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Variacion del contenido de alcaloides, fenoles, flavonoides y taninos en Moringa oleifera Lam. En funcion de su edad y altura.

Variation of alkaloid, phenol, flavonoid, and tanin content in Moringa oleifera Lam. as a function of plant age and height

INTRODUCCION

Moringa oleifera Lam. es la mas conocida y cultivada do las 13 cspccics del %cncvo Moringa de la familia Moringaccac (Olson, 2002). Aunque se desconoce su estado silvestre natural, esta comprobado por registros de herbario que este arbol se cultiva en todos los paises tropicales del mundo (Olson y Fahey, 2011). La planta tiene una gran plasticidad ecologica, ya que es capaz de adaptarse a las mas diversas condiciones de suelo, y tiene capacidad de resistencia a la sequia (Perez et al., 2010; Sanchez et al., 2013). Su valor nutricional y los elevados rendimientos de biomasa la hacen un recurso fitogenetico de importancia en los sistemas de produccion (Perez et al., 2010).

La planta ha sido utilizada como anticancerigeno, antioxidante, anti inflamatorio, inmunomodulador, antidiabetico, fungicida, antibacterial y hcpatoprotcctora (Olson y Fahey 2011; Farooq et al, 2012; Padayachee y Baijnath, 2012). Sin embargo, varios investigadores expresan que la variacion en estas propiedades es considerable y depende de factores geneticos, ambiente, metodos de cultivo y altura de la planta (Shih ct al., 2011; Forstcr et al., 2015; Guzman ct al., 2015). Por ello, es necesario conocer las condiciones optimas de produccion de los compuestos bioactivos en esta planta, entre ellos los metabolitos secundarios, para producir fitofarmacos y/o nutraceuticos estables y apropiados para su consumo.

Los metabolitos secundarios, en particular los alcaloides, fenoles, flavonoidcs y taninos, son compuestos quimicos que no actuan en el metabolismo primario de las plantas, pero intervienen en las interacciones ecologicas entre la planta y su ambiente. Se sintetizan cuando las plantas estan en condiciones adversas, entre ellas, el ataque por herbivoros, microorganismos y la presencia de diferentes especies que compiten por luz, agua y nutrientes (Sepulveda et al., 2003; Granados ct al., 2008). Ademas, tienen importancia por sus propiedades curativas y nutraccuticas (Padayachcc, 2012, Leone ct al., 2015). El objetivo de este estudio ftie evaluar la variabilidad de la concentracion de los metabolitos secundarios mencionados en funcion de la edad y la altura de las hojas de la planta M. oleifera.

MATERIALES Y METODOS

Semillas de moringa, variedad PKMl, se sembraron en tres hileras (parcelas) a razon de 24 plantas por parcela, con separacion de 2 m entre estas y 1 m entre plantas, dentro de un lote establecido en la Unidad Academica de Ciencias Agropecuarias de la Universidad Tecnica de Machala (3[grados] 16' S; 79[grados]59' W; 6 msnm). Se seleccionaron, mediante muestreo aleatorio simple sin reemplazo, diez plantas de la zona central de cada parcela, de acuerdo al calendario propuesto de 12, 15 y 18 meses despues de la siembra. Se considero este intervalo para los muestreos para permitir la mayor recuperacion del follaje de la planta. Todas las cosechas se efectuaron mediante una poda en horas de la manana. Cada planta fue dividida visualmente en tres diferentes alturas, denominadas baja, intermedia y alta. A partir de las muestras de las plantas de 12 meses se establecieron las siguientes medidas para las tres alturas definidas: baja de O hasta 2 m, intennedia de 2 hasta 5 m, y alta de 5 hasta 7 m. Sucesivamente, para las podas de las plantas de las edades siguientes (15 y 18 meses), se fijo que a cada altura se le sumaran 0,5 m con respecto a la edad anterior. Se recolectaron todas las hojas en cada una de las edades y a las diferentes alturas, seleccionando las hojas en buen estado y separandolas por grupos para el estudio. Para la colecta de las hojas en la parte alta, las plantas fueron cortadas previamente a esas alturas. De cada grupo se tomo una porcion de 250 g de hojas frescas, suficiente para ser secadas para las determinaciones cuantitativas de los metabolitos secundarios (WHO, 2011).

El manejo del cultivo fue organico, dentro de un concepto agroccologico, sometido a riego por gravedad, para el control de maleza se empleo una roza mecanica (moto guadana), los controles fitosanitarios no fueron necesarios, la unica plaga que se presento fue la hormiga Atta spp., la cual corta los foliolos de las hojas. Se logro controlar inmediatamente y evitar danos en el cultivo con cebos elaborados con arroz cocido e impregnado con levadura que se usa para la elaboracion de pan.

Preparacion de la muestra. Las hojas de la planta de las diferentes alturas, separadas por bajas, intermedias y altas en los diferentes tiempos de recoleccion, fueron previamente lavadas con agua destilada y secadas en una estufa con flujo de aire a 37[grados]C. Luego se trituraron con un molino Lab Mili AR 400 y se tamizaron en malla de 2 mm.

El extracto acuoso se preparo anadiendo 10 g del polvo de hojas en 40 luL de agua destilada a 95[grados]C mezclado y dejado en reposo por una hora. Luego, la mezcla se coloco en un filtro percolador y se le agregaron mas 40 mL de agua destilada a 95[grados]C y despues de 30 minutos se obtuvo el extracto acuoso de las hojas a una concentracion de 0,125 g x [mL.sup.-1].

Determinacion de alcaloides. Se utilizo el metodo de Shamsa et al. (2008), basado en la reaccion del alcaloide con verde de bromocresol (BCG). Se tomaron alicuotas (0,4, 0,6, 0,8, 1 y 1,2 mL) de una solucion estandar de atropina de 1 mg x [mL.sup.-1] y se transferieron cada una a diferentes embudos de decantacion. A continuacion, se anadieron 5 mL de un buffer de fosfato de pH 4,7 y 5 luL de la solucion de BCG. Se agrego un total de 10 mL de cloroformo en volumenes parciales de 2, 2, 3 y 3 mL en cada embudo de decantacion y estos extractos de cloroformo se recogieron en un matraz aforado de 10 mL. La absorbancia del complejo en cloroformo se midio usando un cspcctrofotomctro UV-Visiblc a 470 nm frente a un blanco preparado con todos los reactivos y sin la atropina.

Para el analisis de las muestras, se aplico el procedimiento anterior, sustituyendo en el embudo de decantacion el volumen del estandar de atropina por 5 mL del extracto acuoso de cada muestra de hojas de M. oleifera. Todo el proceso fue realizado por triplicado por muestra.

Determinacion de flavonoides. Se utilizo el metodo sugerido de Feltrin et al. (2012). A partir de una solucion de Rutina (1000 mg x [L.sup.-1]) fueron preparadas las soluciones estandar de concentraciones 10, 20, 30, 40 y 50 mg x [L.sup.-1] las cuales se utilizaron para generar la curva de calibracion. Se tomo 1 mL de extracto acuoso de muestra de hojas de la planta y se diluyo hasta 10 mL con metanol. De esta solucion diluida se tomaron 0,5 mL y se mezclaron con 2,5 mL de metanol, 0,5 mL de cloruro de aluminio al 2 %, se dejo en reposo por 60 min. Este procedimiento se realizo por triplicado para cada extracto acuoso de las muestras de hojas. Luego, la absorbancia del producto de la reaccion de las soluciones de los estandares y de las muestras fue medida a la longitud de onda de 420 nm. El resultado fue expresado en mg equivalentes a Rutina por gramo de muestra seca.

Determinacion de fenoles y taninos. Se empleo el procedimiento usado por Velasquez (2004) y Blainski ct al. (2013). En este metodo, los compuestos fenolicos totales reaccionan con el reactivo de Folin-Ciocalteu a pH basico, produciendo un complejo de color azul. Del extracto acuoso de las muestras de hojas se tomo 1 mL y se diluyo hasta 50 mL con etanol. Se tomaron 2 mL de esta dilucion y se mezclaron con 1 mL del reactivo de Folin Ciocalteu, se agito y se dejo en reposo durante cinco minutos. Luego se le anadieron 0,5 mL de carbonato de sodio al 5 %, la solucion se agito y se llevo a un volumen de 10 mL con agua destilada en un balon aforado que fue protegido de la luz (cubierto con papel aluminio y con luz tenue en el laboratorio). Despues de 30 minutos de reaccion se hicieron las determinaciones espcctrofotometricas a 760 nm. Posteriormente, para garantizar el secuestro de los taninos, 20 mL del extracto diluido se mezclaron con 10 mL de una solucion de gelatina al 10 %, 20 mL de la disolucion acida de NaCl y 2 g de caolin en polvo. La mezcla fue agitada durante unos 5 minutos, luego se dejo sedimentar para filtrar el decantado a traves de un papel filtro Whatman # 42. Con el liquido filtrado se procedio de la misma forma que lo mencionado anteriormente con el reactivo de Folin Ciocalteu. Por la diferencia de ambas determinaciones se obtuvo la concentracion de taninos. Todos los analisis fueron hechos por triplicado. Se usaron soluciones estandar de acido galico de concentraciones O, 10, 20, 30, 40 y 50 mg x [L.sup.-1] para construir la curva de calibracion. Las absorbancias de los productos de las reacciones de las soluciones estandares y de los extractos acuosos de las muestras de hojas fueron leidas en espectrofotometro a 760 nm. Los resultados fueron expresados como mg equivalentes a acido galico por gramo de material seco.

Analisis estad stico. Se realizo un anahsis de varianza para evaluar la significacion estadistica de los niveles de los dos factores considerados (altura y edad). Previamente, se comprobo la normalidad y homocedasticidad de la distribucion de las variables dependientes (contenido de alcaloides, fenoles, flavonoides y taninos) por medio de la prueba de Kolmogorov-Smirnov y test de Levene, respectivamente. La separacion de medias se realizo mediante la prueba de Tukey. En todos los analisis se utilizo el programa estadistico R (Core Team, 2012).

RESULTADOS Y DISCUSION

Mediante el analisis de varianza se pudo determinar que los cuatro metabolitos secundarios analizados presentaron variaciones significativas (P [menor que o igual a] 0,05), dependiendo de la edad (Cuadro 1) y de la altura de la planta (Cuadro 2). Los contrastes para los dos factores considerados se presentan como efectos principales ya que el analisis no detecto interacciones significativas entre ellos (P>0,05). En comparacion con las hojas a las edades de 12 y 15 meses, las hojas de 18 meses, en las tres diferentes alturas de la planta, presentaron las menores cantidades de flavonoides, taninos y fenoles, con excepcion de los alcaloides los cuales no mostraron variacion significativa (Cuadro 1). Se destacan los elevados contenidos de flavonoides, particularmente en las plantas de 15 meses de edad. Estos resultados estan en correspondencia con otras investigaciones realizadas en M oleifera y en otras cspccics vegetales, en las que encontraron que los metaboiitos secundarios variaron de acuerdo a la edad de las hojas, demostrando que el estado de desarrollo de estas afecta la biosintesis y acumulacion de estos compuestos quimicos, siendo las hojas jovenes maduras las que secretan mayor cantidad de ellos (Covelo y Gallardo, 2004; Iqbal y Bhanger, 2006; Valares et al., 2016).

Por otra parte, tambien se observa que los fenoles y flavonoides mostraron mayores contenidos (P [menor que o igual a] 0,05) en las hojas de la parte media de M. oleifera, en promedio de las tres edades estudiadas (Cuadro 2), pero no hubo diferencias en los taninos La disminucion en el contenido de taninos probablemente se deba a su polimerizacion y a la formacion de complejos con proteinas y mucopolisacaridos (Macheix et al., 1990).

Es importante senalar la habilidad de M. oleifera para regular el contenido de los metaboiitos secundarios en los organos fotosinteticos, la cual es una ventaja para los posibles cambios climaticos que puedan ocurrir, con incrementos de temperatura y radiaciones UV-B (Bailare et al., 2011).

En los Cuadros 3, 4 y 5 se presentan los promedios individuales, incluyendo el error estandar, de las concentraciones obtenidas en los metaboiitos estudiados a los 12, 15 y 18 meses de edad en M. oleifera.

En el mucstrco realizado a los 12 meses de edad de la planta se observa que en la mayor altura (intervalo 5-7 m) hubo la tendencia de que los metaboiitos secundarios estudiados disminuyeran en las hojas de la planta (Cuadro 3). Este muestreo se realizo en el mes de marzo, en el cual hubo mayor pluviosidad (56,0 mm) lo cual trac como consecuencia mayor presencia de insectos, en particular en el sitio de colecta (Stewart y Lowe, 2013). La presencia de insectos pudo haber influido en que los alcaloides y los taninos hayan incrementado en las hojas de altura intermedia. La planta incrementa las concentraciones de alcaloides y polifenoles en el follaje debido a sus potenciales efectos toxicos contra herbivoros e insectos (Coley, 1988; Macel et al., 2005). Tambien se ha reportado que la sintesis de alcaloides se aumenta en respuesta a la herida producida por los insectos depredadores (Sepulveda et al., 2003).

A la edad de 15 meses de la planta (Cuadro 4) se nota que, al igual que a los 12 meses, se produjeron las mayores concentraciones de flavonoides y fenoles en la altura intermedia (2,5 a 5,5 m), mientras que a la mayor altura (5,5-7,5 m) los promedios mas bajos correspondieron a los flavonoides, fenoles y alcaloides.

La menor precipitacion mensual (10,5 mm) ocurrio durante la fecha de este muestreo, en el mes de junio, momento en que las hojas intermedias presentaron las mayores concentraciones de flavonoides y fenoles. Karaboumiotis y Fasseas (1996) mencionaron que las hojas jovenes e inmaduras son escasas de epidermis y, por lo tanto, los polifenoles pueden servir de proteccion a la hoja en contra de varios factores ambientales como las radiaciones solares, en particular las del tipo UV-B (Janscn ct al., 1998; Tattini et al., 2000) y al ataque de microorganismos patogenos, insectos y herbivoros (Martinez et al., 2000; Sepulveda et al., 2003; Sosa et al., 2004). Por otra parte, los taninos constituyen la principal fraccion fcnolica responsable de producir las caracteristicas de astringencia y/o amargas de las especies vegetales (Ozawa ct al., 1987), y por ende, resultan desagradables para los depredadores de la planta. No obstante, las concentraciones detectadas en los taninos, fueron bajas, considerandose de aceptabilidad para el consumo como forraje (Diagayete y Huss, 1981).

En el Cuadro 5 se observa que a los 18 meses existieron importantes concentraciones de taninos, fenoles y alcaloides en la menor altura (0-3 m), excepto los flavonoides cuyos promedios fueron mas notorios en la altura intermedia (3-6 m). Las condiciones estresantes en las plantas producen altas concentraciones de los nocivos radicales libres (Halliwell, 1987; Iturbe et al., 1998), de forma que la presencia de flavonoides seria deseable por sus funciones como antioxidantcs (Chakraborty et al., 2015).

En general, los valores de flavonoides estuvieron entre 11,83 y 34,85 mg x [g.sup.-1]. El resultado obtenido (34,85 mg x [g.sup.-1]), a la edad de 15 meses y a la altura de 2,5-5,5 m, fue cercano al de Singh et al. (2009), de 31,28 mg x [g.sup.-1] (0,33%). Tambien, Charoensin (2014) reporto 40,14 mg x [g.sup.-1] de flavonoides, y Mukunzi ct al. (2011) consiguieron 39,08 mg x [g.sup.-1] de flavonoides. Sin embargo, ninguna de esas publicaciones refirio las edades ni a que alturas de la planta se produjeron esos resultados.

Los valores de las concentraciones de taninos se hallaron entre 0,71 y 4,43 mg x [g.sup.-1]. El resultado promedio obtenido a los doce meses a una altura de 0-2 m, de 3,44 mg x [g.sup.-1], fue muy similar al resultado (3,30 mg x [g.sup.-1]) de Olufunke (2012).

De manera aproximada a los resultados de Garcia et al. (2006) en hojas de M oleifera, las concentraciones de los taninos fueron bajas. Los taninos a altas concentraciones son considerados antinutricionales, debido a que forman complejos insolubles con proteinas, carbohidratos y otros polimeros del alimento, lo cual disminuye su digestibilidad (Chaparro ct al., 2009). Lo anterior sugiere que las hojas de M. oleifera son una buena alternativa como alimento suplementario en los sistemas de produccion en el tropico.

La variabilidad del contenido de fenoles fue notable, los cuales estuvieron entre 7,36 y 19,27 mg x [g.sup.-1]. Los valores fueron relativamente menores al obtenido (24,65 mg x [g.sup.-1]) por Mukunzi et al. (2011).

Para alcaloides, los valores obtenidos estuvieron comprendidos entre 0,58 y 0,77 mg x [g.sup.-1]. Al comparar el resultado obtenido de 0,70 mg x [g.sup.-1], a los doce meses y a una altura entre 0-2 metros, fue similar al valor publicado por Madukwe et al. (2013), en extracto acuoso (0,70 mg x [g.sup.-1]); sin embargo, no refieren ni la edad ni la madurez de la planta.

CONCLUSIONES

Este es el primer reporte conocido de evaluacion de la variabilidad del contenido de metabolitos secundarios dependiendo de la edad y la altura de M oleifera. Se destaca que la evaluacion fue realizada en el campo, en areas cultivadas, donde la planta mostro que sus hojas son un fuente segura de metabolitos secundarios que pueden ser usados como ingredientes farmaceuticos, nutraceuticos y funcionales.

Las hojas jovenes de la planta a los 15 meses despues de la siembra pueden ser usadas como antioxidantes y para otras propiedades terapeuticas que requieren altas concentraciones de flavonoides.

AGRADECIMIENTO

Al Proyecto Prometeo de la Secretaria de Educacion Superior, Ciencia, Tecnologia e Innovacion de la Republica del Ecuador por su patrocinio en este trabajo. A la Universidad Estatal de la Peninsula de Santa Elena y al Sr. Francisco Canton por el aporte de las semillas de M. oleifera.

LITERATURA CITADA

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Jose L. Cabrera-Carrion [1], Carmita Jaramillo-Jaramillo [1], Fausto Dutan-Torres [1], Jorge Cun-Carrion [2], Pedro A. Garcia [3] y Luisa Rojas de Astudillo [4]

Recibido: Abril 23, 2016 Aceptado: Diciembre 13, 2016

[1] Planta Piloto de Farmacia, Unidad Academica de Ciencias Quimicas y de la Salud, Universidad Tecnica de Machala, Ecuador, e-mail: joseluiscc-20@hotmail.com; cjaramillo@utmachala.edu.ec; fdutan_est@utmachala.edu.ec

[2] Unidad Academica de Ciencias Agropecuarias, Universidad Tecnica de Machala, Ecuador, e-mail: jcun@utmachala.edu.ec

[3] Dpto. de Estadistica e 1.0. Universidad de Granada. Espana, e-mail: pagarcia@ugr.es

[4] Dpto. de Quimica, Universidad de Oriente, Cumana. Venezuela, e-mail: lrojas40@yahoo.com
Cuadro 1. Efecto de la edad de la planta sobre la
concentracion de metaboiitos secundarios en
hojas de M. olerifera

Edad      Alcaloides   Fenoles    Flavonoides   Taninos
(meses)

                         (mg x [g.sup.-1])

12          0,68 a     13,00 a      22,88 a     2,95 a
15          0,66 a     13,62 a      24,88 a     3,64 a
18          0,65 a      9,10 b      13,99 b     1,06 b

Medias seguidas de letras iguales en cada columna no son
estadisticamente diferentes segun la prueba de Tukey
(P [menor que o igual a] 0,05)

Cuadro 2. Efecto de la altura de la hoja en la
planta sobre la concentracion de metaboiitos
secundarios en M. olerifera

Altura       Alcaloides   Fenoles   Flavonoides   Taninos
(posicion)

                            (mg x [g.sup.-1])

Baja           0,73 a     11,77 ab    18,60 b     2,64 a
Intermedia     0,68 b     14,98 a     27,01 a     3,03 a
Alta           0,58 c     8,97 b      16,14b      1,97 a

Medias seguidas de letras iguales en cada columna no son
estadisticamente diferentes segun la prueba de Tukey
(P [menor que o igual a] 0,05)

Cuadro 3. Valores de la concentraciones de los metaboiitos
secundarios en hojas de M. oleifera, a la edad de 12 meses
a diferentes alturas (promedio [+ o -] SE)

Altura      Alcaloides            Fenoles
(m)

                  (mg x [g.sup.-1])

0-2      0,70 [+ o -] 0,01   13,40 [+ o -] 0,20
2-5      0,77 [+ o -] 0,02   16,38 [+ o -] 0,11
5-7      0,58 [+ o -] 0,01   9,22 [+ o -] 0,08

Altura      Flavonoides            Taninos
(m)

                  (mg x [g.sup.-1])

0-2      21,14 [+ o -] 0,08   3,44 [+ o -] 0,00
2-5      29,26 [+ o -] 0,73   4,43 [+ o -] 0,10
5-7      18,24 [+ o -] 0,02   0,98 [+ o -] 0,01

Cuadro 4, Valores de la concentraciones de los metabolitos
secundarios en hojas de M. oleifera, a diferentes alturas
a la edad de 15 meses (promedio [+ o -] SE)

Altura       Alcaloides            Fenoles
(m)

                    (mg x [g.sup.-1])

0,0-2,5   0,75 [+ o -] 0,03   11,27 [+ o -] 0,17
2,5-5,5   0,65 [+ o -] 0,02   19,27 [+ o -] 0,08
5,5-7,5   0,58 [+ o -] 0,02   10,32 [+ o -] 0,06

Altura       Flavonoides            Taninos
(m)

                    (mg x [g.sup.-1])

0,0-2,5   21,42 [+ o -] 0,98   2,88 [+ o -] 0,10
2,5-5,5   34,85 [+ o -] 1,11   3,95 [+ o -] 0,25
5,5-7,5   18,36 [+ o -] 0,18   4,08 [+ o -] 0,12

Cuadro 5. Valores de la concentraciones de los metaboiitos
secundarios en hojas de M. oleifera, a diferentes alturas
a la edad de 18 meses (promedio [+ o -] SE)

Altura      Alcaloides            Fenoles
(m)

                   (mg x [g.sup.-1])

0-3      0,75 [+ o -] 0,02   10,65 [+ o -] 0,09
3-6      0,62 [+ o -] 0,03   9,30 [+ o -] 0 ,08
6-8      0,58 [+ o -] 0,02   7,36 [+ o -] 0,05

Altura      Flavonoides            Taninos
(m)

                   (mg x [g.sup.-1])

0-3      13,24 [+ o -] 0,06   1,60 [+ o -] 0,05
3-6      16,91 [+ o -] 0,04   0,71 [+ o -] 0,06
6-8      ll,83 [+ o -] 0,ll   0,86 [+ o -] 0,08
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Author:Cabrera-Carrion, Jose L.; Jaramillo-Jaramillo, Carmita; Dutan-Torres, Fausto; Cun-Carrion, Jorge; Ga
Publication:BIOAGRO
Article Type:Report
Date:Apr 1, 2017
Words:5079
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