Printer Friendly

Variacion temporal en la distribucion geografica y ecologica de Amazona finschi (Psittaciformes: Psittacidae).

Temporal variation in ecological and geographical distribution of Amazona finschi (Psittaciformes: Psittacidae).

La variacion climatica es un fenomeno importante en ambientes tropicales ya que las diferencias en los periodos de lluvias pueden causar una marcada estacionalidad (Sarmiento, 1972; Loiselle & Blake, 1994). Estas fluctuaciones a su vez, pueden influenciar la estructura del habitat y la disponibilidad de los recursos (Malizia, 2001; Codesido & Bilenca, 2004). A causa de lo anterior, la interaccion de las especies con su medio a lo largo del ano puede ser variable (Wiens, 1989; Loiselle & Blake, 1994; Codesido & Bilenca, 2004). Por otro lado, la estacionalidad no solo afecta la interaccion de las especies con el habitat, sino que tambien influye en la fisiologia y conducta de las especies y en ultimo caso, en la coexistencia entre estas (Anderson, 1973; Leitner, Voight & Gahr, 2001; Liknes & Swanson, 2011).

Un claro ejemplo del efecto de la estacionalidad son los patrones de distribucion temporal de las especies (Stiles, 1979; Hilty, 1997). Dichos patrones nos ayudan a entender de que manera las poblaciones residentes se ajustan a la fluctuacion en la disponibilidad de recursos, dada por las variaciones ambientales (Karr, 1976; Herrera, 1978; Rabenold & Rabenold, 1985; Loiselle & Blake, 1991). A pesar de lo anterior, la mayoria de los esfuerzos dedicados a entender el fenomeno migratorio en aves, se han concentrado en las causas y patrones de movimientos migratorios de varios miles de kilometros (Boyle & Conway, 2007; Boyle, 2008).

No solo los movimientos migratorios intratropicales, altitudinales o migraciones parciales, permanecen aun poco entendidos (Sekercioglu, 2010), tambien el efecto de la estacionalidad en la distribucion geografica de aves ha sido poco estudiado (La Sorte et al., 2015), particularmente en grandes escalas geograficas. Un claro ejemplo es el del loro corona lila, Amazona finschi (Sclater, 1864), especie endemica de Mexico, que se distribuye en las tierras bajas de la vertiente del Pacifico, y asociada a las selvas secas desde Sonora hasta el Istmo de Tehuantepec (Forshaw, 1989; Howell & Webb, 1995; Ortega-Rodriguez & Monterrubio-Rico, 2008; Rios-Munoz & Navarro-Siguenza, 2009; Marin-Togo et al., 2012). Se ha reportado que A. finschi realiza tanto migraciones altitudinales como regionales en respuesta a las variaciones estacionales del clima (de la Parra-Martinez, 2011); por lo anterior, el loro corona lila puede ser un excelente modelo del efecto de la variacion ambiental en la distribucion temporal de las especies.

El Pacifico mexicano se caracteriza por una alta variacion estacional con grandes diferencias en la precipitacion entre temporadas (Trejo & Dirzo, 2000). Asimismo, se ha observado que dicha estacionalidad ejerce presion en la reproduccion de A. finschi, (Renton, 2001, 2002; Renton & Inigo-Elias, 2003; Renton & Salinas-Melgoza, 2004; Salinas-Melgoza & Renton, 2005; Ortega-Rodriguez & Monterrubio-Rico, 2008; Alvarez, 2010; de la Parra Martinez 2011), asi como en su distribucion (Renton & Inigo-Elias, 2003). Un claro ejemplo es el rango altitudinal de la especie, reportado desde el nivel del mar hasta los 2 000 metros (Friedmann, Griscom, & Moore, 1950; Forshaw, 1989; Stotz, Fitzpatrick, Parker, & Moskovits, 1996), pero que a partir del 2002 se ha reducido alrededor de los 1 000 msnm, siendo muy raro encontrar a la especie por encima de esta cota (Renton & Inigo-Elias, 2003). A causa de lo anterior se ha observado una mayor abundancia de la especie entre los 500 y 600 msnm (Renton & Inigo-Elias, 2003; Alvarez, 2010).

Hasta los anos 70, al loro corona lila se le consideraba comun a lo largo de su distribucion (Ridgely, 1981). Sin embargo, debido a su vulnerabilidad intrinseca, el trafico ilegal y la perdida de habitat, las poblaciones de la especie se han visto severamente afectadas (Masera, Ordonez, & Dirzo, 1997; Trejo & Dirzo, 2000; Renton & Inigo-Elias, 2003; Marin-Togo et al., 2012). Por lo anterior, la especie paso de ser catalogada como "amenazada" a "en peligro", tanto por la Norma Oficial Mexicana NOM-059 (D.O.F., 2010), como por la Union Internacional para la Conservacion de la Naturaleza

(UICN; http://wwwiucnredlist.org).

Los modelos de nicho ecologico (MNE), dada su versatilidad, han sido usados para evaluar prioridades de conservacion en aves en peligro de extincion (Papes, 2007). Igualmente, han resultado muy utiles para explorar movimientos migratorios en aves, tanto de varios miles de kilometros (Nakazawa et al., 2004, Perez-Moreno et al., 2016), como movimientos migratorios cortos de cientos de kilometros (Sobral-Macondes, Del-Rio, Rego & Silveira, 2014). La utilidad de los MNE radica en la relacion que existe entre la fisiologia y las tasas de crecimiento poblacional de las especies (Soberon, 2007), lo que al final determina la presencia o ausencia de una especie en un espacio dado.

Actualmente, no existen estudios enfocados al analisis de la distribucion estacional del loro corona lila, que consideren toda su area de distribucion y su variacion climatica, la cual ejerce una gran presion fisiologica sobre el loro, particularmente durante su periodo reproductivo (Renton & Salinas-Melgoza, 2004). A la fecha, el unico trabajo que incluye toda el area de distribucion es el de Renton e Inigo-Elias (2003), aunque solo contempla la presencia y abundancia de la especie, sin considerar la estacionalidad. Si bien existen estudios que abordan la variacion estacional en los requerimientos de la especie, como son: la dieta, la anidacion y los parametros reproductivos (Renton 2001, 2002; Renton & Inigo-Elias, 2003; Ortega-Rodriguez & Monterrubio-Rico 2008; Alvarez, 2010), estos se encuentran en una escala que no permite el establecimiento de estrategias de conservacion globales para la especie. Por lo anterior, el objetivo del presente trabajo fue describir la distribucion geografica, ecologica y estacional del A. finschi mediante el uso de MNE.

MATERIAL Y METODOS

Obtencion de informacion puntual y ambiental: Se genero una base de datos a partir de registros de ocurrencia de la especie procedentes de distintas colecciones (Apendice digital 1), los cuales fueron obtenidos, a partir de la Infraestructura Mundial de Informacion sobre Biodiversidad (Global Biodiversity Information Facilities, GBIF por sus siglas en ingles). Se incluyeron todos los registros desde 1882 hasta 2014, aunque estos se ubicaran en areas donde la especie no ha sido registrada desde 2002 (Oaxaca; Renton & Inigo-Elias, 2003), ya que estos contienen informacion ambiental importante. Todos los registros de ocurrencia se analizaron en un sistema de informacion geografica (SIG) ArcGis 10.1 (ESRI, 2011); se elimino aquellos mal georreferenciados, sin fecha, duplicados y dudosos, considerando la distribucion historica conocida de la especie (Howell & Webb, 1995; Navarro-Siguenza & Peterson, 2007), y se obtuvo una base de datos verificada de 428 presencias historicas. Posteriormente, los datos se separaron por mes (35 presencias en promedio, con un rango de 10 a 64 y una desviacion estandar de 19) y por temporada tomando en cuenta lo propuesto por Renton y Salinas-Melgoza (1999): reproductiva (febrero a mayo, 208 presencias) y no reproductiva (junio a octubre, 106 presencias).

Para caracterizar el nicho ambiental se usaron coberturas correspondientes a las temperaturas minimas y maximas, asi como la precipitacion acumulada por mes (Hijmans, Cameron, Parra, Jones & Jarvis, 2005), las cuales se encuentran a una resolucion de 0.0083 grados (~1 [km.sup.2]) y son el promedio de 50 anos. Se incluyeron ademas dos coberturas topograficas: el indice topografico compuesto (CTI; que se refiere a la capacidad del terreno para encharcar el agua considerando su forma) y la pendiente (USGS, 2005), que son variables determinantes para la especie (Ortega-Rodriguez & Monterrubio-Rico, 2008).

La influencia de las variables y la validacion de los modelos dependen de la extension del area accesible a la especie; es decir, el area historica donde la especie se circunscribe (Soberon, 2007; Barve et al., 2011). Para calcular dicha area, se genero una zona de amortiguamiento que contuviera la totalidad de los registros de la especie, usando como referencia el desplazamiento maximo conocido del loro corona lila que es de 50 km (Renton & Salinas-Melgoza, 2004). Como resultado, se obtuvo un poligono en el cual se incluyo todo lo que estuviera en un radio de dos y media veces el desplazamiento maximo conocido para la especie (125 km) para cada punto. Si bien, las zonas de amortiguamiento no consideran aspectos topograficos, nos facilitan establecer mediante el modelado, las areas climaticamente optimas en las que la especie puede habitar.

Modelado: El desarrollo de los MNE se llevo a cabo mediante el uso de MaxEnt (ver. 3.3.3k, Phillips, Anderson, & Schapire, 2006) (Apendice digital 1). Para la parametrizacion de cada ejercicio de modelado, se mantuvieron los valores por defecto de MaxEnt, pero se desactivaron las opciones de "do clamping" y "extrapolate" para evitar extrapolaciones artificiales en los valores extremos de las variables ecologicas. Para cada modelo se realizaron cinco replicas, de las cuales se conservo la que presento el valor mas bajo de omision para los datos de validacion. Se uso la salida logistica para obtener mapas digitales con probabilidades de idoneidad de habitat continuas con valores de 0 a 1 (Phillips et al., 2006). Para transformar los mapas probabilisticos a binarios, considerando que los datos provienen de fuentes con distintos de grados de certeza, se establecio un umbral del 10 % de omision en los puntos de entrenamiento; es decir, se establecio como presente (1) a partir del valor de probabilidad correspondiente con la inclusion del 90 % de los puntos de entrenamiento y como ausente (0) ante los valores mas bajos de ese umbral.

La validacion de los modelos se llevo a cabo mediante dos aproximaciones, una a traves de los valores del area bajo la curva (AUC por sus siglas en ingles) de la curva ROC (Receiver Operating Characteristic) para los modelos mensuales. Sin embargo, debido a que diversos problemas han sido asociados a esta prueba (Peterson, Papes & Soberon, 2008; Lobo, Jimenez-Valverde & Real, 2008), se uso una modificacion llamada ROC parcial, la cual otorga un peso diferencial a los errores de omision y comision (Peterson et al., 2008). Esta prueba se utilizo solo para los modelos estacionales mediante el programa "Tool for Partial-ROC V 1.0." (Barve, 2008) y se considero un valor de error de omision menor a 5 %. Para los modelos mensuales solo se uso la ROC normal ya que se contaba con muy pocos registros (~30). Para medir el desempeno de los modelos, tanto en la ROC normal como en el caso de la ROC parcial, se uso el 20 % de los puntos para su validacion.

Los modelos generales de las temporadas reproductiva y no reproductiva se generaron utilizando la temperatura maxima y minima, provenientes de las coberturas mensuales correspondientes, para asi obtener el rango mas amplio de temperatura de cada temporada. Esto se llevo a cabo, al seleccionar solo las coberturas de los meses que incluyeran los datos maximo y minimo de temperatura, dentro del conjunto de meses incluidos en cada temporada. Ademas, se incluyo el promedio de la precipitacion mensual de cada temporada, el cual se realizo en ArcGIS mediante una operacion de algebra de mapas que consistio en la suma de todos los mapas que componen la temporada, para luego dividir el total resultante entre el numero de mapas sumados. Las variables topograficas (pendiente y CTI), al no presentar variacion mensual, se incluyeron sin modificaciones para ambas temporadas.

Los modelos estacionales fueron proyectados (transferidos), al resto de los meses del ano para evaluar la relacion entre la distribucion mensual de la especie y las condiciones de cada temporada, para asi determinar si realmente existia una separacion entre ambos periodos. Las condiciones de la temporada reproductiva se proyectaron a cada uno de los meses de junio a enero (meses correspondientes a la temporada no reproductiva); mientras que las condiciones de la temporada no reproductiva se proyectaron a cada uno de los meses de febrero a mayo (meses correspondientes a la temporada reproductiva). La delimitacion de las temporadas se baso en lo propuesto por Renton (2009), mientras que la seleccion de las variables obedece a la importancia de estas de acuerdo a estudios previos (Ortega-Rodriguez

& Monterrubio-Rico, 2008; Alvarez, 2010; de la Parra-Martinez, 2011) y a que el resto de las variables bioclimaticas son promedios, rangos y coeficientes generales anuales (Hijmans et al., 2005), por lo cual no podian usarse en el presente estudio. Finalmente, para observar si las condiciones ambientales de una temporada estaban presentes en las condiciones de la otra temporada, se proyectaron las condiciones de la temporada reproductiva a la no reproductiva y viceversa.

Para analizar la variacion climatica estacional se extrajeron 20 000 puntos al azar de los mapas de distribucion potencial de cada temporada, y se obtuvieron sus valores para temperatura maxima y minima y precipitacion. Para probar la normalidad de los datos se uso una prueba de Kolmogorov-Smirnoff, y para determinar si existian diferencias entre las variables de cada temporada se realizaron pruebas de t student.

Dieta y sitios de anidacion: Debido a que en escalas finas, algunos aspectos bioticos suelen influir en la distribucion de las especies, para la temporada reproductiva se considero a la presencia de las especies vegetales que el loro corona lila consume y aquellas en donde anida. Para esto se usaron los mapas de distribucion elaborados por Pennington y Sarukhan (2005), para algunas de las especies que componen la dieta de A. finschi, como son Astronium graveolens, Brosimum alicastrum, Caesalpinia eriostachys y Caelenodendron mexicanum, y que de acuerdo a Renton (2001), estas representan mas del 80 % de los recursos alimenticios utilizados por la especie. Del mismo modo, se incluyeron las especies mas usadas como sitios de anidacion de acuerdo a Ortega-Rodriguez y Monterrubio-Rico (2008), como es el caso de Astronium graveolens, Brosimum alicastrum, Caelenodendron mexicanum y Enterolobium cyclocarpum. Mediante la suma de los mapas antes mencionados, se construyeron mapas de riqueza de recursos tanto alimenticios como de anidacion. El analisis de dichos mapas nos permitio identificar aquellas areas donde existe una mayor correspondencia geografica de recursos que son fundamentales para la especie durante la etapa reproductiva (Renton & Salinas-Melgoza, 1999; Renton, 2001; Ortega-Rodriguez & Monterrubio-Rico, 2008; Monterrubio-Rico, Ortega-Rodriguez, Marin-Togo, Salinas-Melgoza & Renton, 2009). Si bien las especies vegetales extienden su distribucion en otras regiones del pais, como la Sierra Madre Oriental y la planicie del Golfo, cabe mencionar que el analisis solo se realizo para el oeste de Mexico, donde se distribuye A. finschi.

RESULTADOS

Distribucion geografica potencial: La distribucion potencial del loro corona lila, generada con base en las condiciones climaticas mensuales, muestra que la region central del rango de distribucion de la especie desde el sur de Sinaloa hasta Michoacan, presenta condiciones ambientales adecuadas para la presencia de la especie durante gran parte del ano (Fig. 1). Los valores de la ROC para este periodo fueron en promedio de 0.83, con un rango de 0.63 a 0.98 y una desviacion estandar de 0.1.

La distribucion potencial de la especie se presenta de manera fragmentada en los estados de Guerrero y Oaxaca, donde las condiciones en las que la especie se desarrolla se presentan unicamente durante uno o dos meses al ano (Fig. 1). Asimismo, muchas areas del sur de la distribucion, donde las condiciones se reducen, coinciden con sitios donde la especie ha sido extirpada. Por otro lado, el modelado demostro condiciones climaticas adecuadas para la especie durante la mayor parte del ano en areas donde el loro corona lila no ha sido registrado, como es el caso del noroeste de Chiapas (Fig. 1).

Durante la temporada reproductiva, se predijo una mayor area potencial hacia el centro del rango de la especie, en los estados de Sinaloa, Jalisco, Michoacan, Colima y Nayarit; asi como una reduccion y fragmentacion notables en el sur, principalmente en el estado de Oaxaca (Fig. 2A). Por su parte, la distribucion potencial del loro corona lila es ligeramente mas amplia en la temporada de lluvias, presentando una mayor extension hacia el sureste del pais (Fig. 2B). Los valores producto de la ROC parcial para la temporada reproductiva fueron de un AUC ratio de 1.156 (p< 0.001) y de 1.160 (p< 0.001) para la no reproductiva.

Variacion estacional potencial: Las variables climaticas en sitios de presencia de los loros, se ajustaron a una distribucion normal de acuerdo a la prueba Kolmogorov-Smirnoff (p < 0.01), y presentaron diferencias significativas entre temporadas reproductivas y no reproductivas en temperatura minima (t = -192.045, p < 0.001, g.l. 39 998), y precipitacion (t = -401.174 p <0.001, g.l. 39 998; Fig. 2). Para la temperatura maxima y las variables topograficas, no se encontraron diferencias.

En cuanto a la variacion mensual, la temperatura maxima tiende a mantenerse constante entre los 25 y 35 grados a lo largo de todo el ano. Por su parte, la temperatura minima presenta valores entre los 10 y 15 grados desde el mes de noviembre hasta el mes de mayo, mientras que de junio a octubre, se mantiene entre los 20 y 25 grados (Fig. 3). La precipitacion presenta un patron semejante al de la temperatura minima, con valores menores a los 50 mm durante el periodo de noviembre a mayo, y valores iguales o mayores a los 100 mm durante los meses de junio a octubre (Fig. 3).

La distribucion de la especie cuando considera solo dos dimensiones ecologicas (temperatura maxima y temperatura minima), muestra una ligera sobreposicion entre las temporadas reproductiva y no reproductiva en las temperaturas cercanas a los 10 [grados]C y superiores para temperatura minima, y mayores a los 25 [grados]C para temperatura maxima (Fig. 4A). En cuanto a temperatura minima y precipitacion, ambas temporadas se separaron de manera notoria, ya que la temporada de reproduccion se ubica entre los 0-50 mm aproximadamente, mientras que la temporada no reproductiva se expande desde alrededor de los 100 hasta poco mas de 400 mm (Fig. 4B). Por otra parte, para la temperatura minima, el rango fue mas amplio en la temporada reproductiva (3-22 [grados]C), y mas estrecho en la no reproductiva (9-24 [grados]C). La distribucion ecologica considerando la precipitacion y la temperatura maxima (Fig. 4C), muestra que en la temporada reproductiva, la especie esta limitada por la precipitacion y que hace uso de un mayor rango de temperatura maxima; en contraste, en la temporada no reproductiva, la especie usa sitios mas calidos reduciendo su rango en temperatura maxima y ampliando su rango en la precipitacion.

La temperatura minima y la precipitacion de la especie se comportan de manera similar, con valores bajos en los meses de enero a mayo; se inicia un incremento durante este ultimo mes, y se mantiene hasta octubre o noviembre. Por su parte, la temperatura maxima no obedece a este patron, ya que presenta unicamente valores maximos en los meses de junio, julio y septiembre, con una disminucion en agosto (Fig. 2). Al proyectar las condiciones de la temporada de reproduccion al resto del ano, se observo que estas solo se presentan en los meses posteriores a la temporada de lluvias y previos al inicio de la temporada de secas (octubre a enero). La proyeccion de lluvias al resto del ano presenta un area constante en el sur del pais en los estados de Oaxaca y Chiapas, cuya mayor extension se observa en el mes de mayo (Apendice digital 2).

Correspondencia con riqueza de recursos: Los patrones geograficos observados para la temporada reproductiva del loro corona lila, sugieren que las especies que sirven como alimento (y/o) sitio de anidacion, coinciden de manera notable con la distribucion potencial de loro (Fig. 5A y Fig. 5B). La distribucion de las especies que sirven como alimento al loro corona lila presentan una distribucion continua, observandose una correspondencia con las selvas secas de la Planicie Costera del Pacifico (Fig. 5A). Por su parte, la distribucion de las especies usadas para anidar presentan un patron semejante, solo que ocupando una mayor area en los estados de Oaxaca, Guerrero y Michoacan (Fig. 5B).

Al analizar la correspondencia con las especies de las que el loro corona lila se alimenta, estas presentan correspondencias variables que van desde un 6 % (Caelenodendron mexicanum), hasta un 46 % (Caesalpinia eriostachys). La unica zona en la que coinciden las cuatro especies de arbol de las que la especie se alimenta se ubica en la zona centro de la distribucion del loro (Fig. 5A), y corresponde a menos del 3.7 % del area de distribucion potencial para la temporada reproductiva. Para el caso de los arboles usados por la especie para anidar, la mayor correspondencia se presenta con la especie Enterolobium cyclocarpum (61 %), mientras que la menor correspondencia se da con la especie Caelenodendron mexicanum (6 %). El area de coincidencia entre las cuatro especies usadas para anidar representa el 3.9 % de la distribucion para la temporada reproductiva.

DISCUSION

La distribucion potencial de A. finschi varia entre temporadas en respuesta a las variaciones en el ambiente, siendo determinante la precipitacion, lo que coincide con lo observado en otras especies (Sarmiento, 1972; Loiselle & Blake, 1994). Debido a que estas fluctuaciones pueden modificar la estructura del habitat y la disponibilidad de recursos (Malizia, 2001; Codesido & Bilenca 2004), especies con un alto grado de sensibilidad, pueden presentar un bajo exito reproductivo, como es el caso del loro corona lila (Renton & Inigo-Elias, 2003; Renton, 2009; de la Parra-Martinez, 2011). Estos cambios estacionales pueden, ademas, ocasionar variaciones en los patrones de distribucion geografica y ecologica de las especies (Stiles, 1978; Hilty, 1997), lo cual podria ser la causa por la cual la especie no se distribuye por encima de los 1 000 msnm desde 2002 (Renton & Inigo-Elias, 2003). Lo anterior concuerda con lo reportado por Ortega-Rodriguez y Monterrubio-Rico (2008), quienes unicamente registraron el 10 % de los nidos de la especie por encima de los 600 metros.

La especie no ha sido registrada en Chiapas a pesar de que esa zona cuenta con condiciones bajo las cuales la especie podria desarrollarse; si bien la especie ha atravesado el Istmo de Tehuantepec, es posible que este limite su dispersion al sur, como se ha observado para otras especies (Garcia-Trejo & Navarro-Siguenza, 2004). Por otra parte, la presencia de Amazona autumnalis (Linnaeus, 1758), especie filogeneticamente muy relacionada a A. finschi y que pertenece al mismo gremio alimenticio (Russello & Amato, 2004; Gomez de Silva et al., 2005b), podria impactar negativamente al loro corona lila a causa de la competencia entre ambas. Finalmente, el recambio en la vegetacion (Rzedowski, 1978), y el aumento en la diversidad de especies de aves (Navarro-Siguenza et al., 2014), pueden ser factores que en conjunto con el bajo exito de anidacion y productividad reproductiva del loro corona lila, limiten su distribucion hacia el sur (Renton & Inigo-Elias, 2003).

Gracias a su alto grado de flexibilidad en la dieta (Renton, 2001), el loro corona lila puede reproducirse en la temporada seca a pesar de la limitada disponibilidad de recursos (Renton, 2001). Esto puede deberse a que durante esta temporada se reduce el gasto energetico del proceso de reproduccion y crianza, producto de la exposicion a temperaturas y precipitacion menores, lo cual se observa en la mayor amplitud de rango para temperatura minima durante esta temporada y la escasa precipitacion. Lo anterior puede estar relacionado con la sensibilidad de la especie y las condiciones propias de las cavidades usadas para anidar (Renton & Inigo-Elias, 2003; Ortega-Rodriguez & Monterrubio-Rico, 2008), o bien ser una repercusion filogenetica, ya que otras especies del genero como A. albifrons (Sparman, 1788), y A. autumnalis se reproducen durante la misma temporada (Gomez de Silva, Oliveras & Medellin, 2005a, b). En contraste con lo anterior, durante la temporada no reproductiva se presentaron rangos de temperatura maxima y minima reducidos, que pueden estar relacionados con la distribucion de los recursos importantes para que las hembras alcancen un optimo metabolico previo a la temporada de crianza, asi como para garantizar el exito y supervivencia de la nidada (Selman & Houston, 1996; Robb et al., 2008; Sorensen, Hipfner, Kyser & Norris, 2009).

La fragmentacion de habitat influye en la presencia de las especies (Marin-Togo et al., 2012), por lo que seria preponderante analizar que porcentaje del area aun cuenta con cobertura vegetal durante el periodo reproductivo del loro corona lila. En este estudio, debido a que la aproximacion es macroclimatica, no se considero el cambio de uso de suelo; sin embargo, se sabe que el porcentaje de perdida de habitat de A. finschi es bajo en comparacion a otras especies (alrededor de un 26 %; Rioz-Munoz & Navarro-Siguenza, 2009). Sin embargo, dada la sensibilidad de la especie a cualquier grado de reduccion, puede tener un impacto considerable en su presencia (Renton & Salinas-Melgoza, 2004). Ademas, las especies de importancia para el loro corona lila, como las que proveen alimento o sitio de anidacion, se corresponden de manera variable y presentan porcentajes de coexistencia menores al 4 %, lo que aunado a la sensibilidad de la especie, puede tener impactos negativos en su reproduccion (Renton, 2001; Ortega-Rodriguez & Monterrubio-Rico, 2008).

Si bien historicamente se han reportado varias especies de arboles como de importancia para A. finschi (Renton, 2001; Ortega-Rodriguez & Monterrubio-Rico, 2008), nuestros resultados muestran que la coexistencia geografica entre los arboles y el loro es muy baja. Lo anterior puede deberse a la escala de los trabajos y a la ubicacion. La zona centro de la distribucion del loro es la que presenta una mayor coexistencia de las especies vegetales usadas por el loro, dicha coexistencia permitiria a la especie elegir entre los recursos disponibles, lo cual a su vez explicaria los patrones de alimentacion y anidacion observados (Renton, 2001; Ortega-Rodriguez & Monterrubio-Rico, 2008).

De acuerdo a Rios-Munoz y Navarro-Siguenza (2009), la mayor perdida de habitat para el loro corona lila se ha presentado en las zonas centro y sur de su distribucion, siendo el centro el area de mayor abundancia de la especie (Renton & Inigo-Elias, 2003), y la zona en la cual encontramos las mejores condiciones climaticas y de disponibilidad de recursos explotados por el loco. Un ejemplo de lo anterior, es la reduccion del rango de anidacion de la especie en Michoacan, donde ahora solo ocurre entre los 25 y 600 msnm, ya que en zonas cercanas al nivel del mar, practicamente no existe cobertura vegetal original (Ortega-Rodriguez & Monterrubio-Rico, 2008). Ademas, se sabe que solo el 2 % de la distribucion de la especie se encuentra representada en areas naturales protegidas (Rios-Munoz & Navarro-Siguenza, 2009). Asimismo, nosotros encontramos que solo un ~4 % del area de distribucion del loro cuenta con la presencia potencial de las principales especies vegetales explotadas por el loro, lo cual sugiere que es necesario tomar medidas urgentes en la conservacion de la especie, asi como en la evaluacion de su dieta y anidacion a lo largo de su distribucion.

El centro de la distribucion de A. finschi presenta en un mismo espacio geografico, las condiciones de las que la especie hace uso durante la temporada seca y la temporada de lluvias, esto puede ser causante de la mayor abundancia de la especie descrita para esta zona (Renton & Inigo-Elias, 2003). No obstante, hacia los extremos del rango de distribucion, las condiciones no se presentan en un mismo espacio geografico, lo que en conjunto con la sensibilidad de la especie, podria implicar una menor abundancia respecto a la zona centro. Lo anterior sugiere que las poblaciones extremas (en la zona sur y norte), estan sujetas a una mayor presion, que aunado a la perdida de habitat en el sur de la distribucion (Rios-Munoz & Navarro-Siguenza, 2009), puede generar extinciones locales, como aparentemente ha sucedido en Oaxaca (Renton & Inigo-Elias, 2003).

Al momento de realizar cualquier planeacion para conservar especies que presentan algun tipo de migracion y los distintos habitats de los que hacen uso, es necesario considerar todas las areas de las cuales las especies hacen uso a lo largo del ano. La perdida de cualquiera de estas areas de importancia en la estacionalidad de su distribucion, disminuira la capacidad de carga del ambiente, generando presion selectiva en las especies. En el caso de A. finschi, aparentemente seria suficiente con conservar el area central de su distribucion; sin embargo, es necesario evaluar la diversidad genetica del loro corona lila a lo largo de toda su distribucion, ya que las presiones diferenciales pueden estar reduciendo la diversidad genica, que en conjunto con la reduccion de su distribucion, puede volver a la especie susceptible a cuellos de botella, como pudo haber ocurrido en Oaxaca o en algunos pisos altitudinales donde la especie aparentemente ya no esta. Una opcion para la conservacion de la especie es el establecimiento y proteccion de corredores biologicos naturales que comuniquen entre si a las poblaciones, con el fin de aumentar el flujo genico y mejorar la dinamica poblacional. Ademas, conjugando estos esfuerzos con propuestas de ecoturismo, se puede generar riqueza localmente y con ello ayudar a reducir la extraccion de esta y otras especies.

Finalmente, es necesario contextualizar que en este trabajo se presenta un panorama de la distribucion macroecologica y geografica de la especie, incluyendo una perspectiva estacional que permitira entender las variaciones en la abundancia y conducta migratoria de la especie. Esto, esperamos ayude a mejorar las estrategias de conservacion de esta y otras especies con patrones estacionales semejantes. Sin embargo, es necesario continuar los esfuerzos con estudios encaminados a evaluar aspectos demograficos, geneticos, asi como de cambio climatico.

AGRADECIMIENTOS

Agradecemos a la Direccion General de Investigaciones de la Universidad Veracruzana por la beca de apoyo al Sistema Nacional de Investigadores otorgada a Alejandro Sanchez Barradas con numero de personal 43333 y a Cristel Alvarez-Castillo por el apoyo brindado en la edicion de las figuras.

REFERENCIAS

Alvarez, M. (2010). Ecologia y distribucion potencial de la familia Psittacidae en una zona de transicion templado-tropical del bajo Balsas, Michoacan (Tesis de Licenciatura). Universidad Michoacana de San Nicolas de Hidalgo, Hidalgo, Mexico.

Anderson, S. H. (1973). Seasonal variation in forest birds of Western Oregon. Northwest Science, 46, 194-206.

Barve, N. (2008). Tool for Partial-ROC (Biodiversity Institute, Lawrence, KS), ver 1.0.

Barve, N., Barve, V., Jimenez-Valverde, A., Lira-Noriega, A., Maher, S. P, Peterson, A. T. & Villalobos, F. (2011). The crucial role of the accessible area in ecological niche modeling and species distribution modeling. Ecological Modelling, 222, 1810-1819.

Boyle, W. A. (2008). Partial migration in birds: tests of three hypotheses in a tropical lekking frugivore. Journal of Animal Ecology, 77, 1122-1128.

Boyle, W. A. & Conway, C. J. (2007). Why migrate? A test of the evolutionary precursor hypothesis. American Naturalist, 169, 344-359.

Codesido, M. & Bilenca, D. (2004). Variacion Estacional de un Ensamble de Aves en un Bosque Subtropical Semiarido del Chaco Argentino. Biotropica, 56, 544-554.

Diario Oficial de la Federacion (D.O.F.). (2010). Secretaria de Medio Ambiente y Recursos Naturales (SEMARNAT). (Proteccion ambiental-Especies Nativas de Mexico de flora y fauna silvestres-Categorias de riesgo y especificaciones para su inclusion, exclusion o cambio-Lista de especies en riesgo). Mexico: SEMARNAT.

Environmental Systems Research Institute (ESRI). (2011). ArcGIS Desktop. CA: Redlands.

Forshaw, J. M. (1989). Parrots of the World (3 a. ed.). Australia: Lansdowne Editions.

Friedmann, H., Griscom, L. & Moore, R. T. (1950). Distributional Check-List of the Birds of Mexico. Pacific Coast Avifauna, 29, 1-102.

Garcia-Trejo, E. & Navarro-Siguenza, A. (2004). Patrones biogeograficos de la riqueza de especies y el endemismo de la avifauna en el oeste de Mexico. Acta Zoologica Mexicana, 20, 167-185.

Gomez de Silva, H., Oliveras de Ita, A. & Medellin, R. A. (2005a). Comision Nacional para el Conocimiento de la Biodiversidad. (Amazona albifrons). Vertebrados superiores exoticos en Mexico: diversidad, distribucion y efectos potenciales). Mexico, Distrito Federal: Instituto de Ecologia, UNAM.

Gomez de Silva, H., Oliveras de Ita, A. & Medellin, R. A. (2005b). Comision Nacional para el Conocimiento de la Biodiversidad. (Amazona autumnalis). Vertebrados superiores exoticos en Mexico: diversidad, distribucion y efectos potenciales). Mexico, Distrito Federal: Instituto de Ecologia, UNAM.

Herrera, C. M. (1978). Ecological correlates of residence and non-residence in a Mediterranean passerine bird community. Journal of Animal Ecology, 47, 871-890.

Hijmans, R. J., Cameron, S. E., Parra, J. L., Jones, P. G. & Jarvis, A. (2005).Very high resolution interpolated climate surfaces for global land areas. International Journal of Climatology, 25, 1965-1978.

Hilty, S. L. (1997). Seasonal distribution of birds at a cloud-forest locality, the Anchicaya Valley, in western Colombia. Ornithological Monographs, 48, 321-343.

Howell, S. & Webb, S. (1995). A Field Guide to the Birds of Mexico and Northern Central America (1a. ed.). USA: Oxford University Press.

Karr, J. R. (1976). Seasonality, resource availability, and community diversity in tropical bird communities. American Naturalist, HQ, 973-994.

La Sorte, F. A., Hochachka, W. M., Farnsworth, A., Sheldon, D., Van Doren, B. M., Fink, D. & Kelling, S. (2015). Seasonal changes in the altitudinal distribution of nocturnally migrating birds during autumn migration. Royal Society Open Science, 2, 150347.

Leitner, S., Voigt, C. & Gahr, M. (2001). Seasonal changes in the song pattern of the non-domesticated island canary (Serinus canaria), a field study. Behaviour, 138, 885-904.

Liknes, E. T. & Swanson, D. L. (2011). Phenotypic flexibility in passerine birds: Seasonal variation of aerobic enzyme activities in skeletal muscle. Journal of Thermal Biology, 36, 430-436.

Loiselle, B. A. & Blake, J. G. (1991). Resource abundance and temporal variation in fruit eating birds along a wet forest elevational gradient in Costa Rica. Ecology, 72, 180-193.

Loiselle, B. & Blake, J. (1994). Annual variations in birds and plants of a tropical second growth woodland. The Condor, 96, 368-380.

Lobo, J. M., Jimenez-Valverde, M. & Real, R. (2008). AUC: a misleading measure of the performance of predictive distribution models. Global Ecology and Biogeography, 17, 141-151.

Malizia, L. R. (2001). Seasonal fluctuations of birds, fruits and flowers in a subtropical forest of Argentina. The Condor, 103, 45-61.

Marin-Togo, M. C., Monterrubio-Rico, T. C., Renton, K., Rubio-Rocha, Y., Macias-Caballero, C., Ortega-Rodriguez, J. M. & Cancino-Murillo, R. (2012). Reduced current distribution of Psittacidae on the Mexican Pacific coast: potential impacts of habitat loss and capture for trade. Biodiversity and Conservation, 21, 451-473.

Masera, O. R., Ordonez, M. J. & Dirzo, R. (1997). Carbon emissions from Mexican forests: Current situation and long-term scenarios. Climatic Change, 35, 265-295.

Monterrubio-Rico, T. C., Ortega-Rodriguez, J. M., Marin-Togo, M. C., Salinas-Melgoza, A. & Renton, K. (2009). Nesting habitat of the Lilac-crowned Parrot in a modified Landscape. Biotropica, 41, 361-368.

Nakazawa, Y., Peterson, A. T., Martinez-Meyer, E. & Navarro-Siguenza, A. G. (2004). Seasonal niches of neartic-neotropical migratory birds: implications for the evolution of migration. The Auk, 121, 610-618.

Navarro-Siguenza, A. G., Rebon-Gallardo, M. F., Gordillo-Martinez, A., Peterson, A. T., Berlanga-Garcia, H. & Sanchez-Gonzalez, L. (2014). Biodiversidad de las aves en Mexico. Revista Mexicana de Biodiversidad, 85, 476-495.

Navarro-Siguenza, A. G. & Peterson, A. T. (2007). Comision Nacional para el Conocimiento de la Biodiversidad. 'Amazona finschi (loro corona-lila) residencia permanente. Distribucion potencial'. Extraido del proyecto CEQ15: 'Mapas de las aves de Mexico basados en WWW'. Mexico: Museo de Zoologia, Facultad de Ciencias, UNAM & University of Kansas, Museum of Natural History. Comision Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad (CONABIO).

Ortega-Rodriguez, J. M. & Monterrubio-Rico, T. C. (2008). Caracteristicas geograficas de la ubicacion de nidos del loro corona Lila (Amazona finschi) en la costa del Pacifico en Michoacan, Mexico. Ornitologia Neotropical, 19, 427-439.

Papes, M. (2007). Ecological niche modeling approaches to conservation of endangered and threatened birds in Central and Eastern Europe. Biodiversity Informatics, 4, 14-26.

Parra-Martinez de la, S. M. (2011). Efecto de la variabilidad climatica sobre la reproduccion del loro corona lila (Amazona finschi) (Tesis de Maestria). Universidad Nacional Autonoma de Mexico, Mexico, Distrito Federal.

Pennington, T. D. & Sarukhan, J. (2005). Arboles tropicales de Mexico, Manual para la identificacion de las principales especies. Mexico, Distrito Federal: Fondo de Cultura Economica.

Perez-Moreno, H., Martinez-Meyer, E., Soberon, J. & Rojas-Soto, O. (2016). Climatic patterns in the establishment of wintering areas by North American migratory birds. Ecology and Evolution, 6, 2022-2033.

Peterson, A. T., Papes, M. & Soberon, J. (2008). Rethinking receiver operating characteristic analysis applications in ecological niche modeling. Ecological Modelling, 213, 63-72.

Phillips, S. J., Anderson, R. P. & Schapire, R. E. (2006). Maximum entropy modeling of species geographic distributions. Ecological Modelling, 190, 231-259.

Rabenold, K. N. & Rabenold, P. P. (1985). Variation in elevational migration, winter segregation, and site tenacity in two subspecies of Dark-eyed Juncos in Southern Appalachians. The Auk, 102, 805-819.

Renton, K. (2001). Lilac-crowned parrot diet and food resource availability: resource tracking by a parrot seed predator. The Condor, 103, 62-69.

Renton, K. (2002). Influence of environmental variability on the growth of Lilac-crowned parrot nestlings. Ibis, 144, 331-339.

Renton, K. (2009). Lilac-crowned parrot (Amazona finschi). Retrieved from http://neotropical.birds.cornell. edu/portal/species/overview?p_p_spp=23510

Renton, K. & Inigo-Elias, E .E. (2003). Evaluacion del estado actual de las poblaciones del loro corona lila (Amazona finschi) en Mexico (Informe final del proyecto AS001). Mexico: Instituto de Biologia, UNAM.

Renton, K. & Salinas-Melgoza, A. (1999). Nesting behavior: of the Lilac-crowned parrot. Wilson Bulletin, 111, 488-493.

Renton, K. & Salinas-Melgoza, A. (2004). Climatic variability, nest predation, and reproductive output of Lilac-crowned Parrots (Amazona finschi) in tropical dry forest of western Mexico. The Auk, 121, 1214-1225.

Ridgely, R. S. (1981). The current distribution and status of mainland Neotropical parrots. In R. S. Ridgely (Ed.), Conservation of New World parrots (pp. 233-384). School of Forestry and Environmental Studies: Yale University Press.

Rios-Munoz, C. A. & Navarro-Siguenza, A. G. (2009). Efectos del cambio de uso de suelo en la disponibilidad hipotetica de habitat para los psitacidos de Mexico. Ornitologia Neotropical, 20, 491-509.

Robb, G. N., McDonald, R. A., Chamberlain, D. E., Reynolds, S. J., Harrison, T. J. E. & Bearhop, S. (2008). Winter feeding of birds increases productivity in the subsequent breeding season. Biology Letters, 4, 220-223.

Russello, M. A. & Amato, G. (2004). A molecular phylogeny of Amazona: implications for Neotropical parrot biogeography, taxonomy, and conservation. Molecular Phylogenetics and Evolution, 30, 421-437.

Rzedowski, J. (1978). La vegetacion de Mexico. Mexico: Ed. Limusa.

Salinas-Melgoza, A. A. & Renton, K. (2005). Seasonal variation in activity patterns of juvenile lilac-crowned parrots in tropical dry forest lilac-crowned parrots in tropical dry forest. Wilson Bulletin, 117, 291-295.

Sarmiento, G. (1972). Ecological and floristic convergence between seasonal plant formations of Tropical and Subtropical South America. Journal of Ecology, 60, 367-410.

Sekercioglu, C. H. (2010). Partial migration in tropical birds: the frontier of movement ecology. Journal of Animal Ecology, 79, 933-936.

Selman, R. G. & Houston, D. C. (1996). The effect of pre-breeding diet on reproductive output in zebra finches. Proceedings of the Royal Society of London B, 263, 1585-1588.

Soberon, J. (2007). Grinnellian and Eltonian niches and geographic distributions of species. Ecology Letters, 10, 1115-1123.

Sobral-Marcondes, R., Del-Rio, G., Rego, M. A. & Silveira, L. F. (2014). Geographic and seasonal distribution of a little-known Brazilian endemic rail (Aramides mangle) inferred from occurrence records and ecological niche modeling. The Wilson Journal of Ornithology, 126, 663-672.

Sorensen, M. C., Hipfner, J. M., Kyser, T. K. & Norris, D. R. (2009). Carry-over effects in a Pacific seabird: Stable isotope evidence that pre-breeding diet quality influences reproductive success. Journal of Animal Ecology, 78, 460-467.

Stiles, G. (1978). El ciclo anual en una comunidad coadaptada de colibries y flores en el bosque tropical muy humedo de Costa Rica. Revista de Biologia Tropical, 27, 75-102.

Stotz, D. F., Fitzpatrick, J. W., Parker, T. A. & Moskovits, D. K. (1996). Neotropical birds: Ecology & conservation (1a. ed.). Chicago, USA: University of Chicago.

Trejo, I. & Dirzo, R. (2000). Deforestation of seasonally dry tropical forest a national and local analysis in Mexico. Biological Conservation, 94, 133-142.

United States Geological Survey (USGS). (2005). USGS Hydro1k Elevation Derivative Database. U. S. Department of the Interior, U. S. Geological Survey. Retrieved from http://edc.usgs.gov/products/elevation/gtopo30/hydro/index.html

Wiens, J. A. (1989). The ecology of bird communities (Vol. 1). Foundations and patterns. Cambridge, England: Cambridge University Press.

Alejandro Sanchez-Barradas (1), Quiyari J. Santiago-Jimenez (2) & Octavio Rojas-Soto (3) *

(1,2.) Museo de Zoologia, Facultad de Biologia-Xalapa, Universidad Veracruzana, Zona Universitaria, Circuito Gonzalo Aguirre Beltran S/N, Xalapa, Veracruz, C.P. 91090, MEXICO; alex-sb@hotmail.com, qsantiago@uv.mx

(3.) Red de Biologia Evolutiva, Laboratorio de Bioclimatologia, Instituto de Ecologia A. C. km 2.5 Antigua Carretera a Coatepec no. 351, Xalapa 91070, Veracruz, Mexico; octavio.rojas@inecol.mx

* Correspondence

Recibido 11-XI-2016. Corregido 02-III-2017. Aceptado 03-IV-2017.

Leyenda: Fig. 1. Sumatoria de las distribuciones potenciales mensuales de Amazona finschi. La escala de grises indica la sumatoria de las predicciones de los modelos mensuales, que indican la coincidencia de las condiciones ambientales optimas para la presencia de la especie a lo largo del ciclo anual, siendo 0 ausencia y 1-12 presencia durante el ano. Los puntos indican la localidad de ocurrencia de la especie.

Fig. 1. The monthly potential distributions sum of Amazona finschi. The grayscale illustrates the sum of the predictions of the monthly models, which indicate the coincidence of the optimal environmental conditions for the presence of the species throughout the annual cycle, being 0 absence and 1-12 presence during the year. The points indicate the localities of occurrence of the species.

Leyenda: Fig. 2. Distribucion geografica potencial de A. finschi para la temporada de secas o reproductiva (A) y para la temporada de lluvias o no reproductiva (B).

Fig. 2. Potential geographical distribution of A. finschi for the dry or reproductive season (A) and for the rainy season or non-breeding season (B).

Leyenda: Fig. 3. on mensual en las temperaturas maximas y minimas, asi como en la precipitacion de las que A.finschi hace uso a lo largo de los distintos meses del ano.

Fig. 3. Monthly variation in the maximum and minimum temperatures, as well as in the precipitation that A. finschi uses during the different months of the year.

Leyenda: Fig. 4. Distribucion estacional por temporadas (reproductiva y no reproductiva) de A. finschi con base en dos variables ambientales: la temperatura maxima y la temperatura minima (A); la precipitacion y la temperatura minima (B) y la precipitacion y la temperatura maxima (C).

Fig. 4. Seasonal distribution by season (reproductive and non-reproductive) of A. finshi based on two environmental variables: maximum and minimum temperature (A); the precipitation and the minimum temperature (B) and the precipitation and the maximum temperature (C).

Leyenda: Fig. 5. Correspondencia geografica entre la distribucion potencial de A. finschi y la presencia de arboles que sirven de alimento (A) y arboles que sirven para nidificacion (B). La gradacion de los grises corresponde a la coincidencia en la distribucion de la riqueza.

Fig. 5. Geographical overlap between the potential distribution of A. finschi and the presence of trees that works as food (A) and trees that works for nesting (B). The grayscale corresponds to the coincidence in the distribution of richness.
COPYRIGHT 2017 Universidad de Costa Rica
No portion of this article can be reproduced without the express written permission from the copyright holder.
Copyright 2017 Gale, Cengage Learning. All rights reserved.

 
Article Details
Printer friendly Cite/link Email Feedback
Author:Sanchez-Barradas, Alejandro; Santiago-Jimenez, Quiyari J.; Rojas-Soto, Octavio
Publication:Revista de Biologia Tropical
Date:Sep 1, 2017
Words:7525
Previous Article:Relacion alometrica y modelos de crecimiento de juveniles de Cichlasoma festae (Perciforme: Cichlidae), una especie nativa de agua dulce en Ecuador.
Next Article:Comparacion de dos metodos de liberacion del berrendo, Antilocapra americana (Artiodactyla: Antilocapridae) en Coahuila, Mexico.
Topics:

Terms of use | Privacy policy | Copyright © 2018 Farlex, Inc. | Feedback | For webmasters