Printer Friendly

Variacion ontogenetica y dimorfismo sexual en Platalina genovensium (Chiroptera: Phyllostomidae).

Ontogenetic and secondary sexual dimorphism variation in Platalina genovensium (Chiroptera: Phyllostomidae)

Introduccion

Actualmente, uno de los objetivos de la biologia integrativa es dilucidar los fundamentos evolutivos de los patrones ecologicos actuales asumiendo que la seleccion natural, en lugar de la competencia, favorece el desplazamiento de caracteres (Adams & Pedersen 2000). Este enfoque pretende integrar la morfologia, el desarrollo, la biologia evolutiva y la filogenetica en una teoria unificada de la evolucion (Klingenberg 1998; Adams & Pedersen 2000). En este sentido, es importante no solo comprender el nicho de un organismo, sino tambien la variacion por edad y sexo como parte de la estructura social de una comunidad (Tchumy 1982; Polis 1984; Werner y Gilliam 1984; Shine 1989; Safi 2008; Bolnick et al. 2011).

En los vertebrados, la diferenciacion de las formas adultas comienza en los primeros estadios de su desarrollo y continua hasta la edad adulta, donde los cambios morfologicos adaptativos, como la aparicion de nuevos estados de caracter, son afectados por la seleccion natural, la cual puede favorecer algunas morfologias novedosas que pueden ser heredables como cambios evolutivos dentro de las poblaciones (Muller & Wagner 1991; Klingenberg 1998; Adams & Pedersen 2000). Estas presiones selectivas tienen mayor efecto durante el desarrollo, por lo que el estudio de los organismos juveniles es la clave para entender los cambios morfologicos de las especies desde una perspectiva evolutiva (Raff 1996; Adams & Pedersen 2000). En cuanto al desarrollo ontogenico de los murcielagos, los estudios se han enfocado principalmente en el desarrollo embrionario relacionado a su adaptacion al vuelo y ecolocacion (Adams & Pedersen 2000).

Por otro lado, los estudios sobre la variacion por sexo o dimorfismo sexual han contribuido sustancialmente a la comprension de los procesos ecologicos y evolutivos, relacionados tanto a la adaptacion como a la seleccion (Shine 1989; Andersson & Iwasa 1996; Bornholdt et al. 2008). El dimorfismo sexual en cuanto al tamano ha sido relacionado principalmente con la competencia por recursos, la seleccion sexual y cuidado parental (Ralls 1977; Camargo & de Oliveira 2012). En el caso de los murcielagos se han reportado especies dimorficas donde generalmente las hembras son mas grandes que los machos, y monomorficas, donde hembras y machos son similares en tamano (Ralls 1976, 1977; Hurtado et al. 2015). Diversos autores han sugerido hipotesis que intentan explicar ambas condiciones. Williams y Findley (1979) sugirieron que el mayor tamano de las hembras es una respuesta adaptativa a las demandas metabolicas del mantenimiento homeostatico durante la prenez; mientras que, Myers (1978) sugirio que el mayor tamano de las hembras refleja una respuesta adaptativa a los desafios aerodinamicos del vuelo durante la prenez. Diversos estudios sugieren un dimorfismo no solo en peso y tamano corporal, sino tambien en la longitud del antebrazo, envergadura alar y comportamiento (Camargo & de Oliveira 2012; O'Mara et al. 2016).

El dimorfismo sexual ha sido relativamente bien documentado en murcielagos vespertilionidos, siendo las hembras mas grandes y pesadas que los machos (Ralls 1976; Myers 1978; Schulz 1999; Bornholdt et al. 2008). Sin embargo, esta informacion en murcielagos filostomidos es menor a pesar de ser la familia mas diversa y mejor distribuida en el Neotropico (Gardner 2008). No obstante, aunque diversos aspectos del dimorfismo sexual y el desarrollo ontogenico han sido descritos para algunas especies de murcielagos, muchas otras aun no han sido evaluadas.

Platalina genovensium es un murcielago nectarivoro, clave en el mantenimiento de los ecosistemas secos, distribuido desde el norte de Peru hasta el norte de Chile (Ruelas & Pacheco 2018) y es, ademas, una especie amenazada (Pacheco & Aguirre 2016). Desde su descripcion se ha generado diversa informacion que ha contribuido de manera significativa con el conocimiento sobre su morfologia (Velazco et al. 2013), historia natural (Sahley & Baraybar 1996; Zamora et al. 2014; Malo de Molina et al. 2011; Maguina & Amanzo 2016), filogenia (Parlos et al. 2014) y distribucion (Koopman 1978; Ruelas & Pacheco 2018). Sin embargo, debido a los pocos registros y poca cantidad de especimenes en colecciones, muchos otros aspectos como el desarrollo ontogenetico y el dimorfismo sexual no han sido evaluados. No obstante, Velazco et al. (2013) basados en observaciones sugirieron que la mandibula en especimenes machos es mas robusta que en hembras pero no la cuantificaron.

El objetivo de este estudio fue caracterizar la variacion ontogenetica por clases de edad y evaluar la presencia de dimorfismo sexual secundario en Platalina genovensium usando especimenes de museos.

Material y metodos

Se analizaron 31 especimenes de Platalina genovensium provenientes de siete departamentos del Peru depositados en el Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos (MUSM, Peru) y en el American Museum of Natural History (AMNH, EE.UU.). En el Apendice 1 se presenta el listado de ejemplares examinados y mapeados (Fig. 1). Para determinar la edad se siguio el criterio de Pacheco y Patterson (1992) modificado, considerando principalmente el desarrollo de la dentadura y osificacion de los huesos:

--Clase I (juvenil): especimenes con huesos craneales aun no fusionados completamente, con la epifisis cartilaginosa en algunos huesos largos como el femur o humero, con dientes deciduos y dientes permanentes aun brotando y coloracion del pelaje grisacea.

--Clase II (juvenil): especimenes con huesos craneales osificados, sutura basiesfeoides-basioccipital casi completamente osificada, con algunos dientes deciduos sobrepuestos en los dientes permanentes, y coloracion del pelaje grisacea.

--Clase III (subadulto): craneo completamente osificado (incluyendo suturas), incisivos superiores ligeramente pequenos y separados, molares y premolares sin desgaste y coloracion del pelaje grisacea.

--Clase IV (adulto): especimenes similares a los de clase III, pero con incisivos superiores espatulados, dentadura poco desgastada y coloracion de adulto.

--Clase V (adulto): especimenes similares a la clase IV, pero con dentadura mas desgastada y mas evidente en los incisivos.

Para la caracterizacion morfologica se siguio a Phillips (1971), Wetterer et al. (2000) y Griffiths y Gardner (2008). Para definir la coloracion del pelaje se siguio la escala de colores de Smithe (1975) bajo luz natural difusa.

Para evaluar el dimorfismo sexual se analizaron variables externas y craneo-dentales unicamente de especimenes adultos (clases IV y V). Dada la poca cantidad de muestras disponibles y considerando que la especie es potencialmente migratoria (Sahley 1995; Sahley & Baraybar 1996; Zamora et al. 2013), se analizaron los especimenes de la vertiente occidental de los Andes como una poblacion (n= 25). Las medidas externas que se tomaron de las etiquetas fueron la longitud total (LT), longitud de la cola (LC), longitud de la pata (LP), longitud de la oreja (LO), longitud del trago (Ltr) y peso. Estas solo se emplearon con fines descriptivos. Mientras que, la longitud del antebrazo (AB) se considero como una variable dimorfica entre sexos, y se analizo mediante un analisis de varianza (ANOVA) de una via. Luego, se tomaron 14 medidas craneo-dentales: longitud maxima del craneo (LMC), longitud condilo-basal (LCB); longitud condilo-canina (LCC), desde el borde anterior del canino superior hasta el borde posterior del condilo occipital; longitud palatal (PAL); constriccion postorbital (CPO), ancho minimo postorbital; ancho mastoideo (AM); ancho de la caja craneal (ACC); alto de la caja craneal (ALC), desde el basicraneo hasta la parte mas alta del craneo; longitud entre I-M3 (I-M3); longitud de la hilera dental maxilar (LHM), desde la base del primer incisivo superior hasta la parte posterior del tercer molar superior; ancho minimo entre M3-M3 (M3M3), longitud minima interna entre los terceros molares superiores; ancho minimo entre los caninos (CC); longitud de la rama mandibular (LM), desde la base del primer incisivo inferior hasta el condilo mandibular; y alto de la rama mandibular (ARM), a nivel del ultimo molar inferior. Las medidas se tomaron usando un calibrador Fisher Scientific (error: [+ o -] 0.01). Luego se realizo un analisis de componentes principales y sobre el componente con mayor varianza se aplico la prueba t de Student para muestras independientes. Previamente probamos los supuestos de normalidad mediante la prueba de Shapiro-Wilk y homocedasticidad mediante la prueba F de Fisher. Todos los analisis se realizaron en R 3.4.4 (R Core Team 2018). El nivel de significancia estadistica fue de p<0.05.

Resultados

Caracterizacion ontogenica.--Esta revision da cuenta de dos especimenes juveniles (clase I), 28 adultos (clase IV: 26 especimenes; clase V: 2 especimenes) y 1 feto, los cuales se describen a continuacion:

En los especimenes juveniles el pelaje es grisaceo, los patagios son oscuros y contrastan ligeramente con el pelaje, el rostro es convergente y ligeramente mas corto o de la misma longitud que la caja craneal, el lacrimal es poco hinchado, la premaxila y primeros incisivos superiores son ligeramente protruidos, el proceso maxilar cigomatico es muy delgado, la sutura fronto-parietal no esta osificada, la sutura maxilo-nasal no esta osificada, la sutura basioccipital-basiesfenoides no esta osificada, la fosa mesopterigoidea es relativamente larga y ancha, su margen anterior tiene forma de V, las fosas del basiesfenoides son ligeramente profundas y estrechas, las bulas auditivas son proporcionalmente grandes, presentan alrededor de 22 dientes deciduos dispuestos de sobre los dientes permanentes que recien estan emergiendo, los dientes deciduos tienen puntas muy delgadas y filudas y estan dirigidas hacia atras, los incisivos superiores deciduos estan separados por diastemas amplios, el primer incisivo superior permanente es desigualmente bilobulado con el lobulo interno mas grande, el segundo incisivo superior es delgado y caniniforme; el canino superior es mas grueso y el doble de alto que el segundo incisivo superior, los premolares superiores son muy pequenos y similares en forma y tamano entre ellos, los molares superiores son pequenos pero con la misma estructura que presentan los molares permanentes de los adultos; los incisivos inferiores son trilobulados, el primer incisivo inferior es el doble mas ancho que el segundo incisivo inferior, el canino inferior es delgado y muy pequeno, los premolares inferiores son pequenos, y los molares inferiores tienen estructura similar a los molares de adulto, la rama mandibular es muy delgada y los procesos coronoides y angular recien estan diferenciandose (Figs. 2, 3; Tabla 1).

Los especimenes adultos de las clases de edad IV y V solo se diferenciaron por el desgaste dental, el cual es mucho mayor en los de clase V. Los adultos en general presentaron antebrazo mediano (47.49-52.00 mm), pelaje de mediano tamano casi en todo el cuerpo (8 mm de largo en la espalda), el pelaje dorsal tiene un patron tricoloreado, con el extremo distal de color dusky brown (color 19) a cinnamon-brown (color 33), la parte media y basal son de color smoke gray (color 44) a blanquecinas, y en algunos especimenes se pueden notar pelos oscuros esparcidos; mientras que el pelaje ventral presenta el extremo distal de color light drab (color 119C) a drab-gray (color 119D) y la region media y el extremo basal son blanquecinos; los patagios son de color cafe oscuro y contrastan fuertemente con el pelaje; el craneo es alargado, el rostro es subparalelo, la longitud del rostro excede ampliamente a la de la caja craneana, la premaxila y el primer incisivo inferior estan protruidos fuertemente, el proceso maxilar cigomatico es delgado, la sutura fronto-parietal osificada, la sutura maxilo-nasal osificada, la sutura basioccipital-basiesfenoides osificada; el paladar es largo y estrecho, la fosa mesopterigoidea es relativamente larga y ancha, su margen anterior tiene forma de V, las fosas del basiesfenoides son ligeramente profundas, las bula auditivas son proporcionalmente medianas; formula dental I 2/2, C 1/1, P 2/3 y M3/3; el primer incisivo (I1) es de forma espatulada y es aproximadamente 25 % mas grande y ancho que segundo incisivo (I2), mientras que I2 es alargado, delgado y con las puntas romas dirigidas hacia I1; I1 e I2 se encuentran juntos, dirigidos hacia adelante, entre I2 y el canino hay un pequeno diastema; el canino (C) es desarrollado, delgado, con la superficie interna casi plana, en la parte posterior presenta un cingulo moderado; los premolares superiores son estrechos en sentido labio-lingual y anchos lateralmente, con coronas moderadamente bajas y no estan en contacto, ambos son morfologicamente similares; sin embargo, el primer premolar (P1) es ligeramente mas pequeno que el segundo premolar (P2), tienen aspecto de hoja filuda con el cingulo anterior mas desarrollado que el posterior el cual es mas propenso a desgaste; los tres molares superiores normalmente no estan en contacto, el tamano es decreciente de adelante hacia atras, pero morfologicamente son similares; los incisivos inferiores estan bien desarrollados, son anchos, presentan una corona alta y son ligeramente procumbentes y forman una linea casi continua, y entre el segundo incisivo (i2) y el canino (c) existe un pequeno diastema, i2 es ligeramente mas estrecho que i1, pero morfologicamente son iguales; el canino inferior es muy desarrollado, simple, ligeramente curvado, con un cingulo posterior pequeno; los premolares inferiores son anchos, estrechos en sentido labio-lingual, no estan en contacto, presentan cingulos anterior y posterior bien desarrollados de aproximadamente el mismo tamano, sus cuspides principales son relativamente bajas y romas; los molares inferiores tambien tienen aspecto de hojas filudas, son similares morfologicamente pero el tamano es decreciente en sentido antero-posterior, m1 y m2 se encuentran ligeramente mas separados que m2 y m3. La rama mandibular es ligeramente delgada, el proceso coronoides es bajo y romo, el proceso angular tiene una punta roma muy ancha (Figs. 2, 3; Tablas 1 y 2).

Los especimenes de clase V presentan los incisivos superiores bastante desgastados, notandose I1 e I2 casi del mismo tamano; los caninos con puntas romas y muy cortas, mientras que los premolares y molares ya no presentan puntas filudas como en los de la clase de edad IV Los unicos especimenes de edad V revisados fueron hembras (DLR 348, MNH 149).

Adicionalmente, se examino una hembra (MUSM 26153) prenada, conteniendo un embrion, el cual presenta el rostro muy corto y dirigido hacia abajo, la caja craneal muy globosa y asimetrica con el lado derecho mas hinchado. Caracteristicas que indican el poco desarrollo del embrion incluyen los huesos incompletamente osificados, huesos craneales aun separados, paladar muy corto, cuatro dientes superiores en proceso de erupcion, bula auditiva comparativamente grande y aun en proceso de formacion, mandibula muy delgada con solo un diente probablemente emergido y las ramas mandibulares separadas (Fig. 4). No se encontraron huesos postcraneales, probablemente debido a que estos eran cartilaginosos y fueron destruidos por los dermestidos durante el proceso de limpieza.

Dimorfismo sexual.--La longitud del antebrazo entre hembras y machos no presento diferencias soportadas estadisticamente (F= 0.53, p= 0.47). Mientras que, los resultados del analisis de componentes principales empleando variables craneales mostraron que los tres primeros componentes representan el 93.69% de la varianza total, donde el primer componente explico la mayor varianza (84.98%) y las variables que mas influyeron sobre el componente fueron ARM y CC, Este componente presento valores con distribucion normal (hembras: W=0.95, p=0.73; machos: W=0.96, p=0.72). Mientras que, el segundo componente explico el 5.79% de la varianza y las variables que mas influyeron fueron M3M3 y CC; y el tercer componente explico el 2.93% de la varianza total y las variables I-M3 y LHM aportaron mas al componente (Fig. 5; Tabla 3). La prueba t de Student encontro que hay diferencias estadisticamente soportadas entre hembras y machos (t= -21.24, df= 22.01, p<0.001).

Discusion

Variacion ontogenica y morfologica.--En este estudio encontramos diferencias en los caracteres craneodentales entre especimenes juveniles y adultos, los cuales no solo estan relacionados con la osificacion de las suturas, coloracion de pelaje y desgaste dentario, que son usados frecuentemente para determinar clases de edad en murcielagos (Pacheco & Patterson 1992); sino tambien caracteres presentes en juveniles en un diferente estado que en adultos como los incisivos superiores fuertemente bilobulados, los incisivos inferiores trilobulados, el rostro convergente o los lacrimales apenas hinchados. Con frecuencia se les da poca consideracion a las diferencias entre juveniles y adultos y el papel que desempenan estas diferencias en la dinamica de la poblacion, asi como en la evolucion del ecosistema, por considerarse como un periodo efimero del ciclo de vida y, por lo tanto, dificil de medir; mientras que las formas adultas son vistas como la unidad significativa del nicho de una especie (Adams & Pedersen 2000), ya que, por lo general, son consideradas como una construccion inmutable y morfologicamente estable, mientras que los juveniles como formas prefuncionales en lugar de ser entendidas como etapas adaptativas evolutivamente importantes que ocupan su propio nicho, el ontogenetico (Werner & Gilliam 1984; Coppinger & Smith 1990; Adams & Pedersen 2000). En este sentido, diversos autores sugieren que las formas adultas deben entenderse como el resultado de la seleccion natural y la interaccion multiple de factores intrinsecos y extrinsecos durante su etapa juvenil (Lauder 1982; Coppinger & Smith 1990; Adams & Pedersen 2000).

En cuanto a los estudios ontogeneticos realizados en murcielagos, se han centrado principalmente en el desarrollo embrionario en diversos temas como el desarrollo morfologico, la cuantificacion del crecimiento y osificacion de las manos, pies y patagios los cuales a su vez estan relacionados con el vuelo (Adams 2000; Adams & Thibault 2000; Wyant & Adams 2007; Adams 2008). Sin embargo, pocos son los estudios sobre el desarrollo osteologico en murcielagos (Giannini et al. 2006; Reyes-Amaya & Jerez 2013; Reyes-Amaya et al. 2017), desconociendose en gran medida los procesos de osificacion de la mayoria de las especies. Este es el primer estudio en mostrar una imagen del craneo limpio de un feto de una especie de la familia Phyllostomidae. Aunque el tiempo de gestacion y desarrollo embrionario de P. genovensium son desconocidos, el poco desarrollo de las bullas timpanicas del feto sugiere que probablemente tenia alrededor de 46 dias de desarrollo (estadio 15 o mayor) y debido a su posicion respecto al craneo, tambien es probable que la pinna y el trago aun no se hubieran diferenciado completamente (Nolte et al. 2009, Cretekos et al. 2015).

Los dientes embrionarios o deciduos en murcielagos son una interesante caracteristica documentada por algunos autores como Phillips et al. (1977), Nolte et al. (2009) y Ventura et al. (2018). Sin embargo, los dientes en la mandibula del feto reportado en este estudio (Fig. 4) no son como los dientes deciduos descritos por Phillips (1971), ya que no son caniniformes, sino que presentan una cuspide plana, y debido al poco desarrollo probablemente estos aun no emergieron de la encia dental. Por otro lado, se sugiere estudiar la extrana asimentria craneal observada en P. genovensium y determinar si es parte del desarrollo normal o un caso individual.

A nivel morfologico se encontro en los adultos algunos caracteres discrepantes con otros autores que podrian considerarse variables a nivel individual. Phillips (1971) sugirio que el P2 de Platalina carecia de cingulo posterior; sin embargo, en este estudio si se pudo notar su presencia, aunque menos desarrollado que el cingulo anterior y muy propenso a desgaste. En cuanto a los incisivos inferiores, Galaz et al. (1999) mencionaron que, en su especimen reportado para Chile, estaban separados por un pequeno diastema; sin embargo, en los especimenes analizados los incisivos inferiores se disponen en una linea continua, mientras que entre el I2 y el C si hay un pequeno diastema. Es probable que el diastema reportado por Galaz et al. (1999) tenga relacion con los diastemas presentes en especimenes juveniles o subadultos. A nivel individual, los especimenes adultos variaron en la cantidad de molares superiores e inferiores, de 3 a 2, lo cual ha sido reportado previamente por Velazco et al. (2013) y Ruelas y Pacheco (2018). Esta disminucion en las piezas dentarias tambien ha sido reportada en otros murcielagos nectarivoros neotropicales como Glossophaga soricina (Ramirez-Pulido & Mudespacher 1987). Tambien se observo que la coloracion del pelaje en especimenes colectados en un mismo lugar (e.g. especimenes de Lomas de Granados) puede variar en tonalidades de mas claras a mas oscuras.

Dimorfismo sexual.--Dada la limitada cantidad de muestras analizadas, los resultados presentados son preliminares, pudiendo variar al incrementar el tamano de la muestra; sin embargo, esto no resta relevancia a los hallazgos reportados en este estudio, que a su vez soportan lo sugerido por Velazco et al. (2013). Los resultados sugieren que principalmente el alto de la rama mandibular (ARM) es una variable importante para diferenciar hembras y machos (Tabla 3; Fig. 5), donde las hembras presentan mandibulas mas delgadas (1.59-1.81 mm) que los machos (1.91-3.03 mm). No obstante, el especimen macho adulto (MUSM 44631) reportado por Ruelas y Pacheco (2018) presenta una mandibula tan delgada como lo reportado para las hembras, pero que en vista oclusal se muestra ligeramente mas espesa. Tambien, notamos que los caninos de este especimen son mas largos y anchos; sin embargo, este caracter resulta dificil de cuantificar ya que es susceptible al desgaste.

Si bien la mandibula esta implicada directamente con los habitos alimenticios de las especies (Gill et al. 2014; De Esteban-Trivigno 2011), el que esta estructura sea sexualmente dimorfica, implica que probablemente las dietas entre hembras y machos sean diferentes. Sin embargo, esto aun no tiene sustento ya que no se ha reportado este patron en otras especies de la familia Phyllostomidae. Tschapka et al. (2008) encontraron que las hembras de Musonycteris harrisoni, una especie de murcielago especialista en el consumo de nectar, presentan el rostro mas corto y robusto que los machos y sugirieron que esto podria ser un efecto de la movilizacion de calcio de los huesos durante la prenez y lactancia, ya que el calcio seria un factor limitante en las hembras. Ademas, esta reduccion y robustez del rostro, daria la ventaja a las hembras de consumir frutas e insectos (Tschapka et al. 2008). En el caso de P. genovensium, no se ha encontrado este mismo patron; sin embargo, la delgadez de la mandibula de las hembras podria tambien estar asociado a la movilizacion de calcio como un requerimiento reproductivo (Barclay 2002).

Por otro lado, algunos estudios han reportado que las hembras de P. genovensium tienen el antebrazo relativamente mas largo y son mas pesadas que los machos (Sahley & Baraybar 1996; Zamora et al. 2013). Sin embargo, en este estudio no encontramos estas diferencias en cuanto al antebrazo, mientras que el peso por ser una variable no medida nuevamente y susceptible a error (e.g. mayor peso de hembras en primeros estadios de prenez), no se evaluo. Aunque es probable que en cuanto al ancho y envergadura alar pueda haber diferencias significativas ya que las hembras son mas pesadas que lo machos durante la prenez y al momento de cargar a la cria ya nacida. No obstante, estudios realizados en otras especies de murcielagos no han encontrado diferencias significativas entre hembras y machos en cuanto a estas variables (Camargo & de Oliveira 2012; O'Mara et al. 2016).

doi: http://dx.doi.org/10.15381/rpb.v26i2.15337

Literatura citada

Adams R.A. & K.M. Thibault. 2000. Ontogeny and evolution of the hindlimb and calcar: assessing phylogenetic trends. En: Adams, R. A. & S. C. Pedersen, eds. Ontogeny, Functional Ecology and Evolution of Bats. Cambridge University Press, Cambridge. Pp. 317-332

Adams R.A. & S.C. Pedersen (eds). 2000. Ontogeny, Functional Ecology, and Evolution of Bats. Cambridge University Press, Cambridge.

Adams R.A. 2000. Wing ontogeny, shifting niche dimensions, and adaptive landscapes. En: Adams, R.A. & S.C. Pedersen, eds. Ontogeny, Functional Ecology and Evolution of Bats. Cambridge University Press, Cambridge. Pp 275-316.

Andersson M.B. & Y. Iwasa. 1996. Sexual Selection. Trends in Ecology & Evolution 11(2):53-58. https://doi. org/10.1016/0169-5347(96)81042-1

Barclay R.M.R. 2002. Do plants pollinated by flying fox bats (Megachiroptera) provide an extra calcium reward in their nectar? Biotropica 34:168-171. doi: https://doi. org/10.1111/j.1744-7429.2002.tb00252.x

Bolnick D.I., P. Amarasekare, M.S. Araujo, R. Burger, J.M. Levine, M. Novak, V.H.W. Rudolf, S.J. Schreiber, M.C. Urban & D.A. Vasseur. 2011. Why intraspecific trait variation matters in community ecology. Trends in Ecology & Evolution 26(4):183-192. doi: https://doi. org/10.1016/j.tree.2011.01.009

Bornholdt R., L.R. Oliveira & M. E. Fabian. 2008. Sexual size dimorphism in Myotis nigricans (Schinz, 1821) (Chiroptera: Vespertilionidae) from south Brazil. Brazilian Journal of Biology 68:897-904. doi: https://doi. org/10.1590/s1519-69842008000400028

Camargo N.F. de, H.F.M. de Oliveira. 2012. Sexual Dimorphism in Sturnira lilium (Chiroptera, Phyllostomidae): Can pregnancy and pup carrying be responsible for differences in wing shape? PLoS ONE 7(11): e49734. doi: https://doi.org/10.1371/journal.pone.0049734

Coppinger R.P. & C. K. Smith. 1990. A model for understanding the evolution of mammalian behavior. En: H. H. Genoways, ed. Current Mammalogy. Plenum Press, New York. Pp. 335-374.

Cretekos C.J., S.D. Weatherbee, C.H. Chen, N.K. Badwaik, L. Niswander, R.R. Behringer & J.J. Rasweiler IV. 2005. Embryonic staging system for the short-tailed fruit bat, Carollia perspicillata, a model organism for the mammalian order Chiroptera, based upon timed pregnancies in captive-bred animals. Developmental Dynamics 23:721-738. doi: https://doi.org/10.1002/ dvdy.20400

De Esteban-Trivigno S. 2011. Ecomorfologia de xenartros extintos: analisis de la mandibula con metodos de morfometria geometrica. Ameghiniana 48(3):78-102.

Galaz J., J. Torres-Mura & J. Yanez. 1999. Platalina genovensium (Thomas, 1928), un quiroptero nuevo para la fauna de Chile (Phyllostomidae: Glossophaginae). Noticiario mensual del Museo Nacional de Historia Natural, Santiago de Chile 337:6-12.

Giannini N.P., J.R Wible & N.B. Simmons. 2006. On the cranial osteology of Chiroptera. I. Pteropus (Megachiroptera: Pteropodidae). Bulletin of the American Museum of Natural History 295:1-134. doi: https://doi.org/10.1206/00030090(2006)295[0001:otcooc]2.0.co;2

Gill P., M. Purnell, N. Crumpton, K. Brown, N. Gostling, M. Stampanoni & E. Rayfield, 2014. Dietary specializations and diversity in feeding ecology of the earliest stem mammals. Nature. 512:303-307. doi: https://doi. org/10.1038/nature13622

Griffiths T.A. & A.L. Gardner. 2008. Subfamily Lonchophyllinae Griffiths, 1982. En: Gardner A.L., ed. Mammals of South America, Volume 1: Marsupials, Xenarthrans, Shrews, and Bats. The University of Chicago Press, Illinois. Pp. 244-255

Hurtado N., R.D. Sepulveda & V. Pacheco. 2015. Sexual size dimorphism of a sensory structure in a monomorphic bat. Acta Chiropterologica 17:75-83. doi: https://doi. org/10.3161/15081109acc2015.17.1.006

Klingenberg C.P. 1998. Heterochrony and allometry: the analysis of evolutionary change in ontogeny. Biological Review 73(1):79-123. doi: https://doi.org/10.1111/ j.1469-185x.1997.tb00026.x

Koopman K.F. 1978. Zoogeography of Peruvian bats with special emphasis on the role of the Andes. American Museum Novitates 2651:1-33.

Lauder G.V. 1982. Historical biology and the problem of design. Journal of Theoretical Biology 97:57-67. doi: https:// doi.org/10.1016/0022-5193(82)90276-4

Malo de Molina J., S. Velazco, V. Pacheco & J. Robledo. 2012. Analisis de las vocalizaciones del murcielago longirrostro peruano Platalina genovensium Thomas, 1928 (Chiroptera: Phyllostomidae). Revista Peruana de Biologia 18:311-318. doi: https://doi.org/10.15381/rpb. v18i3.443.

Maguina R. & J. Amanzo. 2016. Diet and pollinator role of the long-snouted bat Platalina genovensium in lomas ecosystem of Peru. Tropical conservation Science 9:18 https://doi.org/10.1177%2F1940082916674288

Muller G.B. & G.P. Wagner. 1991. Novelty in evolution: Restructuring the concept. Annual Review of Ecology and Systematics 22:229-256 https://doi.org/10.1146/annurev.es.22.110191.001305

Myers P. 1978. Sexual dimorphism in size of vespertilionid bats. The American Naturalist, 112:701-711. doi: https:// doi.org/10.2307/2425072

Nolte M.J., D. Hockman, C.J. Cretekos, R.R. Behringer & J.J. Rasweiler. 2009. Embryonic staging system for the Black Mastiff Bat, Molossus rufus (Molossidae), correlated with structure-function relationships in the adult. Anatomical record (Hoboken) 292:155-6. doi: https://doi.org/10.1002/ar.20867

O'Mara M.T., K. Bauer, D. Blank, J.W. Baldwin & D.K. Dechmann, 2016. Common Noctule Bats Are Sexually Dimorphic in Migratory Behaviour and Body Size but Not Wing Shape. PloS one, 11(11), e0167027. doi: https://doi. org/10.1371/journal.pone.0167027

Pacheco V. & B. Patterson. 1992. Systematics and biogeographic analysis of four species of Sturnira (Chiroptera: Phyllostomidae), with emphasis on Peruvian forms. Memorias del Museo de Historia Natural 21:5-81.

Pacheco V. & L. Aguirre. 2016. Platalina genovensium. The IUCN Red List of Threatened Species 2016: e.T17487A21988884. http://dx.doi.org/10.2305/ IUCN.UK.2016-2.RLTS.T17487A21988884.en. Visitado el 20 de abril de 2019.

Parlos J.A., R.E. Tim, V.J. Swier, H. Zeballos, R.J. Baker. 2014. Evaluation of paraphyletic assemblages within Lonchophyllinae, with description of a new tribe and genus. Occasional Papers of Texas Tech University 320:1-21.

Phillips C. 1971. The dentition of Glossophagine bats: development, morphological characteristics, variation, pathology, and evolution. University of Kansas, Museum of Natural History, Miscellaneous publication 54:85-86.

Phillips C.J., G.W. Grimes & G.F. Forman. 1977. Oral Biology. Pp 121-135 en Biology of Bats of the New World Phyllostomatidae, Part II (Baker R.J., J.K. Jones Jr. & D.C. Carter, eds.). Special Publications of the Museum of Texas Tech University, Texas.

Polis G.A. 1984. Age structure component of niche width and intraspecific resource partitioning--can agegroups function as ecological species. The American Naturalist 123(4):541-564. doi: https://doi. org/10.1086/284221

R Core Team. 2018. R: A Language and Environment for Statistical Computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. https://www.R-project.org/

Raff R.R. 1996. The Shape of Life. University of Chicago Press, Chicago.

Ralls K. 1976. Mammals in which females are larger than males. The Quarterly Review of Biology 51:245-276.

Ralls K. 1977. Sexual dimorphism in mammals: Avian models and unanswered questions. The American Naturalist 111:917-938. doi: https://doi.org/10.1086/283223

Ramirez-Pulido J. & C. Mudespacher. 1987. Formulas dentarias anormales en algunos murcielagos mexicanos. Acta Zoologica Mexicana (n.s.) 23:1-54.

Reyes-Amaya N. & A. Jerez. 2013. Postnatal cranial ontogeny of the common vampire bat Desmodus rotundus (Chiroptera: Phyllostomidae). Chiroptera Neotropical 19:1198-1211. https://doi.org/10.1002/ar.23646

Reyes-Amaya N., A. Jerez & D. Flores. 2017. Morphology and postnatal development of lower hindlimbs in Desmodus rotundus (Chiroptera: Phyllostomidae): A comparative study. The Anatomical Record 300:2150-2165. doi: https://doi.org/10.1002/ar.23646

Ruelas D. & V. Pacheco. 2018. Noteworthy records and distribution of Peruvian Long-tongued Bat Platalina genovensium Thomas, 1928 (Chiroptera: Phyllostomidae). Check List 14(5):937-944. doi: https://10.15560/14.5.937

Safi K. 2008. Social bats: The males' perspective. Journal of Mammalogy 89(6):1342-1350

Sahley C. 1995. Bat and hummingbird pollination of two species of columnar cacti: effects on fruit production and pollen dispersal. Ph.D. dissertation, University of Miami, Coral Gables, Florida.

Sahley C. & L. Baraybar. 1996. Natural history of the longsnouted bat, Platalina genovensium (Phyllostomidae: Glossophaginae) in southwestern Peru. Vida Silvestre Neotropical 5:101-109.

Schulz M. 1999. Relative abundance and other aspects of the natural history of the rare golden-tipped bat, Kerivoula papuensis (Chiroptera: Vespertilionidae). Acta Chiropterologica 1:165-178.

Shine R. 1989. Ecological causes for the evolution of sexual dimorphism: a review of the evidence. Quarterly Review of Biology 64:419-461. doi: https://doi. org/10.1086/416458

Smithe F.B. 1975. Naturalist's color guide. American Museum of Natural History, New York.

Tchumy W.O. 1982. Competition between juveniles and adults in age-structured populations. Theoretical Population Biology 21(2):225-68. doi: https://doi. org/10.1016/0040-5809(82)90017-x

Thomas O. 1928.Anewgenusand speciesofglossophaginae, with a subdivision of the genus Choeronycteris. The Annals and Magazine of Natural History London 1:120-123. doi: https://doi.org/10.1080/00222932808672753

Tschapka M., E.B. Sperr, L.A. Caballero-Martinez & R.A. Medellin. 2008. Diet and cranial morphology of Musonycteris harrisoni, a highly specialized nectar-feeding bat in western Mexico. Journal of Mammalogy 89:924-932 http://dx.doi.org/10.1644/07-mamm-a-038.1

Velazco P.M., R. Cadenillas, O. Centty, L. Huamani & H. Zamora. 2013. New records of Platalina genovensium (Chiroptera, Phyllostomidae] and Tomopeas ravus (Chiroptera, Molossidae). Mastozoologia Neotropical 20:425434.

Ventura A., M.R. Nogueira, A.L. Peracchi, A.A. do Nascimento, D.A. Vieira-Lopes & N.P. Pinheiro. 2018. Comparative prenatal development and embryonic staging of neotropical fruit bats (genus Artibeus). Zoologischer Anzeiger--A Journal of Comparative Zoology 274:131146. https://doi.org/10.1016/j.jcz.2018.01.008

Werner E.E. & J. F. Gilliam. 1984. The ontogenetic niche and species interactions in size-structured populations. Annual Review of Ecology and Systematics 15(1):393-25. doi: https://doi.org/10.1146/annurev. es.15.110184.002141

Wetterer A.L., M. V. Rockman & N.B. Simmons. 2000. Phylogeny of Phyllostomid bats (Mammalia: Chiroptera): data from diverse morphological systems, sex chromosomes, and restriction sites. Bulletin of the American Museum of Natural History 248:1-200. doi: https:// doi.org/10.1206/0003-0090(2000)248<0001:popb mc>2.0.co;2

Williams D.F. & J.S. Findley. 1979. Sexual size dimorphism in Vespertilionid bats. American Midland Naturalist 102:113-126.

Wyant K.A & R.A. Adams. 2007. Prenatal growth and development in the Angolan free-tailed bat, Mops condylurus (Chiroptera: Molossidae). Journal of Mammalogy 88:1248-1251. https://doi.org/10.1644/06-mamma-392r.1

Zamora H.T., C.T. Sahley, C.E. Medina, Y.E. Arteaga, A.C. Escobar & A. Pari. 2013. El Murcielago longirostro peruano, Platalina genovensium Thomas, 1928 (Phyllostomidae, Lonchophyllinae), en el area de influencia del gasoducto de PERU LNG: Estatus poblacional y recomendaciones para su conservacion. En: Alonso A., F. Dallmeier & G.P. Servat, eds. Monitoring biodiversity: lessons from a trans-Andean Megaproject. Smithsonian Institution Scholarly Press, Washington. Pp. 110123, 327-340

Apendice 1. Especimenes revisados y mapeados en este estudio. Sexo: hembra (h), macho (m), no determinado (?); f: feto

Platalina genovensium (31): PERU: Amazonas: Luya, Tuen, 1m (MUSM 38627), Chachapoyas, 7 Km SE Centro poblado de Balsas, 1m (MUSM 44631). Arequipa: Caraveli, 1m (AMNH 257108), Caraveli, Lomas de Atiquipa, 2m (MUSM 45458, 45459), Arequipa, Yura, 2h 3m (MUSM 46318, 46319, 46437, 46438, MUSM no catalogado: MNH 95), Arequipa, Tiabaya, batolito de la Caldera, 1m (MUSM 12900), Islay, Cocachacra, 1h (MUSM no catalogado: MNH 149, MNH 150), Islay, Punta de Bombon, 1h (MUSM no catalogado: DLR 384). Cajamarca: Celendin, Cantange, 1m (MUSM 44632). Huanuco: Ambo, Cueva de Jatun Uchco, 2? (MUSM 23126, 23184). Ica: Pisco, cerca de la Mina La Bolivar, 1m (MUSM 45502), Pisco, Mina Bolivar, 2h 3m 1f (MUSM 26150, 26152-26155). Lima: Huaral, Lomas de Granados, 1h 5m (MUSM 44688-44693), Lima, Cerro El Agustino, 1m (MUSM 149). Piura: Talara, La Brea, 12.9 km North of Tamarindo, 1h (AMNH 278520). Localidad desconocida: Lima, 1m (MUSM 6756).

Agradecimientos:

Agradezco a Rufford Foundation (RSG reference 17551-1) e Idea Wild por el financiamiento y equipamiento otorgados para este estudio. Tambien agradezco a Rob Voss por permitirme acceder a especimenes depositados en el American Museum of Natural History, y a Victor Pacheco por su apoyo y la revision de este manuscrito.

Conflicto de intereses:

Los autores no incurren en conflictos de intereses.

Fuentes de financiamiento:

El presente trabajo se realizo gracias al financiamiento de la Rufford Foundation (RSG reference 17551-1) e Idea Wild.

Aspectos eticos / legales:

Este estudio tuvo autorizacion del Servicio Nacional Forestal y de Fauna Silvestre (SERFOR) mediante la Resolucion de Direccion General No 021-2016-SERFOR/DGGSPFFS.

Dennisse Ruelas *

Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Museo de Historia Natural, Av. Arenales 1256, Lima 11, Peru.

Presentado: 13/10/2018

Aceptado: 04/05/2019

Publicado online: 06/07/2019

Correspondencia:

E-mail: druelasp@unmsm.edu.pe

Otros datos de los autores / biografia:

ORCID Dennisse Ruelas: 0000-0002-3793-8639

* Programa de Conservacion de Murcielagos

Leyenda: Figura 1. Mapa de los especimenes de Platalinagenovensium analizados en este estudio. Las localidades estan listadas en el Apendice 1.

Leyenda: Figura 2. Craneos en vista dorsal y ventral de especimenes de Platalina genovensium por clase de edad: a y b) clase V (adulto, DLR 384), c y d) clase IV (adulto, MUSM 44631), e y f) clase I (juvenil, MUSM 23126). Escala: 10 mm.

Leyenda: Figura 3. Craneos y hemimandibulas en vista lateral de especimenes de Platalina genovensium por clase de edad: a) clase V (adulto, DLR 384), b) clase IV (adulto, MUSM 44631), c) clase I (juvenil, MUSM 23126). Escala: 10 mm.

Leyenda: Figura 4. Craneo y mandibula de un feto de Platalina genovensium (MUSM 26153). Escala: 10 mm.

Leyenda: Figura 5. Analisis de componentes principales entre hembras (blanco) y machos (gris) de Platalina genovensium. Los porcentajes de varianza se encuentran entre parentesis.
Tabla 1. Comparacion de caracteres morfologicos entre especimenes
juveniles (Clase I) y adultos (Clase IV y V) por clase de edad.

Caracteres             Clase I (n= 2)         Clase IV (n= 26)

Coloracion del         Grisaceo               'dusky brown' a
pelaje dorsal                                 'cinnamon-brown'

Coloracion del         Grisaceo               'light drab' a
pelaje ventral                                'drab-gray'

Longitud del rostro    Ligeramente mas        Mas largo
respecto a la caja     corto o del mismo
craneal                tamano

Rostro                 Convergente            Subparalelo

Lacrimal               Poco hinchado          Hinchado

Protrusion de la       Ligeramente            Muy protruida
premaxila e I1         protruida

Proceso maxilar        Muy delgado            Delgado
cigomatico

Sutura                 No osificado           Osificado
fronto-parietal

Sutura maxilo-nasal    No osificado           Osificado

Sutura                 No osificado           Osificado
basioccipital-
basiesfe-noides

Bulas auditivas        Proporcionalmente      Medianas
                       grandes

Dientes                Deciduos y             Permanentes
                       permanentes

Dientes permanentes    Recien emergiendo      Emergidos

Diastema entre los     Presente               Ausente
incisivos superiores

Forma del primer       Bilobulado desigual,   Espatulado sin
incisivo superior      corona baja            lobulacion, corona
                                              alta

Forma del segundo      Muy delgado y          Delgado con cuspide
incisivo superior      caniniforme            roma

Caninos                Cortos                 Largos

Incisivos inferiores   Trilobulados           Ligeramente
                                              espatulados

Desgaste de las        No desgastados         Desgastados
cuspides dentales

Desgaste de            No desgastados         Poco desgastados
incisivos

Proceso coronoides     Poco diferenciado      Diferenciado

Proceso angular        Poco diferenciado      Diferenciado

Caracteres             Clase V (n= 2)

Coloracion del         'dusky brown' a
pelaje dorsal          'cinnamon-brown'

Coloracion del         'light drab' a
pelaje ventral         'drab-gray'

Longitud del rostro    Mas largo
respecto a la caja
craneal

Rostro                 Subparalelo

Lacrimal               Hinchado

Protrusion de la       Muy protruida
premaxila e I1

Proceso maxilar        Delgado
cigomatico

Sutura                 Osificado
fronto-parietal

Sutura maxilo-nasal    Osificado

Sutura                 Osificado
basioccipital-
basiesfe-noides

Bulas auditivas        Medianas

Dientes                Permanentes

Dientes permanentes    Emergidos

Diastema entre los     Ausente
incisivos superiores

Forma del primer       Rectangulares,
incisivo superior      corona baja

Forma del segundo      Delgado con cuspide
incisivo superior      roma

Caninos                Largos

Incisivos inferiores   Ligeramente
                       espatulados

Desgaste de las        Muy desgastados
cuspides dentales

Desgaste de            Muy desgastados
incisivos

Proceso coronoides     Diferenciado

Proceso angular        Diferenciado

Tabla 2. Peso (en gramos) y mediciones externas y craneo-dentales (en
milimetros) de especimenes hembras y machos adultos de Platalina
genovensium analizados. Las abreviaciones se detallan en Material y
metodos.

Medidas   Hembras

Peso      19.13 [+ o -] 10.34 (5) / 17.00-21.50
LT        85.43 [+ o -] 3.92 (8) / 80.00-90.00
LC        8.29 [+ o -] 3.45(7) / 6.00-11.00
LP        13.19 [+ o -] 2.00(9) / 11.00-17.00
LO        17.19 [+ o -] 1.67(9) / 15.00-20.00
Ltr       8.36 [+ o -] 3.17(8) / 7.00-11.00
AB        50.00 [+ o -] 1.29(8) / 48.00-52.00
LMC       31.50 [+ o -] 0.31 (9) / 30.90-31.85
LCB       30.06 [+ o -] 0.52 (9) / 28.91-30.55
LCC       28.94 [+ o -] 0.48 (9) / 28.18-29.44
PAL       17.74 [+ o -] 0.48 (9) / 17.00-18.19
CPO       4.96 [+ o -] 0.17 (9) / 4.73-5.19
AM        10.88 [+ o -] 0.25 (9) / 10.51-11.16
ACC       9.77 [+ o -] 0.13 (9) / 9.60-9.95
ALC       7.52 [+ o -] 0.16 (9) / 7.30-7.74
I-M3      12.10 [+ o -] 0.34 (9) / 11.70-12.76
LHM       10.66 [+ o -] 0.39 (9) / 10.00-11.17
M3M3      4.44 [+ o -] 0.26 (9) / 4.05-4.77
CC        3.11 [+ o -] 0.16 (9) / 2.87-3.30
LM        22.65 [+ o -] 0.57 (9) / 21.56-23.34
ARM       1.67 [+ o -] 0.07 (9) / 1.59-1.81

Medidas   Machos

Peso      16.85 [+ o -] 4.47 (15) / 14.00-19.75
LT        85.07 [+ o -] 28.51 (15) / 77.00-90.00
LC        8.79 [+ o -] 3.18 (14) / 6.50-10.00
LP        13.34 [+ o -] 0.98 (16) / 12.00-15.00
LO        18.75 [+ o -] 1.48 (16) / 16.00-21.00
Ltr       8.50 [+ o -] 2.29 (15) / 7.00-10.00
AB        49.69 [+ o -] 1.42 (16) / 47.49-52.00
LMC       31.53 [+ o -] 0.40 (19) / 30.74-32.03
LCB       30.16 [+ o -] 0.36 (19) / 29.54-30.74
LCC       29.11 [+ o -] 0.36 (19) / 28.42-29.99
PAL       18.00 [+ o -] 0.46 (19) /17.25-18.78
CPO       4.99 [+ o -] 0.10 (19) / 4.80-5.17
AM        10.99 [+ o -] 0.21 (19) / 10.43-11.38
ACC       9.81 [+ o -] 0.18 (19) / 9.48-10.21
ALC       7.63 [+ o -] 0.19 (19) / 7.24-7.97
I-M3      12.02 [+ o -] 0.29 (19) / 11.46-12.5
LHM       10.61 [+ o -] 0.26 (19) / 10.07-10.97
M3M3      4.40 [+ o -] 0.20 (19) / 4.10-4.84
CC        3.15 [+ o -] 0.13 (19) / 2.87-3.38
LM        22.92 [+ o -] 0.47 (19) / 21.65-23.68
ARM       2.6 [+ o -] 0.26 (19) / 1.91-3.03

Tabla 3. Porcentaje de varianza y autovalores de los tres primeros
componentes principales del analisis de componentes principales
a partir de 14 variables. Se muestran en negrita las variables
con mayor aporte. Las abreviaciones se detallan en Material y
metodos.

Medidas           CP1       CP2       CP3

% de varianza    84.98     5.79      2.93
LMC             0.0007    0.0340    0.2208
LCB             0.0087    0.0364    0.2609
LCC             0.0113    0.0811    0.2396
PAL             0.0276    0.1394    0.3479
CPO             0.0181    0.0889    0.2382
AM              0.0196    0.2025    0.1495
ACC             0.0133    0.0370    0.0908
ALC             0.0322    -0.1558   0.0160
I-M3            -0.0114   0.1089    0.4424
LHM             -0.0063   0.2036    0.4389
M3M3            -0.0071   0.6825    -0.2291
CC              0.0560    0.6076    -0.2440
LM              0.0139    0.0866    0.3416
ARM             0.9968    -0.0341   -0.0086
COPYRIGHT 2019 Universidad Nacional Mayor de San Marcos
No portion of this article can be reproduced without the express written permission from the copyright holder.
Copyright 2019 Gale, Cengage Learning. All rights reserved.

Article Details
Printer friendly Cite/link Email Feedback
Title Annotation:TRABAJOS ORIGINALES
Author:Ruelas, Dennisse
Publication:Revista peruana de biologia
Date:Jul 1, 2019
Words:7266
Previous Article:Tortugas fosiles (Testudinoidea, Cryptodira) del Pleistoceno del yacimiento de brea de Talara, Peru.
Next Article:Una especie nueva de Andinopanurgus (Hymenoptera: Andrenidae) de las grandes alturas del sur de Peru.
Topics:

Terms of use | Privacy policy | Copyright © 2020 Farlex, Inc. | Feedback | For webmasters