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Variaciones alometricas durante el crecimiento en siete especies de garzas (Aves: Ardeidae).

Alometric variations during growth in seven species of egrets and herons (Aves: Ardeidae).

Las dinamicas del crecimiento corporal, incluyendo la velocidad del crecimiento y la forma de las curvas de incremento de las dimensiones de cada parte del cuerpo, son caracteristicas inherentes de cada especie con un componente de modulacion ambiental determinado (Ricklefs, 1979a) y han sido una linea clasicamente estudiada dentro de la Ornitologia (Kushlan, 1977; Ricklefs, 1973, 1979b; O'Connor 1984; Freymann & Schuchmann, 2008). La ecomorfologia de las aves ha sido bien estudiada, por las estrechas relaciones entre los patrones morfologicos y las distintas lineas ecologicas relacionadas con la alimentacion, uso del habitat o relaciones inter e intraespecificas. En el grupo de las aves acuaticas, la familia Ardeidae contiene un grupo de especies genericamente conocidas como garzas, que han sido estudiadas en varias oportunidades en relacion al crecimiento corporal (Siegfried, 1973; Hudson, Dawson, & Hill, 1974; Custer & Peterson, 1991; Denis, 2011). En Cuba existen 12 especies de esta familia y de ellas se han estudiado aspectos de la alimentacion (Acosta, Mugica, & Martinez, 1990), morfometria (Denis, Mugica, & Acosta 2000), uso del habitat (Acosta, Mugica, & Denis, 2002; Mugica, Acosta, & Denis, 2003) y reproduccion (Denis, Rodriguez, Rodriguez, & Jimenez, 2003; Denis & Ponce de Leon 2006; Denis, Rodriguez, Antunez, & Fortes, 2009). Este grupo es reconocible por sus biotipos caracteristicos de zancudas, identifiable por la longitud de sus patas, cuellos y picos, como respuesta adaptativa a explotar los ecosistemas de humedales someros a traves del vadeo (caminar dentro del agua). Por su relativa constancia en la forma, es un grupo modelo que se ha prestado para el analisis de los patrones de crecimiento de distintas partes corporales (Wersckul, 1979).

Denis (2011) observo que en ese grupo de aves existe la tendencia a que el patron de crecimiento de cada variable corporal (pico, tarso y peso) pueda ser descrito, en mayor o menor medida, por las mismas ecuaciones de crecimiento. Esto puede estar relacionado con su evolucion a partir de una condicion plesiomorfica (morfologia de un ancestro primitivo comun), como respuesta a la presion selectiva relacionada con el uso del habitat en ecosistemas de humedales. En este y en otros estudios previos se ha sugerido la posibilidad de que la evolucion del grupo haya sido dirigida por cambios morfologicos heterocronicos, aunque Cobo et al. (2000) senalaron tambien una posible base histologica alternativa, a partir del aumento de las tallas celulares. La heterocronia es un mecanismo evolutivo que aparece cuando hay cambios uniformes en las velocidades o cronologia de algun proceso ontogenico, sin cambio en la estructura interna de este (Rice, 1997). Denis (2011) describe una relacion entre el incremento de las estructuras corporales y la extension temporal del proceso de crecimiento, y sugiere que esto apoya la hipotesis de una microevolucion del grupo por una hipermorfosis (desarrollo excesivo de una estructura morfologica) causada por el retardo del momento final del crecimiento.

Sin embargo, los estudios realizados hasta ahora en las zancudas se han enfocado exclusivamente en aspectos absolutos del crecimiento (Kushlan, 1977; Custer & Peterson, 1991; Denis 2011). Estudios alometricos, que son los que se enfocan en las variaciones conjuntas de diferentes estructuras, son mencionados unicamente a traves de algunas proporciones o indices relativos, pero no se ha abordado toda la gama de transformaciones espaciales de la morfologia corporal durante el crecimiento (Raff, 1996). Los cambios en las formas o proporciones corporales quedan, por esta razon, enmascarados por el efecto de las diferencias en las dimensiones lineales.

En la familia Ardeidae se han sugerido varias hipotesis filogeneticas a partir de hibridacion de ADN (Sheldon, 1987), a partir de caracteres osteologicos (McCraken & Sheldon, 1998) y por comparacion del ADN del citocromo b (Sheldon et al., 2000). Todas coinciden en que el grupo proviene de un tronco comun y que luego se divide en dos subgrupos: el primero con las especies del genero Egretta y el segundo con las del genero Ardea y Bubulcus. De forma independiente, en todas las filogenias aparecen Butorides y Nycticorax como los generos mas primitivos, sin poder resolverse cual de los dos se relaciona mas con el ancestro comun del grupo, siendo posibles dos hipotesis: que la forma del ancestro fuese mas parecida a la de Butorides o que fuese mas parecida a la de Nycticorax. El estudio comparativo de los patrones de crecimiento y de la alometria durante el crecimiento podria arrojar luz sobre estas, teniendo en cuenta el principio de Huxley de que el desarrollo ontogenetico recapitula la filogenia.

Por las razones anteriormente planteadas, en el presente trabajo se caracterizan los cambios en las proporciones corporales durante el crecimiento de siete especies de garzas, como via para la identificacion del morfotipo plesiomorfico mas parsimonioso, atribuible al ancestro del grupo de las garzas, segun la comparacion de las proporciones de los pichones al nacer, en momentos analogos del crecimiento y en los individuos adultos.

MATERIALES Y METODOS

Para describir el cambio de forma durante el crecimiento se tomaron los pesos y las dimensiones del pico y el tarso, al nacer y en el decimosexto dia de edad, a 353 pichones de siete especies de garzas (Fig. 1). Los tamanos de muestra por especie fueron: 111 pichones de Bubulcus ibis, 77 de Egretta thula, 14 de E. alba, 10 de E. rufescens, 70 de E. tricolor, 49 de Butorides virescens y 22 de Nycticorax nycticorax. Estas medidas fueron obtenidas en pichones marcados y seguidos durante su crecimiento, en las colonias de la cienaga de Birama

(Cuba), en el sistema de colonias de la Laguna Las Playas entre 1998 y 2006, y fueron empleadas por Denis (2011) (ver el articulo referido para otros detalles de su metodo de obtencion).

Se calculo el indice largo del pico/largo del tarso, para cada individuo-edad y se comparo en el momento de la eclosion y en el momento del desarrollo, en el cual se alcanzaba el 30% de la longitud adulta del tarso. Este momento fue diferente para cada especie: a los cinco dias de edad en B. ibis, a los siete dias en Butorides y Nycticorax, a los nueve dias en Egretta tricolor, a los diez en E. rufescens y a los doce dias en Ardea alba. La alometria del indice fue descrita a partir de su comportamiento con el incremento del peso corporal.

A partir de las mediciones se confeccionaron modelos esquematicos de las proporciones en cada especie (Fig. 2), que sirvieron de base para diagramas transformacionales simplificados de D'Arcy Thompson (o rejillas de distorsion). Thompson (1942) demostro que muchas alteraciones en la forma de especies relacionadas se deben a simples alteraciones en las escalas de los ejes cartesianos sobre los que se grafica la forma del cuerpo y desarrollo el metodo de representacion que emplea una rejilla cuadrada confeccionada con las proporciones de una forma de referencia para superponerla a una nueva forma y distorsionar sus lados hasta que se ajustan, con lo cual se hacen evidentes las transformaciones de las formas. De las mismas fuentes bibliograficas mencionadas en el trabajo previo, se tomaron los valores morfometricos reportados para los adultos de cada especie. En estos esquemas simplificados, la longitud del pico y del tarso se represento de forma tal que estuviesen en la misma escala. El peso se represento a traves del area de la elipse del cuerpo, con la cual se vinculo por una funcion raiz cuadrada, con un coeficiente de valor constante. A fin de simplificar el modelo grafico, la tibia se represento verticalmente y su longitud se asumio igual a la del tarso, a pesar de que en los adultos tiende a ser como promedio un 30% superior, excepto en Ixobrychus exilis donde es solo un 16% mayor (datos no publicados). El cuello se represento de la misma longitud que la suma de los segmentos que representaban la tibia y el tarso, para simular el mantenimiento del centro de gravedad del cuerpo (aunque en los individuos adultos esta dimension es generalmente entre un 30% y un 56% superior, y se compensa por las diferencias en pesos). Para eliminar el efecto de la talla general, todos los esquemas se superpusieron y se escalaron de forma isometrica, hasta que coincidieran las areas de la elipse central del cuerpo.

Los diagramas transformacionales se confeccionaron para cada especie en la etapa adulta y en el primer dia de nacido, tomando como morfotipo primitivo las proporciones de B. virescens y de N. nycticorax. Las variaciones alometricas durante el crecimiento dentro de cada especie, se graficaron con las medidas morfometricas cada tres dias y tomando como configuracion de referencia, las proporciones del pichon recien eclosionado. Para comparar, de forma estandarizada, las diferencias alometricas en el crecimiento entre especies, se hicieron los diagramas en dos porcentajes comunes del crecimiento (15 y 30% del desarrollo fisico, medido por el peso corporal). Se asumio un crecimiento isometrico del tarso y el cuello (no comprobado pero necesario para conservar el centro de gravedad del cuerpo).

RESULTADOS

Al comparar entre especies la magnitud de cambios en las proporciones entre las longitudes del pico y el tarso mostraron diferencias muy marcadas entre el inicio del crecimiento postnatal y un momento analogo del crecimiento (Fig. 3). En Butorides este cambio fue ligeramente superior que en Nycticorax, y relativamente similar al que experimentan las garzas de mayor tamano (Ardea y E. rufescens). De las garzas medianas, E. tricolor fue la que presento el cambio mayor de todas las especies, consistente con su morfotipo mas estilizado. En el mismo periodo de crecimiento, E. thula mostro un cambio muy pequeno entre las proporciones, mientras que el extremo lo constituyo Bubulcus, en la cual el cambio es practicamente nulo, lo cual indica que ambas estructuras tienden a crecer de forma casi isometrica. Estas diferencias en las tasas relativas de crecimiento fueron consistentes con la ecologia trofica y el uso del habitat de estas especies, con cambios menores las especies menos especializadas en la captura de peces y presas moviles.

Los cambios alometricos durante el crecimiento, en relacion a las proporciones de los pichones al nacer, genera el proceso de crecimiento diferencial que produce, a partir de estados iniciales de tamanos y proporciones fisicas muy similares, las disimiles morfologias adultas que se expresan en el grupo de las garzas (Fig. 4). Las curvas de crecimiento lineal de las estructuras, expresadas en funcion de la edad sugirieron este comportamiento cuando fueron representadas en una misma escala, por las diferencias en sus formas, pero sin cuantificarlas explicitamente el analisis del cambio en las proporciones es de dificil aprehension.

Al analizar las tendencias de cambios alometricos en la proporcion pico tarso en estas especies, se pudieron observar tres tendencias generales (Fig. 5). En Nycticorx y Butorides, las especies mas primitivas, se produjo una disminucion de la proporcion en la primera mitad del incremento de peso, que generalmente se produce entre la segunda y tercera semanas de vida, para luego incrementarse hasta valores muy superiores al del momento de la eclosion. En Bubulcus, E. thula, y Ardea la tendencia fue a una disminucion progresiva suave en esta proporcion. Y finalmente en E. tricolor, y en menor medida en E. rufescens, se produjo un aumento de la proporcion en el periodo medio del crecimiento. La tendencia general, si se agrupan los datos de todas las especies, fue de un incremento ligero en el medio del crecimiento para luego descender a casi la misma proporcion inicial. Estos patrones deben ser interpretados cuidadosamente, como comportamiento de indices relativos que son, ya que un mismo resultado puede provenir de dos cambios diferentes de las variables involucradas: tanto un aumento desmedido del pico como una disminucion del tarso, pueden compensarse y producir el mismo valor de cambio del indice. Independientemente de esto, la conclusion general es innegable: las dinamicas relativas de crecimiento de picos y tarsos, en referencia al crecimiento en peso corporal, fueron diferentes y su comportamiento fue especie especifico.

La similitud funcional de las dinamicas de crecimiento, una vez eliminadas las diferencias temporales y de asintotas, es un elemento importante a favor de la semejanza estructural en el proceso de morfogenesis del biotipo de zancuda en las aves vadeadoras. A la luz de esta similitud, la relacion directa entre la extension temporal del proceso de crecimiento en estas especies, que produce distintos incrementos en las estructuras corporales adultas, apoya la hipotesis de que el cambio fundamental en la microevolucion del pico y del tarso en la familia Ardeidae fue una hipermorfosis, causada por la extension del periodo de crecimiento. Las marcadas diferencias especificas en la alometria del crecimiento de ambas estructuras y sus dinamicas de cambio con el aumento del peso corporal tambien son aspectos que apoyan esta idea.

Para analizar la evolucion del grupo de las garzas a partir de los patrones de crecimiento a la luz de esta explicacion evolutiva, se parte de las dos hipotesis en relacion al morfotipo mas cercano al ancestro: que la morfologia de Butorides sea la condicion plesiomorfica o que sea la de Nycticorax. El analisis alometrico de las proporciones, tanto adultas como al eclosionar, permite esclarecer esta situacion. Al representar las proporciones corporales con un diagrama transformational de D'Arcy Thompson simplificado (Fig. 6) se observa que, ademas de la tendencia al incremento del peso corporal (representado en relacion directa con el area del elipsoide que representa el cuerpo en la Fig. 4), en la linea general de las garzas existe una tendencia a la elongacion en el eje longitudinal (daba por las deformaciones de las caras superior e inferior de los cuadros). Los diagramas muestran las alteraciones en las proporciones a partir de las deformaciones en la rejilla, cuyos vertices (excepto el del extremo del pico) se ubican en las posiciones teoricas segun las proporciones en la especie plesiomorfica. Notese que si se acepta que la forma primitiva fuera semejante a la de Butorides, habria que identificar una explicacion para el hecho de que en Nycticorax, Ardea y E. rufescens las longitudes de los picos al nacer (sin haber transcurrido un crecimiento postnatal apreciable) sean menores a los esperables.

DISCUSION

Una vez aceptada la presencia de procesos heterocronicos en la evolucion del grupo, los datos de crecimiento analizados bajo un esquema filogenetico, pueden ayudar a comprender o esclarecer las lineas microevolutivas que siguio este gremio. Para ello, el primer paso es la adopcion de una hipotesis filogenetica entre las propuestas para el grupo, y afortunadamente los trabajos realizados en este sentido, tanto con caracteres osteologicos, como por hibridizacion de DNA y por la secuencia de la citocromo b mitocondrial son consistentes entre ellos. En todos, Butorides y Nycticorax son los mas primitivos y tienen dos clados hermanos: el que contiene a Bubulcus - Ardea y el de las especies de Egretta. O sea, que existen dos posibilidades logicas para la seleccion del morfotipo peramorfico que son estas especies de origen mas basal en los arboles, sin embargo, su situacion relativa no es esclarecida por estos estudios. Los datos osteologicos tienden a describir como mas primitivo a Butorides pero todavia existen puntos controvertidos en estas filogenias. Uno de ellos, por ejemplo, es la ubicacion relativa de Bubulcus a quien el analisis osteologico de Payne y Risley (1976) ubico mas cercano al genero Egretta que a Ardea, lo cual es contradicho por datos moleculares del citocromo b. Como reflejo de estas incertidumbres, el garzon que previamente pertenecia al genero Casmerodius fue cambiado al genero Ardea (Ardea alba Linnaeus) (A.O.U., 1998). En el presente estudio, se selecciono la filogenia propuesta por McCraken y Sheldon (1998), basada en caracteres osteologicos, al considerarla mas parsimoniosa.

Como se puede observar, cuando se asume a Butorides virescens como la especie de estructura corporal plesiomorfica (Fig. 6A), la extrapolacion de sus proporciones a las demas especies muestra un patron en el que la tendencia general del grupo fue a incrementar el peso corporal con extension del periodo de crecimiento, paralelo a lo cual cambian las proporciones corporales por el crecimiento no isometrico del tarso, que aumenta de tamano en todas, y del pico con alometria positiva en el genero Egretta y negativa en Bubulcus y Ardea. Nycticorax seria una linea independiente con un incremento muy marcado de la talla y alometria negativa en las patas y el pico. La segunda hipotesis seria asumir a Nycticorax como morfotipo peramorfico (Fig. 6B) y en este caso Butorides y las demas especies de menor talla corporal habrian evolucionado a partir de un ancestro que representaria una forma de reversion hacia un adulto paedogenetico. En este caso, la linea evolutiva general dentro de la familia habria sido la tendencia al alargamiento relativo del pico y del tarso en todas las especies, con alometria positiva. Es decir, esta hipotesis seria consistente con una hipermorfosis gradual que alcanzaria su maxima expresion en Ardea, acentuando la morfologia peramorfica. Si se comparan los resultados de ambas hipotesis en el analisis comparativo de las proporciones, tanto en pichones como en adultos, estos apoyan con mayor parsimonia a Nycticorax como morfotipo mas primitivo.

El pico y el tarso en Ardeidae son estructuras muy relacionadas con su forma de vida en ecosistemas de humedales, por ello su desarrollo se supone que este estrechamente controlado desde el punto de vista genetico. Asi, la marcada disminucion de la proporcion pico/tarso en las primeras etapas de vida de B. virescens reflejan un crecimiento acelerado de las estructuras locomotoras, que segun

Werschkul (1979) tienen un significado adaptativo relacionado con su estrategia reproductiva. Como esta especie es un nidificante solitario, la precocidad de los pichones y su habilidad temprana para moverse puede ser una adaptacion defensiva que sustituya la proteccion relativa, proporcionada por la vida colonial. A esta conclusion tambien arribaron Cobo et al. (2000) al analizar el crecimiento de Ixobrychus minutus y Ardeola ralloides. Los pichones de esta especie tienen un periodo de pre-independencia muy breve en relacion con las otras: a la semana de edad ya pueden trepar, a los 15 dias se mueven libremente de una rama a otra y, potencialmente, puede volar entre los 20 y 25 dias.

El crecimiento en las primeras etapas de vida en este grupo tiende a ser mas isometrico y las diferencias se acentuan en momentos mas tardios, posiblemente porque a temprana edad es mas ventajoso evolutivamente alcanzar una talla superior para sobrellevar las fuentes de mortalidad, que establecer diferencias morfologicas interespecificas, cuya funcion ecologica en la segregacion de los subnichos ecologicos se alcanzara plenamente mucho mas tarde, luego de haber alcanzado la independencia.

En los pichones de esta familia de aves se muestra una marcada similitud morfologica, que disminuye con el crecimiento, lo que dificulta su identificacion en ausencia de los parentales. Estas diferencias se evidencian en la comparacion de las proporciones pico/tarso que sufren diferencias marcadas en las especies mas acuaticas, estando en el otro extremo B. ibis sin practicamente diferencias entre las proporciones en pichones y adultos, lo que evidencia un crecimiento que tiende a ser isometrico en su conjunto.

AGRADECIMIENTOS

Se agradece el apoyo de los colectivos de estudiantes de la carrera de Biologia en el trabajo de campo desarrollado durante los anos de estudio, y los acertados senalamientos de los revisores anonimos que contribuyeron a mejorar la calidad del manuscrito final.

REFERENCIAS

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Dennis Denis Avila

Calle 25 entre J e I, Vedado, Habana, Cuba. Dpto. Biologia Animal y Humana, Facultad Biologia, Universidad de La

Habana; dda@fbio.uh.cu

Recibido 24-III-2017. Corregido 20-VII-2017. Aceptado 21-VIII-2017.

Leyenda: Fig. 1. Representantes de la familia Ardeidae, que contiene un conjunto de aves acuaticas reconocibles por su peculiar morfotipo, similares superficialmente pero con proporciones lineales distintas y marcadas diferencias en tallas.

Fig. 1. Representatives of Ardeidae family, that include a group of water birds easily recognized by its peculiar morphology, slightly resembled but with different proportions and marked differences in sizes.

Leyenda: Fig. 2. Esquematizacion de las proporciones corporales en los adultos de las especies de garzas analizadas.

Fig. 2. Squematizing adult body proportions in the species of egrets and herons analyzed.

Leyenda: Fig. 3. Variacion de la proporcion longitud del pico / longitud del tarso al nacer y al alcanzar el 30% de la longitud del tarso en siete especies de garzas (Aves: Ardeidae).

Fig. 3. Variation in the rate bill length/ tarsus length at hatch and arriving to 30% of adult tarsus length in seven species of egrets and herons (Aves: Ardeidae).

Leyenda: Fig. 4. Cambios alometricos durante el crecimiento en siete especies de garzas (Aves: Ardeidae). La rejilla de referencia es la del pichon recien eclosionado, asi como el ovalo sombreado (excepto en A. alba donde no existen datos de masa al nacer y se tomo la masa del dia 4). Las curvas de crecimiento del pico y el tarso fueron obtenidas por las ecuaciones de Denis (2011).

Fig. 4. Alometric changes during growth in seven species of egrets and herons (Aves: Ardeidae). Reference grid is the one of the hatchling, as well as the shaded circle (but in A. alba where there is no data of mass at hatch and we use the mass at day 4). Growth curve of bills and tarsus were obtained from equations given by Denis (2011).

Leyenda: Fig. 5. Variacion alometrica de la proporcion longitud del pico / longitud del tarso durante el crecimento en siete especies de garzas (Aves: Ardeidae).

Fig. 5. Alometric variations of rate bill length/ tarsus length during growth in seven species of egrets and herons (Aves: Ardeidae).

Leyenda: Fig. 6. Representacion de las diferencias en proporciones corporales al eclosionar y en la fase adulta en siete especies de garzas, en relacion a las hipotesis de la morfologia primitiva, siguiendo el arbol filogenetico propuesto por McCraken y Sheldon (1998) segun caracteres osteologicos. A) Condicion plesiomorfica similar a la forma actual de Butorides virescens; B) Condicion plesiomorfica similar a la forma de Nycticorax nycticorax. El area del elipsoide central sin relleno en los adultos esta en proporcion directa a la raiz cubica del peso corporal y el elipsoide sombreado representa la talla de la especie menor. Todas las dimensiones lineales estan en la misma escala (aproximadamente 1: 94).

Fig. 6. Representation of differences in body proportions at hatch and adult states in seven species of egrets and herons, in relation to primitive morphology hypothesis, following phylogenetic tree proposed by McCraken and Sheldon (1998) using osteological characteristics. A) Plesiomorphic condition similar to current shape of Butorides virescens; B) Plesiomorphic condition similar to current shape of Nycticorax nycticorax. Non shaded central ellipse area in adults are in direct proportion to cubic root of body weight and shaded one represent size of the lesser species. All lineal dimensions are in the same scale (approximately 1: 94).
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Author:Denis Avila, Dennis
Publication:Revista de Biologia Tropical
Date:Dec 1, 2017
Words:4694
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