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VARIACION DE LA COMUNIDAD DE PEQUENOS MAMIFEROS NO VOLADORES EN BOSQUES ALTOANDINOS DEL PARQUE NACIONAL CAJAS, ECUADOR.

INTRODUCCION

Los cambios en el uso de suelo son considerados como un fenomeno global que lidera la perdida de habitat (Foley et al. 2005) y son uno de los principales factores que influencian negativamente la biodiversidad (Sala et al. 2000; Fahrig 2003; Hooper et al. 2012). Por tal motivo, las areas protegidas son herramientas importantes para la conservacion de habitats naturales, tanto en terminos de mantener los niveles de diversidad biologica como los servicios ambientales que proveen (Armenteras et al. 2003), en particular en regiones con altos niveles de diversidad.

Los Andes tropicales integran una region prioritaria para la conservacion (Wege & Long 1995; Myers et al. 2000) debido a que representan una de las regiones mas ricas y diversas a nivel global (Myers et al. 2000), en donde los pequenos mamiferos constituyen en conjunto la mitad de la diversidad de mamiferos de cualquier parte del mundo (Mena et al. 2011). En los altos Andes la perdida de habitat es extensiva y los ecosistemas muestran efectos negativos debido al cambio de uso del suelo (Herzog et al. 2011; Hofstede et al. 2002). Inclusive, las areas protegidas, como los parques nacionales, sufren de cambios en sus habitats naturales relacionados con recreacion, construcciones y extraccion ilegal de recursos (Herzog et al. 2011). En consecuencia, los manejadores de areas protegidas hacen frente a altos niveles de impactos sobre la biodiversidad. Por lo tanto, conocer las respuestas de la fauna, en especial de grupos sensibles como son los pequenos mamiferos, es necesario para dirigir estrategias de conservacion en la region.

En Ecuador viven alrededor de 130 especies de pequenos mamiferos no voladores, de las cuales 32 son endemicas para el pais (Brito et al. 2016). A pesar del gran interes en documentar la diversidad de este grupo, los estudios a nivel de comunidad y las respuestas de los pequenos mamiferos no voladores frente a cambios en los patrones de estructura y composicion de habitat estan pobremente documentados en los Andes ecuatorianos. Estos mamiferos constituyen elementos importantes dentro de los ecosistemas altoandinos, ya que influyen en la dinamica de las comunidades forestales a traves de actividades como la dispersion de semillas (Brewer & Rejmanek 1999), la polinizacion (Fleming & Sosa 1994; Mena et al. 2011; Cardenas 2017), la dispersion de hongos de la comunidad de micorrizas (Janos et al. 1995), el control de poblaciones de insectos (Yahner & Smith 1991; Cook et al. 1995), y ademas son presas importantes para carnivoros mayores (Wright et al. 1994).

El Parque Nacional Cajas es un area protegida localizada en los altos Andes al sur del Ecuador. Dentro de esta area protegida hay dos importantes bosques montanos con diferentes niveles de conservacion. La primera, el bosque de Llaviucu, es un area abierta al publico en donde predomina la vegetacion arbustiva, combinada con pastos y bosque montano secundario. La segunda, el bosque de Mazan, es un area de acceso restringido en donde predomina el bosque montano secundario con porciones de bosque montano maduro. Nuestro objetivo es explorar las diferencias en la composicion de pequenos mamiferos no voladores entre estos dos bosques. En particular, esperamos encontrar una mayor presencia de especies arboricolas en los bosques secundarios mejor conservados.

MATERIALES Y METODOS

Area de estudio

El estudio se llevo a cabo desde mayo de 2012 hasta abril de 2013 en el Parque Nacional Cajas en la localidad de Llaviucu (2[degrees] 50' 37" S, 79[degrees] 8' 37" O) yen la adjunta reserva de Mazan (2[degrees] 52' 22" S, 79[degrees] 7' 12" O; Fig. 1). La localidad de Llaviucu se encuentra ~15 km de la ciudad de Cuenca, provincia del Azuay, y tiene una superficie de 1550 ha en la cual el 24% esta representado por bosque montano secundario con niveles iniciales de sucesion vegetal (Serrano 1996). El bosque se encuentra en asociacion con matorrales montanos y pastizales. Es un area abierta al publico con fuerte incidencia de actividades turisticas. Por otra parte, la reserva de Mazan esta localizada ~2 km al sur de Llaviucu separada por una mayor elevacion de paramo herbaceo. Tiene un area de 2640 ha, de la cual el 10% representa bosque primario maduro con niveles avanzados de sucesion vegetal (Minga 2000). La reserva Mazan es un area restringida al publico en donde unicamente se realizan actividades de investigacion cientifica. Los bosques montanos de Llaviucu y Mazan muestran variaciones en la dominancia de ciertas especies de plantas. En Mazan las especies vegetales dominantes son: Prumnopytis montana (PODOCARPACEAE), Weinmania fagaroides (CUNONIACEAE), Hedyousmun cumbalense y H. luteynii (CHLORANTACEAE), Piper andreanum (PIPERACEAE), Ocotea heterochroma (LAURACEAE), entre otras. En Llaviucu las especies vegetales son: Tournefortia scabrida (BORAGINACEAE), Verbesina latisquemata (ASTERACEAE), Palicourea aragmatophylla (RUBIACEAE), Miconia theaezans (MELASTOMATACEAE) y Myrcianthes rhopaloides (MYRTACEAE) (Minga 2000).

Diseno del estudio

En cada localidad, Llaviucu y Mazan (Fig. 1), se instalaron cuatro parcelas rectangulares de 30 x 40 m, separadas al menos 150 m entre si. Todas las parcelas fueron instaladas dentro del bosque, al menos a 5 m del borde y funcionaron durante cuatro dias continuos por localidad. En cada parcela se instalaron grillas con 12 trampas tipo Sherman, distribuidas regularmente y separadas 10 m la una de la otra. El cebo consistio de una mezcla homogenea de 400 g de avena en hojuelas, 100 g de pasta de mani, 180 g de atun y 10 ml de esencia de vainilla. Las trampas fueron revisadas cada 24 horas.

Captura, medicion, mareaje e identificacion de individuos

Los individuos capturados, previo a su liberacion, fueron depositados en bolsas de tela y marcados mediante una etiqueta en el pabellon auricular con un codigo unico. Para la identificacion de las especies se utilizaron caracteres morfologicos tales como Largo total (LT), Cabeza-Cuerpo (CC), Largo de la cola (LC), Largo de la pata (LP), Largo de la oreja (LO) y la masa corporal. Ademas, se determino el sexo y se considero a los individuos adultos activamente reproductivos por las siguientes condiciones: i) hembras con las vaginas abiertas; ii) hembras prenadas y con pezones desarrollados y; iii) machos con los testiculos escrotados (Cabello et al. 2006). Todas estas variables fueron cotejadas con las claves taxonomicas de Emmons & Feer (1997) como asi tambien con la guia de campo de los mamiferos de Ecuador de Tirira (2007).

Caracterizacion del habitat

La estructura del habitat fue evaluada en cada parcela mediante la instalacion de un cuadrante de 20 x 20 m. En cada cuadrante se contaron todas las especies de arboles (>2.5 cm de diametro a la altura del pecho [DAP]), el numero de individuos de cada especie; en adicion se estimo la altura de cada arbol. En consecuencia, se generaron cinco variables de habitat: i) numero de arboles con DAP menor, agrupados en diametros de 2.5 a 10 cm; ii) numero de arboles con DAP medio, agrupados en diametros de 10.1 a 20 cm; iii) numero de arboles con DAP mayor, agrupados en diametros >20.1 cm; iv) diversidad de arboles, la cual esta representada por el indice de diversidad de Shannon (basado en el numero de individuos por especies de arboles); v) densidad de arboles, representada por la relacion de la suma del DAP de cada arbol presente y la superficie total ([m.sup.2]) del cuadrante.

Analisis de datos

Los cambios en la composicion de la comunidad de pequenos mamiferos no voladores fueron evaluados mediante un analisis no metrico de escalamiento multidimensional (NMDS). Este analisis esta basado en una matriz de disimilaridad usando la distancia de Bray-Curtis. Para esta matriz se utilizo el numero de capturas totales por especie (no se tomaron en cuenta recapturas) como valor de abundancia por cada parcela en cada una de las localidades (matriz especies x muestras). Posteriormente se realizo una ordenacion de dos dimensiones, derivada del NMDS. Para explicar la ordenacion observada se utilizo la informacion proveniente de la caracterizacion del habitat en cada parcela. Para reducir la variabilidad subyacente de las cinco variables, estas fueron sometidas a un analisis de componentes principales (ACP). El primer componente (CP1) explica el 50.65% de la varianza y refleja una gradiente de cambio que representa un incremento en la diversidad de especies arboreas como tambien en el numero de arboles con DAP mayores (>20.1 cm). El segundo componente (CP2) explica el 34.54% de la varianza y refleja una gradiente de cambio desde una menor diversidad de arboles hacia un incremento en el numero de arboles con DAP menor (2.5-10 cm; Tabla 1). CP1 es considerado como sitios mejor conservados con arboles mas gruesos y con mayor diversidad vegetal. CP2 es considerado como sitios mas intervenidos con arboles de diametros menores y una menor diversidad vegetal.

Se ajustaron linealmente los dos primeros componentes principales de la estructura del habitat (derivados del PCA). La significancia estadistica del ajuste lineal fue evaluada via 1000 permutaciones aleatorias. Todos los analisis fueron desarrollados en R 3.3.0 (R Core Team 2016) con un alfa de 0.05. Para el NMDS se utilizo el paquete 'vegan' (Oksanen et al. 2016)

RESULTADOS

Un total de 877 individuos fueron capturados (Mazan = 531, Llaviucu = 346) correspondientes a 13 especies (Mazan = 11, Llaviucu = 10; Tabla 2). La tres especies mas abundantes pertenecen a la familia CRICETIDAE: Nephelomys albigularis con el 37.5% de las capturas, Akodon mollis que corresponde el 27.4% y finalmente Thomasomys paramorum que representa el 11.4% de la capturas.

El analisis NMDS mostro una tendencia en separar la composicion de pequenos mamiferos entre las dos localidades (estres = 0.09; Fig. 2). En la ordenacion de dos dimensiones, las parcelas de Llaviucu fueron agrupadas desde la parte inferior izquierda hacia la superior derecha; al contrario, las parcelas de Mazan fueron agrupadas desde la parte media derecha hacia la inferior derecha (agrupacion en elipse con un limite de confianza al 95%). Al explicar esta ordenacion, el primer componente de la estructura de habitat (CP1) explico significativamente la ordenacion ([R.sup.2] = 0.8; P = 0.03) en donde las especies Phyllotis andium (CRICETIDAE), Thomasomys caudivarius (CRICETIDAE) y Caenolestes fuliginosus (CAENOLESTIDAE) se asocian traves del incremento del gradiente del CP1 (aumento en el numero de arboles con DAP mayor y un aumento de la diversidad vegetal; Fig. 2).

DISCUSION

Los resultados senalan una tendencia a separar la composicion de la comunidad de pequenos mamiferos no voladores entre las localidades de Mazan y Llaviucu. A pesar de que ambas localidades estan dentro de areas protegidas, un potencial aspecto relevante es la condicion de acceso restringido al publico en Mazan, en donde sitios con incremento en el numero de arboles con DAP mayores como asi tambien mayor diversidad vegetal influencian significativamente en la comunidad.

La estructura y diversidad de la vegetacion constituye un elemento del habitat con gran influencia en las comunidades de pequenos mamiferos (Gonnet & Ojeda 1998; Ecke et al. 2002; Corbalan et al. 2005). Los pequenos mamiferos son muy sensibles a cambios relativamente pequenos del habitat (Iriarte et al. 1989). Uno de los cambios reportados para ecosistemas de montana se relaciona con una disminucion de ratones arboricolas o especialistas de estratos altos en sitios que destacan por menor cobertura de arboles y una disminucion de la diversidad de la vegetacion (Aragon et al. 2009). La comunidad de pequenos mamiferos no voladores en las localidades de Llaviucu y Mazan esta integrada principalmente por especies tipicas de arbustales, bosques montanos y premontanos como los del genero Thomasomys (CRICETIDAE), endemicos de la cordillera de los Andes (Pacheco 2003). Los bosques montanos altoandinos al sur del Ecuador se caracterizan por contener varios remanentes bien conservados y dispersos (Sierra 1999; Sarmiento 2000; Vanacker et al. 2003). Aqui, varias especies de roedores destacan por sus habitos arboricolas (i.e. Thomasomys spp.), las cuales fueron particularmente registradas en Mazan. Algunos estudios muestran resultados similares, en donde la preferencia por parte de los pequenos mamiferos no voladores se relaciona a sitios caracterizados por una combinacion de mayor diversidad vegetal, mayor perfil de la vegetacion y mayor densidad de arboles (Rosenzweig & Winakur 1969). Por otra parte, especies generalistas que ocupan tanto el sotobosque como el dosel (i.e. Nephelomys albigularis y Akodon mollis), estuvieron bien representadas, en especial para la localidad de Llaviucu. Estas especies han sido reportadas como abundantes en bosques montanos secundarios y alterados en el Ecuador (Moreno & Albuja 2005), debido principalmente a su gran capacidad de adaptacion a ecosistemas con cierto grado de alteracion (Diaz de Pascual et al. 1998; Jarrin 2001).

Es evidente que los cambios en la comunidad de pequenos mamiferos no voladores no solo responden a la estructura y composicion del habitat, tambien pueden responder a variaciones en la disponibilidad de recursos en espacio y tiempo (Stapp 1997). Por ejemplo, varios estudios han demostrado que la diversidad local de las comunidades de roedores frecuentemente esta relacionada a condiciones de microhabitat en donde habitats maduros contienen mayor estabilidad de recursos (Dalmagro & Vieira 2005). En este contexto, esta investigacion muestra no solo la importancia de bosque montano en areas protegidas, ademas dentro de las mismas son mas importantes los habitats estructuralmente mas complejos, con mayor diversidad vegetal y mas maduro. Es imperante considerar este tipo de habitat como prioritarios para la conservacion, debido a que contienen comunidades de pequenos mamiferos no voladores muy especificas.

El sistema de manejo de uso restringido al publico de Mazan ha permitido mantener las condiciones de bosque maduro. Con 20 anos de uso dedicado a la conservacion e investigacion cientifica y aislado de las actividades antropicas, es un tipo de manejo a considerar para varios territorios, en especial dentro de areas protegidas, a traves de la region andina. Las localidades con bosques maduros y bien conservados son escasas en los Andes. De este modo, los modelos de conservacion que se comprometan a mantener esas condiciones, estarian garantizando el mantenimiento de comunidades de pequenos mamiferos unicas y que son sensibles a cambios minimos en el habitat.

Recibido 17 octubre 2016. Aceptado 25 julio 2017. Editor asociado: M Kittlein

AGRADECIMIENTOS

El presente estudio fue financiado por la Universidad del Azuay (Fondos UDA: codigo 2014-08 / 2016-66). Un agradecimiento especial a Jacinto Guillen y Edwin Zarate por el continuo apoyo a nuestra investigacion. A David Siddons por sus revisiones del ingles. El apoyo logistico y de laboratorio es gracias a Ximena Orellana y Diego Vidal de la Universidad del Azuay, ademas Francisco Sanchez, Jose Caceres y el grupo de guardaparques del Parque Nacional Cajas facilitaron los trabajos en el campo. Este manuscrito se beneficio de los valiosos comentarios y ediciones de Marcelo Kittlein. Finalmente, se agradece la asistencia en las actividades de campo de Karla Rivera.

LITERATURA CITADA

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Javier Fernandez de Cordova (1), Carlos Nivelo-Villavicencio (1), y Pedro X. Astudillo (2)

(1) Museo de Zoologia de la Escuela de Biologia, Ecologia y Gestion, Universidad del Azuay (MZUA), Cuenca, Ecuador. [Correspondencia: Javier Fernandez de Cordova <jfdcordova@gmail.com>]

(2) Escuela de Biologia, Ecologia y Gestion, Universidad del Azuay, Cuenca, Ecuador.

Caption: Fig. 1. Area de estudio y ubicacion de las parcelas de captura de pequenos mamiferos no voladores en dos localidades del Parque Nacional Cajas, Ecuador. Los triangulos representan cuatro parcelas en un bosque secundario con pastizales (Llaviucu). Los circulos representan cuatro parcelas en un bosque maduro (Mazan).

Caption: Fig. 2. Escalamiento multidimensional no metrico de la comunidad de pequenos mamiferos (Solucion 2D) basado en la distancia de Bray-Curtis para las ocho parcelas de muestreo en dos localidades del Parque Nacional Cajas, Ecuador. Los circulos vacios representan cuatro parcelas en Llaviucu, mientras que los circulos llenos representan cuatro parcelas en Mazan. El vector CP1 explica el cambio del habitat hacia el incremento de arboles con DAP mayor (<20.1 cm) y una mayor diversidad de la vegetacion. Referencias: PHHA: Phyllotis haggardi, PHAN: Phyllotis andium, MIMI: Micoryzomys minutos; CAFU: Caenolestes fuliginosus; CACN: Caenolestes caniventer; CRMO: Cryptotis montivaga; THCA: Thomasomys caudivarius; THBA: Thomasomys baeops; THPA: Thomasomysparamorum; THAU: Thomasomys aureus; THAC: Thomasomys auricularis; AKMO: Akodon mollis; NEAL: Nephelomys albigularis.
Tabla 1
Carga factorial de cada variable de habitat asociada a los dos
primeros componentes del Analisis de Componentes Principales (ACP) en
dos localidades de bosque montano del Parque Nacional Cajas, Ecuador.

Variables de la Estructura vegetal              PC1        PC2
                                                (50.65%)   (34.54%)

Numero de arboles con DAP menor (2.5-10 cm)     0.012      -0.725
Numero de arboles con DAP menor (10.1-20 cm)    0.476      -0.443
Numero de arboles con DAP menor (>20.1 cm)      0.501       0.352
Diversidad de la vegetacion (Shannon)           0.571      -0.192
Densidad de arboles                             0.444       0.344

Tabla 2
Lista de especies y numero de individuos de pequenos mamiferos no
voladores capturados en cada una de las parcelas en dos localidades de
bosque montano del Parque Nacional Cajas, Ecuador (capturas desde mayo
de 2012-abril de 2013).

Especies                                   Llaviucu

                            p1      p2      p3      p4     Total

Akodon mollis               31      38      21      27      117
Caenolestes caniventer       0       0       0       0       0
Caenolestes fuliginosus      0       0       0       0       0
Cryptotis montivaga          0       0       0       0       0
Microryzomys minutus         2       4       0       0       6
Nephelomys albigularis      46      32      55      41      174
Phyllotis andium             0       2       0       0       2
Phyllotis haggardi           3       2       0       0       5
Thomasomys aureus            0       0       6       0       6
Thomasomys auricularis       0       0       2       0       2
Thomasomys baeops            0       0       2       2       4
Thomasomys caudivarius       4       0       0       2       6
Thomasomys paramorum         0       2      16       6       24
Total                       86      80      102     78      346

Especies                                   Mazan

                            p1      p2      p3      p4     Total

Akodon mollis               27      42      28      27      124
Caenolestes caniventer       6       0       6       5       17
Caenolestes fuliginosus      0       0       2       0       2
Cryptotis montivaga          0       0       0       6       6
Microryzomys minutus         0       0       2       0       2
Nephelomys albigularis      46      41      32      36      155
Phyllotis andium             9       2       2       0       13
Phyllotis haggardi           0       0       0       0       0
Thomasomys aureus            0       0       8       0       8
Thomasomys auricularis       0       0       0       0       0
Thomasomys baeops           14      28      10       9       61
Thomasomys caudivarius      16       1      34      16       67
Thomasomys paramorum        26      35      11       4       76
Total                       144     149     135     103     531
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Author:de Cordova, Javier Fernandez; Nivelo-Villavicencio, Carlos; Astudillo, Pedro X.
Publication:Mastozoologia Neotropical
Date:Dec 1, 2017
Words:4018
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