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Taxonomic distinctness of soft-bottoms mollusks from Gulf of Batabano, Cuba/Distincion taxonomica de los moluscos de fondos blandos del Golfo de Batabano, Cuba.

INTRODUCCION

Para conocer los cambios o variaciones que tienen lugar en los ensamblajes de especies, sean estas ocasionadas por factores naturales y/o antropogenicos, la reconstruccion de datos historicos es un elemento esencial para lograr dicho objetivo (Falace, 2000). Los datos ambientales historicos pueden ser dificiles de interpretar cuando son analizados con medidas de riqueza y abundancia de especies. Lo expuesto anteriormente se debe a que esas medidas estan afectadas por el tipo y complejidad del habitat, metodos de muestreo, tamano de muestra y esfuerzo de muestreo, asi como por el conocimiento sistematico del grupo (o grupos) que este bajo estudio o las discrepancias en la nomenclatura existente entre diferentes autores (Ceshia et al., 2007).

Recientemente, algunos estudios ecologicos han propuesto el uso de las categorias taxonomicas superiores para evaluar los patrones espacio-temporales de la biodiversidad en las comunidades (Piazzi et al., 2002; Giangrande, 2003). En este contexto se han creados varios indices que incluyen en sus mediciones de diversidad, la afinidad taxonomica que existe entre las especies presentes en un sitio determinado. Dentro de estos, se tiene los indices de Distincion Taxonomica Promedio Delta+ ([[DELTA].sup.+], Clarke & Warwick, 1998) y la Variacion de la Distincion Taxonomica Lambda+ ([[LAMBDA].sup.+] Clarke & Warwick, 2001). Delta+ ([[DELTA].sup.+]) es la distancia taxonomica promedio de las ramas del arbol taxonomico mediante el cual se conectan todos los pares de especies registradas en una muestra y puede interpretarse como la amplitud taxonomica promedio de la muestra. Lambda+ ([[LAMBDA].sup.+]) es la varianza de las distancias taxonomicas entre cada par de especies, que tiene la capacidad de distinguir diferencias entre la estructura taxonomica de las comunidades con algunos generos que tengan alta riqueza de especies y otras con taxones superiores que tengan una o pocas especies. Tambien se puede decir que este indice es un reflejo de cuan equitativo es el arbol taxonomico de una muestra (Clarke & Warwick, 1999).

[[DELTA].sup.+] y [[LAMBDA].sup.+] estan siendo ampliamente usadas para detectar los efectos causados por factores naturales y/o humanos en los ecosistemas (Brown et al., 2002; Ceshia et al., 2007; Hong & Zhinan, 2010; Tan et al., 2010; Xu et al., 2011, 2012). Esta utilidad se debe a que ambos indices no estan influenciados por el numero de especies, son poco afectados por el tipo y/o complejidad del habitat y presentan un marco estadistico sobre el cual se puede obtener un valor estandar para realizar las comparaciones con los valores obtenidos a partir de las muestras de campo. Lo anterior evidencia que estos indices no precisan de sitios considerados como control (pocos perturbados) para probar la magnitud de sus cambios (Warwick & Clarke, 1995, 1998, 2001; Leonard et al., 2006). Ademas, sus calculos se realizan a partir de simples listados o inventarios de especies, lo que les confiere un uso practico en cuanto a costos y ahorro de tiempo y personal en la realizacion de estudios de monitoreo e impacto ambiental (Warwick & Light, 2002).

La importancia y robustez de los indices de distincion taxonomica para evaluar la biodiversidad marina y el estado ecologico de los ecosistemas ha sido demostrada en diferentes grupos de organismos (Clarke & Warwick, 1998; Hall & Greenstreet, 1998; Price et al., 1999; Rogers et al., 1999; Warwick & Turk, 2002; Mouillot et al., 2005; Campbell & Novelo-Gutierrez, 2007; Tan et al., 2010; Xu et al., 2011). Tambien la sensibilidad de estos para detectar efectos negativos inducidos por las actividades humanas ha sido probada (Clarke & Warwick, 1998, 2001; Brown et al., 2002; Leonard et al., 2006; Somerfield et al., 2006; Hong et al., 2010; Xu et al., 2012) y cuestionada a traves de diferentes escenarios de perturbaciones antropogenicas (Heino et al., 2005; Salas et al., 2006; Bevilacqua et al., 2011).

Dentro de las comunidades zoobentonicas el Phylum Mollusca ha sido considerado como grupo focal para los estudios de biodiversidad en el ambiente marino, dado que es el segundo en cuanto a numero de especies despues de los artropodos y presenta una gran variedad de taxones marinos bentonicos (Lalli & Parsons, 1997). Asi mismo, los moluscos tienen un amplio espectro trofico que engloba practicamente a todas las formas conocidas y presenta una elevada radiacion evolutiva (Espinosa, 1992). Estas caracte-risticas, hacen muy atractiva la sugerencia de utilizar a los moluscos para determinar los cambios o las variaciones en las comunidades ecologicas en una region determinada.

En el Golfo de Batabano (GB) los efectos de las perturbaciones naturales vinculadas al cambio climatico (huracanes), combinados con diversas acciones antropogenicas (represamiento de los rios, deforestacion del manglar, construccion de diques, actividad industrial, entre otros), han permitido observar senales de deterioro ambiental en su medio fisico y biologico. Dentro de los fisicos, se han detectado cambios en la distribucion textural de los sedimentos (Guerra et al., 2000) y en la evolucion de la hidrodinamica sedimentaria (Acker et al., 2004). Como biologicos estan la regresion y perdida de areas de pastos marinos en zonas en contacto con tierra firme en la costa norte del golfo (Cerdeira et al., 2008), cambios drasticos en la densidad, biomasa, riqueza de especies y estructura de las comunidades del bentos en varias zonas del litoral de su costa norte y al noreste de la Isla de La Juventud, asumiendo que estos cambios son debidos a las actividades humanas realizadas en la region desde hace 25 anos (Arias-Schreiber et al., 2008).

El objetivo del presente trabajo fue comprobar la aplicabilidad de los indices de distincion taxonomica en la malacofauna del GB, como herramienta para evaluar la biodiversidad en los ecosistemas bentonicos de fondos blandos de esta region, analizando la estructura taxonomica de los ensamblajes de las especies de moluscos registradas en el periodo 1981-1985 y los anos 2004 y 2007.

MATERIALES Y METODOS

Area de estudio

El GB es un cuerpo de agua semicerrado ubicado en la region suroccidental de Cuba (Fig. 1). Tiene una superficie aproximada de 21.805 [km.sup.2], con una profundidad media de 6 m (Cerdeira et al., 2008). En su litoral norte (N) y oeste (O), Isla de La Juventud y en los centenares de cayos existentes en esta region se localizan franjas de bosques de mangles. En el litoral sur (S) esta limitada por cayos, bajos y arrecifes coralinos costeros que en determinadas regiones emergen en forma de crestas arrecifales (Gonzalez-Ferrer et al., 2004) y en otras estan interrumpidas por algunos canales de entrada que en ocasiones presentan comuni-cacion con el oceano abierto (Fig. 1). En el litoral norte se localizan la mayoria de los asentamientos humanos donde se producen contaminantes residuales industriales, agropecuarios y domesticos que son vertidos a su interior.

La circulacion de la corriente marina es de este a oeste y describe una curva suave hacia el norte con baja velocidad (10,6 cm [s.sup.-1]) (Emilsson & Tapanes, 1971). Sus fondos van desde fangosos sin vegetacion a los arenosos, arenosos fangosos y fango arenosos con o sin vegetacion. En los fondos cubiertos por pastos marinos la especie que predomino fue la fanerogama marina Thalassia testudinum (Banks & Konig, 1805), la cual se presento en diferentes densidades (Cerdeira et al., 2008).

Procedencia de los datos y nomenclatura

Se utilizo la informacion disponible de moluscos de fondos blandos obtenida en 41 sitios de muestreo distribuidos en el GB (Tabla 1, Fig.1). Los datos provienen de nueve prospecciones ecologicas realizadas en el periodo 1981-1985, en que se muestrearon 20 sitios (Tabla 1, Fig.1a) y en los anos 2004 y 2007 en que se muestreo 21 sitios, de los cuales 18 fueron analizados en el 2004 (Tabla 1, Fig. 1b) y 8 en el 2007 (Tabla 1, Fig. 1c). Varios sitios de muestreo en 2004 y 2007 se ubicaron en los mismos sitios muestreados durante 1981-1985, mientras que otros se localizaron en areas proximas a estos para establecer comparaciones. Siete sitios (21, 28, 24, 25, 80, 81, 88) de muestreo del 2004 se confinaron proximos al litoral de la costa norte del golfo, mientras que en 2007 todos se ubicaron alejados de esta zona (Figs. 1b, 1c). El periodo que se analizo en este estudio fue de 26 anos.

La informacion de 1981-1985 se obtuvo de Alcolado (1990) y se refiere solamente a la presencia de las especies de moluscos por sitio de muestreo. El elenco sistematico de las especies de moluscos del ano 2004 fue obtenido de la base de datos del Instituto de Oceanologia y el de 2007 mediante un crucero de investigacion realizado por especialistas del Centro de Investigaciones Pesqueras de Cuba. En ambos elencos sistematicos se tiene el listado del numero de individuos por especie de molusco por cada sitio de muestreo, arte de muestreo, numero de replicas (Tabla 1) y una descripcion detallada del habitat bentico donde se localizaron.

Para la colecta de las muestras de moluscos se utilizo una rastra epibentonica constituida por un copo interno con una malla de 4 mm de abertura y otro externo, protector, con una malla de 1 cm de abertura. En el periodo 1981-1985 y los anos 2004 y 2007 las dimensiones de las mallas usadas para la colecta de los moluscos fueron similares. La diferencia de la rastra vario solamente en la amplitud de su zona de arrastre (Tabla 1). Los organismos colectados fueron pasados por un tamiz de 4 mm de abertura de malla para separarlos del sedimento y se seleccionaron solamente los vivos.

Debido a la diferente naturaleza de los datos del periodo 1981-1985 con respecto a los de 2004 y 2007 y a las variaciones en el esfuerzo de muestreo (Tabla 1), los datos fueron estandarizados como presencia/ausencia (p/a). Dicha estandarizacion permitio hacer uso de los indices Delta+ y Lambda+ ya que basan sus analisis en datos cualitativos (p/a) y son robustos a las diferencias de esfuerzo de muestreo (Warwick & Clarke, 1995, 1998, 2001).

Un analisis de la eficiencia de muestreo en el periodo 1981-1985 y los anos 2004 y 2007 se realizo mediante los estimadores de riqueza de especies no parametricos Chao-2, Jacknife-1 y Jacknife-2, cuyos calculos se realizaron con el programa PRIMER v6.1 (Clarke & Gorley, 2006). El resultado obtenido demostro que la eficiencia fue mayor (82%) en el periodo 1981-1985 que en los anos 2004 y 2007 (50 y 68% respecti-vamente). Este resultado limita el uso de los indices clasicos de diversidad (Shannon-Wiener, Riqueza de Margalef, entre otros), asi como los analisis de abundancias de las especies con fines comparativos, que es el objetivo propuesto en este estudio. Dada las limitaciones expuestas con anterioridad, se utilizo el indice de frecuencia de aparicion de las especies (numero de sitios de muestreo donde las especies aparecen contra el numero total de sitios), para determinar cuales presentaron mayor frecuencia de aparicion o distribucion espacial en el periodo y anos analizados. Este indice se expreso como un porcentaje.

Para facilitar el analisis espacial la region se dividio en tres zonas de acuerdo al criterio de Arias-Schreiber et al. (2008). La Zona I, se enmarco entre la Ensenada de La Broa y las aguas adyacentes del poblado Batabano, Guanimar y el sector este del sur de la provincia de Pinar del Rio, cerca de Punta Capitana, que se caracterizo por presentar la mayor concentracion de focos contaminantes en la region (Perigo et al., 2005). La Zona II ubicada en la region oeste y Zona III ubicada en la region este, fueron propuestas considerando una mayor influencia de tierra firme de la isla principal (Cuba) para la Zona II y mayor influencia marina en la Zona III (Figs. 1a-1c).

Los nombres de las especies registradas en cada periodo fueron actualizados con la literatura taxonomica mas reciente: Espinosa et al. (1995); Espinosa & Ortea (1998, 1999, 2001, 2003); Ortea & Espinosa (2001) y Mikkelsen & Bieler (2008). El ordenamiento taxonomico se baso fundamentalmente en Bouchet et al. (2005), Espinosa et al. (2005, 2007) y Espinosa & Ortea (2010).

Analisis de datos

Para estimar los indices de distincion taxonomica, una clasificacion Linneana de cinco niveles (clase, orden, familia, genero y especie), tambien llamada lista madre, se utilizo como proxy para representar las relaciones taxonomicas de los individuos de todas las especies registradas en el periodo 1981-1985 y anos 2004 y 2007. Se estimaron los indices de Distincion Taxonomica Promedio (Delta+, [[DELTA].sup.+]) y Variacion de la Distincion Taxonomica (Lambda+, [[LAMBDA].sup.+]) de las muestras a partir de las ecuaciones propuestas por Clarke & Warwick (1998, 2001).

[[DELTA].sup.+] = [[SIGMA][[SIGMA].sub.i<j][w.sub.ij]/[S(S-1)/2]

[[LAMBDA].sup.+] = [[SIGMA][[SIGMA].sub.i<j][([w.sub.ij] - [[DELTA].sup.+]).sup.2]]/[S(S-1)/2]

donde: [w.sub.ij] es la distancia taxonomica (peso taxonomico) a traves del arbol de clasificacion Linneana de cualquier par de individuos, siendo el primero para la especie i y el segundo para la especie j y S el numero total de especies en la muestra. El peso taxonomico ([w.sub.ij]) es un valor que debe aumentar con la separacion taxonomica entre las especies y para este trabajo los valores fueron dados de forma tal que hubiese un incremento constante de un nivel a otro, segun lo propuesto por Clarke & Warwick (1999). Los valores de [[DELTA].sup.+] y [[LAMBDA].sup.+] fueron calculados usando la rutina Diverse del programa PRIMER 6.1 (Clarke & Gorley, 2006).

Analisis espacio-temporal de los indices de distincion taxonomica

A partir de la lista madre de especies de toda la region, con la subrutina Taxdtest del programa PRIMER 6 v.1 (Clarke & Gorley, 2006), se calcularon a traves de la generacion de submuestras (sublistas de numeros de especies) provenientes de 1000 iteraciones aleatorias sin remplazo los valores esperados de [[DELTA].sup.+] y [[LAMBDA].sup.+]. Estos valores generan una distribucion de probabilidad en forma de embudo con contornos de confianza al 95% cuando se grafican contra el numero de especies. Este analisis se considero para comparar los valores calculados de estos indices a partir de las muestras con los esperados o calculados a partir del proceso de iteracion. Para el calculo de los indices de distincion taxonomica promedio y su variacion se excluyeron los sitios 21 y 30, por presentar solo uno o dos individuos representando a una especie, lo que es insuficiente para realizar el calculo de estos indices, ya que sus valores son atipicos (Clarke & Warwick, 1999). Esto condiciono al calculo de los indices [[DELTA].sup.+] y [[LAMBDA].sup.+] solamente a 39 sitios.

Para comprobar si la estructura taxonomica de la malacofauna de la region habia tenido cambios a escala temporal en los 26 anos, se calcularon los valores de los indices [[DELTA].sup.+] y [[LAMBDA].sup.+] para cada uno de los sitios muestreados en el periodo 1981-1985 y los anos 2004 y 2007. Estos valores se contrastaron con la distribucion probabilistica en forma de embudo con limites de confianza del 95%.

Analisis espacio-temporal de la estructura comunitaria de la malacofauna

La riqueza taxonomica de la malacofauna de fondos blandos del GB se comparo entre el periodo 1981-1985 y los anos 2004 y 2007 a escala espacial y temporal mediante el analisis del estadistico t. En aquellos casos que no se cumplio con la normalidad, se aplico la prueba de Kruskal-Wallis (K-W). Ademas, se realizo el diagrama de caja y bigote (Box-Plot) para conocer cuales medianas diferian entre si. Estos analisis estadisticos se realizaron con el programa Statgraphics Centurion XV (2007).

La similitud de la estructura comunitaria entre 1981-1985 y los anos 2004 y 2007 se comprobo mediante un analisis de clasificacion, construyendo un dendrograma por el metodo de agrupamiento de pares con la media aritmetica ponderada (UPGMA) (Clarke & Gorley, 2006). Las relaciones entre los sitios de muestreo (analisis espacial) se realizaron mediante la prueba de escalamiento multidimensional no metrico (nMDS). Para conocer el patron de la estructura comunitaria de los moluscos de la region y para detectar la existencia de diferencias significativas entre los grupos formados se realizo la prueba ANOSIM (Clarke & Gorley, 2006). Las matrices de similaridad se obtuvieron mediante el uso del indice de Sorensen a partir de los datos de presencia/ausencia (p/a) de las especies.

RESULTADOS

Composicion taxonomica

Durante el periodo de estudio se registro un total de 182 especies de moluscos de fondos blandos en los 41 sitios de muestreo, distribuyendose en 3 clases, 20 ordenes, 60 familias y 137 generos (Anexo 1). Los bivalvos estuvieron representados por 89 especies, 10 ordenes, 23 familias y 71 generos, los gasteropodos por 91 especies, 8 ordenes, 35 familias y 64 generos, y los escafopodos por 2 especies, 2 ordenes, 2 familias y 2 generos (Tabla 2).

La composicion taxonomica de las tres clases de moluscos (Bivalvia, Gastropoda y Scaphopoda), se caracterizo por una disminucion del numero de ordenes, familias, generos y especies con respecto al periodo 1981-1985. Sin embargo dichas variaciones observadas no fueron significativas: bivalvos (t = 1,13; P = 0,36), gasteropodos (t=2,67; P = 0,12) y escafopodos (t = 1,00; P = 0,40). La riqueza taxonomica disminuyo en 2004 y 2007 en todas las zonas estudiadas al compararla con la del periodo 1981-1985. Esta disminucion fue estadisticamente significativa (K-W = 8,62; P = 0,03) para el 2004 debido a la baja riqueza encontrada en la Zona I (Fig. 2).

Las tres clases de moluscos fueron halladas en el 95 y 35% de los sitios muestreados en el periodo 1981-1985 y 2007 respectivamente. Ademas, en el 2007 se registraron dos clases en el 65% de los sitios de muestreo. En el 2004 no se registraron las tres clases en ninguno de los sitios y se caracterizo por la presencia solamente de la clase Bivalvia en el 46,1% de los sitios. Desde el punto de vista temporal 32 especies de moluscos (17,5%) fueron comunes entre el periodo 1981-1985 y anos 2004 y 2007 (Anexo 1). De las cuales 16 (50%) correspondieron a bivalvos, 15 (46,8%) a gasteropodos y 1 (3,1%) a escafopodos (Anexo 1).

Entre el 60% y 100% de los sitios muestreados se registraron 24 especies de moluscos en el periodo 1981-1985 y 9 en el 2007. Durante 1981-1985 esas especies estuvieron compuestas por 12 especies de bivalvos, 11 de gasteropodos y 1 de escafopodos y las del 2007 por 7 especies de bivalvos y 2 de gasteropodos. Ninguna especie fue registrada en el 60% de los sitios muestreados en el 2004 y solo 6 entre el 38 y 54% de los sitios y de ellas 5 fueron bivalvos y 1 de gastero-podos.

Laevicardium serratum (100%), Cerithium eburneum (95%), Nassarius albus (95%), Columbella mercatoria (90%) y Antalis antillaris (90%) presentaron los mayores porcentajes de aparicion durante 1981-1985. En el 2004 los bivalvos L. serratum, Tucetona pectinata y Chione cancellata presentaron los mayores porcentajes de aparicion con el 54% de los sitios cada una, seguidas por Pitar fulminatus (46%), Ctena orbiculata y C. eburneum con el 38% cada una. En el 2007 los bivalvos Laevicardium serratum y C. cancellata se registraron en el 100% de los sitios de muestreo, seguidos por P. fulminatus y C. eburneum con el 87% cada una y T. pectinata con el 75%.

Variacion temporal y espacial de la distincion taxonomica

Los resultados expuestos en la Fig. 3 indican que ni en el periodo 1981-1985 ni en 2004 y 2007 se localizaron fuera de los contornos probabilisticos de la distribucion esperada en ambos indices: Delta+ ([[DELTA].sup.+]) y Lambda+ ([[LAMBDA].sup.+]). El valor esperado del indice de distincion taxonomica promedio [[DELTA].sup.+] en los 26 anos analizados fue de 87 y la variacion en la distincion taxonomica [[LAMBDA].sup.+] de 240.

Los valores de [[DELTA].sup.+] en 2004 y 2007 (86,21 y 86,90 respectivamente) fueron menores al de la media esperada y en 1981-1985 fue superior (87,28), no detectandose diferencias significativas (P > 0,05) en ambos casos. Para [[LAMBDA].sup.+] los valores de los anos 2004 (271,42) y 2007 (257,82) fueron superiores a la media esperada y menor (232,86) en 1981-1985, siendo no significativo (P > 0,05) (Figs. 3a-3b).

Desde el punto de vista espacial la estructura taxonomica de los moluscos mostro diferencias significativas. Para [[DELTA].sup.+] y [[LAMBDA].sup.+] los sitios de muestreo del 1981-1985 se localizaron dentro de la distribucion esperada con valores de [[DELTA].sup.+] por encima o muy cerca de la media esperada (87) y con valores por debajo de la media esperada (240) para [[LAMBDA].sup.+] (Figs. 3c-3d).

Cuatro sitios (24, 25, 27 y 33) del ano 2004 se localizaron fuera de la distribucion esperada de [[DELTA].sup.+], que presentaron valores menores (77,14; 81,44; 74, 29 y 58 [less than or equal to] 0,05) a la media esperada (87) y de estos el que presento el menor valor fue el 33 (Fig. 3c). Para [[LAMBDA].sup.+], cinco sitios de muestreo (24, 25, 27, 33 y 38) se localizaron fuera de la distribucion esperada, de los cuales tres (24, 27 y 33) se ubicaron fuera del contorno probabilistico inferior y con valores bajos (48,98; 119,73 y 36 respectivamente) y significativos (P [less than or equal to] 0,05) respecto a la media esperada (240). Los sitios 25 de 2004 y 38 de 2007 se localizaron fuera y por encima del contorno probabilistico superior con valores altos (397,93 y 42,72 respectivamente) y significativos (P [less than or equal to] 0,05) respecto a la media esperada (Fig. 3d).

Patron espacio-temporal de la estructura comunitaria de los moluscos

Los analisis de ordenacion por escalamiento multidimensional no metrico (nMDS) y el de clasificacion mostraron la formacion de dos grupos bien definidos (Figs. 4a-4b). El analisis de clasificacion identifico un grupo conformado por 2004 y 2007 y otro por 1981-1985 (Fig. 4a). El nMDS tambien identifico la formacion de dos grupos pero en este caso de sitios de muestreo, los que estan en correspondencia con el periodo y anos analizados (Fig. 4b). El resultado del ANOSIM mostro diferencias estadisticamente significativas entre los ensamblajes de moluscos del periodo 1981-1985 y los anos 2004 y 2007 (R = 0,30; P = 0,01).

DISCUSION

La no existencia de cambios significativos en la estructura taxonomica de los moluscos del periodo 1981-1985 y anos 2004 y 2007 indico que ambas estructuras se caracterizaron por la presencia de un buen numero de categorias taxonomicas (elevada amplitud taxonomica), donde hubo una distribucion equitativa de especies. Ademas, las especies que conformaron esta estructura taxonomica estaban taxonomicamente poco emparentadas entre si. Situacion similar se presento en la composicion taxonomica de las tres clases de moluscos registradas en el periodo 1981-1985 y anos 2004 y 2007 (Tabla 2).

El valor similar de [[DELTA].sup.+] (87,28) en 1981-1985 y muy proximo (86,90) el del ano 2007 respecto a la media esperada (87) (Fig. 3a), indico que las estructuras taxonomicas de los ensamblajes de moluscos fueron las mas estables durante los 26 anos analizados. Dicha estabilidad pudo ser reflejo de un ambiente con muy bajo nivel de perturbacion que permitio la coexistencia de un mayor numero de especies en los diferentes habitats benticos de fondos blandos del GB. No obstante el valor ligeramente superior de [[DELTA].sup.+] en el periodo 1981-1985 respecto a la media esperada, se deberia a caracteristicas ambientales muy particulares respecto a las de 2004 y 2007.

La amplia distribucion espacial (60-100% de los sitios de muestreo) de 32 especies de moluscos entre el periodo 1981-1985 y el 2007 demuestra la existencia de la estabilidad ambiental que existio en ese ano al compararla con el ano 2004. Sin embargo, el hecho que en el 95% de los sitios de muestreo se registraran las tres clases de moluscos y que la cantidad de especies de bivalvos (12) y gasteropodos (11) hayan sido similares en el periodo 1981-1985 indica que las condiciones ambientales en ese periodo fueron las mas estables en los 26 anos analizados.

Las condiciones fisicas, meteorologicas y bioticas de la region en el periodo 1981-1985 fueron muy diferentes a las de 2004 y 2007 y han quedado reflejadas en varios estudios, donde se ha demostrado la existencia de cambios sustanciales con el paso del tiempo. Puga et al. (2010) hallaron un aumento en la frecuencia e intensidad de los ciclones tropicales en Cuba a partir de 2001, muchos de los cuales afectaron al GB. Cambios de la hidrodinamica y depositacion sedimentaria (Giermo & Volkov, 1988; Acker et al., 2004; Guerra et al., 2000; Alonso-Hernandez et al., 2011), asi como de la calidad de las aguas y sedimentos (Perigo et al., 2005; Loza et al., 2007) y cambios en las comunidades bentonicas (Arias-Schreiber et al., 2008; Cerdeira et al., 2008; Lopeztegui & Capetillo, 2008), han sido senaladas en varias localidades del golfo, las que conjuntamente con la disminucion en las capturas de especies de interes comercial (Claro et al., 1990; Baisre et al., 2003; Puga et al., 2010), dan indicios de cambios a escalas locales y mesoescala en esta region.

La estructura taxonomica de los sitios de muestreo 24, 25, 27 y 33 del ano 2004 se caracterizo por una reduccion en el numero de categorias taxonomicas (poca amplitud taxonomica) y una distribucion desigual de las especies en esas categorias. Lo anterior indica que las especies que conformaron dicha estructura estuvieron taxonomicamente mas emparentadas entre si, demostrando la existencia de cierta inestabilidad ambiental.

La menor distribucion espacial (frecuencia de aparicion de las especies <60% de los sitios de muestreo) de las especies de moluscos en el GB hallada en el ano 2004 seria resultado de los efectos ocasionados por la combinacion de factores naturales (huracanes) y humanos. El registro de una clase de moluscos en tres sitios de muestreo (21, 24 y 30), asi como el hallazgo de dos clases en cuatro sitios (23, 25, 31, 33) que fueron ubicados en el litoral N del GB (Fig. 1b) dan evidencias que en esta region del golfo, los efectos inducidos por las actividades humanas (Montalvo et al., 2000; Perigo et al., 2005; Martinez-Daranas et al., 2009) fueron una de las causas que afectaron la estructura taxonomica de los moluscos. Sin embargo, las diferencias en cantidad y tipo de moluscos registrados entre esos sitios, conllevan a pensar en que no todo el litoral N del GB presento el mismo nivel de afectacion generado por las actividades humanas. Esto requiere un estudio ecologico mas detallado, que considere agentes contaminantes en agua y sedimentos, distancia a la costa de los sitios de muestreo y el analisis de varios grupos bentonicos para dilucidar la situacion ambiental en esta region del golfo.

Los valores bajos y significativos de [[DELTA].sup.+] de los sitios de muestreo 24, 25, 27 y 33 del 2004, asi como los bajos porcentajes de distribucion espacial de las especies tambien pueden ser explicados por los efectos ocasionados por el impacto del huracan Charley (Categoria 3, escala Saffir-Simpson) en agosto de ese mismo ano y a los inducidos indirectamente por los fuertes oleajes e intensas lluvias del huracan Ivan (Categoria 5, escala Saffir-Simpson) durante su paso por los mares adyacentes al sur del golfo, un mes despues (septiembre) del paso del Charley. Sin embargo, los valores bajos y significativos de [[LAMBDA].sup.+] observados en los sitios 24, 27 y 33 y alto y significativo para el sitio 25 proporcionan evidencias que el efecto de estos eventos no fue de igual magnitud en cada uno de ellos. En este contexto varias investigaciones han demostrado que los huracanes pueden inducir disminuciones, perdidas o incrementos en la abundancia y diversidad de los organismos bentonicos de fondos blandos como fue la perdida de algunas especies en Bahia Chesapeake, despues del paso de la Tormenta Tropical Agnes en 1972 (Boesch et al., 1976) y en la comunidad bentonica de La Cuenca Cape Fear, despues del Huracan Fran (Mallin et al., 1999). Tambien la disminucion no significativa en la infauna intermareal en Hawaii despues del Huracan Iniki en 1992 (Dreyer et al., 2005), asi como el incremento significativo de la diversidad de especies de invertebrados de fondos blandos, pero no significativo en el numero total de individuos al Este de Virginia, despues del Huracan Isabel (Hughes et al., 2009).

Los huracanes son eventos catastroficos que alteran severamente los ecosistemas, induciendo un amplio rango de respuesta a la biota intermareal y submareal (Hughes et al., 2009). Esas respuestas estaran condicionadas segun la intensidad y frecuencia de esos eventos, las caracteristicas ecologicas de la zona impactada y determinados efectos negativos ocasionados por factores antropogenicos. Los mas bajos y significativos valores de [[DELTA].sup.+] y [[LAMBDA].sup.+] hallados en los sitios 24 y 33 pudieron ser consecuencia de la combinacion de los efectos ocasionados por los huracanes con las condiciones de deterioro que presento la zona donde se ubicaron estos sitios debido a la perdida de areas de pastos marinos (Cerdeira et al., 2008). Esta situacion es mas drastica para el sitio 33 donde sus fondos estan desprovistos de vegetacion, ademas de presentar cierto nivel de afectacion por contaminacion organica (Perigo et al., 2005). Los efectos negativos observados en estos sitios (24 y 33) fueron similares a los obtenidos por Arias-Schreiber et al. (2008) e Hidalgo & Areces (2009), quienes detectaron diferencias significativas en la estructura de las comunidades bentonicas y valores bajos y significativos de biomasas y densidades del macro-zoobentos en estos mismos sitios, al compararlos con los resultados obtenidos en 1981 por Alcolado (1990) e Ibarzabal (1990). Tambien son similares a los obtenidos por Tan et al. (2010) y Xu et al. (2011) quienes demostraron que el par de indices [[DELTA].sup.+] y [[LAMBDA].sup.+] presentaron valores bajos y significativos en gradientes de estres ambiental ocasionados por el impacto de diferentes actividades humanas.

La reduccion en el numero de categorias taxonomicas observada en el sitio 27 se deberia a la combinacion de los efectos de los huracanes con las caracteristicas intrinsecas del habitat donde se localizo este sitio. Sus fondos se caracterizaron por ser fangosos con poca vegetacion lo que habria generado determinadas condiciones ambientales que al combinarse con el efecto de los huracanes, afectaron la estructura taxonomica de las comunidades de moluscos. Ibarzabal (1982), Jimenez & Ibarzabal (1982) e Hidalgo & Areces (2009) registraron mayores diversidades de grupos taxonomicos en sustratos arenosos y areno-fangoso con vegetacion que en sedimentos fangosos, lo que refuerza la idea que el sustrato fangoso con vegetacion puede estar imponiendo determinadas restricciones ambientales de manera natural que afectan la diversidad.

La estructura taxonomica que caracterizo al sitio 25, aunque fue similar a la del sitio 27, reflejo la presencia de condiciones ambientales adversas. Senales de deterioro ambiental (perdidas de areas y/o disminucion de cobertura de pastos marinos y presencia de altas densidades de especies oportunistas de poliquetos (Arias-Schreiber et al., 2008; Cerdeira et al., 2008) observadas en el area donde se localizo este sitio, hecho que puede justificar la afectacion en la estructura taxonomica de estos organismos.

La estructura taxonomica del sitio 38 muestreado en el 2007, indico la presencia de una distribucion desigual de las especies en las categorias taxonomicas. La escasa equidad registrada en bivalvos origino el alto valor y significativo de [[LAMBDA].sup.+] (Fig. 3d). Dicha desigualdad se debio a la desproporcion en el numero de familias (3) y generos (8) en el Orden Veneroida de la clase Bivalvia y a la elevada presencia de Tucetona pectinata (Orden Arcida). Respecto a los gasteropodos se observo una distribucion equitativa de familias (1 o 2 por orden) y generos (1 por familia) en su estructura taxonomica. La baja heterogeneidad espacial que presento este sitio ubicado en un fondo areno-fangoso sin o con muy poca vegetacion, pudo causar la estructura taxonomica observada. Alcolado (1990), encontro en el periodo 1981-1985 que en el sector este del GB (zona donde se ubico el sitio 38), se localizaron las mayores biomasas y densidades de bivalvos, evidencia que afirma que las condiciones ambientales en esta zona del golfo favorecen mas a los organismos de esta clase de moluscos.

Warwick & Clarke, (1995, 1998) plantearon que los indices [[DELTA].sup.+] y [[LAMBDA].sup.+] no solamente pueden ser afectados por impactos antropogenicos o por contaminacion ambiental, sino que tambien por las caracteristicas edaficas del medio coincidiendo con los resultados observados en el sitio 38. Un resultado similar fue obtenido por Heino et al. (2005), Salas et al. (2006), Ceschia et al. (2007) y Bevilacqua et al. (2011) quienes al analizar la estructura taxonomica de los ensamblajes de diferentes organismos bentonicos en habitats de sustratos blandos y duros en rios y lagos de Finlandia y en varias regiones de la plataforma marina de Portugal, Espana e Italia, concluyeron que los indices [[DELTA].sup.+] y [[LAMBDA].sup.+] fueron afectados fuertemente por las caracteristicas intrinsecas del habitat, mas que por la influencia antropica.

Analisis de la estructura comunitaria

Desde el punto de vista espacial, los analisis de clasificacion y multidimensional no metrico mostraron que las estructuras comunitarias de los moluscos en los anos 2004 y 2007 fueron diferentes estadisticamente a las del periodo 1981-1985. Dicha diferencia se deberia a: (1) la elevada similitud espacial (60-100% de los sitios de muestreo) en la composicion de especies en el periodo 1981-1985 a diferencia de la baja similitud encontrada en 2004 y 2007; y (2) la similar equidad de especies de bivalvos y gasteropodos registrada en 1981-1985, respecto a la baja similaridad en la equidad en 2004 y 2007, en los cuales se observo la dominancia de bivalvos.

El cambio de estructura comunitaria de los moluscos se explicaria por la inestabilidad ambiental registrada en 2004 y 2007. Esa inestabilidad ambiental fue mayor en el 2004 por haber sido la zona impactada directa o indirectamente por dos huracanes y por ubicarse sitios proximos al litoral de la costa N del GB, region afectada por la actividad antropica (Perigo et al., 2005; Loza et al., 2007; Arias-Schreiber et al., 2008; Cerdeira et al., 2008; Lopeztegui & Capetillo, 2008).

Un analisis detallado acerca de la elevada dispersion observada en los sitios de muestreo del 2004 (Fig. 4b), dio como resultado que varios de esos sitios se ubicaron fuera de los contornos de probabilidad de [[DELTA].sup.+] (24, 25, 27 y 33) o presentaron valores bajos (24, 27 y 33) o altos (25 y 38) de [[LAMBDA].sup.+]. Esto muestra que los resultados obtenidos por este par de indices, reflejan con cierta fidelidad, las caracteristicas de los patrones de la estructura taxonomica de estos moluscos.

Respecto a los cambios espaciales en la estructura taxonomica de los moluscos del GB puede resumirse que las mayores afectaciones se observaron en el litoral N de las tres zonas en que se dividio el golfo para su estudio. Sin embargo, en ciertas areas (sitio: 27 de 2004 y 38 de 2007) no ubicadas en el litoral N, mostraron ciertos niveles de afectacion en la estructura taxonomica de las comunidades de moluscos.

Los resultados obtenidos permiten concluir que el par de indices [[DELTA].sup.+] y [[LAMBDA].sup.+] son buenos descriptores de la biodiversidad de la malacofauna de moluscos de fondos blandos del GB, asi como para detectar los cambios ocurridos a escala temporal y espacial. La utilidad de estos indices para revelar los efectos ocasionados por perturbaciones humanas y/o naturales tambien quedo demostrada, aunque para este caso en particular, se deberan desarrollar investigaciones futuras para confirmar estos resultados, contando con variables abioticas relacionadas con el impacto antropico en la region, asi como la existencia de informacion biotica y abiotica antes y despues del paso de los huracanes.

DOI: 10.3856/vol43-issue5-fulltext-6

AGRADECIMIENTOS

Se agradece el apoyo recibido por el proyecto SIP-IPN 20141032, asi como al Instituto Politecnico Nacional de Mexico a traves de los programas, EDI, COFFA y BEIFI. Tambien se agradece al CONACyT por el apoyo otorgado con una beca de Doctorado. Un especial y cordial agradecimiento al Centro de Investigaciones Pesqueras (CIP) e Instituto de Oceanologia (IdO) de Cuba.

REFERENCIAS

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Received: 21 October 2014; Accepted: 20 July 2015
Anexo 1. Listado de especies ordenado en cinco niveles
taxonomicos jerarquicos (clase, orden, familia, genero
y especies). Presencia (x) y especies comunes de moluscos
* en el periodo 1981-1985 y anos 2004 y 2007.

Taxa                                                 Ano(s)

Clase                                      1981-1985   2004   2007
Bivalvia

Arcida

Arcoidea            Acar domingensis           x
                      (Lamarck, 1819)
                    Anadara notabilis          x        x      x
                      (Roding, 1798) *
                    Arca imbricata             x        x      x
                      (Bruguiere,
                      1789) *
                    Arca zebra                 x
                      (Swainson, 1833)
                    Barbatia
                      cancellaria
                      (Lamarck, 1819)
                    Fugleria tenera            x
                      (C.B. Adams,
                      1845)
Glycymerididae      Axinactis decusata         x
                      (Linnaeus, 1758)
                    Glycymeris undata          x
                      (Linnaeus, 1778)
                    Tucetona pectinata         x        x      x
                      (Gmelin, 1791) *
Noetiidae           Arcopsis adamsi            x               x
                      (Dall, 1886)
Carditoida
Crassatellidae      Crassinella                x
                      lunulata
                      (Conrad, 1834)

Mytilliida

Isognomonidae       Isognomon alatus           x
                      (Gmelin, 1791)
                    Isognomon radiatus         x
                      (Anton, 1839)
Mytilidae           Brachidontes               x
                      modiolus
                      (Linnaeus, 1767)
                    Hormomya exustus           x
                      (Linnaeus, 1758)
                    Lithophaga                 x
                      corrugata
                      (Philippi, 1846)
                    Lithophaga teres           x
                      (Philippi, 1846)
                    Modiolus americanos        x        x
                      (Leach, 1815)
                    Modiolus squamosus                         x
                      (Baeuperthuy,
                      1967)
                    Musculus lateralis         x
                      (Say, 1822)

Pteriida

Pinnidae            Atrina seminuda            x
                      (Lamarck, 1819)
                    Pinna carnea               x
                      (Lightfoot, 1786)
Pteriidae           Pinctada imbricata         x        x      x
                      (Roding, 1798) *
                    Pteria colymbus            x
                      (Roding, 1798)

Limida

Limidae             Ctenoides mitis            x
                      (Lamarck, 1807)
                    Ctenoides scaber           x
                      (Born, 1778)
                    Lima caribaea              x
                      (d'Orbigny, 1853)
                    Limaria pellucida                   x      x
                      (C.B. Adams,
                      1846)
Ostreida
Ostreidae           Dendostrea frons           x
                      (Linnaeus, 1758)

Pectinoida

Anomiidae           Anomia simplex                             x
                      (d'Orbigny, 1853)
Pectinidae          Antillipecten              x        x      x
                      antillarum
                      (Recluz, 1853) *
                    Argopecten gibbus          x        x      x
                      (Linnaeus,
                      1758) *
                    Caribachlamys              x
                      ornata
                      (Lamarck, 1819)
                    Caribachlamys              x
                      pellucens
                      (Linnaeus, 1758)
                    Caribachlamys                              x
                      sentis (Reeve,
                      1853)
                    Euvola laurentii           x               x
                      (Gmelin, 1791)
                    Euvola raveneli            x
                      (Dall, 1898)
                    Euvola ziczac              x
                     (Linnaeus, 1758)
                    Lindapecten                x               x
                      muscosus
                      (Wood, 1828)

Lucinoida

Lucinidae           Anodontia alba             x
                      (Link, 1807)
                    Callucina keenae           x
                      (Chavan, 1971)
                    Clathrolucina              x        x
                      costata
                      (d'Orbigny,
                      1846)
                    Codakia                    x        x      x
                      orbicularis
                      (Linnaeus,
                     1758) *
                    Ctena orbiculata           x        x      x
                      (Montagu,
                      1808) *
                    Divalinga                  x        x      x
                      quadrisulcata
                      (d'Orbigny,
                      1853) *
                    Lucina                     x        x      x
                      pensylvanica
                      (Linnaeus,
                      1758) *
                    Lucinisca muricata         x
                      (Spengler, 1778)
                    Parvilucina                x
                      pectinella (C.B.
                      Adams, 1852)

Veneroida

Cardiidae           Americardia                         x      x
                      guppyi (Thiele,
                      1910)
                    Americardia                x        x      x
                      media (Linnaeus,
                      1758) *
                    Dallocardia                x        x
                      muricata
                      (Linnaeus, 1758)
                    Laevicardium               x        x      x
                      serratum
                      (Linnaeus,
                      1758) *
                    Lucinidae sp.                              x
                    Papyridea                  x               x
                      soleniformis
                      (Bruguiere, 1789)
                    Trigonocardia                       x
                      antillarum
                      (d'Orbigny, 1853)
Chamidae            Chama congregata                    x      x
                      (Conrad, 1833)
                    Chama sarda                                x
                      Reeve, 1847
Mactridae           Mactrotoma                 x               x
                      fragilis
                      (Gmelin, 1791)
Semelidae           Semele                     x
                      bellastriata
                      (Conrad, 1837)
                    Semele proficua            x
                      (Pulteney, 1799)
Solecurtidae        Tagelus divisus            x        x      x
                      (Spengler,
                      1794) *
Tellinidae          Acorylus gouldi                            x
                      (Hanley, 1837)
                    Angulus mera               x        x      x
                      (Say, 1834)*
                    Eurytellina                         x      x
                      nitens C.B.
                      Adams, 1845
                    Macoma tenta               x
                      Say, 1834
                    Merisca                    x
                      aequistriata
                      (Say, 1824)
                    Merisca                             x
                      martinicensis
                      (d'Orbigny,
                      1853)
                    Psammotreta                x
                      intastriata
                      (Say, 1826)
                    Scissula candeana          x        x      x
                      (d'Orbigny,
                      1853) *
                    Scissula sandix                     x
                      (Boss, 1968)
                    Scissula similis                    x      x
                      Sowerby, 1806
                    Tellina radiata            x
                      Linnaeus, 1758
                    Tellinella                 x
                      listeri
                      (Roding, 1798)
Ungulinidae         Diplodonta                          x
                      notata (Dall y
                      Simpson, 1901)
                    Diplodonta                 x
                      nucleiformis
                      (Wagner, 1840)
                    Diplodonta                 x               x
                      punctata
                      (Say, 1822)
                    Phlyctiderma                               x
                      semiaspera
                      (Philippi, 1836)
Veneridae           Anomalocardia                       x
                      cuneimeris
                      (Conrad, 1840)
                    Chione cancellata          x        x      x
                      (Linnaeus,
                      1767) *
                    Chionopsis                                 x
                      intapurpurea
                      (Conrad, 1840)
                    Dosinia concentrica        x
                      (Born, 1778)
                    Globivenus rigida          x
                      (Dillwyn, 1817)
                    Gouldia cerina                             x
                      (C.B. Adams,
                     1845)
                    Periglypta                 x
                      listeri (J.E.
                      Gray, 1838)
                    Pitar fulminatus                    x      x
                      (Menke, 1828)
                    Pitar stimpsoni                     x
                      (Dall, 1889)
                    Transennella               x               x
                      conradina
                      (Dall, 1884)

Myoida

Corbulidae          Caryocorbula               x        x
                      swiftiana (C.B.
                      Adams, 1852)

Clase Gastropoda                           1981-1985   2004   2007

Patellogastropoda
Eoacmaeidae         Eoacmaea                   x               x
                      pustulata
                      (Helbling, 1779)

Vetigastropoda

Calliostomatidae    Calliostoma                x
                      jujubinum
                      (Gmelin, 1791)
                    Calliostoma                x        x      x
                      pulchrum (C.B.
                      Adams, 1850) *
Fissurellidae       Diodora cayenensis                  x      x
                      (Lamarck, 1822
                    Diodora listeri            x
                      (d'Orbigny,
                      1842)
                    Emarginula                 x
                      phrixodes
                      Dall, 1927
Phasianellidae      Eulithidium adamsi         x
                      (Philippi, 1853)
                    Eulithidium                x               x
                      affine (C.B.
                      Adams, 1850)
                    Eulithidium                x
                      bellum (M.
                      Smith, 1937)
                    Eulithidium                x
                      thalassicola
                      (Robertson,
                      1858)
Trochidae           Cittarium pica             x
                      (Linnaeus,
                      1758)
                    Pseudostomatella           x
                      coccinea (A.
                      Adams, 1850)
                    Pseudostomatella           x
                      erythrocoma
                      (Dall, 1889)
                    Tegula excavata            x
                      (Lamarck, 1822)
                    Tegula fasciata            x        x      x
                      (Born, 1778) *
                    Tegula                     x
                      lividomaculata
                      (C.B. Adams,
                      1845)
Turbinidae          Lithopomaphoebium          x        x      x
                      (Roding, 1798) *
                    Turbo castanea             x        x      x
                      (Gmelin, 1791) *

Cycloneritimorpha

Neritidae           Smaragdia viridis                   x
                      (Linne, 1758)

Caenogastropoda

Cerithiidae         Cerithium                  x        x      x
                      eburneum
                      (Bruguiere,
                      1792) *
                    Cerithium                  x               x
                      litteratum
                      (Born, 1778)
                    Cerithium lutosum          x
                      (Menke, 1828)
                    Cerithium                  x
                      muscarum
                      (Say, 1832)
Cerithiopsidae      Retilaskeya                x
                       bicolor (C.B.
                      Adams, 1845)
                    Seila adamsi               x
                      (H.C. Lea, 1845)
Epitoniidae         Cycloscala                 x
                      echinaticosta
                      (d'Orbigny, 1842)
                    Epitonium                  x
                      lamellosum
                      (Lamarck, 1822)
Eulimidae           Eulima bifasciata          x
                      d'Orbigny, 1841
                    Hemiliostraca              x
                      auricincta
                      (Abbott, 1958)
                    Melanella                  x
                      conoidea (Kurtz
                      & Stimpson, 1851)
                    Melanella eburnea          x
                      (Muhlfeld, 1824)
                    Melanella polita           x
                      (Linnaeus, 1758)
Modulidae           Modulus modulus            x        x      x
                      (Linne, 1758) *

Littorinimorpha

Caecidae            Caecum pulchellum          x
                      (Stimpson, 1851)
                    Meioceras nitidum          x
                      (Stimpson, 1851)
Calyptraeidae       Bostrycapulus              x        x      x
                      aculeatus
                      (Gmelin, 1791) *
                    Crepidula depressa         x               x
                      (Say, 1822)
                    Crepidula navicula         x               x
                      (Morch, 1877)
Cassidae            Cassis flammea             x
                      (Linnaeus, 1758)
                    Cassis tuberosa            x
                      (Linnaeus, 1758)
                    Charonia variegata         x
                      (Lamarck, 1816)
Naticidae           Natica livida              x
                      (Pfeiffer, 1840)
                    Naticarius canrena         x        x      x
                      (Linne, 1758) *
                    Polinices lacteus                   x
                      (Guilding, 1854)
                    Polinices uberinus         x
                      (d'Orbigny, 1842)
                    Tectonatica pusila                         x
                      (Say, 1822)
Ranellidae          Cymatium femorale          x
                      (Linnaeus, 1758)
Rissoidae           Rissoinacancellina         x
                      (Rolan Garces,
                      2010)
                    Rissoina                   x
                      multicostata
                      (C.B. Adams,
                      1850)
Strombidae          Lobatus costatus           x        x      x
                      (Gmelin, 1791) *
                    Lobatus gigas              x        x
                      (Linnaeus, 1758)
                    Lobatus raninus            x
                      (Gmelin, 1791)
Trividae            Niveria                    x
                      quadripunctata
                      (Gray, 1827)
                    Pusula pediculus           x               x
                      (Linne, 1758)
Xenophoridae        Xenophora                  x               x
                      conchyliophora
                      (Born, 1780)

Neogastropoda

Columbellidae       Columbella                 x        x      x
                      mercatoria
                      (Linnaeus,
                      1758) *
                    Costoanachis               x
                      sparsa
                      (Reeve, 1859)
                    Zafrona pulchella          x               x
                      (Blainville,
                      1829)
Conidae             Conasprella                x        x      x
                      jaspidea
                      (Gmelin, 1791) *
Cystiscidae         Gibberula                  X
                      lavalleeana
                      (d'Orbigny, 1842)
                    Granulina                  x
                      ovuliformis
                      (d'Orbigny, 1841)
                    Persicula aff.             x
                      fluctuata (C.B.
                      Adams, 1850
Fasciolariidae      Fasciolaria tulipa         x        x
                      (Linnaeus, 1758)
                    Leucozonia nassa           x
                      (Gmelin, 1791)
                    Polygona                   x
                      infundibula
                      (Gmelin, 1791)
Marginellidae       Hyalina pallida            x
                      (Linnaeus, 1758)
                    Prunum apicinum            x        x      x
                      (Menke, 1828) *
                    Prunum                                     x
                      batabanoensis
                      (Espinosa &
                      Ortea, 2002)
                    Prunum caneli                              x
                      (Ortea &
                      Espinosa, 2007)
                    Prunum guttatum            x
                      (Dillwyn, 1817)
Mitridae            Mitra nodulosa             x
                      (Gmelin, 1791)
Muricidae           Chicoreus                  x
                      brevifrons
                      (Lamarck, 1822)
                    Chicoreus florifer                         x
                      (Reeve, 1855)
                    Chicoreus spectrum         x
                      (Reeve, 1846)
                    Coralliophila              x
                      salebrosa (H. &
                      A. Adams, 1863)
                    Phyllonotus pomum          x        x      x
                      (Gmelin 1791) *
                    Vasula deltoidea           x
                      (Lamarck, 1822)
                    Vokesimurex rubidu         x               x
                      (Baker, 1897)
Nassariidae         Nassarius albus            x        x      x
                      (Say, 1822) *
Olivellidae         Olivella dealbata          x
                      (Reeve, 1850)
                    Olivella nivea             x
                      (Gmelin, 1791)
Pseudomelatomidae   Crassispira                x
                      fuscescens
                      (Reeve, 1843)
                    Pilsbryspira               x
                      leucocyma
                      (Dall, 1889)
Raphitominae        Daphnella                  x
                      lymneiformis
                      (Kierner, 1840)

Allogastropoda

Pyramidellidae      Triptychus niveus          x
                      Morch, 1875
                    Turbonilla                 x
                      interrupta
                      (Totten, 1835)

Cephalaspidea

Bullidae            Bulla striata              x        x      x
                      Bruguiere, 1792 *
Haminoeoidae        Haminoea antillarum                        x
                      (d'Orbigny, 1841)
                    Haminoea elegans                           x
                      (Gray, 1825)
Cylichnidae         Acteocina candei           x
                      (d'Orbigny, 1842)
                    Cylichnella                x
                      bidentata
                      (d'Orbigny, 1842)

Clase Scaphopoda

Dentaliida
Dentaliidae         Antalis                    x        x      x
                      antillaris
                      (d'Orbigny,
                      1842) *

Gadilida

Gadilidae           Polyschides                x
                      teraschistus
                      (Watson, 1879)


Norberto Capetulo-Pinar (1), Marcial Trinidad Villalejo-Fuerte (1) & Arturo Tripp-Quezada (1)

(1) Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas, Instituto Politecnico Nacional P.O. Box 592, La Paz, 23096 Baja California Sur, Mexico

Corresponding author: Arturo Tripp-Quezada (atrippq@gmail.com)

Corresponding editor: Ingo Wehrtmann

Caption: Figura 1. Sitios de muestreos (numeros) de moluscos de fondos blandos del Golfo de Batabano en el periodo 1981 1985 (a) y los anos 2004 (b) y 2007 (c). Las lineas discontinuas senalan los limites imaginarios de las zonas (Zona I, Zona II y Zona III), en que se dividio la region estudiada.

Caption: Figura 2. Analisis espacial de la riqueza taxonomica de los moluscos de fondos blandos del Golfo de Batabano registrada por zona (Zona I, Zona II y Zona III) para el periodo 1981-1985 y los anos 2004 y 2007.

Caption: Figura 3. Embudo de confianza (media: linea discontinua e intervalos de confianza al 95%: linea continua) del indice de distincion taxonomica promedio (Delta+) y la variacion de la distincion taxonomica (Lambda+) simulado de la lista madre de especies de moluscos del Golfo de Batabano. Los puntos son los valores observados en el periodo 1981 -1985 y anos 2004 y 2007 (a y b: analisis temporal) y de los 39 sitios de muestreos (c y d: analisis espacial) analizados en el mismo periodo y anos.

Caption: Figura 4. a) Analisis de clasificacion y b) ordenamiento multidimensional no metrico de la estructura comunitaria de los moluscos de fondos blandos del Golfo de Batabano. Los sitios del 1-20 pertenecen al periodo 1981 -1985 y del 21-41 a los anos 2004 y 2007.
Tabla 1. Tipo de arte, sitios y esfuerzo de muestreo
y tipo de datos de las prospecciones ecologicas
realizadas en el Golfo de Batabano durante el periodo
1981-1985 y los anos 2004 y 2007. A/m: amplitud o el
ancho de la zona de arrastre(expresada en metros)
de la rastra epibentonica.

Periodo        Numero       Arte/Muestreo   Numero/sitios
/Ano        prospecciones                     muestreo
             ecologicas

1981-1985         7            Rastra            20
                            epibentonica
                                (1 m)
2004              1            Rastra            13
                            epibentonica
                              (0,70 m)
2007              1            Rastra             8
                            epibentonica
                              (0,70 m)

Periodo      Numero     Tipo/Datos
/Ano        replicas

1981-1985      Se       Presencia/
            desconoce    Ausencia

2004            3        Numero/
                        Individuos

2007            3        Numero/
                        Individuos

Tabla 2. Numero de taxones en cada nivel de resolucion
taxonomica para cada clase de moluscos de fondos blandos del
Golfo de Batabano de los listados de especies analizados
por cada ano.

                                    Ano (s)

Clases        Niveles      1981-1985   2004   2007   Total
             taxonomicos

Bivalvia        Orden         10        8      7      10
               Familia        21        14     17     23
               Genero         59        28     35     71
               Especie        72        32     39     89
Gastropoda      Orden          7        6      5       8
               Familia        35        16     20     35
               Genero         65        20     26     64
               Especie        89        20     31     91

Scaphopoda      Orden          2        1      1       2
               Familia         2        1      1       2
               Genero          2        1      1       2
               Especie         2        1      1       2
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Title Annotation:Research Article
Author:Capetulo-Pinar, Norberto; Villalejo-Fuerte, Marcial Trinidad; Tripp-Quezada, Arturo
Publication:Latin American Journal of Aquatic Research
Date:Nov 1, 2015
Words:9526
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