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Toxicidad de Schinus molle L. (Anacardiaceae) a cuatro controladores biologicos de plagas agricolas en el Peru.

Toxicity of Schinus molle L. (Anacardiaceae) on four biological control agents of agriculture pest in Peru.

INTRODUCCION

Schinus molle L. (Anacardiaceae) "molle" o "arbol del Peru" es una planta con propiedades aromatizantes, se utiliza como chicle, colorante, combustible, comestible, condimento, cosmetico, curtiente, forrajero, melifera, medicinal e insecticida. S. molle mejora la fertilidad y erosion del suelo, es barrera contra vientos, ornamental y actua como sombra y refugio para la vida silvestre (Conabio, 2009). Esta planta de importancia etnobotanica es originaria de la zona altoandina en Sudamerica y en el Peru, es usada artesanalmente como agente insecticida para el control de plagas agricolas. Es importante determinar el nivel de riesgo ambiental de los insecticidas como el molle sobre los controladores biologicos usando bioensayos ecotoxicologicos (Wu et al. 2004a, b). Con este objetivo en mira fueron seleccionadas cuatro especies de controladores biologicos para realizar ensayos toxicologicos:

1) Orius insidiosus (Say, 1832) (Hemiptera: Anthocoridae), un depredador importante de diferentes plagas economicas en algodon, en invernadero y en plantas ornamentales. Se ha evaluado la toxicidad de varios plaguicidas sobre esta chinche benefica (Ludwig & Oetting 2001; Carvalho et al. 2002; Studebaker & Kring 2003).

2) Telenomus remus Nixon, 1937 (Hymenoptera: Scelionidae) es un parasitoide de huevos de lepidopteros plaga de Asia y de las Americas. Su alta tasa reproductiva, y su facil y economico cultivo masivo hace de esta microavispa un buen agente para el control biologico de lepidopteros plaga, particularmente del genero Spodoptera (Noctuidae) aunque puede atacar hasta 30 especies plagas diferentes (Morales et al. 2000, 2001; Gazit et al. 2002; Murthy et al. 2004; Bueno et al. 2008). Por lo que de este parasitoide se conoce bien su biologia, ecologia y su uso en el manejo de plagas (Cave 2000); asi como el efecto de insecticidas sinteticos en la actividad de esta microavispita (Waddill 1978).

3) Ceraeochrysa cincta Schneider, 1851 (Neuroptera: Chrysopidae) es una especie ampliamente distribuida desde Florida, Estados Unidos de America (EUA), hasta Argentina, incluyendo las Islas Galapagos en America del Sur (Tauber & De Leon 2001; Ramirez et al. 2007). Se encuentra asociada a diversos artropodos plaga en diferentes sistemas agricolas, con gran potencial para la cria masiva y utilizacion en programas de control biologico (Nunez 1988; Lopez-Arroyo et al. 1999a, b; Tauber & De Leon 2001). Se le ha evaluado depredando acaros, Bemisia tabaci (Gennadius, 1889) (Homoptera: Aleyrodidae), coccidos y pulgones, entre otros artropodos plaga (Ramirez et al. 2007); asi como su historia de vida, nutricion y su sensibilidad a entomopatogenos (Lopez-Arroyo et al. 1999b; Cardoso et al. 2004; Bortoli et al. 2005).

4) Chrysoperla asoralis (Banks, 1915) (Neuroptera: Chrysopidae) es una especie depredadora perteneciente de la region Neotropical y es de importancia en el cultivo de esparrago (Gonzales & Reguillon 2002). En Peru, Colombia, Norteamerica, Europa y Mexico ha sido utilizada con mucho exito para el control de plagas en hortalizas y frutales tanto en campo abierto como en invernadero. Las condiciones climaticas del Peru, especialmente la costa (donde hay ausencia de lluvias y temperaturas favorables para las crisopas durante todo el ano), hacen que este depredador tenga especial exito.

Por otro lado, se han desarrollado diferentes protocolos de bioensayos para determinar el efecto de plaguicidas sobre la fauna benefica (Calow 1993; Iannacone et al. 2000; Iannacone & Alvarino 2005). El parametro de toxicidad aguda mas comunmente empleado es la concentracion letal media ([CL.sub.50]) (en mg o [micron]g [L.sup.-1]) o la dosis letal media ([DL.sub.50]) (mg o [micron]g [kg.sup.-1]) (Throne et al. 1995). Los ensayos tendientes a evaluar la toxicidad cronica son tambien ampliamente utilizados (Calow 1993). De esta forma, el objetivo de este trabajo fue evaluar el efecto ecotoxicologico de extractos acuosos de molle sobre cuatro organismos no blanco: Ceraeochrysa cincta (Schneider) (Neuroptera: Chrysopidae) en huevos y larvas de primer estadio, Chrysoperla asoralis (Bank) (Neuroptera: Chrysopidae) en huevos y larvas de primer estadio, Telenomus remus Nixon (Scelionidae: Hymenoptera) en adultos y Orius insidiosus Say (Anthocoridae: Hemiptera) en adultos, bajo condiciones de laboratorio y a partir de estos resultados evaluar el riesgo ambiental de este insecticida artesanal en el ambiente terrestre.

MATERIALES Y METODOS

Diseno experimental. Las pruebas de toxicidad aguda para O. insidiosus, T. remus, C. cincta y C. asoralis, usadas para S. molle incluyeron cinco concentraciones mas el control: 1.5%, 2.5%, 5%, 10% y 20%, cada una con cuatro repeticiones, en un diseno en bloque completamente aleatorio (DBCA). C. cincta y C. asoralis tuvieron tambien pruebas con la eclosion de los huevos, a las mismas concentraciones que las pruebas agudas. Los criterios de seleccion de las concentraciones empleadas fueron de acuerdo a Iannacone et al. (2008).

Material biologico. Schinus molle. La especie fue seleccionada debido a sus antecedentes para controlar plagas (Chirino et al. 2001; Perez-Pacheco et al. 2004). Las hojas de molle se emplearon para la preparacion de los extractos acuosos crudos. Los especimenes botanicos se obtuvieron de jardines adyacentes a la Facultad de Ciencias Biologicas de la Universidad Ricardo Palma (URP), en octubre de 2007. La recoleccion del material vegetal se realizo en la etapa de floracion. Las hojas fueron secadas en estufa a 40 [grados]C durante 48 h, hasta obtener un peso seco constante, posteriormente fueron trituradas en un mortero. Se prepararon extractos acuosos crudos al 20%, en una proporcion de 20 g por 100 mL de agua destilada, se mantuvieron en maceracion constante por 48 h para la extraccion de los compuestos hidrosolubles. Posteriormente se filtraron a traves de un papel filtro (Whatman[R] No 1). Finalmente se prepararon las concentraciones al 1.5%, 2.5%, 5%, 10% y 20% mas el control (Iannacone & Lamas 2003a).

Orius insidiosus y Telenomus remus: la chinche pirata O. insidiosus, y T. remus fueron obtenidos de colonias mantenidas por el Programa Nacional de Control Biologico-Servicio Nacional de Sanidad Agraria (PNCB-SENASA), Lima, Peru. O. insidiosus fue criada en el laboratorio en esquejes de camote con huevos de Sitotroga cerealella (Olivier, 1819). T. remus fue mantenida en el laboratorio sobre larvas de Spodoptera eridania (Cramer, 1782). Las condiciones de temperatura para las crias de ambas especies fueron de 22 [+ o -] 3 [grados]C, humedad relativa de 80 [+ o -] 10% y a 12 h de fotoperiodo (Cano 2001). Los ensayos de contacto residual se llevaron a cabo para los adultos de O. insidiosus y T. remus, y se desarrollaron de la manera siguiente: los envases de plastico de 8 mL fueron cubiertos con una tapa de algodon, con una pipeta automatica (Thermo Electron Labsystems[R], Finlandia) se les agrego 500 [micron]L de cada una de las concentraciones acuosas, y se esparcieron homogeneamente con un hisopo sobre la superficie interna. Posteriormente se permitio el secado de los viales a temperatura ambiente durante 2 h o alternativamente a una temperatura de 35 [grados]C en una estufa durante 1 h, con sus respectivos tapones o torundas de algodon. Los experimentos se realizaron con cohortes de adultos con menos de 24 h de emergidos y no alimentados antes del bioensayo. Se emplearon individuos macho y hembra al azar, tomados de los frascos de emergencia de adultos de O. insidiosus y T. remus. Para cada una de las pruebas se utilizaron 240 individuos, con 40 organismos por cada una de las seis concentraciones y 10 por repeticion. Se consideraron muertos los organismos que se encontraban con las patas dirigidas hacia arriba. El tratamiento control consistio en agua destilada. Se usaron cuatro repeticiones por tratamiento. Posteriormente, se condujeron ensayos de toxicidad aguda estaticos y de residuos en condiciones de oscuridad. Los envases se mantuvieron en condiciones de cria y oscuridad y se observo la mortalidad acumulada a diferentes h de exposicion, hasta 48 h. Las lecturas se continuaron siempre y cuando la mortalidad en el control no fuera mayor al 10 % y estas se corrigieron con la formula de Abbott (Abbott 1925). Este bioensayo siguio lo senalado por Iannacone et al. (2008).

Ceraeochrysa cincta y Chrysoperla asoralis: Las condiciones de cria para los crisopidos para la obtencion de huevos y larvas fueron de acuerdo a lo descrito por Iannacone & Lamas (2002). Para los bioensayos, se emplearon huevos de menos de 48 h y larvas de menos de 24 h. Para el ensayo de eclosion de huevos, estos fueron incubados individualmente en pequenos envases de plastico de 8 mL de capacidad. Para el ensayo de mortalidad larvaria, estas fueron criadas individualmente en envases de plastico de 12 mL de capacidad y alimentadas ad libitum con huevos de S. cerealella, pegados en cartulinas de 5 x 5 mm. Las larvas fueron criadas hasta el primer estadio de desarrollo y se emplearon cohortes de especimenes entre 24 a 48 h de edad. Se escogio este estadio debido a que en bioensayos ecotoxicologicos preliminares se observo que el primer estadio era el mas sensible.

Ecotoxicidad por inmersion (ensayo de eclosion de huevos). Los huevos de C. cincta y C. asoralis se expusieron por inmersion durante 5 s a las diluciones seleccionadas de S. molle y en agua destilada (grupo control). Posteriormente los huevos fueron colocados en papel Tissue[R] por 10 min para absorber los restos de soluciones acuosas y permitir el secado a temperatura ambiente. Se trataron 20 huevos por cada concentracion (5 especimenes por cada una de las cuatro repeticiones). Los huevos fueron individualizados en envases de plastico de 8 mL de capacidad. Despues de las aplicaciones topicas, los envases de plastico se mantuvieron en oscuridad bajo condiciones de cria, realizandose las lecturas hasta la eclosion de los huevos (~120 h).

Ecotoxicidad por contacto-residual (ensayo de mortalidad larvaria). Estos ensayos se llevaron a cabo para las larvas de primer estadio de menos de 24 h. El S. molle disuelto en agua destilada se aplico en envases de plastico (500 [micron]L por cada envase de plastico de 12 mL de capacidad). Con la ayuda de un hisopo de base de madera, en cada envase de plastico se esparcio homogeneamente en sus paredes y base, los [micron]L determinados de la sustancia quimica colocada en su interior; posteriormente se permitio el secado de los envases a temperatura ambiente durante 2 h. En el interior de cada uno de los envases secos, se deposito una larva de primer estadio. Se considero un total de 40 larvas por repeticion. Los envases de plastico se mantuvieron en condiciones de cria y oscuridad; se observo la mortalidad acumulada a 24 y 48 h de exposicion. Se consideraron muertos los individuos de C. cincta y C. asoralis que no realizaron ningun movimiento coordinado en observacion de 15 s al microscopio estereoscopio a 10 x de aumento, con la ayuda de un alfiler entomologico. Las pruebas de sensibilidad se realizaron bajo condiciones de oscuridad, para evitar el efecto de fotolisis (Cardoso et al. 2004).

Analisis estadistico de datos. Se siguio la clasificacion de la IOBC/WPRS (Sterk et al. 1999) para la catalogacion toxicologica del extracto de molle en cada uno de los controladores biologicos con base en las pruebas de laboratorio de toxicidad por contacto. En todos los casos, la eficacia de los tratamientos y las repeticiones se evaluaron a traves de un analisis de varianza de dos vias con prueba complementaria de significancia de Tukey ([alfa] = 0.05). Los datos fueron previamente normalizados mediante la transformacion raiz cuadrada del arcoseno. Las [CL.sub.50] o [CE.sub.50] se calcularon usando el programa computarizado Probit version 1.5 (Weber 1993). El modelo de regresion fue verificado usando el estadistico [ji al cuadrado]. Se empleo el paquete estadistico SPSS, version 16 para Windows XP (2001) para el calculo de los estadisticos descriptivos e inferenciales a un nivel de significancia de p [menor que o igual a] 0.05.

RESULTADOS

Al evaluar el efecto de contacto del extracto acuoso de S. molle a las cinco concentraciones entre 1.5 a 20% sobre los adultos de O. insidiosus se observo que a 24 h de exposicion, la [CL.sub.50] fue 70.6% (Cuadro 1). Mientras que a 48 h de exposicion los adultos de O. insidiosus presentaron una [CL.sub.50] de 14.2%. En el caso de los adultos del microhimenoptero T. remus, el S. molle a las concentraciones entre 1.5 a 20% del extracto acuoso la [CL.sub.50] fue 40.9% a 48 h de exposicion (Cuadro 1). S. molle afecto el porcentaje de mortalidad de O. insidiosus y de T. remus de 1.5% y 20%, respectivamente.

A las 24 h de exposicion por contacto, las larvas de primer estadio de C. cincta y C. asoralis presentaron una [CL.sub.50] de 18.2% y 27.3%, respectivamente (Cuadro 2). A 48 h de exposicion C. asoralis es 8.7 veces menos sensible al S. molle que C. cincta en relacion a la [CL.sub.50]. El porcentaje de eclosion de huevos de C. cincta fue mayor al de C. asoralis, en sensibilidad a S. molle en los ensayos de inmersion (Cuadro 2).

Se encontro la siguiente secuencia en orden decreciente de ecotoxicidad en terminos de [CE.sub.50]/[CL.sub.50]: mortalidad larvaria de C. cincta ([CL.sub.50] a 48 h = 3.7 %); no eclosion de huevos de C. cincta ([CE.sub.50] = 5.1%); adultos de O. insidiosus ([CL.sub.50] a 48 h = 14.2%); mortalidad larvaria de C. asoralis ([CL.sub.50] a 48 h = 32.2 %); no eclosion de huevos de C. asoralis ([CE.sub.50] = 34.3%); adultos de T. remus ([CL.sub.50] a 48 h = 40.9%).

DISCUSION

Las hojas de S. molle contiene taninos, alcaloides, flavonoides, saponinas esferoidales, esteroles, terpenos, gomas, resinas y aceites esenciales, estos ultimos incluyen 20 o mas compuestos diferentes (Wimalaratne et al. 1996). Los aceites esenciales se presentan en un 2% en las hojas del S. molle y contienen terpenoides, siendo el cis-menth-2-en-1-ol y el trans-piperitol los que han sido involucrados en la actividad insecticida en Musca domestica L. Por otro lado, Ruffinengo et al. (2005) han encontrado que el canfene, mircene, beta-felandrene y alfa-felandrene son los principales compuestos de los aceites esenciales de las hojas de S. molle relacionados con la actividad de repelencia e insecticida en Varroa destructor Anderson & Trueman, 2000 (Mesostigmata: Varroidae) y Apis mellifera L. Algunos de estos compuestos pudieran estar presentes en el extracto acuoso que ha sido evaluado en el presente estudio.

El Cuadro 3 muestra los 27 organismos biologicos eucariontes en los que se han realizado bioensayos para detectar toxicidad y repelencia de S. molle. De los organismos encontrados en la literatura disponible, 25 fueron insectos (92.5%), uno fue acaro (3.7%), y uno fue crustaceo (3.7%). Once fueron plagas agricolas (40.8%), nueve organismos beneficos (33.3%) y siete de importancia en Salud Publica (25.9%). La actividad antifungica de S. molle ha sido tambien evaluada en 20 especies diferentes de hongos (Dikshit et al. 1986; Hernandez-Albiter et al. 2007).

Al extraer distintos metabolitos, los extractos botanicos obtenidos con disolventes acuosos u organicos, pueden ocasionar mortalidades variables sobre los insectos evaluados. En el presente estudio solo se ha ensayado el extracto crudo acuoso de S. molle, que estaria incluyendo una mezcla de sustancias activas de las hojas del molle las cuales pueden actuar sinergica y antagonicamente.

Extractos acuosos al 10% de molle no causaron efectos significativos en la mortalidad larvaria y de la pupa de Chrysoperla externa Hagen (Iannacone & Lamas 2003a). En el presente estudio, en los chrisopidos C. cincta y C. asoralis mostraron una mayor sensibilidad, pues el extracto acuoso al 10% a 48 h de exposicion produjeron 75% y 20.1% de mortalidad larvaria, respectivamente. El molle acuoso produjo efectos ovicidas sobre estos dos neuropteros; sin embargo, en C. externa no se observaron efectos en la eclosion de los huevos (Iannacone & Lamas 2003a).

En adultos de Trichogramma pintoi Voegele se presento 28.9% de mortalidad al molle acuoso al 10% (Iannacone & Lamas 2003a). En el presente estudio, O. insidiosus al 10% de molle acuoso produjo efectos significativos de 41.1% de mortalidad. En cambio, el adulto de T. remus no presento efectos significativos al molle acuoso al 10%. De igual forma el parasitoide Copidosoma koehleri Blanchard no presento efecto significativo alguno bajo la accion del molle acuoso (Iannacone & Lamas 2003a).

Ruffinengo et al. (2005) en un analisis comparativo entre nueve plantas con propiedades acaricidas-insecticidas, ha notado que S. molle tiene el mayor indice de selectividad (IS > 16) y un menor riesgo de efecto adverso sobre la abeja A. mellifera.

La aplicacion de estos indices de selectividad (IS) en los binomios: Phthorimaea operculella (Zeller)/C. externa (IS = 8.1), P. operculella/T. pintoi (IS = 3.16) y P. operculella/C. koehleri (IS =1.1), muestran la ventaja del uso del extrato acuoso de molle al 10%, y su menor efecto en los organismos beneficos, pues en los dos primeros casos dieron valores > a 2 (Ruffinengo et al. 2005). Sin embargo, estos mismos extractos acuosos al 10% mostraron efectos adversos principalmente en C. cincta y O. insidiosus (Cuadros 1 y 2). Por lo que el uso simultaneo del extracto de molle con estos dos controladores biologicos no seria compatible dentro de un programa integrado de plagas. En todo caso, el empleo de un controlador biologico y de un extracto botanico podria ser alternado en el manejo integrado de plagas. De esta forma se estaria favoreciendo el uso de alternativas agroecologicas sustentables.

Segun la clasificacion de la IOBC/WPRS (Sterk et al. 1999) el extracto acuoso de molle al 20% es inocuo (mortalidad < 50%) para T. remus y C. asoralis. En cambio, ligeramente nocivo (50 y 79% de mortalidad) para O. insidiosus, y nocivo (> 90% de mortalidad) para C. cincta.

La mayor sensibilidad larvaria por contacto y el mayor efecto en la eclosion de huevos por inmersion de C. cincta por accion del extracto acuoso de S. molle en comparacion a las otras tres especies de enemigos naturales, y principalmente con C. asoralis no puede ser bien explicada con los resultados del presente trabajo. Posiblemente los mecanismos de detoxificacion al molle sean ligeramente diferentes en comparacion a los otros tres controladores biologicos. Un patron opuesto ha sido observado para Ceraeochrysa cubana (Hagen, 1861), que resulto ser mas tolerante a la azadirachtina y al bifentrina que Chrysoperla rufilabris (Burmeister, 1839) a nivel de huevos, larvas y adultos (Schuster & Stansly 2000).

Finalmente, se recomienda realizar ensayos de campo en cultivos como algodon y esparrago con extractos acuosos de S. molle sobre ciertas plagas donde ha observado efectividad, para obtener informacion de su eficacia insecticida y su empleo en conjunto con controladores biologicos en el manejo integrado de plagas.

Recibido: 26/01/2010; aceptado: 22/06/2010.

LITERATURA CITADA

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Jose Iannacone (1,2), Lorena AlvariNo (2)

(1) Laboratorio de Invertebrados--Museo de Historia Natural. Facultad de Ciencias Biologicas. Universidad Ricardo Palma. Av. Benavides 5440, Lima 33, PERU.

(2) Laboratorio de Ecofisiologia Animal. Facultad de Ciencias Naturales y Matematica. Universidad Nacional Federico Villarreal, Av. Rio de Chepen, s/n. Urb. Villa Hermosa, El Agustino, Lima, PERU.
Cuadro 1. Efecto de Schinus molle en terminos de porcentaje
de extracto acuoso en el porcentaje de mortalidad de adultos
de Orius insidiosus (Anthocoridae) de 24 a 48 h y de Telenomus
remus a 48 h.

                               Orius        Telenomus
                            insidiosus        remus

Tiempo                      24 h    48 h       48 h

Concentracion (% extracto)

Control                      0a      0a          0a
1.5                          0a     17.6b        0a
2.5                         10a     23.5b        0a
5                           10a     29.4b        6a
10                          20ab    41.1c       15ab
20                          25b     58.8c        25b
[CL.sub.50] (% extracto)    70.6    14.2        40.9

Porcentajes de mortalidad con letras minusculas iguales en una
misma columna indican que son estadisticamente iguales (Prueba
aposteriori de Tukey: p [mayor que o igual a] 0.05).

Cuadro 2. Efecto de Schinus molle en terminos de porcentaje
de extracto acuoso en el porcentaje de mortalidad de la larva
de primer estadio y de no eclosion de huevos de Ceraeochrysa
cincta y Chrysoperla asoralis (Chrysopidae) a 24 y 48 h de
exposicion.

                               Ceraeochrysa cincta

Tiempo                       24 h    48 h      % de
                                            no eclosion
Concentracion (% extracto)

Control                       0a      0a        0a
1.5                           0a     25b       22.4b
2.5                          15a     45c       50.1c
5                            20b     50c       55.6c
10                          32.5bc   75d       61.2c
20                           55c     90e       61.2c
[CL(E).sub.50]               18.2    3.7        5.1
  (% extracto)

                              Chrysoperla asoralis

Tiempo                      24 h    48 h       % de
                                            no eclosion
Concentracion (% extracto)

Control                      0a      0a         0a
1.5                          0a     6.4a      16.4ab
2.5                          0a      0a        27.6b
5                           3.7a    6.8a       22.1b
10                          19.7b   20.1b      27.6b
20                          35.8c   33.4b      49.8c
[CL(E).sub.50]              27.3    32.2       34.3
  (% extracto)

Letras minusculas iguales en una misma columna indican
que los porcentajes de mortalidad son estadisticamente
iguales (p [mayor que o igual a] 0.05)

Cuadro 3. Efecto de Schinus molle en diferentes especies de acaros,
crustaceos e insectos.

Especie               Taxa            Parametro         Parte de
                      superior        evaluado          la planta

Aedes aegypti L.      Diptera         mortalidad        frutos
                                      larvaria
Apis mellifera L.     Hymenoptera     mortalidad de     hojas
                                      adultos
Anopheles             Diptera         mortalidad        hojas
  arabiensis Patton                   larvaria
Artemia               Crustacea       mortalidad de     hojas
  salina (L.)                         inmaduros
Blatella              Dictyoptera     actividad         hojas y
  germanica                           repelente         frutos
  (L.)                                y aplicacioness
                                      topicas en
                                      adulto
Busseola              Lepidoptera     mortalidad        hojas y
  fusca (Fuller)                      larvaria          frutos
Ceraeochrysa          Neuroptera      mortalidad        hojas
  cincta                              larvaria
  (Schneider)                         y ovicida
Copidosoma            Hymenoptera     mortalidad y      hojas
  koehleri                            emergencia
  Blanchard                           de adultos
Culex                 Diptera         mortalidad        hojas y
  quinquefasciatus                    larvaria          frutos
  Say
Cydia pomonella L.    Lepidoptera     mortalidad        frutos
                                      larvaria
Chrysoperla           Neuroptera      mortalidad        hojas
  asoralis                            larvaria
  (Bank)                              y ovicida
Chrysoperla           Neuroptera      mortalidad        hojas
  externa                             larvaria
  Hagen                               y ovicida
Drosophila            Diptera         actividad         hojas
  melanogaster                        insecticida
  Meigen                              y repelente
Musca                 Diptera         actividad         frutos
  domestica L.                        repelente
                                      en adultos
Nezara                Hemiptera       insecticida       hojas y
  viridula L.                         fumigante,        frutos
                                      por contacto
                                      y repelente en
                                      ninfas
Orius                 Hemiptera       mortalidad de     hojas
  insidiosus Say                      adultos
Pediculus humanus     Phthiraptera    mortalidad de     hojas
  capitis (De Geer)                   adultos
Phthorimaea           Lepidoptera     mortalidad        hojas
  operculella                         larvaria
  (Zeller)                            y de adultos,
                                      ovicida y
                                      pupicida
Sitophilus            Coleoptera      mortalidad y      hojas y
  oryzae L.                           repelencia        frutos
                                      en adultos
Sitophilus            Coleoptera      mortalidad y      frutos
  zeamais Mots.                       emergencia
                                      de adultos,
                                      perdida peso
                                      del grano
Telenomus             Hymenoptera     mortalidad de     hojas
  remus Nixon                         adultos
Triatoma              Hemiptera       actividad         hojas y
  infestans                           repelente e       frutos
  (Klug)                              insecticida s
                                      en ninfas y
                                      huevo
Tribolium             Coleoptera      repelencia y      hojas y
  castaneum                           mortalidad        frutos
  Herbst                              de adultos
Tribolium confusum    Coleoptera      actividad         hojas
  Jacquelin                           insecticida
  du Val                              y repelente
Trichogramma          Hymenoptera     Mortalidad y      hojas
  pintoi                              emergencia
  Voegele                             de adultos
Varroa destructor     Acari           repelencia y      hojas
  Anderson &                          mortalidad
  Trueman                             de adultos
Xanthogaleruca        Coleoptera      repelencia y      hojas
  luteola                             mortalidad
  Muller                              de adultos

Especie               Formulacion           Referencia

Aedes aegypti L.      extracto acuoso       Chantraine et al. (1998),
                      y aceite esencial     Massebo et al (2009)
Apis mellifera L.     aceite esencial       Ruffinengo et al (2005)
Anopheles             aceite esencial       Massebo et al. (2009)
  arabiensis Patton
Artemia               extracto etanolico    Pimentel et al. (2002)
  salina (L.)         y cloroformico
Blatella              extracto de etanol    Guardiola et al. (1990),
  germanica           y eter de petroleo    Sanchez et al. (2006)
  (L.)                                      Ferrero et al. (2007)
Busseola              extracto acuoso       Amlak & Azerefegne (1999)
  fusca (Fuller)      extracto acuoso       Chirino et al. (2001)
Ceraeochrysa          extracto acuoso       presente estudio
  cincta
  (Schneider)
Copidosoma            extracto acuoso,      Iannacone &
  koehleri            hexanico y            Lamas (2003a)
  Blanchard           acetonico
Culex                 extracto acuoso       Perez-Pacheco
  quinquefasciatus    y acetonico           et al. (2004)
  Say
Cydia pomonella L.    extracto acuoso       Chirino
                                            et al. (2001)
Chrysoperla           extracto acuoso       presente estudio
  asoralis
  (Bank)
Chrysoperla           extracto acuoso,      Iannacone &
  externa             hexanico y            Lamas (2003a)
  Hagen               acetonico
Drosophila            extracto acuoso       Steinbauer (1995)
  melanogaster
  Meigen
Musca                 extracto acuoso       Wimalaratne
  domestica L.                              et al. (1996)
Nezara                aceite esencial       Werdin
  viridula L.                               et al. (2008)
Orius                 extracto acuoso       presente estudio
  insidiosus Say
Pediculus humanus     aceite esencial       Gutierrez
  capitis (De Geer)                         et al. (2009)
Phthorimaea           extracto acuoso,      Iannacone &
  operculella         hexanico y            Lamas (2003b,c)
  (Zeller)            acetonico
Sitophilus            aceite esencial       Benzi
  oryzae L.                                 et al. (2009)
Sitophilus            polvo vegetal         Silva
  zeamais Mots.                             et al. (2005)
Telenomus             extracto acuoso       presente estudio
  remus Nixon
Triatoma              extracto hexanico     Ferrero
  infestans                                 et al. (2006)
  (Klug)
Tribolium             aceites esenciales,   Dal Bello &
  castaneum           extracto etanolico    Padin (2006),
  Herbst              y hexanico            Descamps et al. (2008)
Tribolium confusum    extracto acuoso       Steinbauer (1995)
  Jacquelin
  du Val
Trichogramma          extracto acuoso,      Iannacone &
  pintoi              hexanico y            Lamas (2003a)
  Voegele             acetonico
Varroa destructor     aceite esencial       Ruffinengo
  Anderson &                                et al. (2005)
  Trueman
Xanthogaleruca        extracto acuoso       Huerta
  luteola             y etanolico           et al. (2010)
  Muller
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Author:Iannacone, Jose; Alvarino, Lorena
Publication:Acta Zoologica Mexicana (nueva serie)
Date:Sep 1, 2010
Words:6110
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