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Trypanosoma rangeli: lo que se conoce y el impacto de su presencia.

Resumen

El parasito Trypanosoma rangeli, protozoo de la familia Trypanosomatidae, se considera no patogeno para el hospedero vertebrado; sin embargo, en las poblaciones del insecto vector produce efectos patogenicos que desencadenan en la muerte de los triatomineos infectados. Este hemoflagelado comparte con Trypanosoma cruzi, agente etiologico de la enfermedad de Chagas, caracteristicas biologicas e inmunoquimicas tales como la distribucion geografica, los reservorios, vectores, hospederos vertebrados y determinantes antigenicos. Por esta razon es una fuente de confusion en el diagnostico de la enfermedad de Chagas y debe ser considerado como un parasito de importancia medica. A pesar de lo anteriormente mencionado, el conocimiento sobre T. rangeli es muy poco y fragmentado en sus aspectos bioquimicos, inmunologicos y moleculares. En este articulo se presenta una revision de caracteristicas biologicas de este parasito con el fin de enfatizar y estimular la investigacion dandole la importancia que se merece.

Palabras clave: Trypanosoma rangeli, Trypanosoma cruzi, relacion parasito-vector, relacion parasito-hospedero, patogenicidad.

Introduccion

El parasito Trypanosoma rangeli se considera no patogeno para el hospedero vertebrado, incluyendo al humano, pero si lo es para el insecto vector, causandole a largo plazo la muerte, por la obstruccion que le produce en las glandulas salivares y la dificultad para obtener la suficiente ingesta de sangre, que le impide llevar a cabo las mudas en sus diferentes estadios del desarrollo.

Por otro lado, el parasito Trypanosoma cruzi es el agente etiologico de la enfermedad de Chagas o tripanosomiasis americana, patologia que afecta entre 16 a 18 millones de personas en Sur y Centroamerica, principalmente en areas rurales. (1)

Trypanosoma rangeli presenta una distribucion geografica que se superpone con la de T. cruzi, compartiendo en muchos casos el mismo insecto vector y tambien reservorios comunes, lo que conlleva a la ocurrencia de infecciones mixtas tanto en los vectores como en los hospederos vertebrados. (2) T. rangeli representa interes medico como posible fuente de confusion en el diagnostico de la enfermedad de Chagas por la reactividad cruzada con T. cruzi, debido a que ambos parasitos poseen antigenos comunes.

Este parasito tambien es tema de interes en el campo de la investigacion biologica, ya que actualmente se le considera como buen inmunogeno en la induccion de la respuesta inmune; (3, 4) ademas, T. rangeli ha sido utilizado en estudios de proteccion frente a la infeccion con cepas virulentas de T. cruzi en modelo murino, mostrando resultados positivos en cuanto a una mayor supervivivencia y menor dano tisular en los ratones reinfectados, comparados con los animales solamente infectados con la cepa virulenta de T. cruzi. Estos resultados muestran que la presencia de T. rangeli en infecciones mixtas induce un cambio en el perfil de la manifestacion de infeccion-enfermedad en el hospedero vertebrado. (5-8)

Descripcion y ciclo biologico en el vector

A pesar de ser no patogeno para los mamiferos, T. rangeli produce efectos patogenicos en el hospedero invertebrado, tales como dificultades en la muda, desarrollo retardado de las ninfas y una alta mortalidad provocada por la invasion del parasito a las glandulas salivares, ya que estas son los organos donde el parasito finalmente se ubica despues de su transformacion. De las doce especies conocidas del genero Rhodnius sp, nueve son capaces de transmitir o ser vectores de T. rangeli bajo condiciones naturales o experimentales. (2)

En condiciones naturales, el triatomineo toma sangre de animales reservorios infectados y las formas tripomastigotas se transforman a epimastigotas en la parte media del tracto digestivo. Hecker y colaboradores demostraron que T. rangeli invade la hemolinfa pasando a traves del epitelio del intestino utilizando una ruta intracelular dentro de una vacuola parasitofora. (9) Una vez en la hemolinfa, el parasito puede ser reconocido al activar el sistema de defensa del vector del cual se escapa, luego alcanza las glandulas salivares donde completa su metaciclogenesis. (10) Para lograr la transformacion completa hasta tripomastigotes metaciclicos ciento por ciento infectivos en las glandulas salivares, el parasito se une a la superficie de estas, por medio de ciertos carbohidratos especificos con residuos de N-acetil-glucosamina, manosa, N-acetil-galactosamina y fucosa, los cuales le sirven de receptores. (11) Cabe anotar que no existen tripomastigotes metaciclicos de T. rangeli en el intestino del insecto vector, (12) solamente existen estas formas infectivas en la hemolinfa y glandulas salivares del triatomineo, evento biologico que marca una diferencia importante con T. cruzi.

En cuanto a las enzimas se han descrito sialidasas para T. rangeli con un peso molecular aproximado de 58 kDa, que carecen de actividad trans-sialidasa. Algunos autores han encontrado que la actividad sialidasa de las enzimas de T. cruzi y T. rangeli es similar, pero difieren en el pH al cual presentan una actividad optima; de esta manera la enzima de T. rangeli es mas eficiente a pH bajo, alrededor de 5 mientras, que la de T. cruzi es mas activa a un pH neutro. La funcion de la sialidasa de T. rangeli aun no se conoce, pero se piensa que puede estar involucrada en el desarrollo del parasito en el insecto vector y puede constituir un factor potencial especifico del parasito. Se discute que aunque las enzimas de T. cruzi y T. rangeli son antigenicamente diferentes, estan estructuralmente relacionadas y presentan una especificidad de sustrato similar. (13, 14)

El diferente grado de susceptibilidad que se muestra en los resultados de estudios con vectores, reconfirma la existencia de una compleja relacion parasito-vector y que la habilidad de T. rangeli para llegar a la hemolinfa y glandulas salivares depende de la cepa del parasito y tambien de la especie de triatomineo involucrado en la transmision de la enfermedad. (2)

Es conocido que en el genero Rhodnius sp, al menos cinco componentes en la hemolinfa del sistema de defensa pueden estar relacionados con las interacciones vectorparasito; estos incluyen la lisozima y otros factores antibacteriales, las aglutininas, la cascada de pro-fenoloxidasa (proPO) y la formacion de nodulos que promueven la fagocitosis. (15)

La fenoloxidasa (PO), es una enzima que esta involucrada en la oxidacion de fenoles a quinonas toxicas, las cuales son responsables de los procesos de melanizacion en los insectos que permiten el encapsulamiento de patogenos, la esclerotizacion de la cuticula y la reparacion de heridas. La proPO es la precursora inactiva de la PO y se encuentra en la hemolinfa o en los hemocitos y puede activarse por proteasas o patogenos. (10)

Se ha demostrado in vitro que la susceptibilidad de Rhodnius prolixus (R. prolixus) a la infeccion por T. rangeli, esta relacionada con la supresion del sistema proPO, por parte del parasito, ya que la carencia de esta cascada aumenta el numero de flagelados observados. Ademas la inoculacion experimental de R. prolixus con los parasitos T. rangeli y T. cruzi han resultado en la viabilidad y multiplicacion del primero, mostrando un aumento gradual en el numero de hemocitos en el insecto y una rapida eliminacion del segundo, que parece estar relacionada con la formacion de nodulos en la hemolinfa. Estos resultados sugieren que T. cruzi es rapidamente reconocido por las defensas celulares del insecto y removido de la circulacion mientras que aunque T. rangeli es reconocido y atrapado dentro de los hemocitos, es capaz de sobrevivir y utilizar estas celulas para su propia multiplicacion. (16)

En cuanto a la morfologia el gran pleomorfismo que presenta T. rangeli en su hospedero invertebrado, hace dificil muchas veces distinguirlo de T. cruzi (Figura 1) basandose solamente en la morfologia. (17) Sin embargo, en heces del triatomineo se encuentran formas metaciclicas infectivas de T. cruzi y algunas veces se pueden encontrar formas epimastigotes de T. rangeli, pero no metaciclicas de este parasito, mientras que en hemolinfa se encuentran epimastigotas y metaciclicas tempranas y tardias de T. rangeli (Figura 2) y en las glandulas salivares siempre se encuentran las metaciclicas muy infectivas de T. rangeli y nunca de T. cruzi. (18)

[FIGURA 1-2 OMITIR]

Ciclo de vida en el hospedero vertebrado

Aunque se han encontrado formas de T. rangeli en sangre de humanos y en varias especies animales silvestres y domesticas, el ciclo de vida en el hospedero vertebrado sigue sin ser aclarado y los informes en la literatura son escasos y controversiales. (19) Se le ha encontrado circulando en sangre en su forma de tripomastigote, sin embargo no se ha podido encontrar celulas infectadas in vivo con este parasito, aunque en experimentos de infeccion celular in vitro si ha sido posible observar las formas intracelulares del parasito. (18, 20, 21) Algunos autores han evidenciado ausencia de multiplicacion de T. rangeli in vitro en diferentes lineas celulares. (22, 23) Sin embargo, otros autores, como Zuniga y colaboradores, han informado la presencia de parasitos intracelulares y su multiplicacion en la linea celular VERO de una cepa colombiana de T. rangeli. (21)

Algunos autores han pretendido dilucidar el estado biologico y fisiologico de este parasito en el hospedero vertebrado e invertebrado y es asi como se ha informado que T. rangeli puede multiplicarse como tripomastigote en el torrente sanguineo pero no como amastigote intracelular. Ademas afirman que las metaciclicas infectivas en el insecto vector se desarrollan unicamente en hemolinfa y glandulas salivares pudiendose encontrar formas epimastigotas no infectivas en el intestino. (24) En un estudio de Eger-Mangrich y colaboradores, usando tres lineas celulares diferentes, se encontro que los parasitos de T. rangeli se localizaban dentro de vacuolas, observandose pocas formas intracelulares por celula infectada y en general tasas de infeccion bajas. (19)

El bajo porcentaje de T. rangeli en celulas del hospedero mamifero, como es de esperar que ocurra, tal vez esta relacionado con el costo evolutivo que ha tenido que pagar este parasito y probablemente tenga alguna relacion con la perdida de la neuroaminidasa de membrana, la cual aparentemente esta involucrada en el paso del parasito a traves de la hemolinfa del vector y tambien comprometida en la invasion de las celulas del vertebrado mamifero por parte de T. cruzi. (25)

Igualmente se ha encontrado que el mantenimiento del parasito por pases consecutivos en cultivo axenico disminuye la infectividad. Ademas se han realizado estudios de microscopia electronica con parasitos en estadio de tripomastigotes provenientes de cultivo de celulas que sobrevivieron por 7 dias a 37[grados]C y se ha observado que el kinetoplasto presenta configuracion de "basket-like", lo cual es caracteristico de los tripomastigotes de T. cruzi. Entonces se podria especular que si los tripomastigotes de los cultivos celulares fueran semejantes a los sanguineos, el tripomastigote sanguineo de T. rangeli aunque no pudiera proliferar si podria sobrevivir al menos dos o tres semanas en la sangre. (23)

Hasta el momento existe controversia en los hallazgos obtenidos con T. rangeli con relacion a si se multiplica o no dentro de las celulas del hospedero vertebrado. Al parecer las caracteristicas biologicas y la fuente de obtencion, cultivo axenico o hemolinfa y glandula, de cada cepa de T. rangeli tienen mucho que ver en el comportamiento en infecciones celulares in vitro como se ha encontrado en observaciones experimentales en el Instituto Nacional de Salud de Colombia (datos no publicados).

Relacion filogenetica entre T. rangeli y T. cruzi

En ausencia de evidencia paleontologica, la historia del orden kinetoplastidia ha sido reconstruida a partir de estudios comparativos de la morfologia, los ciclos de vida y la distribucion de los hospederos. (26, 27)

Teniendo en cuenta evidencias y estudios recientes es posible demostrar el origen monofiletico de Trypanosomatidae; de esta manera un flagelado ancestral de las plantas o de un insecto paso a los mamiferos cuando este fue ingerido por un marsupial omnivoro, migrando a sus glandulas anales. En este tipo de hipotesis tenemos un parasito primitivo asociado con un marsupial, los tripanosomatidos probablemente se transmitian directamente entre los reservorios actuales a traves de las secreciones de las glandulas anales y la orina, tal como lo ha enunciado Deane. (28)

Una posterior adaptacion a la forma sanguinea, pudo surgir cuando el parasito fue capaz de transmitirse con ayuda de un insecto hematofago. Asi, algunos insectos predadores del orden Reduviidae, desarrollaron la capacidad de tomar sangre de los mamiferos, lo cual permitio que Trypanosoma sp primitivo pudiera dispersarse a otros hospederos tales como ratones, armadillos y murcielagos. (29)

Por otro lado, la posicion taxonomica y las relaciones evolutivas de T. rangeli con T. cruzi son controversiales y aun no se han podido dilucidar completamente. Al nivel de morfologia y comportamiento, T. rangeli es clasificado dentro del subgenero Herpetosoma, pero caracterizaciones bioquimicas usando diferentes marcadores han permitido concluir que la ruta de transmision que en un principio fue utilizada para la clasificacion, actualmente, no tiene ningun tipo de validez y es un caracter con poca importancia evolutiva. (24)

Analisis filogeneticos basados en secuencias de ssrRNA de diferentes cepas de T. rangeli han permitido concluir que existe una estrecha relacion evolutiva entre T. rangeli y T. cruzi, ubicandolo dentro del denominado "clade" T. cruzi, donde se encuentran otras especies de Typanosomas sp de murcielagos, de mamiferos de Suramerica y algunas otras especies no identificadas en canguros australianos. A pesar de encontrarse en el mismo "clade", las distancias geneticas entre T. cruzi y T. rangeli son las mas grandes, presentando las diferencias mas altas de apareamiento de las secuencias de ssrRNA, lo cual esta en concordancia con las diferencias en la morfologia y ciclos de vida de estos dos parasitos. (24-27)

Caracteristicas bioquimicas y antigenicas

Trypanosoma rangeli y Trypanosoma cruzi presentan epitopes comunes en sus antigenos y se ha demostrado una similitud antigenica del 60% por numerosos investigadores utilizando diferentes tecnicas tales como ELISA, inmunoflorescencia indirecta (IFI), inmunotransferencia y doble inmunodifusion. (30-32) En ambos parasitos se han descrito bandas antigenicas con diferente migracion electroforetica que simultaneamente muestran determinantes antigenicos comunes. (33)

A pesar de la alta similitud que existen entre estas dos especies, se han logrado diferenciar infecciones por T. cruzi y T. rangeli en ratones (34, 35) y humanos (30) indicando la presencia de antigenos especificos de especie. En el caso T. rangeli se ha descrito e identificado una proteina de 48kDa localizada en el citoplasma del parasito como especifica de especie. (36, 37)

A pesar de sus caracteristicas no patogenicas para el hospedero vertebrado, las infecciones con T. rangeli inducen una respuesta inmune humoral que resulta en niveles altos de anticuerpos. La reaccion cruzada con T. cruzi en ensayos serologicos se debe a la alta similitud entre sus antigenos de superficie. (38)

Las distorsiones en la serologia de la enfermedad de Chagas, la inmunomodulacion de la infeccion y la modificacion de la capacidad del parasito T. cruzi de adherirse y penetrar a las celulas, son probablemente consecuencias de una exposicion natural a moleculas de T. rangeli. (39) Es probable entonces que, sumado a los factores de inmunidad celular, T. rangeli desencadene otras respuestas que induzcan el establecimiento de una memoria inmunologica que reaccione en forma "cruzada" con determinantes antigenicos de T. cruzi en la reinfeccion (datos no publicados).

Por lo tanto la identificacion, caracterizacion y purificacion de proteinas de las poblaciones parasitarias de T. cruzi y T. rangeli, constituyen un paso fundamental para conocer cuales son los antigenos involucrados que inducen en cada caso la respuesta del hospedero, al igual que contribuirian al diagnostico de falsos positivos en la infeccion chagasica.

Caracterizacion genetica molecular

En la caracterizacion de las cepas de T. rangeli y su diferenciacion con T. cruzi se han utilizado metodos bioquimicos, inmunologicos y moleculares tales como isoenzimas, aglutinacion por lectinas, anticuerpos monoclonales, PCR y electroforesis en gel de campo pulsado, que han permitido un acercamiento al conocimiento de este protozoo. (40-44)

Entre algunos de los estudios recientes a nivel molecular de T. rangeli es importante mencionar el realizado por Vallejo y colaboradores, en el cual se plantea que el insecto vector del genero Rhodnius sp es susceptible a la infeccion por cepas de T. rangeli KP1(-) o KP1(+) que luego transmite por inoculacion al hospedero vertebrado. Estas dos subpoblaciones de T. rangeli se clasifican con base en la presencia o ausencia de un producto de amplificacion de un minicirculo del DNA del kinetoplasto denominado KP1. (45)

En comparacion con algunas especies del genero Trypanosoma sp, la biologia y en especial el genoma de T. rangeli es aun desconocido, solamente un pequeno numero de genes y secuencias de nucleotidos (68) y proteinas (42) se han caracterizado y se encuentran registradas en el GenBank. (46) Sin embargo bajo el auspicio de CNPq y la Agencia de Gobierno del Brasil, se ha comenzado a trabajar en el Proyecto EST Trypanosoma rangeli, el cual tiene como objetivo obtener informacion del genoma del parasito, lo cual mas adelante permitiria realizar estudios de taxonomia y filogenia del parasito. (46)

Conclusion

Los autores consideramos necesario unir esfuerzos y continuar la investigacion que involucre los parasitos T. rangeli y T. cruzi considerandolos en sus aspectos biologicos y medicos, con el fin de dilucidar completamente la interaccion de estos dos parasitos tanto en el insecto vector como en el hospedero vertebrado. Asi como tambien el posible efecto protector que podria brindar T. rangeli en las infecciones mixtas, debido a la alta similitud antigenica con T. cruzi y a varios factores que desencadenan la respuesta inmune humoral y celular.

Los trabajos realizados con las diferentes poblaciones del parasito T. cruzi muestran amplia variabilidad genetica la cual se traduce en diferentes manifestaciones clinicas en su hospedero vertebrado. La presencia de T. rangeli parece que puede inducir un efecto de proteccion lo cual conduce a disminuir la severidad de las manifestaciones clinicas presentadas en la enfermedad de Chagas, como probablemente ocurre en paises como Colombia donde coexisten ambos parasitos y esta enfermedad generalmente presenta una expresion mas moderada comparado con lo que ocurre en paises del cono sur como Chile donde existe T. cruzi pero no T. rangeli.

La perspectiva de la investigacion con T. rangeli muestra una amplia gama de posibilidades que pueden conducir a dilucidar factores desconocidos en la patologia de la enfermedad de Chagas.

Articulo recibido: 25 de septiembre de 2004; aceptado 24 de noviembre de 2004.

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Astrid Johana Mejia Meneses, Biol *

Maria Teresa Palau Castano, PhD **

Claudio Antonio Zuniga Marti, PhD ***

* Departamento de Biologia, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional de Colombia, Bogota, Colombia.

** Profesor, Facultad de Veterinaria, Universidad Mayor, Santiago, Chile.

*** Profesor, Unidad de Inmunologia, Departamento de Medicina Preventiva, Facultad de Veterinaria, Universidad de Chile, Santiago, Chile.

Correspondencia: Astrid Johana Mejia, Apartado Aereo 31319, Bogota, Colombia. E-mail: johanammejia@yahoo.com

Summary

Trypanosoma rangeli: What we know about it and the impact of it's appearance. Trypanosoma rangeli is a protozoan parasite belonging to the Trypanosomatidae family and, generally, is not considered a pathogenic for a vertebrate host. However, T. rangeli produces pathogenic effects for insect vector populations that sometimes causes the death of infected triatomideae. This hemoflagellate shares with Trypanosoma cruzi, the etiological agent of Chagas' disease, immunochemical and biological characteristics such as geographical distribution, animal reservoirs, vectors, vertebrate hosts and antigenic determinants. This is one of the reasons for a great deal of confusion, when we diagnose Chagas' disease. Therefore, we should consider this parasite as an important one for medical research. However, despite of the above, we accept the fact that our knowledge about T. rangeli is quite limited, basically regarding its biochemical, immunological and molecular characteristics. In this article we review several biological characteristics of T. rangeli, in order to motivate more extensive research on this important parasite as a medical tool.

Key words: Trypanosoma rangeli, Trypanosoma cruzi, parasite-vector relationship, parasite-host relationship, pathogenicity.
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Title Annotation:Revision de tema
Author:Mejia Meneses, Astrid Johana; Palau Castano, Maria Teresa; Zuniga Marti, Claudio Antonio
Publication:MedUNAB
Date:Dec 1, 2004
Words:4835
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