0.05 0.13 [+ or -] 0.08 Filo Mollusca Clase Bivalvia Chama spp. -- -- Hyotissa hyotis -- -- Pinctada mazatlanica -- -- Spondylus spp. -- -- Clase Cephalopoda Octopus spp. -- -- Clase Gastropoda Hexaplex princeps -- -- Murex spp. -- -- Vasum spp. 0.15 [+ or -] 0.16 0.05 Infraclase Opistobranchia Elysia diomedea -- 0.50 [+ or -] 0.47 Felimida sphoni -- -- Flabellina cynara -- -- Especie 37 81 Filo Echinodermata Clase Asteroidea Pharia pyramidata -- -- Phataria unifascialis -- 0.05 [+ or -] 0.00 Clase Echinoidea Astropyga pulvinata -- 0.05 Diadema mexicanum 0.12 [+ or -] 0.08 0.08 [+ or -] 0.03 Eucidaris thouarsii 0.16 [+ or -] 0.16 0.08 [+ or -] 0.04 Toxopneustes roseus -- 0.07 [+ or -] 0.03 Tripneustes depressus -- -- Clase Holothuroidea Isostichopus fuscus -- -- Filo Arthropoda Orden Decapoda Stenorhynchus debilis -- 0.05 Filo Mollusca Clase Bivalvia Chama spp. -- -- Hyotissa hyotis 0.05 [+ or -] 0.00 -- Pinctada mazatlanica -- 0.05 Spondylus spp. -- -- Clase Cephalopoda Octopus spp. 0.05 [+ or -] 0.00 0.05 Clase Gastropoda Hexaplex princeps -- -- Murex spp. 0.10 -- Vasum spp. -- -- Infraclase Opistobranchia Elysia diomedea -- -- Felimida sphoni -- -- Flabellina cynara -- -- Especie 82 Filo Echinodermata Clase Asteroidea Pharia pyramidata -- Phataria unifascialis 0.08 [+ or -] 0.04 Clase Echinoidea Astropyga pulvinata -- Diadema mexicanum -- Eucidaris thouarsii -- Toxopneustes roseus 0.05 Tripneustes depressus -- Clase Holothuroidea Isostichopus fuscus -- Filo Arthropoda Orden Decapoda Stenorhynchus debilis -- Filo Mollusca Clase Bivalvia Chama spp. -- Hyotissa hyotis -- Pinctada mazatlanica -- Spondylus spp. -- Clase Cephalopoda Octopus spp. -- Clase Gastropoda Hexaplex princeps -- Murex spp. -- Vasum spp. -- Infraclase Opistobranchia Elysia diomedea -- Felimida sphoni -- Flabellina cynara -- Especie 98 99 Filo Echinodermata Clase Asteroidea Pharia pyramidata -- 0.05 [+ or -] 0 Phataria unifascialis 0.05 [+ or -] 0 0.16 [+ or -] 0.1 Clase Echinoidea Astropyga pulvinata -- -- Diadema mexicanum 0.20 [+ or -] 0.05 0.18 [+ or -] 0.05 Echinometra vanbrunti -- -- Eucidaris thouarsii 0.55 [+ or -] 0.58 1.09 [+ or -] 1.12 Clase Holothuroidea Holothuria (Selenko- -- -- thuria) lubrica Isostichopus fuscus -- -- Psolidae spp. 0.13 [+ or -] 0.04 0.15 [+ or -] 0.14 Filo Arthropoda Orden Decapoda Panulirus gracilis -- 0.05 Stenorhynchus debilis 0.05 [+ or -] 0.00 -- Filo Mollusca Clase Bivalvia Pinctada mazatlanica 0.10 [+ or -] 0.07 0.15 [+ or -] 0.17 Spondylus limbatus 0.05 0.05 Clase Cephalopoda Octopus spp. -- -- Clase Gastropoda Fasciolariidae spp. -- -- Hexaplex princeps 0.05 0.10 [+ or -] 0.07 Lobatus galeatus -- -- Murex spp. -- -- Muricidae spp. 0.05 0.15 Vasum spp.. -- 0.10 Infraclase Opistobranchia Doriprismatica sedna -- -- Elysia diomedea -- 0.08 [+ or -] 0.03 Elysia spp. 0.05 [+ or -] 0.00 -- Felimare agassizii 0.08 [+ or -] 0.05 0.05 [+ or -] 0.00 Flabellina marcusorum -- 0.07 [+ or -] 0.03 Otros opistobranquios -- 0.05 Especie 100 101 Filo Echinodermata Clase Asteroidea Pharia pyramidata -- 0.05 Phataria unifascialis 0.05 [+ or -] 0.00 0.12 [+ or -] 0.08 Clase Echinoidea Astropyga pulvinata -- -- Diadema mexicanum 0.46 [+ or -] 0.39 0.86 [+ or -] 1.01 Echinometra vanbrunti 0.33 [+ or -] 0.1 0.85 [+ or -] 0.26 Eucidaris thouarsii 0.25 [+ or -] 0.09 0.18 [+ or -] 0.1 Clase Holothuroidea Holothuria (Selenko- -- -- thuria) lubrica Isostichopus fuscus -- -- Psolidae spp. 0.13 [+ or -] 0.11 0.18 [+ or -] 0.11 Filo Arthropoda Orden Decapoda Panulirus gracilis 0.10 -- Stenorhynchus debilis 0.05 [+ or -] 0.00 -- Filo Mollusca Clase Bivalvia Pinctada mazatlanica 0.07 [+ or -] 0.03 0.13 [+ or -] 0.08 Spondylus limbatus 0.05 -- Clase Cephalopoda Octopus spp. 0.05 [+ or -] 0.00 -- Clase Gastropoda Fasciolariidae spp. -- -- Hexaplex princeps -- 0.05 [+ or -] 0.00 Lobatus galeatus -- -- Murex spp. -- -- Muricidae spp. 0.05 0.10 Vasum spp.. -- 0.13 [+ or -] 0.04 Infraclase Opistobranchia Doriprismatica sedna 0.05 -- Elysia diomedea 0.05 0.05 [+ or -] 0.00 Elysia spp. 0.05 [+ or -] 0.00 -- Felimare agassizii 0.07 [+ or -] 0.03 -- Flabellina marcusorum -- -- Otros opistobranquios 0.25 [+ or -] 0.09 0.05 Especie 102 103 Filo Echinodermata Clase Asteroidea Pharia pyramidata 0.05 -- Phataria unifascialis 0.07 [+ or -] 0.03 0.11 [+ or -] 0.06 Clase Echinoidea Astropyga pulvinata -- -- Diadema mexicanum 0.27 [+ or -] 0.22 0.23 [+ or -] 0.28 Echinometra vanbrunti 0.05 [+ or -] 0 -- Eucidaris thouarsii 0.90 [+ or -] 0.88 0.34 [+ or -] 0.29 Clase Holothuroidea Holothuria (Selenko- -- 0.08 [+ or -] 0.04 thuria) lubrica Isostichopus fuscus 0.05 -- Psolidae spp. 0.25 [+ or -] 0.11 0.10 Filo Arthropoda Orden Decapoda Panulirus gracilis 0.05 -- Stenorhynchus debilis 0.10 0.06 [+ or -] 0.03 Filo Mollusca Clase Bivalvia Pinctada mazatlanica 0.08 [+ or -] 0.04 0.05 Spondylus limbatus -- -- Clase Cephalopoda Octopus spp. -- 0.05 Clase Gastropoda Fasciolariidae spp. 0.05 [+ or -] 0.05 -- Hexaplex princeps 0.05 0.05 Lobatus galeatus 0.15 -- Murex spp. -- 0.05 Muricidae spp. 0.10 [+ or -] 0.07 0.15 [+ or -] 0.07 Vasum spp.. 0.05 -- Infraclase Opistobranchia Doriprismatica sedna -- -- Elysia diomedea 0.05 [+ or -] 0.00 0.08 [+ or -] 0.04 Elysia spp. 0.05 [+ or -] 0.00 0.05 Felimare agassizii -- -- Flabellina marcusorum -- -- Otros opistobranquios 0.12 [+ or -] 0.12 -- Especie 104 106 Filo Echinodermata Clase Asteroidea Pharia pyramidata 0.12 [+ or -] 0.03 0.06 [+ or -] 0.03 Phataria unifascialis 0.16 [+ or -] 0.10 0.21 [+ or -] 0.16 Clase Echinoidea Astropyga pulvinata 0.05 0.05 [+ or -] 0.00 Diadema mexicanum 0.08 [+ or -] 0.04 -- Echinometra vanbrunti 0.05 -- Eucidaris thouarsii 0.31 [+ or -] 0.37 0.30 [+ or -] 0.19 Clase Holothuroidea Holothuria (Selenko- -- -- thuria) lubrica Isostichopus fuscus -- -- Psolidae spp. -- -- Filo Arthropoda Orden Decapoda Panulirus gracilis 0.05 0.05 Stenorhynchus debilis -- -- Filo Mollusca Clase Bivalvia Pinctada mazatlanica 0.17 [+ or -] 0.12 0.05 [+ or -] 0.00 Spondylus limbatus -- -- Clase Cephalopoda Octopus spp. 0.05 -- Clase Gastropoda Fasciolariidae spp. -- -- Hexaplex princeps -- -- Lobatus galeatus -- -- Murex spp. -- -- Muricidae spp. -- -- Vasum spp.. 0.15 [+ or -] 0.13 -- Infraclase Opistobranchia Doriprismatica sedna -- -- Elysia diomedea -- -- Elysia spp. 0.05 [+ or -] 0.00 -- Felimare agassizii -- -- Flabellina marcusorum -- -- Otros opistobranquios 0.08 [+ or -] 0.04 -- Especie 121 122 Filo Echinodermata Clase Asteroidea Nidorellia armata -- -- Phataria unifascialis -- -- Clase Echinoidea Diadema mexicanum -- 0.05 Echinometra vanbrunti 0.15 -- Eucidaris thouarsii -- 0.10 [+ or -] 0.09 Clase Holothuroidea Holothuria (Halodeima) -- -- atra Isostichopus fuscus -- -- Psolidae spp. -- -- Filo Arthropoda Orden Decapoda Panulirus gracilis 0.08 [+ or -] 0.04 -- Stenorhynchus debilis 0.10 -- Filo Mollusca Clase Bivalvia Atrina spp. -- -- Hyotissa hyotis 0.05 -- Pinctada mazatlanica -- -- Pinna rugosa -- -- Spondylus limbatus -- -- Spondylus spp. -- -- Clase Gastropoda Hexaplex princeps -- -- Vasum spp. -- -- Infraclase Opistobranchia Elysia diomedea -- 0.18 [+ or -] 0.12 Elysia spp. -- 0.05 [+ or -] 0.00 Felimare agassizii -- 0.12 [+ or -] 0.12 Felimida dalli -- -- Flabellina marcusorum -- -- Otros opistobranquios -- -- Especie 123 124 Filo Echinodermata Clase Asteroidea Nidorellia armata 0.05 -- Phataria unifascialis 0.05 [+ or -] 0.00 0.05 Clase Echinoidea Diadema mexicanum 0.08 [+ or -] 0.04 0.83 [+ or -] 1.03 Echinometra vanbrunti 0.08 [+ or -] 0.04 -- Eucidaris thouarsii 1.17 [+ or -] 0.34 0.24 [+ or -] 0.23 Clase Holothuroidea Holothuria (Halodeima) -- 0.05 atra Isostichopus fuscus 0.15 0.05 Psolidae spp. 0.05 -- Filo Arthropoda Orden Decapoda Panulirus gracilis -- -- Stenorhynchus debilis 0.07 [+ or -] 0.03 0.13 [+ or -] 0.11 Filo Mollusca Clase Bivalvia Atrina spp. -- 0.10 Hyotissa hyotis 0.05 -- Pinctada mazatlanica 0.30 [+ or -] 0.18 0.41 [+ or -] 0.21 Pinna rugosa 0.05 -- Spondylus limbatus 0.15 [+ or -] 0.14 0.30 [+ or -] 0.14 Spondylus spp. -- 0.10 [+ or -] 0.07 Clase Gastropoda Hexaplex princeps 0.13 [+ or -] 0.11 0.08 [+ or -] 0.03 Vasum spp. 0.05 -- Infraclase Opistobranchia Elysia diomedea -- -- Elysia spp. -- -- Felimare agassizii -- -- Felimida dalli 0.05 -- Flabellina marcusorum 0.05 -- Otros opistobranquios 0.05 0.10 Especie 125 Filo Echinodermata Clase Asteroidea Nidorellia armata -- Phataria unifascialis -- Clase Echinoidea Diadema mexicanum 0.05 [+ or -] 0.00 Echinometra vanbrunti -- Eucidaris thouarsii 0.15 [+ or -] 0.12 Clase Holothuroidea Holothuria (Halodeima) -- atra Isostichopus fuscus 0.05 Psolidae spp. -- Filo Arthropoda Orden Decapoda Panulirus gracilis -- Stenorhynchus debilis 0.10 Filo Mollusca Clase Bivalvia Atrina spp. -- Hyotissa hyotis -- Pinctada mazatlanica 0.15 [+ or -] 0.10 Pinna rugosa -- Spondylus limbatus -- Spondylus spp. -- Clase Gastropoda Hexaplex princeps 0.05 Vasum spp. -- Infraclase Opistobranchia Elysia diomedea -- Elysia spp. -- Felimare agassizii -- Felimida dalli -- Flabellina marcusorum -- Otros opistobranquios 0.05 ANEXO 2 Average densities ([+ or -] sd) of reef fish species in the North Pacific of Costa Rica Densidades promedio ([+ or -] ds) de las especies de peces arrecifales en el Pacifico Norte de Costa Rica Especie 11 12 Orden Anguilliformes Familia Muraenidae Gymnothorax castaneus -- -- Orden Aulopiformes Familia Synodonthidae Synodus' lacertinus -- -- Orden Beryciformes Familia Apogonidae Apogon dovii -- -- Familia Holocentridae Sargocentron suborbitalis -- -- Orden Perciformes Familia Acanthuridae Prionurus laticlavius -- -- Familia Blenniidae Ophioblennius steindachneri -- -- Plagiotremus azaleus -- -- Familia Carangidae Caranx caballus 0.03 [+ or -] 0.01 -- Familia Chaetodontidae Johnrandallia nigrirostris -- 0.23 [+ or -] 0.26 Familia Cirrhitidae Cirrhitichthys oxycephalus 0.03 [+ or -] 0.01 -- Familia Haemulidae Haemulon maculicauda -- -- Haemulon steindachneri -- -- Familia Labridae Bodianus diplotaenia -- -- Halichoeres chierchiae -- -- Halichoeres dispilus -- 0.29 [+ or -] 0.10 Halichoeres notospilus -- -- Thalassoma lucasanum 1.11 [+ or -] 0.50 0.86 [+ or -] 0.11 Familia Mullidae Mulloidichthys dentatus -- 0.07 [+ or -] 0.04 Familia Pomacanthidae Holacanthus passer 0.06 [+ or -] 0.00 0.06 [+ or -] 0.00 Pomacanthus zonipectus -- -- Familia Pomacentridae Abudefduf troschelii 0.20 [+ or -] 0.14 -- Chromis atrilobata 4.13 [+ or -] 3.80 5.00 [+ or -] 2.82 Microspathodon dorsalis -- 0.07 [+ or -] 0.05 Stegastes acapulcoensis 0.50 [+ or -] 0.1 0.40 [+ or -] 0.14 Stegastes flavilatus -- -- Familia Scaridae Scarus' ghobban 0.37 [+ or -] 0.30 0.40 [+ or -] 0.10 Scarus perrico -- -- Scarus rubroviolaceus -- 0.17 [+ or -] 0.12 Familia Serranidae Alphestes multiguttatus -- -- Cephalopholis panamensis -- -- Epinephelus labriformis -- -- Serranus psittacinus -- 0.02 [+ or -] 0.00 Orden Syngnathiformes Familia Fistulariidae Fistularia commersonii -- -- Orden Tetraodontiformes Familia Balistidae Pseudobalistes naufragium -- 0.04 [+ or -] 0.00 Sufflamen verres 0.25 [+ or -] 0.13 0.16 [+ or -] 0.05 Familia Diodontidae Diodon holocanthus -- 0.18 [+ or -] 0.22 Familia Tetraodontidae Canthigaster punctatissima 0.04 [+ or -] 0.00 0.08 [+ or -] 0.05 Especie 13 14 Orden Anguilliformes Familia Muraenidae Gymnothorax castaneus -- -- Orden Aulopiformes Familia Synodonthidae Synodus' lacertinus 0.02 [+ or -] 0.00 -- Orden Beryciformes Familia Apogonidae Apogon dovii 0.20 [+ or -] 0.00 0.33 [+ or -] 0.23 Familia Holocentridae Sargocentron suborbitalis -- -- Orden Perciformes Familia Acanthuridae Prionurus laticlavius -- -- Familia Blenniidae Ophioblennius steindachneri -- -- Plagiotremus azaleus -- -- Familia Carangidae Caranx caballus 0.24 [+ or -] 0.30 -- Familia Chaetodontidae Johnrandallia nigrirostris 0.10 [+ or -] 0.13 -- Familia Cirrhitidae Cirrhitichthys oxycephalus -- -- Familia Haemulidae Haemulon maculicauda -- -- Haemulon steindachneri -- -- Familia Labridae Bodianus diplotaenia -- -- Halichoeres chierchiae -- -- Halichoeres dispilus 0.07 [+ or -] 0.04 -- Halichoeres notospilus -- -- Thalassoma lucasanum 1.22 [+ or -] 0.18 -- Familia Mullidae Mulloidichthys dentatus -- -- Familia Pomacanthidae Holacanthus passer 0.08 [+ or -] 0.00 0.02 [+ or -] 0.00 Pomacanthus zonipectus -- -- Familia Pomacentridae Abudefduf troschelii 0.87 [+ or -] 0.66 0.26 [+ or -] 0.05 Chromis atrilobata 2.26 [+ or -] 3.23 4.81 [+ or -] 4.84 Microspathodon dorsalis -- -- Stegastes acapulcoensis 0.20 [+ or -] 0.14 0.22 [+ or -] 0.22 Stegastes flavilatus -- -- Familia Scaridae Scarus' ghobban 0.43 [+ or -] 0.15 0.88 [+ or -] 0.85 Scarus perrico -- -- Scarus rubroviolaceus -- -- Familia Serranidae Alphestes multiguttatus -- -- Cephalopholis panamensis -- -- Epinephelus labriformis -- -- Serranus psittacinus -- -- Orden Syngnathiformes Familia Fistulariidae Fistularia commersonii 0.09 [+ or -] 0.09 0.04 [+ or -] 0.02 Orden Tetraodontiformes Familia Balistidae Pseudobalistes naufragium -- 0.02 [+ or -] 0.00 Sufflamen verres 0.23 [+ or -] 0.24 0.15 [+ or -] 0.08 Familia Diodontidae Diodon holocanthus -- 0.04 [+ or -] 0.00 Familia Tetraodontidae Canthigaster punctatissima -- 0.05 [+ or -] 0.04 Especie 15 16 Orden Anguilliformes Familia Muraenidae Gymnothorax castaneus 0.03 [+ or -] 0.01 -- Orden Aulopiformes Familia Synodonthidae Synodus' lacertinus -- -- Orden Beryciformes Familia Apogonidae Apogon dovii -- -- Familia Holocentridae Sargocentron suborbitalis 0.19 [+ or -] 0.15 0.10 [+ or -] 0.08 Orden Perciformes Familia Acanthuridae Prionurus laticlavius -- -- Familia Blenniidae Ophioblennius steindachneri -- -- Plagiotremus azaleus -- -- Familia Carangidae Caranx caballus 0.09 [+ or -] 0.01 -- Familia Chaetodontidae Johnrandallia nigrirostris 0.04 [+ or -] 0.58 -- Familia Cirrhitidae Cirrhitichthys oxycephalus -- -- Familia Haemulidae Haemulon maculicauda 0.50 [+ or -] 0.26 -- Haemulon steindachneri 0.03 [+ or -] 0.01 -- Familia Labridae Bodianus diplotaenia 0.02 [+ or -] 0.01 0.06 [+ or -] 0.04 Halichoeres chierchiae -- -- Halichoeres dispilus -- 1.00 [+ or -] 0.44 Halichoeres notospilus -- 0.12 [+ or -] 0.00 Thalassoma lucasanum -- 0.15 [+ or -] 0.19 Familia Mullidae Mulloidichthys dentatus -- -- Familia Pomacanthidae Holacanthus passer -- -- Pomacanthus zonipectus -- -- Familia Pomacentridae Abudefduf troschelii 0.80 [+ or -] 0.20 -- Chromis atrilobata -- -- Microspathodon dorsalis -- -- Stegastes acapulcoensis 0.45 [+ or -] 0.39 0.74 [+ or -] 0.45 Stegastes flavilatus 0.35 [+ or -] 0.21 0.35 [+ or -] 0.07 Familia Scaridae Scarus' ghobban -- -- Scarus perrico -- -- Scarus rubroviolaceus -- -- Familia Serranidae Alphestes multiguttatus 0.02 [+ or -] 0.00 -- Cephalopholis panamensis 0.08 [+ or -] 0.08 -- Epinephelus labriformis 0.04 [+ or -] 0.03 -- Serranus psittacinus -- -- Orden Syngnathiformes Familia Fistulariidae Fistularia commersonii 0.02 [+ or -] 0.00 -- Orden Tetraodontiformes Familia Balistidae Pseudobalistes naufragium -- -- Sufflamen verres 0.09 [+ or -] 0.04 0.08 [+ or -] 0.05 Familia Diodontidae Diodon holocanthus 0.14 [+ or -] 0.18 -- Familia Tetraodontidae Canthigaster punctatissima 0.03 [+ or -] 0.01 -- Especie 17 18 Orden Anguilliformes Familia Muraenidae Gymnothorax castaneus -- -- Orden Aulopiformes Familia Synodonthidae Synodus' lacertinus -- -- Orden Beryciformes Familia Apogonidae Apogon dovii -- 0.27 [+ or -] 0.09 Familia Holocentridae Sargocentron suborbitalis -- -- Orden Perciformes Familia Acanthuridae Prionurus laticlavius -- -- Familia Blenniidae Ophioblennius steindachneri -- -- Plagiotremus azaleus -- -- Familia Carangidae Caranx caballus -- -- Familia Chaetodontidae Johnrandallia nigrirostris -- -- Familia Cirrhitidae Cirrhitichthys oxycephalus -- -- Familia Haemulidae Haemulon maculicauda -- -- Haemulon steindachneri -- -- Familia Labridae Bodianus diplotaenia -- -- Halichoeres chierchiae -- -- Halichoeres dispilus -- 0.60 [+ or -] 0.56 Halichoeres notospilus -- -- Thalassoma lucasanum -- 0.29 [+ or -] 0.12 Familia Mullidae Mulloidichthys dentatus -- -- Familia Pomacanthidae Holacanthus passer 0.06 [+ or -] 0.02 0.02 [+ or -] 0.00 Pomacanthus zonipectus -- -- Familia Pomacentridae Abudefduf troschelii 0.23 [+ or -] 0.05 -- Chromis atrilobata -- 2.13 [+ or -] 1.80 Microspathodon dorsalis -- 0.02 [+ or -] 0 Stegastes acapulcoensis 0.26 [+ or -] 0.05 1.60 [+ or -] 0.91 Stegastes flavilatus -- -- Familia Scaridae Scarus' ghobban 1.88 [+ or -] 0.39 0.71 [+ or -] 0.47 Scarus perrico -- -- Scarus rubroviolaceus -- 0.06 [+ or -] 0.02 Familia Serranidae Alphestes multiguttatus -- -- Cephalopholis panamensis -- -- Epinephelus labriformis -- -- Serranus psittacinus -- 0.22 [+ or -] 0.02 Orden Syngnathiformes Familia Fistulariidae Fistularia commersonii 0.07 [+ or -] 0.04 -- Orden Tetraodontiformes Familia Balistidae Pseudobalistes naufragium -- -- Sufflamen verres 0.07 [+ or -] 0.01 0.20 [+ or -] 0.15 Familia Diodontidae Diodon holocanthus -- 0.05 [+ or -] 0.04 Familia Tetraodontidae Canthigaster punctatissima -- 0.02 [+ or -] 0.00 Especie 20 21 Orden Anguilliformes Familia Muraenidae Gymnothorax castaneus -- -- Orden Aulopiformes Familia Synodonthidae Synodus' lacertinus -- -- Orden Beryciformes Familia Apogonidae Apogon dovii -- -- Familia Holocentridae Sargocentron suborbitalis -- -- Orden Perciformes Familia Acanthuridae Prionurus laticlavius 1.05 [+ or -] 1.06 -- Familia Blenniidae Ophioblennius steindachneri 0.33 [+ or -] 0.38 -- Plagiotremus azaleus -- 0.02 [+ or -] 0.00 Familia Carangidae Caranx caballus -- 0.32 [+ or -] 0.39 Familia Chaetodontidae Johnrandallia nigrirostris -- -- Familia Cirrhitidae Cirrhitichthys oxycephalus -- -- Familia Haemulidae Haemulon maculicauda 2.10 [+ or -] 2.68 -- Haemulon steindachneri -- -- Familia Labridae Bodianus diplotaenia -- -- Halichoeres chierchiae -- -- Halichoeres dispilus -- 0.10 [+ or -] 0.04 Halichoeres notospilus -- -- Thalassoma lucasanum 9.00 [+ or -] 1.41 0.61 [+ or -] 0.45 Familia Mullidae Mulloidichthys dentatus -- -- Familia Pomacanthidae Holacanthus passer -- 0.03 [+ or -] 0.01 Pomacanthus zonipectus -- 0.03 [+ or -] 0.01 Familia Pomacentridae Abudefduf troschelii -- -- Chromis atrilobata 3.01 [+ or -] 4.22 5.00 [+ or -] 1.41 Microspathodon dorsalis -- -- Stegastes acapulcoensis -- -- Stegastes flavilatus -- -- Familia Scaridae Scarus' ghobban -- 0.10 [+ or -] 0.06 Scarus perrico -- -- Scarus rubroviolaceus -- -- Familia Serranidae Alphestes multiguttatus -- -- Cephalopholis panamensis 0.04 [+ or -] 0.02 -- Epinephelus labriformis 0.09 [+ or -] 0.07 -- Serranus psittacinus -- 0.25 [+ or -] 0.14 Orden Syngnathiformes Familia Fistulariidae Fistularia commersonii -- -- Orden Tetraodontiformes Familia Balistidae Pseudobalistes naufragium -- -- Sufflamen verres -- 0.15 [+ or -] 0.10 Familia Diodontidae Diodon holocanthus -- 0.03 [+ or -] 0.02 Familia Tetraodontidae Canthigaster punctatissima -- 0.06 [+ or -] 0.01 Especie 23 25 Orden Beryciformes Familia Holocentridae Sargocentron suborbitalis 0.05 [+ or -] 0.03 -- Orden Perciformes Familia Acanthuridae Acanthurus xanthopterus 0.23 [+ or -] 0.12 -- Familia Blenniidae Plagiotremus azaleus -- -- Familia Carangidae Gnathanodon speciosus 0.12 [+ or -] 0.05 -- Familia Chaetodontidae Chaetodon humeralis -- -- Johnrandallia nigrirostris 0.03 [+ or -] 0.01 -- Familia Cirrhitidae Cirrhitichthys oxycephalus -- -- Cirrhitus rivulatus -- -- Familia Haemulidae Anisotremus caesius -- -- Haemulon flaviguttatum -- -- Haemulon maculicauda -- -- Familia Kyphosidae Kiphosus sp. 0.17 [+ or -] 0.04 -- Kyphosus analogs 0.22 [+ or -] 0.02 -- Kyphosus elegans 0.12 [+ or -] 0.11 -- Familia Labridae Bodianus diplotaenia 0.03 [+ or -] 0.01 -- Halichoeres dispilus -- 0.06 [+ or -] 0.05 Halichoeres nicholsi -- -- Halichoeres notospilus -- -- Thalassoma lucasanum 0.20 [+ or -] 0.16 0.34 [+ or -] 0.38 Familia Lutjanidae Hoplopagrus guentherii -- -- Lutjanus' argentiventris 0.09 [+ or -] 0.08 -- Lutjanus' guttatus -- -- Lutjanus inermis -- -- Lutjanus novemfasciatus 0.04 [+ or -] 0.04 -- Familia Malacanthidae Malacanthus brevirostris -- -- Familia Pomacanthidae Holacanthus passer 0.02 [+ or -] 0.01 -- Familia Pomacentridae Abudefduf concolor -- -- Abudefduf troschelii 0.50 [+ or -] 0.23 -- Chromis atrilobata 2.46 [+ or -] 1.36 -- Microspathodon dorsalis -- -- Stegastes acapulcoensis 0.46 [+ or -] 0.31 -- Stegastes flavilatus -- -- Familia Scaridae Scarus ghobban 0.23 [+ or -] 0.18 0.8 [+ or -] 0 Familia Serranidae Cephalopholis panamensis -- -- Epinephelus labriformis -- -- Serranus psittacinus 0.03 [+ or -] 0.01 0.17 [+ or -] 0.06 Orden Syngnathiformes Familia Fistulariidae Fistularia commersonii 0.04 [+ or -] 0.02 -- Orden Tetraodontiformes Familia Balistidae -- -- Pseudobalistes naufragium 0.03 [+ or -] 0.01 Sufflamen verres 0.06 [+ or -] 0.05 -- Familia Diodontidae Diodon holocanthus -- 0.05 [+ or -] 0.03 Familia Tetraodontidae Arothron meleagris -- Canthigaster punctatissima 0.06 [+ or -] 0.02 0.03 [+ or -] 0.01 Sphoeroides lobatus -- -- Especie 26 30 Orden Beryciformes Familia Holocentridae Sargocentron suborbitalis -- -- Orden Perciformes Familia Acanthuridae Acanthurus xanthopterus -- -- Familia Blenniidae Plagiotremus azaleus -- -- Familia Carangidae Gnathanodon speciosus -- -- Familia Chaetodontidae Chaetodon humeralis 0.07 [+ or -] 0.07 -- Johnrandallia nigrirostris 0.05 [+ or -] 0.02 -- Familia Cirrhitidae Cirrhitichthys oxycephalus 0.02 [+ or -] 0.00 -- Cirrhitus rivulatus -- -- Familia Haemulidae Anisotremus caesius -- -- Haemulon flaviguttatum -- -- Haemulon maculicauda 0.50 [+ or -] 0.40 -- Familia Kyphosidae Kiphosus sp. -- -- Kyphosus analogs -- -- Kyphosus elegans -- -- Familia Labridae Bodianus diplotaenia -- -- Halichoeres dispilus -- -- Halichoeres nicholsi -- -- Halichoeres notospilus -- -- Thalassoma lucasanum 0.28 [+ or -] 0.25 -- Familia Lutjanidae Hoplopagrus guentherii -- -- Lutjanus' argentiventris -- -- Lutjanus' guttatus 0.58 [+ or -] 0.43 -- Lutjanus inermis 0.13 [+ or -] 0.06 -- Lutjanus novemfasciatus -- -- Familia Malacanthidae Malacanthus brevirostris -- 0.05 [+ or -] 0.01 Familia Pomacanthidae Holacanthus passer -- -- Familia Pomacentridae Abudefduf concolor -- -- Abudefduf troschelii 1.81 [+ or -] 2.80 -- Chromis atrilobata -- -- Microspathodon dorsalis -- -- Stegastes acapulcoensis 0.33 [+ or -] 0.20 -- Stegastes flavilatus 0.04 [+ or -] 0.00 -- Familia Scaridae Scarus ghobban 0.21 [+ or -] 0.26 -- Familia Serranidae Cephalopholis panamensis -- -- Epinephelus labriformis 0.02 [+ or -] 0.01 -- Serranus psittacinus 0.05 [+ or -] 0.01 0.19 [+ or -] 0.17 Orden Syngnathiformes Familia Fistulariidae Fistularia commersonii -- -- Orden Tetraodontiformes Familia Balistidae -- -- Pseudobalistes naufragium Sufflamen verres 0.08 [+ or -] 0.02 -- Familia Diodontidae Diodon holocanthus -- 0.03 [+ or -] 0.01 Familia Tetraodontidae Arothron meleagris Canthigaster punctatissima -- -- Sphoeroides lobatus -- 0.04 [+ or -] 0.00 Especie 33 37 Orden Beryciformes Familia Holocentridae Sargocentron suborbitalis -- -- Orden Perciformes Familia Acanthuridae Acanthurus xanthopterus -- -- Familia Blenniidae Plagiotremus azaleus -- -- Familia Carangidae Gnathanodon speciosus -- -- Familia Chaetodontidae Chaetodon humeralis -- -- Johnrandallia nigrirostris 0.04 [+ or -] 6.58 -- Familia Cirrhitidae Cirrhitichthys oxycephalus -- -- Cirrhitus rivulatus -- -- Familia Haemulidae Anisotremus caesius -- -- Haemulon flaviguttatum -- -- Haemulon maculicauda -- -- Familia Kyphosidae Kiphosus sp. -- -- Kyphosus analogs -- -- Kyphosus elegans -- -- Familia Labridae Bodianus diplotaenia -- -- Halichoeres dispilus 0.68 [+ or -] 1.21 0.05 [+ or -] 0.01 Halichoeres nicholsi -- -- Halichoeres notospilus -- -- Thalassoma lucasanum 0.36 [+ or -] 0.33 1.16 [+ or -] 0.77 Familia Lutjanidae Hoplopagrus guentherii -- 0.02 [+ or -] 0.00 Lutjanus' argentiventris -- -- Lutjanus' guttatus -- -- Lutjanus inermis -- -- Lutjanus novemfasciatus -- -- Familia Malacanthidae Malacanthus brevirostris -- -- Familia Pomacanthidae Holacanthus passer -- -- Familia Pomacentridae Abudefduf concolor -- 0.06 [+ or -] 0.05 Abudefduf troschelii -- Chromis atrilobata 2.05 [+ or -] 2.75 -- Microspathodon dorsalis -- -- Stegastes acapulcoensis -- 0.65 [+ or -] 0.64 Stegastes flavilatus -- -- Familia Scaridae Scarus ghobban 0.04 [+ or -] 0.02 0.26 [+ or -] 0.19 Familia Serranidae Cephalopholis panamensis -- -- Epinephelus labriformis -- -- Serranus psittacinus 0.07 [+ or -] 0.07 0.12 [+ or -] 0.02 Orden Syngnathiformes Familia Fistulariidae Fistularia commersonii 0.02 [+ or -] 3.29 0.03 [+ or -] 0.01 Orden Tetraodontiformes Familia Balistidae -- -- Pseudobalistes naufragium Sufflamen verres 0.05 [+ or -] 0.06 0.15 [+ or -] 0.12 Familia Diodontidae Diodon holocanthus 0.03 [+ or -] 0.01 0.02 [+ or -] 0.00 Familia Tetraodontidae Arothron meleagris 0.02 [+ or -] 0.00 Canthigaster punctatissima 0.05 [+ or -] 0.04 0.03 [+ or -] 0.01 Sphoeroides lobatus -- -- Especie 81 98 Orden Beryciformes Familia Holocentridae Sargocentron suborbitalis -- -- Orden Perciformes Familia Acanthuridae Acanthurus xanthopterus -- -- Familia Blenniidae Plagiotremus azaleus -- 0.04 [+ or -] 0.02 Familia Carangidae Gnathanodon speciosus -- -- Familia Chaetodontidae Chaetodon humeralis -- -- Johnrandallia nigrirostris -- -- Familia Cirrhitidae Cirrhitichthys oxycephalus -- -- Cirrhitus rivulatus -- -- Familia Haemulidae Anisotremus caesius -- 0.04 [+ or -] 0.00 Haemulon flaviguttatum -- 0.05 [+ or -] 0.01 Haemulon maculicauda -- 3.00 [+ or -] 1.73 Familia Kyphosidae Kiphosus sp. -- -- Kyphosus analogs -- -- Kyphosus elegans -- -- Familia Labridae Bodianus diplotaenia -- -- Halichoeres dispilus -- 0.41 [+ or -] 0.34 Halichoeres nicholsi -- 0.02 [+ or -] 0.00 Halichoeres notospilus 0.07 [+ or -] 0.04 -- Thalassoma lucasanum -- 0.15 [+ or -] 0.09 Familia Lutjanidae Hoplopagrus guentherii -- -- Lutjanus' argentiventris -- -- Lutjanus' guttatus -- 0.04 [+ or -] 0.00 Lutjanus inermis -- -- Lutjanus novemfasciatus -- -- Familia Malacanthidae Malacanthus brevirostris -- -- Familia Pomacanthidae Holacanthus passer -- -- Familia Pomacentridae Abudefduf concolor -- -- Abudefduf troschelii -- 0.26 [+ or -] 0.28 Chromis atrilobata -- 1.26 [+ or -] 1.23 Microspathodon dorsalis -- 0.02 [+ or -] 0.00 Stegastes acapulcoensis -- 0.10 [+ or -] 0.07 Stegastes flavilatus 0.42 [+ or -] 0.16 0.13 [+ or -] 0.07 Familia Scaridae Scarus ghobban -- -- Familia Serranidae Cephalopholis panamensis -- 0.03 [+ or -] 0.01 Epinephelus labriformis -- 0.06 [+ or -] 0.03 Serranus psittacinus -- 0.04 [+ or -] 0.02 Orden Syngnathiformes Familia Fistulariidae Fistularia commersonii -- -- Orden Tetraodontiformes Familia Balistidae -- -- Pseudobalistes naufragium Sufflamen verres -- 0.02 [+ or -] 0.00 Familia Diodontidae Diodon holocanthus -- -- Familia Tetraodontidae Arothron meleagris Canthigaster punctatissima -- -- Sphoeroides lobatus -- -- Especie 99 100 Orden Beryciformes Familia Holocentridae Sargocentron suborbitalis -- -- Orden Perciformes Familia Acanthuridae Acanthurus xanthopterus -- -- Familia Blenniidae Plagiotremus azaleus 0.06 [+ or -] 0.02 0.04 [+ or -] 0.03 Familia Carangidae Gnathanodon speciosus -- -- Familia Chaetodontidae Chaetodon humeralis 0.02 [+ or -] 0 0.03 [+ or -] 0.01 Johnrandallia nigrirostris -- -- Familia Cirrhitidae Cirrhitichthys oxycephalus -- -- Cirrhitus rivulatus -- 0.02 [+ or -] 0.00 Familia Haemulidae Anisotremus caesius 0.02 [+ or -] 0.00 -- Haemulon flaviguttatum 0.08 [+ or -] 0.05 -- Haemulon maculicauda -- -- Familia Kyphosidae Kiphosus sp. -- -- Kyphosus analogs -- -- Kyphosus elegans -- -- Familia Labridae Bodianus diplotaenia 0.32 [+ or -] 0.41 -- Halichoeres dispilus 0.23 [+ or -] 0.24 0.38 [+ or -] 0.40 Halichoeres nicholsi -- 0.03 [+ or -] 0.01 Halichoeres notospilus 0.04 [+ or -] 0.00 0.29 [+ or -] 0.10 Thalassoma lucasanum 0.67 [+ or -] 0.59 0.74 [+ or -] 0.53 Familia Lutjanidae Hoplopagrus guentherii -- -- Lutjanus' argentiventris 0.04 [+ or -] 0.04 -- Lutjanus' guttatus -- -- Lutjanus inermis -- -- Lutjanus novemfasciatus -- -- Familia Malacanthidae Malacanthus brevirostris -- -- Familia Pomacanthidae Holacanthus passer 0.02 [+ or -] 0.00 0.02 [+ or -] 0.00 Familia Pomacentridae Abudefduf concolor -- -- Abudefduf troschelii 1.10 [+ or -] 0.97 -- Chromis atrilobata -- 1.25 [+ or -] 1.06 Microspathodon dorsalis 0.07 [+ or -] 0.07 0.02 [+ or -] 0.01 Stegastes acapulcoensis 0.09 [+ or -] 0.13 0.29 [+ or -] 0.25 Stegastes flavilatus 0.15 [+ or -] 0.16 0.25 [+ or -] 0.26 Familia Scaridae Scarus ghobban -- 0.03 [+ or -] 0.01 Familia Serranidae Cephalopholis panamensis 0.02 [+ or -] 3.29 0.03 [+ or -] 0.01 Epinephelus labriformis 0.04 [+ or -] 0.04 0.04 [+ or -] 0.02 Serranus psittacinus -- 0.12 [+ or -] 0.13 Orden Syngnathiformes Familia Fistulariidae Fistularia commersonii -- -- Orden Tetraodontiformes Familia Balistidae -- -- Pseudobalistes naufragium Sufflamen verres 0.02 [+ or -] 3.29 Familia Diodontidae Diodon holocanthus -- -- Familia Tetraodontidae Arothron meleagris Canthigaster punctatissima 0.03 [+ or -] 0.01 -- Sphoeroides lobatus -- -- Especie 101 102 Orden Perciformes Familia Acanthuridae Prionurus laticlavius -- -- Familia Blenniidae Ophioblennius steindachneri -- -- Plagiotremus azaleus 0.03 [+ or -] 0.01 0.06 [+ or -] 9.31 Familia Chaetodontidae Chaetodon humeralis -- 0.04 [+ or -] 0.00 Johnrandallia nigrirostris -- 0.02 [+ or -] 0.01 Familia Haemulidae Anisotremus caesius -- -- Haemulon flaviguttatum -- 0.27 [+ or -] 0.24 Familia Labridae Bodianus diplotaenia -- 0.22 [+ or -] 0.23 Halichoeres chierchiae -- -- Halichoeres dispilus -- 0.28 [+ or -] 0.35 Halichoeres nicholsi 0.09 [+ or -] 0.09 0.04 [+ or -] 0.01 Halichoeres notospilus 0.03 [+ or -] 0.01 0.03 [+ or -] 0.02 Thalassoma lucasanum 0.31 [+ or -] 0.11 0.15 [+ or -] 0.12 Familia Lutjanidae Lutjanus guttatus -- -- Familia Pomacanthidae Holacanthus passer -- -- Familia Pomacentridae Abudefduf troschelii -- 0.55 [+ or -] 0.37 Chromis atrilobata -- 4.20 [+ or -] 2.30 Microspathodon dorsalis -- 0.06 [+ or -] 0.06 Stegastes acapulcoensis 0.18 [+ or -] 0.14 0.23 [+ or -] 0.18 Stegastes flavilatus 0.07 [+ or -] 0.07 0.12 [+ or -] 0.06 Familia Scaridae Scarus ghobban -- -- Familia Serranidae Alphestes immaculatus -- -- Cephalopholis panamensis -- 0.04 [+ or -] 0.00 Epinephelus labriformis -- 0.03 [+ or -] 0.01 Serranus psittacinus -- -- Orden Tetraodontiformes Familia Balistidae Sufflamen verres -- 0.02 [+ or -] 0.00 Diodon holocanthus -- -- Familia Tetraodontidae Arothron hispidus -- -- Arothron meleagris -- -- Canthigaster punctatissima -- -- Especie 103 104 Orden Perciformes Familia Acanthuridae Prionurus laticlavius -- -- Familia Blenniidae Ophioblennius steindachneri -- -- Plagiotremus azaleus 0.03 [+ or -] 0.02 0.03 [+ or -] 0.01 Familia Chaetodontidae Chaetodon humeralis 0.04 [+ or -] 0.02 0.05 [+ or -] 0.01 Johnrandallia nigrirostris 0.02 [+ or -] 0.01 -- Familia Haemulidae Anisotremus caesius -- 0.08 [+ or -] 0.08 Haemulon flaviguttatum -- -- Familia Labridae Bodianus diplotaenia 0.03 [+ or -] 0.02 -- Halichoeres chierchiae -- -- Halichoeres dispilus 0.65 [+ or -] 0.65 0.29 [+ or -] 0.24 Halichoeres nicholsi 0.12 [+ or -] 0.17 -- Halichoeres notospilus 0.07 [+ or -] 0.04 -- Thalassoma lucasanum 0.35 [+ or -] 0.38 -- Familia Lutjanidae Lutjanus guttatus -- 0.08 [+ or -] 0.05 Familia Pomacanthidae Holacanthus passer -- -- Familia Pomacentridae Abudefduf troschelii 0.14 [+ or -] 0.16 -- Chromis atrilobata 1.39 [+ or -] 2.25 -- Microspathodon dorsalis -- -- Stegastes acapulcoensis 0.14 [+ or -] 0.08 -- Stegastes flavilatus 0.23 [+ or -] 0.17 0.45 [+ or -] 0.18 Familia Scaridae Scarus ghobban -- -- Familia Serranidae Alphestes immaculatus -- -- Cephalopholis panamensis 0.02 [+ or -] 0.01 -- Epinephelus labriformis 0.02 [+ or -] 0.00 0.02 [+ or -] 0.00 Serranus psittacinus 0.05 [+ or -] 0.03 -- Orden Tetraodontiformes Familia Balistidae Sufflamen verres -- -- Diodon holocanthus -- -- Familia Tetraodontidae Arothron hispidus -- -- Arothron meleagris -- -- Canthigaster punctatissima 0.03 [+ or -] 0.01 -- Especie 105 106 Orden Perciformes Familia Acanthuridae Prionurus laticlavius -- -- Familia Blenniidae Ophioblennius steindachneri -- -- Plagiotremus azaleus -- -- Familia Chaetodontidae Chaetodon humeralis 0.02 [+ or -] 0.00 0.04 [+ or -] 0.00 Johnrandallia nigrirostris -- -- Familia Haemulidae Anisotremus caesius -- -- Haemulon flaviguttatum -- -- Familia Labridae Bodianus diplotaenia 0.10 [+ or -] 0.08 -- Halichoeres chierchiae -- -- Halichoeres dispilus 0.27 [+ or -] 0.12 0.42 [+ or -] 0.27 Halichoeres nicholsi -- -- Halichoeres notospilus -- -- Thalassoma lucasanum -- -- Familia Lutjanidae Lutjanus guttatus 0.40 [+ or -] 0.05 0.32 [+ or -] 0.11 Familia Pomacanthidae Holacanthus passer -- -- Familia Pomacentridae Abudefduf troschelii -- -- Chromis atrilobata -- -- Microspathodon dorsalis -- -- Stegastes acapulcoensis -- -- Stegastes flavilatus 0.22 [+ or -] 0.17 0.16 [+ or -] 0.02 Familia Scaridae Scarus ghobban -- -- Familia Serranidae Alphestes immaculatus -- -- Cephalopholis panamensis 0.02 [+ or -] 0.00 -- Epinephelus labriformis -- -- Serranus psittacinus -- -- Orden Tetraodontiformes Familia Balistidae Sufflamen verres -- -- Diodon holocanthus -- -- Familia Tetraodontidae Arothron hispidus -- -- Arothron meleagris -- -- Canthigaster punctatissima -- -- Especie 121 122 Orden Perciformes Familia Acanthuridae Prionurus laticlavius -- -- Familia Blenniidae Ophioblennius steindachneri -- -- Plagiotremus azaleus -- 0.02 [+ or -] 0.00 Familia Chaetodontidae Chaetodon humeralis -- 0.17 [+ or -] 0.22 Johnrandallia nigrirostris -- -- Familia Haemulidae Anisotremus caesius -- -- Haemulon flaviguttatum -- -- Familia Labridae Bodianus diplotaenia -- -- Halichoeres chierchiae -- -- Halichoeres dispilus 1.72 [+ or -] 1.87 0.19 [+ or -] 0.21 Halichoeres nicholsi -- 0.02 [+ or -] 0.00 Halichoeres notospilus -- -- Thalassoma lucasanum -- 0.39 [+ or -] 0.54 Familia Lutjanidae Lutjanus guttatus -- -- Familia Pomacanthidae Holacanthus passer -- -- Familia Pomacentridae Abudefduf troschelii -- -- Chromis atrilobata -- -- Microspathodon dorsalis -- 0.07 [+ or -] 0.04 Stegastes acapulcoensis 0.06 [+ or -] 0.00 0.35 [+ or -] 0.29 Stegastes flavilatus -- 0.24 [+ or -] 0.24 Familia Scaridae Scarus ghobban -- 0.09 [+ or -] 0.01 Familia Serranidae Alphestes immaculatus -- 0.02 [+ or -] 0.00 Cephalopholis panamensis -- -- Epinephelus labriformis -- 0.04 [+ or -] 0.02 Serranus psittacinus 0.08 [+ or -] 0.03 0.16 [+ or -] 0.04 Orden Tetraodontiformes Familia Balistidae Sufflamen verres -- 0.13 [+ or -] 0.09 Diodon holocanthus -- 0.02 [+ or -] 3.29 Familia Tetraodontidae Arothron hispidus -- -- Arothron meleagris -- -- Canthigaster punctatissima -- 0.06 [+ or -] 0.02 Especie 123 124 Orden Perciformes Familia Acanthuridae Prionurus laticlavius -- -- Familia Blenniidae Ophioblennius steindachneri -- -- Plagiotremus azaleus -- 0.03 [+ or -] 0.01 Familia Chaetodontidae Chaetodon humeralis 0.06 [+ or -] 0.02 -- Johnrandallia nigrirostris 0.05 [+ or -] 0.04 0.14 [+ or -] 0.15 Familia Haemulidae Anisotremus caesius -- -- Haemulon flaviguttatum 0.02 [+ or -] 0.00 -- Familia Labridae Bodianus diplotaenia 0.12 [+ or -] 0.11 0.08 [+ or -] 0.05 Halichoeres chierchiae 0.02 [+ or -] 0.00 -- Halichoeres dispilus -- 0.19 [+ or -] 0.09 Halichoeres nicholsi 0.03 [+ or -] 0.01 -- Halichoeres notospilus -- -- Thalassoma lucasanum 0.08 [+ or -] 0.03 0.36 [+ or -] 0.14 Familia Lutjanidae Lutjanus guttatus -- -- Familia Pomacanthidae Holacanthus passer -- 0.05 [+ or -] 0.04 Familia Pomacentridae Abudefduf troschelii 0.73 [+ or -] 0.21 0.46 [+ or -] 0.44 Chromis atrilobata 1.10 [+ or -] 1.27 4.73 [+ or -] 6.35 Microspathodon dorsalis -- 0.05 [+ or -] 0.02 Stegastes acapulcoensis 0.28 [+ or -] 0.28 0.40 [+ or -] 0.26 Stegastes flavilatus 0.10 [+ or -] 0.06 0.06 [+ or -] 0.01 Familia Scaridae Scarus ghobban -- -- Familia Serranidae Alphestes immaculatus -- -- Cephalopholis panamensis -- -- Epinephelus labriformis 0.04 [+ or -] 0.00 0.04 [+ or -] 0.02 Serranus psittacinus -- -- Orden Tetraodontiformes Familia Balistidae Sufflamen verres 0.03 [+ or -] 0.01 0.02 [+ or -] 3.29 Diodon holocanthus -- -- Familia Tetraodontidae Arothron hispidus -- -- Arothron meleagris -- -- Canthigaster punctatissima -- 0.04 [+ or -] 0.02 Especie 125 Orden Perciformes Familia Acanthuridae Prionurus laticlavius 0.05 [+ or -] 0.01 Familia Blenniidae Ophioblennius steindachneri 0.03 [+ or -] 0.01 Plagiotremus azaleus 0.02 [+ or -] 0.01 Familia Chaetodontidae Chaetodon humeralis 0.03 [+ or -] 0.01 Johnrandallia nigrirostris 0.03 [+ or -] 0.01 Familia Haemulidae Anisotremus caesius -- Haemulon flaviguttatum 0.09 [+ or -] 0.09 Familia Labridae Bodianus diplotaenia 0.07 [+ or -] 0.07 Halichoeres chierchiae 0.03 [+ or -] 0.01 Halichoeres dispilus 0.60 [+ or -] 0.87 Halichoeres nicholsi 0.02 [+ or -] 0.00 Halichoeres notospilus 0.19 [+ or -] 0.11 Thalassoma lucasanum 0.18 [+ or -] 0.18 Familia Lutjanidae Lutjanus guttatus -- Familia Pomacanthidae Holacanthus passer 0.02 [+ or -] 0.00 Familia Pomacentridae Abudefduf troschelii -- Chromis atrilobata 0.55 [+ or -] 0.07 Microspathodon dorsalis 0.04 [+ or -] 0.02 Stegastes acapulcoensis -- Stegastes flavilatus 0.16 [+ or -] 0.17 Familia Scaridae Scarus ghobban -- Familia Serranidae Alphestes immaculatus -- Cephalopholis panamensis -- Epinephelus labriformis 0.05 [+ or -] 0.01 Serranus psittacinus -- Orden Tetraodontiformes Familia Balistidae Sufflamen verres 0.05 [+ or -] 0.03 Diodon holocanthus -- Familia Tetraodontidae Arothron hispidus 0.02 [+ or -] 3.29 Arothron meleagris 0.07 [+ or -] 0.07 Canthigaster punctatissima --
Juan Jose Alvarado (1,2,3), Andres Beita-Jimenez (2), Sebastian Mena (2), Cindy Fernandez-Garcia (1,2,4), Jorge Cortes (1,2,3), Celeste Sanchez-Noguera (1,5), Carlos Jimenez (1,6) & Ana Gloria Guzman-Mora (7)
(1.) Centro de Investigacion en Ciencias del Mar y Limnologia, Universidad de Costa Rica; juanalva76@yahoo.com; cindy.fernandezgarcia@ucr.ac.cr; jorge.cortes@ucr.ac.cr
(2.) Escuela de Biologia, Universidad de Costa Rica; abeitaj@gmail.com; sebasmenago@gmail.com
(3.) Museo de Zoologia, Universidad de Costa Rica
(4.) Herbario de la Universidad de Costa Rica
(5.) Leibniz Center for Tropical Marine Ecology, Bremen, Germany; celeste08@gmail.com
(6.) The Cyprus Institute Nicosia, Cyprus, c.jimenez@cyi.ac.cy
(7.) Conservacion Internacional; aguzman@conservation.org
Recibido 10-IV-2017. Corregido 10-I-2017. Aceptado 08-II-2018.
Caption: Fig. 1. Localities and sampling sites on the North Pacific, Costa Rica.
Caption: Fig. 1. Localidades y sitios de estudio en el Pacifico Norte, Costa Rica.
Caption: Fig. 2. Percentage (%) of average coverage of the substrate in the study localities in the North Pacific, Costa Rica. c: transect with chain; t: transect with quadrant. n: number of total transects. CCA: Croustouse Calcareous Algae.
Caption: Fig. 2. Porcentaje (%) de cobertura promedio del sustrato en las localidades de estudio en el Pacifico Norte, Costa Rica. c: transecto con cadena; t: transecto con cuadrante. n: numero de transectos totales. ACC: Algas Calcareas Costrosas.
Caption: Fig. 3. Analysis of specific dominance of reef macroinvertebrates in the North Pacific of Costa Rica. The dominance categories were based on the specific occurrence and the average relative density. The gray lines indicate the average value of both variables. The numbers of each species can be seen in Table 1.
Caption: Fig. 3. Analisis de dominancia especifica de macroinvertebrados arrecifales en el Pacifico Norte de Costa Rica. Las categorias de dominancia se basaron en la ocurrencia especifica y la densidad relativa promedio. Las lineas grises indican el valor promedio de ambas variables. Los numeros de cada especie se pueden ver en el Cuadro 1.
Caption: Fig. 4. Multidimensional scaling analysis based on a Bray-Curtis similarity matrix using the macroinvertebrate density of the North Pacific of Costa Rica. The labels identify the locations. The code of the sites can be consulted in figure 1.
Caption: Fig. 4. Analisis multidimensional escalado basado en una matriz de similitud de Bray-Curtis utilizando la densidad de macroinvertebrados del Pacifico Norte de Costa Rica. Las etiquetas identifican las localidades. El codigo de los sitios puede consultarse en la figura 1.
Caption: Fig. 5. Analysis of specific dominance of reef fishes in the North Pacific of Costa Rica. The dominance categories were based on the specific occurrence and the average relative density. The gray lines indicate the average value of both variables.
Caption: Fig. 5. Analisis de dominancia especifica de peces arrecifales en el Pacifico Norte de Costa Rica. Las categorias de dominancia se basaron en la ocurrencia especifica y la densidad relativa promedio. Las lineas grises indican el valor promedio de ambas variables. Los numeros de cada especie se pueden ver en el Cuadro 4.
Caption: Fig. 6. Multidimensional scaling analysis based on a Bray-Curtis similarity matrix using the reef fishes biomass of the North Pacific of Costa Rica. The labels identify the locations. The code for the sites can be seen in Figure 1.
Caption: Fig. 6. Analisis multidimensional escalado basado en una matriz de similitud de Bray-Curtis utilizando la biomasa de peces arrecifales del Pacifico Norte de Costa Rica. Las etiquetas identifican las localidades. El codigo para los sitios puede consultarse en la figura 1.
TABLE 1
Species of macroinvertebrates present on the evaluated sites in the
North Pacific of Costa Rica
CUADRO 1
Especies de macroinvertebrados presentes en los sitios evaluados en
el Pacifico Norte de Costa Rica
Clasificacion taxonomica
Filo Echinodermata
Clase Asteroidea
1 Nidorellia armata
2 Pharia pyramidata
3 Phataria unifascialis
Clase Echinoidea
4 Astropyga pulvinata
5 Diadema mexicanum
6 Echinometra vanbrunti
7 Eucidaris thouarsii
8 Toxopneustes roseus
9 Tripneustes depressus
Clase Holothuroidea
10 Holothuria (Halodeima) atra
11 Holothuria (Selenkothuria) lubrica
12 Isostichopus fuscus
13 Psolidae spp.
Filo Arthropoda
Orden Decapoda
14 Panulirus gracilis
15 Stenorhynchus debilis
Filo Mollusca
Clase Bivalvia
16 Atrina spp.
17 Chama spp.
18 Hyotissa hyotis
19 Pinctada mazatlanica
20 Pinna rugosa
21 Spondylus limbatus
22 Spondylus spp.
Clase Cephalopoda
23 Octopus spp.
Clase Gastropoda
24 Fasciolariidae spp.
25 Hexaplex princeps
26 Lobatus galeatus
27 Murex spp.
28 Muricidae spp.
29 Vasum spp.
Infraclase Opistobranchia
30 Doriprismatica sedna
31 Elysia diomedea
32 Elysia spp.
33 Felimare agassizii
34 Felimida dalli
35 Felimida sphoni
36 Flabellina cynara
37 Flabellina marcusorum
38 Opisthobranchia spp.
TABLE 2
Specific richness (S), Shannon Heterogeneity index (H '([Log.sub.10]))
and taxonomic distinctiveness index ([DELTA]*) of movile
macroinvertebrates and reef fishes per site in the North Pacific of
Costa Rica, during the 2013-2014 period. The site code can be found
in Figure 1
CUADRO 2
Riqueza especifica (S), indice de Heterogeneidad de Shannon
(H' ([Log.sub.10])) e indice de diferenciacion taxonomica ([DELTA]*)
de macroinvertebrados moviles y peces arrecifales por sitio en el
Pacifico Norte de Costa Rica, durante el periodo 2013-2014. El codigo
de sitio puede consultarse en la Figura 1
Macroinvertebrados moviles
H'
No. Sitio S ([log.sub.10]) [DELTA]*
11 Isla San Pedrito 7 0.21 77.74
12 Isla Catalina 9 0.17 80.72
13 Isla Las Golondrinas 8 0.33 77.00
14 Bajo Pochotes 9 0.15 73.30
15 Bajo La Vita 13 0.16 80.40
16 Isla Pelada 12 0.46 74.98
17 Isla Cocinera 1 11 0.27 84.10
18 Isla Cocinera 2 12 0.25 77.37
20 Bajo Negro 6 0.27 85.95
21 Palmitas 10 0.81 81.48
23 Guiri-Guiri 11 0.49 84.83
25 Playa Blanca 5 0.21 87.25
26 Jicaral 6 0.65 89.49
30 Esmeralda 3 0.41 100.00
33 Pelonas 8 0.72 89.19
37 Matapalo 5 0.66 90.44
81 Punta Pleito 8 0.90 86.59
82 El Santuario 2 0.29 83.33
98 Bajo Los Castillo 11 0.85 89.68
99 El Muneco 15 0.91 90.25
100 Isla Chora 1 16 1.05 89.12
101 Isla Chora 2 12 0.83 83.31
102 Punta Carrillo 18 1.01 89.54
103 Punta El Indio 13 1.01 89.29
104 El Cambute 12 0.99 89.75
106 Punta Islita 6 0.65 84.27
121 Bahia Curu 4 0.57 92.50
122 El Cirial 5 0.65 80.59
123 El Mortero 17 0.90 91.55
124 El Reloj 12 0.89 90.17
125 Tiburon 7 0.79 94.92
Peces arrecifales
H'
No. Sitio S ([log.sub.10]) [DELTA]*
11 Isla San Pedrito 18 1.02 58.35
12 Isla Catalina 32 1.24 55.34
13 Isla Las Golondrinas 21 0.85 61.48
14 Bajo Pochotes 19 0.97 56.30
15 Bajo La Vita 35 1.21 60.13
16 Isla Pelada 14 0.92 55.75
17 Isla Cocinera 1 14 0.68 56.33
18 Isla Cocinera 2 23 0.96 58.63
20 Bajo Negro 23 0.89 48.90
21 Palmitas 19 0.65 59.23
23 Guiri-Guiri 32 0.95 59.64
25 Playa Blanca 11 0.88 61.67
26 Jicaral 23 1.14 56.14
30 Esmeralda 13 0.78 61.59
33 Pelonas 18 1.01 59.00
37 Matapalo 20 1.06 58.29
81 Punta Pleito 9 0.77 53.16
82 El Santuario 26 0.61 45.08
98 Bajo Los Castillo 25 1.14 52.93
99 El Muneco 24 0.85 49.02
100 Isla Chora 1 15 0.93 55.94
101 Isla Chora 2 25 1.09 51.93
102 Punta Carrillo 21 0.89 58.54
103 Punta El Indio 8 0.76 49.84
104 El Cambute 25 0.94 51.12
106 Punta Islita 8 0.63 49.92
121 Bahia Curu 17 0.60 36.12
122 El Cirial 25 1.14 54.70
123 El Mortero 21 1.09 48.88
124 El Reloj 26 0.73 39.18
125 Tiburon 34 1.21 54.00
TABLE 3
Similarity Percent Analysis (SIMPER) using macroinvertebrate density
(ind [m.sup.-2]) and fish biomass according to the locality as a factor
in the sampling locations in the North Pacific of Costa Rica. The
percentage of dissimilarity is shown and between parentheses the
species that contributed to accumulate 50% of those differences in
descending order. (*) The locality code can be found in Figure 1. (**)
The species code for macroinvertebrates and fish can be found in
Table 1 and Table 3
CUADRO 3
Analisis de similitud porcentual (SIMPER) utilizando densidad de
macroinvertebrados (ind [m.sup.-2]) y biomasa de peces de acuerdo a la
localidad como factor en las localidades de muestreo en el Pacifico
Norte de Costa Rica. Se muestra el porcentaje de disimilitud y entre
parentesis las especies que contribuyeron a acumular el 50 % de dichas
diferencias en orden descendente. (*) El codigo de localidad puede
consultarse en la Figura 1. (**) El codigo de especie para
macroinvertebrados y peces puede consultarse en el Cuadro 1 y Cuadro 3
Peces ** Localidad *
B C D J
B -- -- --
C 83% 64% 67%
(74, 14, 10) (27, 23, 18) (3, 5, 29)
D 73% 75% 62%
(74, 14, 10) 72, 14, 74) (3, 27, 18)
J 93% 93% 81%
(74, 10, 14) 73, 14, 10) (72, 74, 73)
L 86% 85% 79% 83%
(74, 10, 14) 36, 14, 35) (72, 74, 68) (68, 36, 73)
M 91% 90% 91% 73%
(74, 10, 54) 54, 88, 14) (54, 72, 88) (54, 88, 91)
O 82% 84% 78% 89%
(35, 74, 53) 35, 36, 54) (36, 35, 54) (36, 35, 54)
Macroinver-
Peces ** Localidad * tebrados **
L M O
B -- -- -- B
C 64% 70% 68% C
(13, 28, 5) (5, 3, 2) (5, 19, 7)
D 67% 72% 71% D
(27, 18, 13) (27, 3, 18) (27, 23, 15)
J 61% 48% 69% J
(13, 5, 3) (2, 14, 19) (3, 15, 5)
L 55% 59% L
(13, 5, 4) 13, 28,
M 85% 69% M
(54, 88, 36) (3, 2, 15)
O 76% 83% O
(36, 35, 53) (54, 36, 53)
TABLE 4
Families and species identified in the reef fish census in the North
Pacific. The number identifies each species for later analysis
CUADRO 4
Familias y especies identificadas en los censos de peces de arrecife
en el Pacifico Norte. El numero identifica cada especie para analisis
posteriores
Especie
FAMILIA Acanthuridae
1 Acanthurus xanthopterus
2 Prionurus laticlavius
3 Prionurus punctatus
FAMILIA Apogonidae
4 Apogon dovii
5 Apogon retrosella
FAMILIA Aulostomidae
6 Aulostomus chinensis
FAMILIA Balistidae
7 Balistes polylepis
8 Canthidermis maculata
9 Pseudobalistes naufragium
10 Sufflamen verres
FAMILIA Belonidae
11 Belonidae
FAMILIA Blenniidae
12 Ophioblennius steindachneri
13 Plagiotremus azaleus
FAMILIA Carangidae
14 Caranx caballus
15 Caranx caninus
16 Caranx sexfasciatus
17 Elagatis bipinnulata
18 Gnathanodon speciosus
19 Seriola rivoliana
20 Trachinotus rhodopus
21 Uraspis helvola
FAMILIA Chaenopsidae
22 Acanthemblemaria hancocki
FAMILIA Chaetodontidae
23 Chaetodon humeralis
24 Johnrandallia nigrirostris
FAMILIA Cirrhitidae
25 Cirrhitichthys oxycephalus
26 Cirrhitus rivulatus
FAMILIA Diodontidae
27 Chilomycterus reticulatus
28 Diodon holocanthus
29 Diodon hystrix
FAMILIA Fistulariidae
30 Fistularia commersonii
FAMILIA Gerreidae
31 Eucimostomus dowii
FAMILIA Ginglymostomatidae
32 Ginglymostoma unami
FAMILIA Haemulidae
33 Anisotremus caesius
34 Anisotremus taeniatus
35 Haemulon flaviguttatum
36 Haemulon maculicauda
37 Haemulon sexfasciatum
38 Haemulon steindachneri
FAMILIA Holocentridae
39 Myripristis leiognathus
40 Sargocentron suborbitalis
FAMILIA Kyphosidae
41 Kiphosus sp.
42 Kyphosus analogus
43 Kyphosus elegans
FAMILIA Labridae
44 Bodianus diplotaenia
45 Halichoeres chierchiae
46 Halichoeres dispilus
47 Halichoeres nicholsi
48 Halichoeres notospilus
49 Novaculichthys taeniourus
50 Thalassoma lucasanum
FAMILIA Labrisomidae
51 Malacoctenus zonifer
FAMILIA Lutjanidae
52 Hoplopagrus guentherii
53 Lutjanus argentiventris
54 Lutjanus guttatus
55 Lutjanus inermis
56 Lutjanus novemfasciatus
FAMILIA Malacanthidae
57 Malacanthus brevirostris
FAMILIA Mugilidae
58 Mugil curema
FAMILIA Mullidae
59 Mulloidichthys dentatus
60 Pseudupeneus grandisquamis
FAMILIA Muraenidae
61 Gymnothorax castaneus
62 Muraena argus
63 Muraena lentiginosa
FAMILIA Phyraenidae
64 Sphyraena qenie
FAMILIA Pomacanthidae
65 Holacanthus passer
66 Pomacanthus zonipectus
FAMILIA Pomacentridae
67 Abudefduf concolor
68 Abudefduf troschelii
69 Chromis atrilobata
70 Microspathodon bairdii
71 Microspathodon dorsalis
72 Stegastes acapulcoensis
73 Stegastes flavilatus
FAMILIA Scaridae
74 Scarus ghobban
75 Scarus perrico
76 Scarus rubroviolaceus
FAMILIA Sciaenidae
77 Odontoscion xanthops
78 Pareques sp.
FAMILIA Scombridae
79 Euthynnus lineatus
FAMILIA Scorpaenidae
80 Scorpaena mystes
FAMILIA Serranidae
81 Alphestes immaculatus
82 Alphestes multiguttatus
83 Cephalopholis panamensis
84 Epinephelus labriformis
85 Paranthias colonus
86 Rypticus nigripinnis
87 Serranus psittacinus
FAMILIA Sparidae
88 Calamus brachysomus
FAMILIA Synodonthidae
89 Synodus lacertinus
FAMILIA Tetraodontidae
90 Arothron hispidus
91 Arothron meleagris
92 Canthigaster punctatissima
93 Sphoeroides lobatus
FAMILIA Zanclidae
94 Zanclus cornutus
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