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Vigilancia entomologica de Culex quinquefasciatus Say, 1823, vector de enfermedades arbovirales en la zona urbana de Ciudad Juarez, Chihuahua, Mexico.

RESUMEN. El objetivo fue validar un modelo de distribucion geoespacial del mosquito Culex quinquefasciatus, generado durante el ano 2005. Se realizaron colectas entomologicas semanales en la zona urbana de Ciudad Juarez, Chihuahua, Mexico. El muestreo comprendio del 27 de junio al 26 de septiembre del 2006 en 14 sitios fijos ubicados en un radio de 2000 m. Se utilizaron minitrampas tipo Centro de Control de Enfermedades (CDC) de luz con hielo seco como atrayente. Los resultados se evaluaron a traves del indice de autocorrelacion espacial de Moran y Geary, mapas de dispersion (tecnica de Kriging) y analisis de varianza (ANDEVA). Mediante una prueba de t - pareada se ponderaron diferencias entre los resultados obtenidos en 2005 en 419 sitios y 2006 en 14 sitios. Un total de 6 080 mosquitos hembra de la especie C. quinquefasciatus fueron recolectados en el 2006. La ausencia de autocorrelacion espacial demostro la independencia entre sitios. Los mapas de dispersion probabilistica mostraron una consistencia temporal en las cuatro semanas evaluadas. La abundancia de mosquitos en los sitios dos, siete y nueve resulto mayor (ANDEVA; p = 0.002) que en los 11 restantes. La densidad media del mosquito no mostro diferencias (t = -0.63; p = 0.543) en los dos anos comparados, lo que confirma la pertinencia del modelo geoespacial del 2005 validado con el modelo temporal del 2006. Los resultados permitiran establecer una vigilancia efectiva y de bajo costo para el mosquito C. quinquefasciatus, para beneficio de Ciudad Juarez, Mexico y El Paso, EUA.

Palabras clave: Modelo geoespacial, patron de dispersion, autocorrelacion.

Entomological surveillance of Culex quinquefasciatus Say, 1823, an arboviral disease vector in the urban area of Ciudad Juarez, Chihuahua, Mexico

ABSTRACT. The purpose of this study was to validate a geospatial distribution model generated in 2005 for the southern house mosquito Culex quinquefasciatus. Weekly entomological samples were collected in the urban area of Ciudad Juarez, Chihuahua, Mexico. Samples were obtained from June 27th to September 26th 2006 at 14 permanent sites located within a radius of 2 000 m. Center of Disease Control (CDC) type light minitraps with dry ice as bait were used. Results were evaluated with Moran and Geary's spatial autocorrelation index, dispersion maps (Kriging technique) and variance analyses (ANOVA). The paired t-test was used to check for statistical differences between the results obtained for 419 sampling sites in 2005 and 14 sampling sites in 2006. A total of 6 080 female mosquitoes of the species C. quinquefasciatus were collected in 2006. The lack of spatial autocorrelation proved independence between sites. The probabilistic dispersion maps showed a temporal consistency for the four weeks that were evaluated. The abundance of mosquitoes in sites two, seven and nine was greater (ANOVA; p = 0.002) than that in the other 11 sites. The mean mosquito density did not show differences (t = -0.63; p = 0.543) for the two years, confirming the value of the geospatial model of 2005, validated with the temporal model of 2006. The results will make it possible to establish an efficient and low cost surveillance of the mosquito C. quinquefasciatus, for the benefit of Ciudad Juarez, Mexico and El Paso, USA.

Key words: Geospatial model, dispersion pattern, autocorrelation.

INTRODUCCION

Un sistema de vigilancia epidemiologica constituye una medida eficiente que contribuye a tomar medidas racionales para disminuir el efecto negativo asociado a enfermedades arbovirales en el humano. Al aplicar esta estrategia, el aspecto entomologico es de primordial importancia ya que se consigue evaluar las fluctuaciones de la poblacion vectorial, se logran identificar los posibles cambios en su distribucion geografica y aunado a pruebas de laboratorio permite detectar la actividad arboviral. Como consecuencia se puede identificar oportunamente la presencia del vector en una zona considerada como libre y en forma inmediata brindar una alerta temprana a todos los sistemas de salud publica.

Ruiz et al. (1999) propusieron un sistema de vigilancia en mosquitos causantes de diversos tipos de encefalitis equinas consideradas como las de mayor importancia en el Continente Americano. En otro estudio realizado en Argentina, Diaz et al. (2003) establecieron un sistema de vigilancia epidemiologica para darle seguimiento a la actividad de la encefalitis de San Luis asi como de sus vectores asociados. La vigilancia epidemiologica para la enfermedad del dengue ha representado uno de los diez elementos esenciales para lograr un programa eficiente de prevencion y control (San Martin & Prado 2004). En todos los anteriores estudios se enfatizo la importancia de un sistema de vigilancia activo, tanto en la busqueda directa de larvas de mosquitos en sus ambientes de crianza como en el muestreo continuo de adultos mediante trampas. En contraste con los sistemas pasivos tradicionales, los cuales estan basados en registros de prevalencia de la enfermedad, la presencia del vector no se ha detectado oportunamente (Lloyd 2003).

Jeffery et al. (2002) utilizaron 20 minitrampas de luz con muestreos semanales para generar mapas de prevalencia de varias especies de mosquitos en Australia. Ellos procesaron los datos mediante un sistema de informacion geografica (SIG) y aplicaron los indices de autocorrelacion local e interpolacion por Kriging. Tambien en Australia, Ryan et al. (2004) utilizaron la informacion de Ochlerotatus vigilax (Skuse), Coquillettidia lineales (Skuse) y Culex annulirostris Skuse capturados en minitrampas tipo Centro de Control de Enfermedades (CDC por sus siglas en ingles) y calcularon la autocorrelacion espacial para cada especie mediante los indices de Moran. Una vez que determinaron el intervalo de dispersion ideal de 1 500 m, ellos generaron un mapa de dispersion mediante la tecnica de Kriging. Su modelo se valido mediante muestreos multiples y un analisis de regresion y se estimo que la variacion en la abundancia es similar independientemente de la estacion. Un factor comun en los trabajos mencionados es que se aplicaron SIG. Esta herramienta de analisis ha potenciado su utilidad con el desarrollo de equipos de computo mas robustos y de mayor capacidad. Su uso se ha extendido en todas las areas del conocimiento y, en especial, al estudio de los fenomenos biologicos con un componente espacial (como ejemplos, Guo-Jing et al. 2005; Rezaeian et al. 2007; Eisen & Eisen 2008). Uno de los problemas asociados al estudio de fenomenos geograficos o espaciales es la presencia de la autocorrelacion. La primera ley de geografia de Tobler establece que los elementos geograficos con caracteristicas similares tienden a agruparse, por lo que los atributos asociados a ellos son mas semejantes entre menos sea la distancia que los separa (Wong & Lee 2005). Mitchell (2005) sugirio establecer mecanismos que permitan disminuir la sobrestimacion del error atribuible a la autocorrelacion entre variables.

Cuando en la ciudad de New York, EUA, se detecto por primera vez el virus del Oeste del Nilo (Anonimo 1999) los esfuerzos se concentraron en vigilar a los mosquitos del genero Culex y en especial a C. quinquefasciatus Say, 1823, el cual, en diversos estudios habia sido identificado como su principal vector (Turell et al. 2000; Sardelis et al. 2001; Goddard et al. 2002; Barker et al. 2003; Zinser et al. 2004; Jaramillo et al. 2005). En Mexico, la vigilancia epidemiologica para el virus del Oeste del Nilo se establecio oficialmente a partir del ano 2000 (Ramos & Falcon-Lezama 2004).

El mosquito comun C. quinquefasciatus presenta una amplia distribucion geografica en los estados surenos de la Union Americana asi como en el Norte de Mexico, sobre todo en zonas urbanas (Sardelis et al. 2001). En la region binacional conocida como Paso del Norte, que incluye el condado de Dona Ana, New Mexico y el condado de El Paso, Texas en los EUA y el municipio de Juarez en Mexico, C. quinquefasciatus ha sido registrado como uno de los de mayor abundancia (Vilchis 2001; Anonimo 2005; DiMenna et al. 2006; de la Mora & Granados 2007). Este culicido es considerado como el principal vector de la Encefalitis de San Luis. Ademas esta especie se ha relacionado, junto con otras especies, como vector del virus del Oeste del Nilo (Sardelis et al. 2001; Ahumada et al. 2004; Marra et al. 2004; Turell et al. 2005) en razon de su preferencia alimenticia, tanto en aves como en humanos (Zinser et al. 2004).

El sistema de vigilancia vectorial de los condados de Dona Ana, New Mexico y del Paso, Texas, EUA ha registrado, desde4 el ano 2003, la presencia dewl virus del oeste del Nilo tanto en mosquitos como en humanos y equinos. A pesar de presiones internacionales, y por razones inexplicables, en el municipio de juarez que comparte frontera con ambos condados estadounidenses, no se han realizado estudios de vigilancia al respecto que permitan corroborar casos de enfermedades arbovirables. Una exepcion es el estudio publicado por la de Mora y Granados (2007) quienes determinaron los factores socioeconomicos que condicionan la distribucion del mosquito C. quinquefasciatus en la mancha urbana de Ciudad Juarez generando un modelo geoespacial. Estos investigadores muestrearon un total de 419 sitios en el mes de julio del 2005. Sin embargo, este tipo de estudios es costoso y requiere de alta infraestructura para su aplicacion, sobre todo en paises donde los recursos destinados a la vigilancia vectorial son limitados. El objetivo planteado en el presente estudio fue validar el modelo de distribucion geoespacial para C. quinquefasciatus mediante un analisis de temporalidad que permita establecer una vigilancia efectiva y de bajo costo, en la zona urbana de Ciudad Juarez, Chihuahua, Mexico. La hipotesis planteada fue que un analisis de temporalidad con bajo numero de recolectas puede ser eficiente y efectivo para condiciones preventivas. Se pretende ofrecer a las autoridades del sector salud informacio basica sobre zonas especificas para el monitoreo permanente asi como sugerir la aplicacion metodos para el manejo del vector, que repercutan en una incidencia de enfermedades arbovirales en la poblacion fronteriza.

MATERIALES Y METODOS

Sitio de estudio

Ciudad Juarez es una ciudad fronteriza ubicada en el noroeste del municipio de Juarez del estado de Chihuahua, Mexico (350 000 a 380 000 N y 3 490 000 a 3 510 000 0 con proyeccion UTM en la Zona 13). El clima es seco extremoso (BWk) con temperatura media anual de 18.0[grados]C. La precipitacion promedio anual es de 264.5 mm con lluvias de tipo torrencial en los meses de julio a septiembre. La poblacion ha oscilado entre 1 187 275 y 1 330 000 habitantes (Anonimo 2001a; Anonimo 2001b). Al igual que la mayoria de las metropolis fronterizas de Mexico, Ciudad Juarez se caracteriza por una precaria planeacion urbana. Esta situacion ha originado asentamientos irregulares de dificil acceso, lo que dificulta la cobertura de servicios publicos de infraestructura como drenaje, agua potable y recoleccion de basura (Anonimo 2001b).

Encuesta entomologica

Los mosquitos se recolectaron durante 14 semanas en el ano 2006. El muestreo inicio el 27 de junio y finalizo el 26 de septiembre. Los catorce sitios fijos de muestreo se establecieron a una distancia promedio entre ellos de 4 000 m para evitar en lo posible la sobreposicion en su area de influencia (Tabla 1), ya que la capacidad de vuelo de C. quinquefasciatus ha sido registrada en 2 000 m (Turell et al, 2005). Un total de 196 recolectas se efectuaron mediante minitrampas CDC de luz (Modelo 512) y C02 (hielo seco) como atrayente. Las minitrampas funcionaron con una fuente de energia a base de baterias 6V Li-Ne recargables y se siguieron las recomendaciones proporcionadas por Gleiser et al. (2002). Las trampas operaron por 12 h consecutivas, desde las 19:00 h de un dia hasta las 7:00 h del dia siguiente.

Manejo del material

Los mosquitos adultos fueron colocados en contenedores con hielo seco y transportados al laboratorio para ser sorteados, sexados, identificados y contabilizados. El sorteo se realizo en charolas tipo ex profeso (BioQuip[R]) de 15 ml de capacidad. El sexado fue con el fin de separar a los machos, los cuales fueron excluidos del conteo por no ser portadores arbovirales. La identificacion se llevo a cabo con el apoyo de un estereoscopio con el uso de las claves taxonomicas propuestas por Darsie & Ward (1981). Algunos ejemplares obtenidos fueron sacrificados con acetato de etilo, luego se montaron con la tecnica del cartoncillo y se almacenaron en la coleccion de artropodos del programa de Biologia de la Universidad Autonoma de Ciudad Juarez y otros se almacenaron a -70[grados]C para estudios posteriores. El sitio especifico de recolecta, direccion, ubicacion (geoposicionador-Thales Mobile Mapper), fecha, hora de colocacion y retiro de la trampa asi como el numero de especimenes recolectados fueron incluidos en una base de datos.

Analisis de la informacion

Los indices de autocorrelacion espacial I de Moran y c de Geary (Wong & Lee 2005) se estimaron con los datos obtenidos de las capturas del mes de julio del 2006 mediante un sistema de informacion geografica de aplicacion geoestadistica (Ananimo 1996a). Con la informacion de hembras recolectadas en el 2006 se generaron mapas de dispersion probabilistica usando la tecnica de interpolacion de superficie denominada Kriging, la cual estima valores mediante algoritmos del vecino mas proximo (Alien & Lu 2003). El analisis de varianza se realizo con la finalidad de establecer diferencias entre las poblaciones de mosquito por sitio.

Para efectos de validacion del modelo geoespacial (de la Mora & Granados 2007), los centroides de las Areas Geograficas Basicas (AGEBs) se calcu laron mediante un SIG y se asociaron con el radio de influencia de cada uno de los catorce sitios de muestreo. Para esta validacion se utilizaron el numero de mosquitos recolectados en las trampas de las 419 AGEBs durante julio del 2005 y la de los capturados durante las cuatro semanas de julio del 2006. La prueba t-pareada se aplico para comparar los resultados de la colecta de los dos anos de estudio. Los analisis estadisticos fueron realizados con el programa computacional Minitab vs. 10.0 (Anonimo 1996b).

RESULTADOS

De los 12 209 mosquitos hembra recolectados en el 2006, 6 080 (49.8%) correspondieron a la especie C. quinquefasciatus. Este porcentaje fue ligeramente mayor al obtenido en el 2005, que fue del 40.8 %. Un total de 1988 ejemplares de C. quinquefasciatus se recolectaron durante julio (Tabla 2).

El valor de autocorrelacion se mostro consistente para los cuatro muestreos del mes de julio referente al numero de hembras capturadas, dado que se obtuvieron valores de Z aleatorizada por debajo de los niveles de significancia cercanos a 0 para el indice I de Moran y cercanos a 1 para el indice c de Geary (Tabla 3). La ausencia de autocorrelacion espacial determino la independencia entre los catorce sitios muestreados, lo que permite inferir que los sitios seleccionados fueron indicadores adecuados de poblaciones del mosquito adulto.

El modelo grafico de dispersion probabilistica sugirio una consistencia temporal en las cuatro semanas evaluadas donde fueron observadas regiones de mayor abundancia del mosquito en las areas central (Parque Central), sur (El Barrea!) y suroriente (Valle de Juarez) de la zona urbana de Ciudad Juarez, Chih. (Figura 2). La abundancia de mosquitos en los sitios dos, siete y nueve resulto mayor (ANDEVA; p = 0.002) que en los 11 restantes sitios.

Los valores geoestadisticos referentes a los indices de autocorrelacion, los resultados graficos de la tecnica de kriging y los resultados de la prueba clasica de analisis de varianza (ANDEVA; p = 0.002) fueron consistentes y mostraron las areas geograficas mas sensibles a la abundancia de adultos del mosquito C. quinquefasciatus durante el 2006.

El numero promedio de hembras recolectadas en el 2005 en la totalidad de AGEBs resulto similar (t = - 0.63; p = 0.543) al promedio de las re colectadas en el 2006 durante julio (Tabla 4). Las tendencias graficas de ambos periodos mostraron consistencia entre sitios con alta y baja densidad de captura (Figura 3). Estos resultados sugieren la pertinencia del modelo geoespacial del ano 2005 validado con el modelo temporal del ano 2006.

DISCUSION

Los estudios de la culicidofauna realizados en zonas aledanas a Ciudad Juarez, como los efectuados por Bradford (2005) en el condado de Lubbock, Texas, EUA y DiMenna et al. (2006) en comunidades asentadas a la orilla del Rio Bravo en el estado de New Mexico, EUA, coincidieron en registrar a C. quinquefasciatus como una especie abundante y que requeria de una vigilancia continua. Este mosquito ha sido asociado como vector competente de la encefalitis de San Luis (Lillibridge et al. 2004) y del virus del oeste del Nilo (Zinser et al. 2004) lo que justifica la busqueda de un modelo efectivo de vigilancia.

La literatura sobre vectores ha registrado un mayor numero de estudios de comportamiento estacional que los de relaciones espaciales. Sin em bargo, la vulnerabilidad a enfermedades arbovirales depende tanto de la abundancia como del patron de distribucion vectorial. Allen & Lu (2003) en Fairfax, Virginia, EUA, sugirieron que el uso de la geoestadistica asociada con sistemas de sensores remotos eran efectivos para la vigilancia y control de los mosquitos. En ese estudio se demostro la ventaja de las tecnicas geoespaciales como los indices de autocorrelacion e interpolacion por krigging, las cuales permitieron estimar la abundancia del mosquito Culex pipiens, el limite de sitios a muestrear y la frecuencia temporal del muestreo.

La cartografia derivada de modelos predictivos ha dado origen a los denominados mapas de riesgo, los cuales consideran datos espaciales como temporales, informacion epidemiologica, climatologica y entomologica en escalas macro, meso y microregional (Kitron 2000).

[FIGURA 1 OMITIR]

[FIGURA 2 OMITIR]

Como producto de los resultados obtenidos de las recolectas del 2006 se corroboro la informacion existente sobre la capacidad de dispersion de C. quinquefasciatus. Turrell et al. (2005) establecieron que el intervalo de vuelo para esta especie es de 2 000 m. La decision de colocar los sitios de muestreo para evitar la sobreposicion en el area de influencia para cada uno de ellos permitio eliminar significativamente el efecto de la autocorrelacion y de esta forma se evaluo cada sitio en forma independiente.

Al considerar unicamente el esfuerzo en relacion trampa/captura, se puede evidenciar la ventaja del modelo geoespacial. En el 2005 se utilizaron 419 recolectas para delimitar zonas susceptibles de la presencia alta del vector (de la Mora & Granados 2007) mientras que en el 2006 se emplearon menos de la cuarta parte de los utilizados en 2005. En este estudio se demostro que las zonas son significativamente diferentes, por lo que se propone disminuir el numero de trampas a utilizarse y que se concentren los esfuerzos en aquellas areas delimitadas como vulnerables. Para la zona urbana de Ciudad Juarez se propone una vigilancia activa en la zona del Barrea! ubicada en la region sur; el area del Parque Central, justamente en la centro geografico de la ciudad y, como tercer punto, la region urbanizada del Valle de Juarez en la parte suroriente de la ciudad.

En algunos paises se ha estimado que la inversion que se realiza para el muestreo de mosquitos, incluyendo la mano de obra, uso de quimicos y otros medios de control y gastos asociados con el tratamiento de los enfermos, asciende a millones de dolares (Anonimo 2001c; Gubler 2002). Los resultados del presente estudio ofrecen a las autoridades responsables del control del vector un modelo de abundancia relativa confiable que disminuye el costo asociado al proceso de muestreo sin sacrificar su eficiencia.

Finalmente, los estudios sobre la ecologia del vector deben de continuar con el objetivo de determinar los factores ambientales, sociodemograficos y fisicos que determinan su fluctuacion poblacional a traves del tiempo. De esa forma, al conjuntar modelos de pronostico de abundancia con modelos geoespaciales de prediccion, se harian mas eficientes los esfuerzos encaminados al manejo y control del C quinquefasciatus.

Articulo recibido: 21 de mayo de 2007, aceptado: 1 de abril de 2008

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A de la Mora-Covarrubias [correo], HO Rubio-Arias, JA Jimenez-Castro

(AMC) Programa de Biologia. Universidad Autonoma de Ciudad Juarez. Ave. Henry Dunant 4016 Zona Pronaf. 32310,Cd. Juarez, Chihuahua, Mexico. adelamor@uacj.mx

(HORA)(JAJC) Facultad de Zootecnia. Universidad Autonoma de Chihuahua. Chihuahua, Chihuahua, Mexico.
Tabla 1. Ubicacion espacial de los catorce sitios de muestreo en
la zona urbana de Ciudad Juarez, Chihuahua, Mexico.

Table 1. Spatial location of the fourteen survey sites at Ciudad
Juarez, Chihuahua, Mexico.

Sitio de         Area    coordenadas     UTM 13
muestreo    Geografica             x           y

    1              472        352852     3516345
    2              273        363117     3500120
    3               97        359320     3509867
    4               36        356502     3512683
    5              153        362581     3511569
    6              264        367553     3509696
    7              429        364897     3506710
    8              361        365401     3503388
    9              407        371573     3502082
   10              379        374360     3498770
   11              321        360518     3496623
   12              312        355287     3498702
   13              216        361181     3505512
   14              251        369164     3504824

Tabla 2. Numero de Culex quinquefasciatus hembras colectadas por
trampa en cada sitio durante 14 semanas. Los muestreos de julio
se utilizaron para la validacion del modelo geoespacial.

Table 2. Number of Culex quinquefasciatus females collected per
trap at each site over 14 weeks. The July samplings were used
to validate the geospatial model.

Sitios                           Julio

          27-jun      04        11       18       25

      1       34       48       52       64       28
      2        5        9       78      324      170
      3        0        0        2        6       12
      4        0        1        4        9        2
      5        0        0        0                 1
      6        0        1        0       13       15
      7       16       94       64      117       94
      8        4        6        2        8       28
      9       11       11       24       70      273
     10       17       35       28       12       15
     11        0        0        2        2        1
     12        5        6        6        7       30
     13        2        1        1        7        2
     14      116       44       44       50       73
Totales      210      307      307      689      744

                              Muestreos
Sitios                          Agosto

             03       08        15       22       29

      1       34       70       66       32       28
      2        7        0       85      379      254
      3        2       10        8       15       11
      4        0       11        7        5        9
      5        0        3        0        0        0
      6        4        2        8       12        5
      7        8       32       58       46       32
      8        4       23        0       47       30
      9      131        0       44      332       30
     10       32        0       27      135       36
     11        1        3       19        5        1
     12        8        0      118      125      100
     13        0        3        5        2        0
     14       30      180      212       71       75
Totales      261      337      657     1206      611

Sitios             Septiembre
                                              Total
             05        12       19       26   /sitio

      1       44        0        0        0      500
      2      154      180        0        0     1645
      3       22        0        0        0       88
      4       18        0        0        0       66
      5        0        0        0        0        4
      6        8        0        0        0       68
      7       78        0        0        0      639
      8       18       15        0        0      185
      9       60       40        0        0     1026
     10       15       22        0        0      374
     11        4       10        0        0       48
     12       13        8        0        0      426
     13        1        0        0        0       24
     14       52       48        0        0      987
Totales      487      323        0        0     6080

Tabla 3. Indices de autocorrelacion espacial I de Moran y c de Geary
calculados y sus respectivos valores de Z aleatorizada al 95 % de
significancia.

Table 3. I Moran and c Geary spatial autocorrelation indices and
their corresponding random Z values at 95 % significance.

Muestreo    I Moran   Valor de Z   c Geary   Valor de Z

 4 julio    -0.129      -0.589      1.201      1.555
11 julio    -0.133       -0.61      1.118      1.462
18 julio    -0.115      -0.444      1.106      0.644
25 julio    -0.054       0.251      0.978     -0.167

Tabla 4. Promedio de hembras Culex quinquefasciatus capturadas
en los periodos 2005 y 2006. En la columna de Areas Geograficas
Basicas (AGEBs) se especifican cuantos AGEBs fueron incluidos por
zona de influencia radial de 2000 m.

Table 4. Mean of Culex quinquefasciatus females collected in 2005
and 2006. The column forthe Basic Geographic Areas (AGEBs) shows
the number of AGEBs that were included per 2000 m radial buffer
area.

Sitio   AGEBs    Total 05   Media 05   Total 06   Media 06

    1        9        591      65.66        192      48.00
    2        5        394      78.80        581     145.25
    3       45         81       1.80         20       5.00
    4       58         80       1.37         16       4.00
    5       26         20       0.77          1       0.24
    6        7         34       4.80         29       7.50
    7       20        387      19.35        369      92.25
    8       23         36       1.38         44      11.00
    9       22       1558      70.18        378      94.50
   10       12        807      67.25         90      22.50
   11        8         30       4.75          5       1.25
   12        6          0       0.00         49      12.50
   13       26         14       0.54         11       2.75
   14        9        919     102.11        203      50.75
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Author:de la Mora-Covarrubias, A.; Rubio-Arias, H.O.; Jimenez-Castro, J.A.
Publication:Universidad y Ciencia
Date:Dec 1, 2008
Words:5409
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