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Solapamiento de la dieta de Passer domesticus y Zonotrichia capensis en un agroecosis tema de la costa central del Peru.

Diet overlap of the invasive House Sparrow and the native Rufous-collared Sparrow in an agroecosystem of Central Coast of Peru

Introduccion

La competencia que involucra especies invasoras es particularmente importante debido a que puede causar la extincion de especies nativas (Gurnell et al. 2004). Esto es mas preocupante, si se toma en cuenta que la introduccion no controlada de especies exoticas, es considerada una de las mayores amenazas a la biodiversidad mundial, siendo senalada actualmente como la segunda causa de extincion de especies, despues de la destruccion de habitats (Zaret & Paine 1973, Vitousek 1990, Lambertini et al. 2011).

En el caso de las aves, una de las especies invasoras con mayor exito es el gorrion Passer domesticus (Linnaeus, 1758), natural de Europa y el Norte de Africa, que actualmente ha ampliado su distribucion a todos los continentes con excepcion de la Antartida (Anderson 2006). Esta ave llego a Norteamerica entre 1852-1853 y para 1915 ya habia colonizado Canada y Estados Unidos, continuando su avance a traves de Mexico, Guatemala, Costa Rica y Panama (Anderson 2006, MacGregor et al. 2009, Moulton et al. 2010). En Sudamerica existieron multiples puntos de introduccion: en Buenos Aires en 1872, en Santiago de Chile en 1904 y en Rio de Janeiro en 1905; desde entonces su presencia y avance ha sido reportada frecuentemente (Baker 1995). Al Peru, llego proveniente de Chile, donde varios individuos fueron liberados en Santiago en 1904 (Baldini & Pancel 2002, Anderson 2006). Para 1924 alcanzo Antofagasta, en 1940 el limite norte de Chile, y en 1951 fue registrada con frecuencia en Tacna e Ilo; alcanzando luego Lima y avanzando hacia la costa norte (Koepcke 1952, 1964).

En la actualidad P. domesticus se encuentra distribuido en toda la costa del Peru, tanto en areas urbanas como rurales (Gonzales 2004, Salinas 2007, Salinas et al. 2007, Takano & Castro 2007, Angulo et al. 2010, Schulenberg et al. 2010, Pulido et al. 2013, Salinas et al. 2013). Las posibles consecuencias de su introduccion en nuestro pais, aun no han sido estudiadas, sin embargo, estudios en otros paises muestran que la presencia de P. domesticus es capaz de modificar de manera significativa las comunidades de los ecosistemas invadidos, al competir eficientemente por los recursos ocasionando la disminucion de poblaciones de aves nativas (Anderson 2006, MacGregor et al. 2009, Feare 2010). Estos resultados podrian estar relacionados con el comportamiento agresivo observado en P. domesticus, que ataca constantemente a las especies nativas en sitios de forrajeo; asi como con su gran capacidad de explotar recursos sobre todo en areas cercanas a poblados y ciudades (Kalinoski 1975, Gowaty 1981, MacGregor et al. 2009).

En particular, Goodall (1946) y Koepcke (1964) consideraron que P. domesticus, podria afectar al gorrion nativo Zonotrichia capensis (Statius Muller, 1776) y a otras aves que se alimentan de semillas, debido a que compartirian parcialmente el nicho, lo que podria causar un desequilibrio en sus poblaciones. A esto se le debe anadir que, las ciudades, poblados y agroecosistemas de la costa peruana ofrecen un ambiente favorable para especies exoticas, en especial a las que se alimentan de semillas (Chace & Walsh 2006), lo que podria otorgar mayores ventajas al gorrion invasor. Passer domesticus tiene un elevado exito al invadir agroecosistemas convirtiendose en una autentica plaga, que consume grandes cantidades de semillas de los cultivos y las malezas, ademas de insectos (Torres-Vila et al. 2015, Singh et al. 2016), afectando la avifauna local (Sax et al. 2000, Anderson 2006). En el presente estudio se evalua la existencia de solapamiento en la dieta del gorrion invasor P. domesticus y la especie nativa Z. capensis en un agroecosistema de Ica.

Materiales y metodos

Area de Estudio.--El area de estudio se encuentra en el departamento de Ica, en el fundo "La Catalina" (14[degrees]8'08.54" S--75[degrees]40'44.46" O, 420 m de altitud) de la Sociedad Agricola Drokasa (AGROKASA), con una extension aproximada de 1100 ha (Fig. 1). Este fundo se encuentra dentro del dominio morfoclimatico del Desierto del Pacifico, caracterizado por un clima desertico calido, con temperaturas altas durante el dia, humedad relativa generalmente mayor al 60%, precipitaciones poco frecuentes y vientos de moderados a fuertes (Pulido et al. 2007, 2013). Dentro de este fundo se pueden encontrar diferentes tipos de habitats como los cultivos de esparragos, cultivos de vid, cercos vivos de Acacia cf. horrida y Prosopis pallida; monte ribereno, y el desierto con arboles y arbustos xerofiticos (Pulido et al. 2007, Salinas et al. 2007).

Identificacion de los componentes de la dieta.--Los especimenes de Zonotrichia capensis (n=133) y Passer domesticus (n=113), fueron colectados simultaneamente en los meses de enero, abril y julio de los anos 2004 a 2011. Se empleo en cada evento un mismo grupo de redes de niebla para capturar y tomar datos reproductivos y morfologicos de los individuos liberandolos posteriormente, en el presente estudio se utilizaron los contenidos estomacales solo de los individuos que murieron accidentalmente en las redes. Los especimenes fueron trasladados al laboratorio donde se extrajeron los tractos digestivos que se fijaron en alcohol etilico 70 (Salinas 2001). El contenido de cada tracto digestivo fue vaciado en placas Petri, y se separaron los diferentes componentes identificables de la dieta (semillas, restos vegetales, piedras, restos de artropodos, entre otros), con ayuda de una lampara con lupa.

Para identificar las semillas e insectos, se utilizo un microscopio estereoscopico para tomar fotografias y compararlas con las colecciones de referencia elaboradas con plantas e insectos colectados en el area de estudio. Adicionalmente se consultaron colecciones especializadas digitales del Royal Botanic Garden KEW, Plants Database y Seed Biology.

Analisis de los datos.--Para el analisis de los datos, se obtuvo una lista de los taxa que componen la dieta de cada gorrion. Para cada componente de la dieta se calculo el porcentaje de volumen total (%V) disponiendo cada componente en la forma de un prisma rectangular y midiendo su alto, largo y ancho, tambien el porcentaje de abundancia de cada componente (%N) es decir el numero de unidades de cada componente dividido por el total de unidades de todos los componentes por cien y la frecuencia porcentual calculada como el porcentaje de contenidos estomacales que contenian cada tipo de componente dietario (%F). Estos valores fueron empleados para calcular el porcentaje del Indice de importancia relativa (Pinkas et al. 1971, George & Hadley 1979, Harrison et al. 1983, Duffy & Jackson 1986):

IIRi= (%N + %V) x %F

Ademas se calculo la diversidad de la dieta con el indice H' de Shannon-Wiener usando logaritmo en base 2 (Magurran 2004).

Se comparo las dietas de ambos gorriones empleando los valores de volumen de los taxa consumidos, con el Indice de similitud cuantitativo de Morisita--Horn (Horn 1966) y con un analisis de escalamiento multidimensional no metrico donde se consideraron todos items de los contenidos estomacales colectados en el mismo grupo de redes en el mismo mes de evaluacion (Kenkel & Orloci 1986).

Para determinar la significancia en las diferencias en los taxa consumidos por ambas especies, se empleo el test de Kolmogorov-Smirnov comparando la abundancia de cada item alimentario como ha sido recomendado para comparar comunidades y utilizado en comparacion de dietas (Magurran 2004, Perez & Balta 2011).

El analisis de solapamiento de la dieta se realizo empleando el indice de solapamiento de Schoener ([O.sub.jk]), el cual es considerado como el mas adecuado debido a que no requiere asunciones respecto a la naturaleza del proceso de competencia (Abrams 1980). Los valores del indice varian de 0 a 1, valores cercanos a 0 indican bajo solapamiento, mientras que valores cercanos a 1, indican un mayor solapamiento (Schoener 1968).

Resultados

Composicion de la Dieta.--La dieta de los gorriones Zonotrichia capensis y Passer domesticus esta compuesta por 27 items, 20 tipos de semillas y 7 de insectos (tanto adultos como larvas). Para Z. capensis las semillas representan 84.76% de sus items dietarios y los insectos el 15.24%; mientras que para P. domesticus 70.37% y 29.63%, respectivamente. La mayoria de los componentes de la dieta, fueron identificados, especialmente los mas abundantes, quedando sin identificacion algunos de poca abundancia, debido en gran parte a su avanzado estado de digestion (Tabla 1). Los componentes mas importantes en funcion del %IIR fueron las semillas de Amaranthussp, Portulaca oleracea, Eleucine indica, Setaria verticillata y los insectos del orden coleoptera (Fig. 2).

Diversidad y solapamiento de la dieta.--El indice de Shannon-Wiener, mostro que la dieta de Z. capensis (H' = 2.07) es mas diversa que la de P. domesticus (H' = 1.63). El analisis con el indice de similitud cuantitativo de Morisita-Horn, mostro un valor de [C.sub.H] = 0.72, que demuestra el elevado grado de semejanza en la dieta de ambos gorriones. La prueba de Kolmogorov-Smirnov, comprobo que los taxa que componen la dieta de los gorriones y la proporcion en la que los consumen son semejantes ([D.sub.max] = 0.15, p>0.05).

Finalmente, la prueba de solapamiento con el indice de solapamiento de Schoener ([O.sub.jk] = 0.73), mostro que existe un elevado grado de solapamiento. Esto mismo se observa al realizar el analisis de escalamiento multidimensional no metrico (Fig. 3) donde las dietas de las dos especies en los diferentes meses de evaluacion se ordenan en practicamente un mismo espacio y siempre se sobreponen una con la otra.

Discusion

Composicion de la dieta.--El analisis inicial de la dieta de Z. capensis y P. domesticus muestra que estas se componen mayoritariamente de semillas de malezas de los campos de cultivo y una cantidad menor de insectos. Estos datos son comparables a los obtenidos en la reserva "El Charmolan" en Colombia, donde la dieta de Z. capensis estuvo compuesta en mas del 70% por semillas y un porcentaje cercano al 20% de insectos (Cabrera et al. 2011). Otro estudio realizado en la Quebrada de La Plata en Chile, muestras que la dieta, estuvo compuesta de semillas que representaron entre 78% y 99% del total de alimentos consumidos, manteniendo en alrededor del 4.5% la proporcion de insectos consumidos (Lopez 1995).

Sin embargo, cuando Z. capensis se encuentra en otro tipo de ecosistemas, estos porcentajes varian, por ejemplo, en la isla Carabajal en Argentina, su dieta se compuso casi en la misma proporcion de insectos y semillas (Alessio et al. 2005), y en la restinga del Parque Nacional Jurubatiba del Brasil, llego a alimentarse en mayor proporcion de insectos (62%), mientras que las semillas fueron solo el 38% (Souza et al. 2008).

En cuanto a la dieta de P. domesticus, en lugares donde se encuentra naturalmente distribuido, por ejemplo, en los campos de cultivo de la Peninsula Iberica, las semillas representaron el 95%; mientras que los insectos solo el 5% (Alonso 1985); y en el rio Jarama-Madrid, su dieta se compuso de 75% de semillas y 25% de insectos (Sanchez 1986). En areas donde P. domesticus es introducido, tambien muestra preferencia por las semillas; asi en Punjab-India, el porcentaje de semillas fue 90%, mientras que los insectos fueron apenas 5% (Saini & Dhindsa 1991), igualmente en Jodhpur-India, las semillas representaron entre 70% y 90% de su dieta, y los insectos entre 30% y 10%, dependiendo de las estaciones (Rana & Idris 1987). Todas estas investigaciones coinciden en reportar la preferencia de P. domesticus por las semillas, resultados que coinciden con los reportados en el presente estudio.

Los presentes resultados muestran que la dieta de Z. capensis, esta principalmente compuesta por semillas de malezas de las familias Amaranthaceae, Poaceae, Solanaceae y Portulacaceae, mientras que en los insectos destaca el orden Coleoptera. Resultados comparables fueron encontrados en estudios realizados en Colombia (Cabrera et al. 2011) y Chile (Lopez 1995), donde se reportaron un marcado predominio de la familia Poaceae entre las semillas y del orden Coleoptera entre los insectos. Por otra parte, De la Pena & Pensier (2003) reportan el consumo de semillas pertenecientes a las familias Chenopodiaceae y Malvaceae y los generos Chenopodium, Sida y Eleusine. Nuevamente si comparamos los resultados de este estudio con los encontrados en ecosistemas con mayor complejidad vegetal como la restinga brasilena, se observan diferencias notables en la dieta de Z. capensis, que prefiere alimentarse de las semillas de las familias Lauraceae, Burseraceae, Clusiaceae y Humiriaceae (Souza et al. 2008).

En el caso de P. domesticus los items de mayor importancia en su dieta son las semillas de las familias Portulacaceae, Amaranthaceae, Poaceae y Malvacea e insectos del orden Coleoptera. Esta composicion es consistente con la reportada para este gorrion en ambientes cultivados de India (Saini & Dhindsa 1991, Rana & Idris 1987) y Estados Unidos (Gavett & Wakeley 1986), donde tambien destacan las semillas de las familias Poaceae y Amaranthaceae, y los insectos del orden Coleoptera. Estudios realizados en Espana muestran que P. domesticus consume semillas de los generos Chenopodium (Chenopodiaceae) y Portulaca (Portulacaceae) e insectos de los ordenes Coleoptera e Hymenoptera (Sanchez 1986, Alonso 1985), taxones tambien encontrados en esta investigacion.

Diversidad y solapamiento de la dieta.--Los resultados de diversidad, muestran que la dieta de Z. capensis (H' = 2.07) es mas diversa que la dieta de P. domesticus (H' = 1.63). Esta mayor diversidad de alimentos puede deberse a que siendo Z. capensis una especie nativa, aprovecharia recursos poco abundantes, mientras que el gorrion invasor, que solo habita estos ecosistemas las ultimas decadas aprovecha solo los recursos mas abundantes. La dieta de P. domesticus analizada en su area de distribucion natural mostro valores de diversidad H' = 2.06, en un area de cultivos cercana a Coria (Alonso 1985) y H' = 3.16 en las inmediaciones de Madrid (Sanchez 1986), que son muy superiores a los encontrados en la presente investigacion.

En areas donde Passer domesticus es una especie introducida, la diversidad de su dieta baja, como en los agroecosistemas de Punjab-India, donde el indice de diversidad fue H' = 0.75 (Saini & Dhindsa 1991). Esto podria deberse a que su dieta oportunista consiste en buscar recursos alimenticios que aporten la mayor tasa de energia, en el menor tiempo de busqueda (Anderson 2006, Greenberg & Mettke-Hofmann 2001).

Existen menos datos de diversidad de la dieta de Z. capensis. En la isla Carbajal, provincia de Santa Fe-Argentina reportaron un valor H'= 2.89, siendo este superior al encontrado en esta investigacion (Alessio et al. 2005).

El indice de Morisita--Horn ([C.sub.H] = 0.72) muestra alta similitud en la dieta de Z. capensis y P. domesticus. Adicionalmente se conoce por De la Pena (2011) que el comportamiento alimenticio de ambas especies es semejante. Ambas recolectan alimentos en el suelo, estrato herbaceo, ramas y follaje hasta los cuatro metros, con la diferencia que P. domesticus caza al vuelo los insectos.

Nuestros datos muestran un solapamiento de la dieta de ambos gorriones lo que significa un peligro potencial para las poblaciones del nativo Z. capensis si se incrementa la poblacion del invasor P. domesticus.

Agradecimientos

Al Vicerrectorado de Investigacion y Posgrado de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos, por el financiamiento de los Proyectos de Investigacion 071001161, 071001291, 081001291, 091001171, 101001271, 101001281, 111001221, 111001115, 121001161, 121001191. A la empresa AGROKASA por las ffacilidades brindadas en su fundo. Al SERFOR por los permisos de investigacion (RD 0263-2014-MINAGRIDGFFS/DGEFFS, RD 0267-2014-MINAGRI-DGFFS/ DGEFFS, Autorizacion 051-2005-INRENA-IFFS-DCB). A los revisores anonimos por contribuir a mejorar el manuscrito. A Victor Pulido, Joyce del Pino y Alejandra Arana por su ayuda en el trabajo de campo.

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Katherine Menacho (1), Letty Salinas* (1, 2) y Cesar Arana (1, 3)

(1) Facultad de Ciencias Biologicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos

(2) Departamento de Ornitologia, Museo de Historia Natural, Universidad Nacional Mayor de San Marcos

(3) Departamento de Ecologia, Museo de Historia Natural, Universidad Nacional Mayor de San Marcos

* Autor de correspondencia

Email Katherine Menacho: katymj_1008@hotmail.com

Email Letty Salinas: lsalinass@unmsm.edu.pe

Email Cesar Arana: caranab@unmsm.edu.pe

doi: http://dx.doi.org/10.15381/rpb.v25i2.14687

Presentado: 09/06/2017

Aceptado: 28/02/2018

Publicado online: 30/05/2018

Leyenda: Figura 1. Ubicacion del area de estudio en la region Ica: Fundo "La Catalina".

Leyenda: Figura 2. Comparacion del porcentaje del indice de importancia relativa de los componentes mas significativos de la dieta de los gorriones Zonotrichia capensis y Passer domesticus en el agroecosistema evaluado, mostrando que las especies comparten varios de ellos.

Leyenda: Figura 3. Analisis de escalamiento multidimensional no metrico basado en el indice de Morisita de los componentes de las dietas de Zonotrichia capensis y Passer domesticus separado por mes de colecta (Pd-ene: P. domesticus colectado en enero, puntos y poligono grises; Pd-abr: P. domesticus colectado en abril, puntos y poligono celestes; Pd-jul: P. domesticus colectado en julio, puntos y poligono crema; Zc-ene: Z. capensis colectado en enero, puntos y poligono marrones; Zc-abr: Z. capensis colectado en abril, puntos y poligono negros; Zc-jul: Z. capensis colectado en julio, puntos y poligono azules), mostrando el fuerte solapamiento entre ellas en todos los meses. Estres 0.9085.
Tabla 1. Composicion de la dieta de Zonotrichia capensis y Passer
domesticus, expresada en %Volumen (%V), %Numero (%N), %Frecuencia
(%F), y porcentaje del Indice de importancia relativa (IIR=[%N + %V]
x %F)

ITEM                               Zonotrichia capensis

                                   % V    % N    % F    % IIR

Amaranthus sp.                     17.4   30.5   14.3   31.45
Alternanthera halimifolia           0.0    0.0    0.0    0.00
Setaria verticillata               12.4   14.1   19.5   23.86
Eleusine indica                     3.8    9.8    9.8    6.11
Leptochloa uninervia                0.8    2.6    3.0    0.47
Poaceae- Especie 3                  0.1    0.2    0.8    0.01
Cynodon dactylon                    0.0    0.0    0.0    0.00
Portulaca oleracea                  2.6   12.5    5.3    3.66
Chamaesyce sp.                      2.8    7.1    3.0    1.37
Chenopodium sp.                     3.1    5.0    4.5    1.68
Chenopodiaceae Especie 1            1.3    1.8    1.5    0.21
Sida cf. spinosa                    0.4    0.2    1.5    0.04
Malvastrum coromandelianum          0.4    0.4    0.8    0.03
Especie 5                           0.4    0.1    0.8    0.02
Solanum cf. americanum             10.6   13.7   10.5   11.72
Asteraceae Especie 2                1.3    0.4    0.8    0.06
Nyctaginaceae Especie 4             0.0    0.0    0.0    0.00
Especie 6                           1.3    0.4    0.8    0.06
Especie 7                           0.0    0.0    0.0    0.00
Citrus sp.                          0.0    0.0    0.0    0.00
Coleoptera                         34.8    0.4   11.3   18.26
Tenebrionidae                       3.0    0.1    3.8    0.55
Scarabidae                          1.8    0.1    2.3    0.20
Staphyllinidae                      0.6    0.1    0.8    0.02
Hymenoptera                         0.3    0.1    2.3    0.05
Formicidae                          0.9    0.4    3.0    0.19
Lepidoptera                         0.0    0.0    0.0    0.00

ITEM                               Passer domesticus

                                   % V    % N    % F    % IIR

Amaranthus sp.                      7.2   15.5   13.0   12.71
Alternanthera halimifolia           0.6    0.7    0.9    0.05
Setaria verticillata                7.4   10.4   13.0    9.99
Eleusine indica                     1.5    4.7    5.6    1.50
Leptochloa uninervia                1.2    4.6    1.9    0.47
Poaceae- Especie 3                  1.0    2.5    3.7    0.55
Cynodon dactylon                    0.1    0.1    1.9    0.02
Portulaca oleracea                  9.3   53.6   16.7   45.36
Chamaesyce sp.                      0.2    0.7    1.9    0.08
Chenopodium sp.                     0.2    0.4    1.9    0.05
Chenopodiaceae Especie 1            0.0    0.0    0.0    0.00
Sida cf. spinosa                    0.0    0.0    0.0    0.00
Malvastrum coromandelianum          2.6    3.2    7.4    1.87
Especie 5                           0.7    0.3    1.9    0.08
Solanum cf. americanum              0.0    0.0    0.0    0.00
Asteraceae Especie 2                0.0    0.0    0.0    0.00
Nyctaginaceae Especie 4             1.3    0.8    1.9    0.17
Especie 6                           0.0    0.0    0.0    0.00
Especie 7                           0.2    1.0    1.9    0.10
Citrus sp.                          0.5    0.4    1.9    0.07
Coleoptera                         42.8    0.6   13.0   24.33
Tenebrionidae                       2.5    0.1    3.7    0.42
Scarabidae                          2.7    0.2    4.6    0.58
Staphyllinidae                      0.0    0.0    0.0    0.00
Hymenoptera                        10.7    0.1    2.8    1.30
Formicidae                          0.0    0.0    0.0    0.00
Lepidoptera                         7.2    0.0    0.9    0.29
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Title Annotation:TRABAJOS ORIGINALES
Author:Menacho, Katherine; Salinas, Letty; Arana, Cesar
Publication:Revista peruana de biologia
Date:May 1, 2018
Words:5051
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