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Uso de refugios por tres especies de murcielagos filostomidos (Chiroptera: Phyllostomidae) en el Area Natural Unica Los Estoraques, Norte de Santander, Colombia.

Roost use by bats (Chiroptera: Phyllostomidae) in the Natural Area Los Estoraques, Norte de Santander, Colombia.

INTRODUCCION

Para los animales el habitat es un area con limites espaciales definidos, en el cual un subconjunto de condiciones fisicas y bioticas lo hace diferente de un subconjunto adyacente. La densidad de los individuos, al igual que otros parametros poblacionales, varia en cada subconjunto de condiciones, al interactuar con este (Morris, 2003). El habitat tambien le permite a las especies responder ante condiciones climaticas, competencia y depredacion (Morrison et al., 2006). El uso de habitat ha sido definido como la forma en la cual una especie sobrevive, se reproduce y mantiene su poblacion utilizando componentes ambientales (Manly et al., 2002; Basille et al., 2008). El uso de habitat puede ser medido a traves de descriptores poblacionales como presencia o ausencia, abundancia relativa o densidad absoluta (Boyce y McDonald, 1999; Boyce et al., 2002; Boyce, 2006; Morrison et al., 2006; Basille et al., 2008).

Los murcielagos filostomidos son endemicos de la region neotropical y los mas diversos de Colombia (Mantilla-Meluk et al., 2009) se caracterizan por presentar apendices faciales, dentro de los cuales se destaca la presencia de hoja nasal y variados habitos alimenticios (insectivoros, frugivoros, nectarivoros, carnivoros e incluso hematofagos) (Datzmann et al., 2010). Adicionalmente estos murcielagos juegan un importante papel en los ecosistemas en donde se encuentran, pues son potenciales dispersores de semillas, polinizadores y controladores de poblaciones de insectos (Findley, 1993; Patterson et al., 2003; Stoner, 2005; Griscom et al., 2006; Gardner, 2007).

Un componente importante del habitat de los animales son los refugios. La ecologia del refugio puede ser vista como una compleja interaccion de adaptaciones fisiologicas, comportamentales y demograficas, las cuales juegan un papel importante en la evolucion de los murcielagos (Kunz, 1982; Fleming, 1986; Simmons y Conway, 2003). Para los murcielagos filostomidos, al igual que para los demas murcielagos, el sitio de refugio esta relacionado con el apareamiento, la hibernacion, la crianza, las interacciones sociales, la alimentacion, la proteccion contra adversidades climaticas y depredadores (Aguirre et al., 2003; Patterson et al., 2007). Los murcielagos filostomidos usan como refugio estructuras naturales tales como cavernas, grietas de rocas, tallos, raices y follaje de arboles (Aguirre et al., 2003; Kunz y Lumsden, 2003), ademas se han registrado en estructuras artificiales como minas, puentes y edificaciones, donde pueden vivir solitariamente, en grupos pequenos o formar colonias que pueden llegar a ser de miles de individuos (Kunz, 1982; Nowak, 1999; O'Donnell y Sedgeley, 1999; Avila-Flores y Medellin, 2004; Rhodes, 2007).

El uso de refugios por murcielagos esta influenciado por factores intrinsecos como necesidades metabolicas, preferencia por sitios descubiertos o cerrados, economia energetica con relacion al tamano corporal, organizacion social, seleccion sexual y por factores extrinsecos a los murcielagos tales como la forma del refugio, el riesgo de depredacion, la distribucion y abundancia de recursos alimenticios y las condiciones fisicas del ambiente (Kunz, 1982; Brigham et al., 1997; Kerth, 2008). La seleccion de refugios depende de muchos factores como la abundancia y la disponibilidad de sitios, temperatura, humedad, flujo de aire, intensidad de luz, seguridad ante depredadores y proximidad a areas de forrajeo (Morrison, 1980; Kunz, 1982; O'Donnell y Sedgeley, 1999). Se ha sugerido que la temperatura, la humedad y el flujo del aire, podrian ser los factores fisicos mas importantes que influyen en la seleccion del refugio (Avila-Flores y Medellin, 2004). La calidad del microclima de cada refugio puede tener un profundo efecto en los murcielagos, debido a que el regimen termico de su ambiente cercano influye directamente en su gasto de energia (O'Donnell y Sedgeley, 1999; Soriano et al., 2002; Rhodes, 2007; Ruczynski y Bogdanowicz, 2008). Para cada especie la ocupacion de sitios de refugio con un microclima apropiado puede minimizar el costo energetico y hacer mas eficiente procesos como termorregulacion, digestion, asimilacion del alimento, permanencia en estado de alerta, gestacion, desarrollo embrionario, cuidado parental, lactancia y espermatogenesis (Avila-Flores y Medellin, 2004; Ruczynski y Bogdanowicz, 2008).

Los ecosistemas secos se caracterizan por presentar una marcada estacionalidad en la temporada de lluvias, con una prolongada epoca de sequia (Murphy y Lugo, 1995; Vieira y Scariot, 2006; Quesada et al., 2009), lo que trae consecuencias en la fenologia y los ciclos estacionales de las plantas (Borchert, 1994). Estas variaciones en la fenologia a su vez afectan la disponibilidad de alimento para los murcielagos (Ruiz et al., 1997; Chavez y Ceballos, 2001; Thies y Kalko, 2004).

Teniendo en cuenta la importancia que tienen los refugios para los murcielagos y el papel que desempenan los filostomidos en los ecosistemas donde se encuentran (Wunderle, 1997; Medellin y Gaona, 1999; Galindo-Gonzalez et al., 2000; Thies y Kalko, 2004) (Wunderle, 1997; Medellin y Gaona, 1999; Thies y Kalko, 2004), en este estudio se describe el uso de refugios por tres especies de murcielagos filostomidos en un area de bosque seco premontano, determinando la relacion existente entre variables ambientales de los refugios y la abundancia relativa de individuos en los mismos, asi como las variaciones en la abundancia relativa de individuos en cada refugio entre la epoca de lluvias y la epoca seca.

MATERIALES Y METODOS

Area de estudio

El trabajo en campo fue realizado de julio de 2009 a marzo de 2010 en el Area Natural Unica Los Estoraques (ANULE), ubicada en la cordillera oriental de los Andes en el departamento de Norte de Santander, Colombia (Fig. 1), a 1400 m, en un area de vida que corresponde a bosque seco premontano (Holdridge, 1947; Espinal y Montenegro, 1977). El ANULE se caracteriza por presentar procesos erosivos severos debido a la accion de la escorrentia, la precipitacion (erosion hidrica), y la accion del viento (erosion eolica). Como producto de estos procesos erosivos durante cientos de anos, el paisaje presenta numerosas geoformaciones cuyo tamano puede llegar a ser de hasta 30 m de altura (Aparicio y Rojas, 2003). Debido a sus caracteristicas geologicas y paisajisticas fue declarada area protegida, en la categoria de Area Natural Unica (Ortega-Torres, 1986), por el INDERENA (actualmente Unidad Administrativa Especial del Sistema de Parques Nacionales Naturales de Colombia UAESPNN) en el ano 1988 (Suarez et al., 2005).

El ANULE tiene una extension de 640.2 ha, un gradiente altitudinal que varia de 1400 a 1900 m y una precipitacion media anual de 1074 mm, y muestra un patron de lluvias bimodal, con un pico de precipitacion entre abril y mayo con un promedio de 131 mm, y otro pico entre los meses de agosto, septiembre y octubre con un promedio de 159 mm. En los meses de enero y febrero se presenta la precipitacion mas baja con un promedio de 19.3 mm (Suarez et al., 2005).

Asociaciones al refugio

Para determinar la relacion entre las variables ambientales (temperatura, humedad relativa, velocidad del viento, luz, altura de percha, altura maxima del refugio y altitud) y la abundancia relativa de murcielagos, se buscaron refugios durante los meses de julio y agosto de 2009, a traves de preguntas a los habitantes de la zona y caminatas diurnas entre las 8:00 y 15:00 horas. Durante los muestreos en campo se registraron todos los tipos de refugio que potencialmente albergaban murcielagos filostomidos (geoformaciones, hojas, tallos, troncos, raices de arboles, troncos caidos, rocas, puentes y edificaciones). Se consideraron refugios todos los sitios en los que se registraron por lo menos dos individuos y que presentaron suficiente guano fresco en el suelo, lo cual permitia inferir que un sitio era potencialmente usado por los murcielagos. En cada refugio se realizo un conteo de individuos y se capturaron y colectaron dos individuos para identificacion con una red de captura manual, siguiendo las normas de la Sociedad Americana de Mastozoologia (Gannon y Sikes, 2007) y con el permiso de investigacion y captura No. PIDB DTNA-025 09 otorgado por la Unidad Administrativa Especial del Sistema de Parques Nacionales Naturales (UAESPNN). Los individuos colectados fueron identificados usando claves taxonomicas (Griffiths y Gardner, 2007; Marques-Aguiar, 2007; McLellan y Koopman, 2007) y comparaciones con ejemplares de museo. Los ejemplares de referencia colectados se encuentran depositados y catalogados en el Museo de Historia Natural Jose Celestino Mutis de la Universidad de Pamplona, en Pamplona, Colombia, bajo los numeros de coleccion MHUP 121 y MHUP 125 para Carollia brevicauda, MHUP 159 y MHUP 175 para Artibeus jamaicensis y MHUP 145 y MHUP 183 para Anoura geoffroyi.

[FIGURA 1 OMITIR]

Quincenalmente para cada refugio encontrado, se registro a las 9:00 horas informacion sobre las variables ambientales entre septiembre de 2009 y marzo de 2010, siguiendo una metodologia propuesta para mamiferos pequenos (Dueser y Shugart, 1978). La altura maxima del refugio y la altitud fueron medidas solo una vez en cada refugio. Los datos de las variables ambientales fueron tomados usando un mini-medidor de calidad ambiental (Sper Scientific 850070), un decametro y un geoposicionador satelital (GPSmap 60CSx, Garmin).

Analisis de la variabilidad ambiental

Para determinar diferencias en las variables ambientales como humedad relativa, temperatura y altura de percha entre los refugios para cada una de las especies se realizaron analisis de varianza de una via. Para las variables luz, velocidad del viento, altura maxima del refugio y altitud, se realizo una prueba de Kruskal-Wallis, ya que los datos no cumplieron con los supuestos de normalidad y homogeneidad de varianzas. Para determinar la relacion entre las variables ambientales y la abundancia de individuos se llevo a cabo un analisis de correspondencia canonica (ACC), el cual incluye tambien una prueba de permutacion de Montecarlo para evaluar la significancia de las variables ambientales en el analisis. El ACC es una tecnica de analisis de ordenamiento utilizada para inferir relaciones especie-ambiente a partir de datos de composicion de la comunidad y variables ambientales asociadas, en un area determinada (Ter-Braak, 1986; Leps y Smilauer, 2003). El ACC fue realizado en el programa CANOCO para windows 4.5 (Ter-Braak, 1986; Leps y Smilauer, 2003).

Uso de refugios en la epoca de lluvias y en la epoca seca

Para determinar diferencias en la abundancia relativa de individuos entre la epoca de lluvias y la epoca seca, se asignaron codigos a los refugios encontrados para su posterior descripcion (Tabla 1). Se realizaron conteos dos veces por mes, mediante observacion directa, del numero de individuos presentes en cada refugio. Para determinar diferencias en la abundancia relativa de murcielagos en los refugios entre la epoca de lluvias y la epoca seca se realizo una prueba t para cada refugio. Los analisis estadisticos fueron realizados en los programas Sigmastat 3.5 y Sigmaplot 10.0 (Hilbe, 2003). El patron de precipitacion del area de estudio (epoca de lluvias: abril y mayo y agosto, septiembre y octubre y epoca seca: enero y febrero) fue descrito a partir de datos de precipitacion que provinieron de la estacion climatologica La Cabana (Municipio de la Playa de Belen) del Instituto de Hidrologia, Meteorologia y Estudios Ambientales, IDEAM.

RESULTADOS

Un total de 11 refugios de murcielagos fueron registrados en la zona, ocho naturales y tres artificiales (Tabla 1). Los refugios naturales fueron encontrados en geoformaciones del ANULE y los artificiales en edificaciones abandonadas. En siete de los refugios naturales se registro la presencia de A. jamaicensis (3CAM, VOL, CUPI, COR, CUPII, CGR y CIE) y en uno a C. brevicauda (CCH); en el caso de los artificiales, dos pertenecian a C. brevicauda (TAM y CR) y uno a A. geoffroyi (COC). Ningun refugio estuvo ocupado por dos especies al mismo tiempo.

En el suelo de los refugios 3CAM, VOL, CUPI, COR, CUPII, CGR y CIE, los cuales pertenecian a la especie A. jamaicensis, se encontraron semillas y plantulas de especies de Ficus sp., Eugenia sp. y Calycolpus moritzianus. En los refugios CCH, TAM y CR, que pertenecian a C. brevicauda, se encontraron semillas de Piper sp. y una especie de Myrtaceae.

Asociaciones al refugio

Para la variable luz, se encontraron diferencias estadisticamente significativas entre los refugios (Kruskal-Wallis, H = 6.217, p<0.05, 6 gL). En el refugio de Anoura geoffroyi esta variable fue en promedio 0 Lux (total oscuridad) para todo el periodo de muestreo, mientras que en los refugios de C. brevicauda y A. jamaicensis se registro un promedio de 1.50 Lux y 37.73 Lux, respectivamente. La altura maxima del refugio vario entre A. jamaicensis y C.brevicauda (Kruskal-Wallis, H = 7.442, g. l. = 1, p = 0.005,). En los refugios de A. jamaicensis esta variable registro un promedio de 13 m, mientras que en los refugios de C. brevicauda se registro un promedio de 2.93 m. Tambien se encontraron diferencias significativas en la altura de percha (Anova, F = 9.983, p<0.05) y la altitud (Kruskal-Wallis, H = 1.673, g. l. = 1, p = 0.005,) entre los refugios de A. jamaicensis y C.brevicauda. La altura de percha promedio para A. jamaicensis fue de 6.14 m y para C. brevicauda fue de 2.93 m.y los refugios de A. jamaicensis y C. brevicauda se encontraron entre los 1430 m y 1600 m. No se encontraron variaciones en la velocidad del viento (Kruskal-Wallis, H = 0.367, g. l. = 2, p>0.05) entre los refugios para cada especie, ni en la humedad relativa (Anova, F = 0.476, p>0.05) y la temperatura (Anova, F = 0.861, p>0.05) (Tabla 2). Debido a que A. geoffroyi se encontro en solo un refugio, sus datos no fueron utilizados para variables ambientales como la altura de percha, la altura maxima del refugio y la altitud.

El ACC revelo un valor de varianza alto en el factor de inflacion (13.7308) para la altura maxima del refugio, lo cual indica que esa variable estuvo casi perfectamente correlacionada con otras variables en el conjunto de datos. La suma de los valores propios (Eigenvalues) del primer y segundo eje canonico (1.854) midio la importancia relativa del analisis de ordenamiento, indicando que el ACC fue util para determinar las relaciones especie-ambiente (Tabla 3). Teniendo en cuenta el valor de Lambda A, generado por los efectos marginales del ACC, el diagrama de ordenamiento (triplot) mostro las asociaciones existentes entre las tres especies de murcielagos filostomidos y las siete variables ambientales en los 11 refugios (Fig. 2). La primera asociacion ocurrio entre A. jamaicensis y las variables humedad relativa, velocidad del viento, luz, altura de percha y altura maxima del refugio. La segunda asociacion ocurrio entre C. brevicauda y la temperatura y la tercera asociacion entre A. geoffroyi y la altitud.

La prueba de permutacion de Montecarlo genero siete modelos, el primero mostro que el conjunto de todas las variables ambientales esta asociado significativamente a la abundancia relativa de individuos en los refugios (p<0.0499), el segundo modelo excluyo la altitud, y tambien mostro, que el conjunto de las variables ambientales restantes esta asociado a la abundancia relativa de individuos en los refugios (p<0.0279). Los conjuntos de variables ambientales generados en los modelos restantes no mostraron una asociacion significante con la abundancia relativa (Tabla 4).

Uso de refugios en la epoca de lluvias y en la epoca seca

Se encontraron diferencias significativas en la abundancia relativa de A. jamaicensis en 6 de los 7 refugios (3CAM, VOL, CUPI, CUPII, CGR y CIE) entre la epoca de lluvias y la epoca seca (t = 2.268, g. l. = 10, p<0.05). El refugio COR no presento diferencias significativas entre epocas. C. brevicauda y A. geoffroyi no mostraron diferencias significativas en la abundancia relativa entre la epoca de lluvias y la epoca seca.

[FIGURA 2 OMITIR]

DISCUSION

El uso de las geoformaciones por parte de A. jamaicensis puede atribuirse a que esta especie es oportunista y flexible en sus habitos de refugio (Handley et al., 1991; Ortega y Arellano, 2001). En regiones donde hay cuevas, este murcielago busca refugios diurnos en partes reconditas de las cuevas y en pequenas cavidades de las mismas. En ausencia de cuevas, como por ejemplo, en la isla de Barro Colorado en Panama, este murcielago usa refugios en agujeros y hojas de arboles (Kunz, 1982).

Teniendo en cuenta lo observado en el suelo de los refugios de A. jamaicensis y C. brevicauda, nuestros resultados soportan la idea de los murcielagos frugivoros como potenciales dispersores de semillas (Wunderle, 1997; Medellin y Gaona, 1999; Galindo-Gonzalez et al., 2000; Lopez y Vaughan, 2004; Thies y Kalko, 2004; Griscom et al., 2006; Mus carella y Fleming, 2007; Kelm et al., 2008). Es igualmente valida la estrategia de instalar refugios artificiales para incrementar la entrada de semillas a sitios degradados (Kelm et al., 2008), metodo que ha sido planteado como prometedor para acelerar la sucesion temprana de la vegetacion (Lopez y Vaughan, 2004; Muscarella y Fleming, 2007; Kelm et al., 2008).

Asociaciones al refugio

Las asociaciones entre las variables ambientales y las abundancias relativas de las especies mostraron que cada una de las tres especies estudiadas tiene una asociacion particular con las variables ambientales. A. geoffroyi se asocia a la variable altitud. C. brevicauda a la variable temperatura y A. jamaicensis, a la humedad relativa, velocidad del viento, luz, altura de percha y altura maxima del refugio en el ANULE. Las diferentes asociaciones encontradas entre A. jamaicensis, C. brevicauda y A. geoffroyi y las variables ambientales de los refugios pueden atribuirse a variaciones en el metabolismo de estas tres especies. En murcielagos filostomidos se ha observado que variaciones en el metabolismo estan comunmente relacionadas con la masa corporal y el habito alimenticio, que a su vez se relacionan con la capacidad para regular la temperatura corporal; tanto, que dentro de especies con el mismo habito alimenticio, los murcielagos grandes regulan mejor su temperatura corporal que los pequenos (Soriano et al., 2002), es decir, que si comparamos a A. jamaicensis con C. brevicauda, especies principalmente frugivoras, que poseen una tasa metabolica alta (Soriano, 2000; Soriano et al., 2002), C. brevicauda, con menor masa corporal, resulta menos eficiente regulando su temperatura, lo cual sugiere que la temperatura de sus refugios puede ser determinante para la seleccion y uso de los mismos. Esto difiere de lo encontrado en la selva Lacandona en Mexico, en donde para tres especies de murcielagos filostomidos como Artibeus lituratus, Sturnira lilium y Carollia perspicilata, igualmente frugivoras con una tasa metabolica alta (Soriano, 2000; Soriano et al., 2002), la humedad fue la variable que determino el uso de refugios para las tres especies (Ortiz-Ramirez et al., 2006).

Debido a la amplia variedad de refugios utilizados por murcielagos filostomidos (Fenton et al., 2000; Chaverri y Kunz, 2006; Ortiz-Ramirez et al., 2006; Rodriguez-Herrera et al., 2008; Brooke, 2009; Choe y Timm, 2009), varios son los estudios que han buscado explicar que variables ambientales se pueden atribuir al uso de refugios (Fenton et al., 2000; Aguirre et al., 2003; Avila-Flores y Medellin, 2004; Ortiz-Ramirez et al., 2006; Rodriguez-Herrera et al., 2008). Nuestros resultados muestran que las especies usan los refugios asociadas a cierta variable ambiental, siendo esta particular para cada especie. Este tipo de relacion especie-ambiente, en cuanto a los requerimientos de los refugios en las especies, tambien ha sido descrita para varias especies, entre ellas Ectophylla alba, para la cual sus requerimientos de refugios estuvieron asociados a la cobertura de dosel y sotobosque, mas la densidad de heliconias (Rodriguez-Herrera et al., 2008). Otra especie con requerimientos particulares es Noctilio albiventris para la cual la altura del arbol en el que se encuentra el refugio fue la variable determinante para su ocurrencia (Aguirre et al., 2003). Nuestros resultados apoyan la idea de la alta especializacion y variabilidad en la seleccion de refugios por murcielagos neotropicales. Esta alta variabilidad hace de la ecologia del refugio y sus variables correlacionadas una de las mayores fuerzas en el proceso de especiacion de los murcielagos (Kunz, 1982; Kunz y Lumsden, 2003).

Uso de refugios en la epoca de lluvias y en la epoca seca

El refugio COR es importante para A. jamaicensis debido a que presento el mayor numero de individuos y hubo pocas variaciones en el tamano de la colonia a lo largo de los meses de muestreo, a diferencia de los demas refugios cuyo tamano de la colonia fue notablemente menor. La diferencia en el numero de individuos entre la epoca de lluvias y la epoca seca puede atribuirse a la relacion que existe entre el uso de refugios y la disponibilidad de alimento. Los bosques secos, se caracterizan por presentar una marcada estacionalidad en la temporada de lluvias, con una prolongada epoca de sequia (Murphy y Lugo, 1995; Vieira y Scariot, 2006; Aranguren et al., 2008; Quesada et al., 2009) que determina en gran parte las condiciones microclimaticas; estas a su vez, afectan los ciclos estacionales y anuales en la fenologia de las plantas; al mismo tiempo que la disponibilidad de alimento para las poblaciones de animales (Borchert, 1994; Chavez y Ceballos, 2001; Thies y Kalko, 2004; Arangu ren et al., 2008; Gallardo-Rico et al., 2008). A este hecho puede atribuirse la diferencia en el numero de individuos de A. jamaicensis entre la epoca de lluvias y la epoca seca, ya que esta especie, que es frugivora nomada, se alimenta de arboles con produccion masiva y de corta duracion de frutos por arbol. Esto hace que los individuos de esta especie deban moverse a diferentes regiones del bosque y los refugios deban ser a menudo renovados (Soriano, 2000). Se ha descrito que A. jamaicensis puede viajar mas de 10 km en una noche, entre su refugio y su area de alimentacion o forrajeo (Morrison, 1980).

Por el contrario, C. brevicauda, es una especie frugivora sedentaria, que se alimenta principalmente de especies del genero Piper, plantas con produccion de frutos continua a lo largo del ano y con pocos frutos maduros por noche (Fleming, 1991). Adicionalmente, C. brevicauda tiene areas de actividad relativamente pequenas, probablemente por ello sus refugios fueron mas estables en los meses de muestreo (Soriano, 2000).

CONCLUSIONES

Las tres especies de murcielago estudiadas difieren en la asociacion con las variables ambientales en los refugios. A. geoffroyi se asocia a la altitud, C. brevicauda se asocia a la temperatura y A. jamaicensis a la humedad relativa, velocidad del viento, luz, altura de percha y altura maxima del refugio. Diferencias en la abundancia relativa de A. jamaicensis en los refugios entre la epoca de lluvias y la epoca seca sugiere la influencia de la estacionalidad propia del bosque seco en la dinamica del uso de refugios por parte de esta especie.

Teniendo en cuenta que este estudio fue realizado en un area protegida de bosque seco, en la cual se ha establecido un programa de restauracion ecologica, y que en el suelo de los refugios se encontraron semillas germinadas y plantulas de varias especies, proponemos que los refugios sean usados como centros de produccion de plantulas para la restauracion en el ANULE. Esta estrategia ayudaria al manejo, recuperacion y conservacion de Ficus sp., Eugenia sp., Calycolpus moritzianus, Piper sp., entre otras, en los bosques del ANULE.

Sugerimos la realizacion de estudios adicionales que permitan entender mejor la ecologia del refugio de especies como A. jamaicensis, C. brevicauda y A. geoffroyi, pues estos ampliarian el conocimiento sobre unos de los principales fenomenos que han direccionado la evolucion de los murcielagos neotropicales. Tambien se recomienda complementar esta investigacion con estudios de fenologia del bosque seco, para determinar la influencia de la disponibilidad de alimento en el uso de los refugios.

AGRADECIMIENTOS

Agradecemos a la Unidad Administrativa Especial del Sistema de Parques Nacionales Naturales de Colombia (UAESPNN) por proveer los permisos de estudio y colecta, a Ledis Payares y a la administracion del ANULE por financiar este proyecto y facilitar la logistica, a Elibardo Bayona por su valioso apoyo en campo. A Silvia Alvarez, Nelson Fernandez, German Echeverry y a dos revisores anonimos por los oportunos comentarios que permitieron mejorar este manuscrito.

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Liceth M. Suarez-Payares y Diego J. Lizcano

Grupo de Investigacion en Ecologia y Biogeografia (GIEB), Facultad de Ciencias Basicas, Universidad de Pamplona, Pamplona, Norte de Santander, Colombia [correspondencia: D. Lizcano <dlizcano@ unipamplona.edu.co>].

Recibido 27 mayo 2010. Aceptado 25 diciembre 2010. Editor asociado: S Solari
Tabla 1

Refugios y abundancia media de tres especies de murcielagos
filostomidos en el Area Natural Unica Los Estoraques. Los
numeros del refugio pueden ubicarse espacialmente en el
mapa (Fig. 1).

Especie          No.   Codigo refugio   Abundancia    Tipo de
                                           media       refugio

A. jamaicensis    1         3CAM          17.571      Natural
                  2         VOL           11.429
                  3         CUPI          31.857
                  4         COR             50
                  5        CUPII          10.143
                  9         CGR           0.857
                 11         CIE           11.714
C. brevicauda     6         TAM           8.714      Artificial
                 10          CR           2.143
                  8         CCH           4.286       Natural
A. geoffroyi      7         COC           2.143      Artificial

Tabla 2

Promedios de variables ambientales en refugios encontrados
en el ANULE. Se muestran los valores medios registrados por
las variables ambientales en los 11 refugios para las especies
Artibeus jamaicensis, Carollia brevicauda y Anoura geoffroyi.
T = Temperatura, HR = Humedad relativa, V = Velocidad del
viento, L = Luz, AP = Altura de percha, AMR = Altura maxima del
refugio, ALT = Altitud.

                                Promedios

                 T ([grados]C)   HR (%)   V (Km/h)   L (Lux)

A. jamaicensis       24.62       73.68      0.2       37.73
C. brevicauda        26.79       68.56       0         1.5
A.geoffroyi          24.87       70.25       0          0

                         Promedios

                 AP (m)   AMR (m)   ALT (m)

A. jamaicensis    6.14      13       1458
C. brevicauda     2.27     2.93      1498
A.geoffroyi        3        3.5      1700

Tabla 3

Resumen del resultado del ACC de los datos de murcielagos
filostomidos restringidos por variables ambientales.

Ejes                                 1       2       3

Eigenvalues                        0.955   0.899   0.101
Correlaciones especie-ambiente     0.977   0.948   0.000
Porcentaje de varianza acumulada
  de datos de especies:            47.7    92.7    97.7
  de relacion especie-ambiente:    51.5    100.0    0.0
Suma de todos los Eigenvalues
Suma de todos los Eigenvalues
canonicos
Eigenvalues = Valores propios

Ejes                                 4     Inercia total

Eigenvalues                        0.045       2.000
Correlaciones especie-ambiente     0.000
Porcentaje de varianza acumulada
  de datos de especies:            100.0
  de relacion especie-ambiente:     0.0
Suma de todos los Eigenvalues                  2.000
Suma de todos los Eigenvalues                  1.854
canonicos
Eigenvalues = Valores propios

Tabla 4

Modelos generados por la prueba de permutacion de Montecarlo.
Los modelos 1 y 2 mostraron asociacion entre el conjunto de
variables y la abundancia. HR = Humedad relativa, V =
Velocidad del viento, T = Temperatura, L = Luz, AP = Altura de
percha, AMR = Altura maxima del refugio, ALT = Altitud.

Modelo   Variables asociadas    P-valor   F-proporcion   Varianza

1          HR + V + T + L +     0.0499        6.51         0.84
            AP + AMR + ALT
2           HR + V + T + L      0.0279        4.93         1.28
              + AP + AMR
3        HR + V + T + L + AMR   0.1018        2.7          1.48
4          HR + V + L + AMR     0.4112        0.83         1.54
5             HR + V + L         0.483        0.84         1.61
6               HR + V          0.3533        0.96         1.69
7                 V              0.838        3.44         1.85
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Author:Suarez-Payares, Liceth M.; Lizcano, Diego J.
Publication:Mastozoologia Neotropical
Date:Dec 1, 2010
Words:6511
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