Printer Friendly

Respuesta del microfitoplancton a la adicion de nitrato y acido silicico en fiordos de la Patagonia chilena.

Response of microphytoplankton to the addition of nitrate and silicic acid in Chilean Patagonian fjords

INTRODUCCION

La region de fiordos y canales de la Patagonia chilena (41-55[grados]S) comprende alrededor de 240.000 km2, siendo una de las regiones estuarinas mas grandes del planeta. En la zona costera convergen aguas de baja salinidad (5-25) provenientes de deshielos de glaciares y escurrimiento de rios, con alta concentracion de acido silicico (2-30 [micron]M, Silva et al, 1998; Gonzalez et al, 2011), y aguas de origen antartico-subantartico (Silva, 2006), salinas (>31) con altas concentraciones de nitrato (>12 [micron]M), y fosfato (>1 [micron]M) (Gonzalez et al., 2011). Las concentraciones de acido silicico son altamente variables, tanto a escala temporal como espacial norte-sur, con una disminucion de la concentracion hacia la region subantartica (Iriarte et al, 2007; Aracena et al, 2011), debido a la estacionalidad de los caudales de los rios.

La variabilidad en la concentracion de nutrientes, asociada a la fluctuacion estacional regional de la irradiacion solar, influye fuertemente en la composicion de ensambles de fitoplancton en la region de fiordos de la Patagonia (Gonzalez et al, 2010). La produccion primaria en esta region es altamente estacional, con maximas tasas registradas durante primavera-verano (hasta 4 g C [m.sup.-2] [d.sup.-1]) y valores minimos durante los meses de invierno (0,5 g C [m.sup.-2] [d.sup.-1]) (Iriarte et al, 2007; Gonzalez et al, 2010). La competencia interespecifica por algunos nutrientes considerados limitantes, tales como nitrogeno inorganico, acido silicico, y hierro en aguas costeras, modulan la composicion de ensambles microalgales (Tilman et al, 1982; Reynolds, 2006). Las razones atomicas de nutrientes N:P:Si:Fe y concentraciones en el ambiente determinaran la estructura del ensamble y finalmente la dominancia de ciertas especies de fitoplancton. Por ejemplo, dinoflagelados pueden utilizar fuentes de nitrogeno inorganico y organico en ambientes costeros (Glibert & Terlizzi, 1999), y diatomeas incorporan acido silicico para la formacion de frustulos (valvas), siendo predominantes en areas costeras templadas, especialmente en zonas de surgencia, desembocaduras de rios, estuarios y fiordos, donde el aporte de silicio disuelto es alto (Avaria, 2006; Iriarte et al, 2013). Las diatomeas contribuyen entre un 25 y 75% de la produccion primaria oceanica global y juegan un rol clave en los ecosistemas marinos en la captura de C[O.sub.2] atmosferico (Nelson et al, 1995; Treguer & Pondaven, 2000). De esto se infiere que cambios en el aporte de silicio disuelto, y por lo tanto cambios en la razon N:Si en zonas estuarinas y costeras, tendrian implicancias en el crecimiento de las diatomeas, y efectos sobre la produccion primaria y biomasa fitoplanctonica.

En la zona austral de Chile, las diatomeas son predominantes en los ensambles fitoplanctonicos (Iriarte et al, 2001, 2007; Alvez-de-Souza et al, 2008). En fiordos y canales se encuentran mezclas de diatomeas marinas con estuarinas y de agua dulce (Avaria, 2006; Rebolledo et al, 2011), que presentan fluctuaciones intra-anuales en biomasa y diversidad debido a la variacion estacional de la irradiacion, que co-varia con la temperatura, precipitaciones y caudales de los rios (Gonzalez et al, 2010). En primavera, la estructura base de la red trofica de los fiordos patagonicos esta principalmente sustentada por diatomeas formadoras de cadenas debido al aumento de la radiacion solar (Iriarte et al, 2001), fotoperiodos extendidos, y al constante suplemento de acido silicico proveniente de las descargas de agua dulce, y de ortofosfato y nitrato desde el agua profunda bajo la picnoclina (Silva et al, 1998). Adicionalmente, las condiciones fisicas de flotabilidad, incremento de la estabilidad vertical y estratificacion superficial propician la permanencia del fitoplancton en la zona fotica (~20 m) debido al aumento del aporte de aguas continentales en verano (Pizarro et al, 2000). En algunas ocasiones, en los fiordos, esta estratificacion estival provoca que la capa superficial de agua dulce con altas concentraciones de acido silicico no logre mezclarse con la capa subsuperficial con altas concentraciones de N y P proveniente del oceano, lo que genera una limitacion estacional diferencial de estos nutrientes para la fotosintesis (Gonzalez et al, 2011). Estas bajas concentraciones resultan en bajas razones N:Si (<1) en primavera y verano que podrian limitar la productividad primaria mediada por diatomeas. Se ha sido sugerido tambien que el nitrogeno inorganico limitaria la produccion primaria en la zona de fiordos del sur de Chile, debido a la presencia de una razon N:P <10 comparada con la razon teorica de Redfield-Ketchum-Richards de 16:1 (Iriarte et al, 2007). Por otra parte, Soto & Norambuena (2004) han senalado que el incremento de las actividades de acuicultura y antropogenicas en la zona costera del sur de Chile puede, potencialmente, incrementar las razon N:Si en los fiordos, favoreciendo el establecimiento de especies de fitoplancton que no son diatomeas, como flagelados (incluyendo dinoflagelados tecados y atecados), de los cuales hay una cantidad importante de especies que producen floraciones algales nocivas (Soto & Norambuena, 2004; Silva, 2006). Sin embargo, Carter et al. (2005) han documentado que diatomeas centricas Chaetoceros, Skeletonema y Thalassiosira aumentan sus tasas de crecimiento como respuesta a la adicion de nitrato. Tal vez asociado a esto, en el Mar Interior de Chiloe en la Patagonia chilena (41-43[grados]S), los programas de monitoreo muestran floraciones frecuentes de diatomeas centricas como Leptocylindrus danicus, L. minimus y Chaetoceros convolutus, y de dinoflagelados como Dinophysis acuminata y Alexandrium catenella (Iriarte et al, 2013).

Las floraciones de fitoplancton en la zona suraustral de Chile, incluyendo aquellas denominadas "Floraciones Algales Nocivas" tienen un alto impacto ambiental, ecologico y comercial, sin embargo, las causas permanecen desconocidas. Debido al aumento de las actividades de agricultura, acuicultura, silvicultura, y el acelerado derretimiento de algunos glaciales patagonicos (Pantoja et al, 2011), uno de los escenarios probables es el aumento de las entradas de nutrientes a estos sistemas acuaticos, alterando las concentraciones y/o razones de nutrientes, con el consiguiente cambio en la composicion especifica de las microalgas y la dominancia de especies potencialmente nocivas. Por lo anteriormente expuesto, es relevante determinar la relativa importancia de concentraciones de nutrientes inorganicos sobre el crecimiento de ensambles naturales de fitoplancton en los fiordos patagonicos chilenos. Determinar la respuesta de corta escala (dias) a factores que afectan el crecimiento del fitoplancton es clave para predecir la estructura de los ensambles de los niveles troficos inferiores y su incidencia en los niveles troficos superiores y, por lo tanto, el funcionamiento del ecosistema frente a cambios naturales de origen remoto (cambio global) o inducidos por la actividad humana (acuicultura).

El objetivo general de este estudio es determinar la respuesta de corto periodo del microfitoplancton a diferentes concentraciones de los nutrientes clave, nitrato, fosfato, y acido silicico, dando enfasis a los cambios en composicion taxonomica, abundancia y biomasa autotrofica, bajo condiciones de invierno y primavera, utilizando inoculos de ensambles naturales obtenidos desde dos fiordos patagonicos chilena. Se quiere probar la hipotesis que la adicion y remocion de nutrientes inorganicos generan cambios en la composicion de especies de microfitoplancton (diatomeas y dinoflagelados), independiente del inoculo inicial.

MATERIALES Y METODOS

Areas de estudio

a) El Fiordo Reloncavi (41[grados]S) esta localizado en el borde oriental del Pacifico sur, en la zona norte de la Patagonia chilena (Fig. 1), y se extiende por alrededor de 55 km. La boca del fiordo desemboca en el Estuario Reloncavi, recibiendo un flujo de agua dulce de 800 [m.sup.3] [s.sup.-1] de los rios Puelo, Cochamo y Petrohue, con una importante carga de silicio disuelto. Este es uno de los tres fiordos patagonicos que no esta influenciado por glaciares, por lo tanto no tiene grandes cantidades de sedimentos inorganicos finos suspendidos en la columna de agua, en comparacion a otros fiordos mas australes (Pickard, 1971).

b) El Fiordo Comau (o Leftepu) (42,39[grados]S, 72,44[grados]W) esta localizado en el borde oriental del Pacifico sur, en la zona norte de la Patagonia chilena (Fig. 1). El fiordo tiene aproximadamente 30 km de largo, se encuentra orientado hacia el noroeste, dirigiendose en su ultima parte hacia el oeste, abierto al Golfo de Ancud a traves del Canal Comau. Al igual que el Fiordo Reloncavi, no esta influenciado por glaciares, y posee un alto escurrimiento de agua dulce hacia el fiordo debido a la presencia de vertientes de agua dulce e influencia de los rios Blanco, Huinay y Vodudahue.

Las precipitaciones en el sector donde se encuentran ambos fiordos, son altamente estacionales, con un invierno lluvioso (junio-julio: >2000 mm) y un verano seco (diciembre-marzo: <800 mm) (Davila et al, 2002).

Diseno experimental

Para aislar la fraccion de tamano mayor a 20 [micron]m del ensamble de fitoplancton se recolectaron muestras de agua en invierno del Fiordo Reloncavi y en primavera del Fiordo Comau con una bomba de teflon. Las muestras de agua se prefiltraron a traves de un tamiz de nylon de 20 [micron]m para obtener el inoculo de microfitoplancton. Los experimentos de adicion se realizaron en cuatro tratamientos y en duplicado con distintas concentraciones de nitrato, fosfato y acido silicico (Tabla 1), permitiendo comparar los efectos del incremento o deficiencia de estos nutrientes en el crecimiento y composicion de los ensambles (Piehler et al, 2004).

Los medios de cultivo experimentales se prepararon en agua de mar recolectada desde 5 m de profundidad en (1) Bahia Ilque (Fig. 1), a 60 km del Fiordo Reloncavi para el experimento de invierno, y (2) en el Fiordo Comau (Estacion Huinay) para el experimento de primavera. A esa profundidad la radiacion fotosin-teticamente activa era de ca. 40% de la superficial. El agua fue extraida mediante una bomba de diafragma de teflon y almacenada en bidones de polietileno Nalgene de 50 L, filtrada con filtros de fibra de vidrio MFS de poro de 0,7 [micron]m para remover fitoplancton y mantenida en oscuridad a 4[grados]C hasta el inicio del experimento, 48 h mas tarde. El agua fue repartida en botellas de policarbonato Nalgene de 4 L transparente a longitudes de onda entre 400 y 700 nm, a las cuales se les adiciono N[O.sub.3.sup.-], P[O.sub.4.sup.-3] y Si[(OH).sub.4] de acuerdo a cada tratamiento (Tabla 1). El agua de mar utilizada en los medios de cultivo tiene caracteristicas similares en salinidad, temperatura, y concentracion de nutrientes inorganicos a aguas de los fiordos Comau y Reloncavi, con valores tipicos de invierno y primavera.

Las botellas conteniendo los medios de cultivo experimentales con los inoculos de fitoplancton fueron incubadas en un estanque abierto de plastico de alta densidad de color blanco de 1 [m.sup.3] conteniendo 1000 L de agua, mantenido con agua circulante para mantener la temperatura constante durante los experimentos. El estanque se localizo en el laboratorio costero de la UACh Campus Puerto Montt bajo condiciones naturales de temperatura y radiacion caracteristicas de las estaciones de invierno (agosto) y primavera (diciembre). Para evitar la sedimentacion de los organismos, las botellas de incubacion fueron agitadas suavemente en forma manual tres veces al dia (manana, mediodia y tarde). Los experimentos fueron realizados por 13 dias en invierno y 11 dias en primavera.

Biomasa autotrofica (clorofila-a)

La clorofila-a fue determinada cada dos dias en submuestras de 50 mL de todas las replicas de cada tratamiento mediante filtracion con bomba de vacio y filtros GF/F de tamano de poro de 0,7 pm. Las muestras fueron almacenadas a -18[grados]C en sobres de papel aluminio y en bolsas selladas.

Adicionalmente, se determino la concentracion de clorofila-a en cada clase de tamano al final de las incubaciones para lo cual se realizo el fraccionamiento por clases de tamano de fitoplancton en submuestras de 50 mL mediante filtracion: (1) el nanofitoplancton (2-20 [micron]m) se obtuvo tamizando la submuestra por 20 [micron]m y re-filtrando el filtrado <20 [micron]m en membrana de policarbonato de poro 2 [micron]m, (2) el picofitoplancton se obtuvo filtrando la fraccion <2 pm en filtro GF/F de poro 0,7 [micron]m (0,7-2 [micron]m), y (3) el microfitoplancton se obtuvo por sustraccion de la concentracion de clorofilaa de las fracciones de nano + picoplancton de la lectura de la muestra de clorofila-a de fitoplancton (total). Los filtros fueron almacenadas a -18[grados]C en sobres de papel aluminio y en bolsas selladas. La concentracion de clorofila-a se determino de acuerdo a Parsons et al. (1984) en un fluorometro digital Turner P-700.

Abundancia celular y composicion taxonomica de fitoplancton

Se removieron alicuotas de 50 mL cada dos dias de incubacion, se almacenaron en tubos Falcon, fijadas y preservadas en 1% lugol. El conteo de las celulas de microfitoplancton (>20 [micron]m) se realizo mediante sedimentacion en camara Utermohl de 10 mL. Para el reconocimiento de grupos y generos/taxa integrantes del ensamble se obtuvo 10 mL de muestra y se dejo decantar en camaras de sedimentacion por 12 h. El fondo de la camara se observo mediante microscopia invertida de acuerdo a Hasle (1978) y la abundancia se expreso en (cel [L.sup.-1]).

Nutrientes inorganicos

Para la estimacion de la concentracion de N[O.sub.3.sup.-], P[O.sub.4.sup.-3] y Si[(OH).sub.4] durante las incubaciones, se extrajo muestras de 60 mL de agua filtrada que fueron almacenadas en frascos PET de alta densidad (Nalgene), previamente lavados con acido, y congeladas (-18[grados]C) hasta su analisis. Esta metodologia estuvo basada en Parsons et al. (1984).

Analisis estadistico

Para detectar diferencias cualitativas de la respuesta de taxa y grupos de fitoplancton a la adicion de nutrientes, se realizaron analisis de estadistica descriptiva, comparando la importancia relativa de taxa y grupos en los tiempos inicial y final de cada experimento. Para detectar la relevancia de la adicion de nutrientes en la abundancia total y la biomasa autotrofica de los ensambles de fitoplancton estudiados, se realizaron analisis de varianza con replicas balanceadas de un factor (ANOVA) (Zar, 1984), utilizando como variables dependientes la abundancia total de celulas de fitoplancton y la biomasa autotrofica, y como factores los tratamientos (cuatro niveles: TI, T2, T3, T4), para cada uno de los experimentos estacionales. El supuesto de homogeneidad de varianzas fue validado de acuerdo a las pruebas de Cochran y a posteriori de Tukey.

RESULTADOS

Abundancia de microfitoplancton en los experimentos

En el experimento del Fiordo Reloncavi en invierno, se observo un lento aumento en la abundancia de celulas en todos los tratamientos a partir del inoculo inicial (33 cel m[L.sup.-1] en promedio), con abundancias inferiores a 1.000 cel m[L.sup.-1] durante los primeros siete dias de incubacion (Fig. 2a). Se registraron diferencias significativas entre los tratamientos TI y T4 (ANOVA: F = 2,89; P < 0,05). La abundancia maxima en este experimento se observo en el tratamiento TI (N+P+20SI), con una abundancia de 7.235 cel m[L.sup.-1]. El tratamiento sin adicion de nitrato (T4) resulto en una abundancia baja (<1.500 cel mL -1) y homogenea durante los 13 dias, mientras que en los tratamientos sin adicion de acido silicico (T2: N+P-Si) y tres veces la adicion de acido silicico (T3: N+P+60SI) se registraron abundancias maximas de ca. 2.600 cel m[L.sup.-1] despues de los 9 dias (Fig. 2a). Las concentraciones de nitrato, fosfato y acido silicico disminuyeron durante los 13 dias del experimento (Figs. 6a- 6c, Tabla 1).

El ensamble de microfitoplancton al inicio del experimento de invierno estuvo constituido principalmente por diatomeas centricas, siendo las mas abundantes Skeletonema spp., Detonula spp., Thalassiosira spp. y Leptocylindrus spp., dominando Skeletonema spp. en los tratamientos TI, T3 y T4, y Detonula spp. en T2. En el ensamble de invierno se mantuvo la dominancia de especies de diatomeas centricas durante todo el experimento. Sin embargo, al finalizar el experimento, en el tratamiento T3, la dominancia de especies se alterno de Skeletonema spp. hacia Thalassiosira spp., mientras que en los tratamientos TI, T2 y T4, se mantuvo la dominancia de Skeletonema spp. y Detonula spp. (Fig. 4a).

En el experimento de primavera en el Fiordo Comau, la abundancia celular de los ensambles de microfitoplancton fueron menores a las del experimento de invierno en Reloncavi. Los tratamientos T1 y T2 respondieron con abundancias relativamente altas en los dias 7 y 9, respectivamente. Se detectaron diferencias significativas entre los tratamientos T1 con respecto a T3 y T4 (ANOVA: F = 5,27; P < 0,05). El tratamiento T1 alcanzo una abundancia maxima de 1.049 cel mL-1 en el dia 11, mientras que el tratamiento T2 alcanzo una abundancia maxima de 546 cel mL-1 al dia 9 de incubacion. Los tratamientos T3 y T4 registraron abundancias muy bajas y constantes durante todo el experimento (Fig. 3a). Las concentraciones de nitrato, fosfato y acido silicico disminuyeron durante los 11 dias del experimento (Figs. 6d-6f, Tabla 1).

El ensamble de microfitoplancton inicial de primavera estuvo compuesto principalmente por diatomeas centricas Leptocylindrus spp. y Rhizosolenia spp. y pennadas Thalassionema spp., Cylindrotheca sp. y Pseudonitzschia spp., siendo dominante Pseudonitzschia spp., en los tratamientos T1 y T2, y Leptocylindrus spp. en los tratamientos T3 y T4. Al finalizar el experimento, la composicion del ensamble cambio y las diatomeas centricas dominaron en todos los tratamientos, con Chaetoceros spp. dominando en el tratamiento T1, Skeletonema spp. en los tratamientos T2 y T3, y Rhizosolenia spp. en T4 (Fig. 4b).

Biomasa autotrofica (clorofila-a) del ensamble de fitoplancton en los experimentos

En los experimentos de invierno y primavera se observo un retardo en la respuesta de la biomasa autotrofica con valores >20 mg clor-a [m.sup.-3] despues de 5-9 dias (Figs. 2b-3b). La concentracion de clorofila-a en la incubacion de Reloncavi en invierno fue significativamente diferente entre los tratamientos T1 y T4 (ANOVA: F = 3,85; P < 0,05). El efecto de la adicion de nitrato se observo en los tratamientos T1, T2 y T3, con concentraciones maximas promedio entre 80 y 160 mg clor-a [m.sup.-3], mientras que en el tratamiento T4, sin adicion de nitrato, se mantuvo bajo 5 mg clor-a [m.sup.-3] hasta el final de la incubacion (Fig. 3b). Al igual que la abundancia del microfitoplancton, el notorio incremento de la concentracion de clorofila-a se relaciono con la disminucion de nitrato, que disminuyo a los valores mas bajos en el tratamiento T1 (Fig. 6a).

Durante el experimento de primavera del Fiordo Comau, la concentracion de clorofila-a aumento en los tratamientos T1 y T2 desde el dia 5 hasta alcanzar su maxima concentracion el dia 7, con valores entre 55 y 85 mg clor-a [m.sup.-3] (Fig. 3b). La concentracion de clorofila-a fue significativamente diferente entre los tratamientos T1 y T4 (ANOVA: F = 16,09; P < 0,05). En los tratamientos T3 y T4 alcanzo sus maximas concentraciones en el dia 9 (20 y 5 mg clor-a [m.sup.-3], respectivamente), decreciendo hasta niveles muy cercanos a cero (Fig. 3b). La clorofila-a en T4 no supero 10 mg [m.sup.-3] durante el experimento.

Clorofila-a fraccionada por tamanos de fitoplancton

La clorofila-a fraccionada por tamanos fue determinada al final del experimento de invierno en Reloncavi (dia 13) y primavera en Comau (dia 11). Este analisis fue realizado para determinar la importancia relativa de la biomasa de clorofila-a del microfitoplancton (>20 [micron]m) respecto de las otras dos fracciones de tamano, picofitoplancton (<2-0,7 [micron]m), y nanofitoplancton (2-20 pm), considerando que en experimentos que involucran filtraciones usualmente quistes de microorganismos de tamano menor pasan a traves de los filtros y potencialmente colonizan los microcosmo de experimentacion. Este artefacto de la metodologia permite por otra parte obtener un ambiente de experimentacion mas cercano a la realidad.

Durante el experimento de invierno en el Fiordo Reloncavi (Fig. 5 a) se observaron claras diferencias entre tratamientos en la contribucion de las fracciones de microfitoplancton y nanofitoplancton, con una contribucion homogenea de picofitoplancton a la biomasa total. El ensamble del tratamiento T1 mostro que el microfitoplancton fue la fraccion que mas aporto a la biomasa autotrofica, con un porcentaje superior al 70%, y el nanofitoplancton contribuyo con un porcentaje de alrededor del 20%. La contribucion de picofitoplancton a la clorofila-a total fue menor al 5% en ambos dias. En el tratamiento T2, se observo un marcado cambio desde el dia 7 al 13, aumentando el aporte de la fraccion de nanofitoplancton desde 20 a 50% aproximadamente. En el tratamiento T3, la fraccion del microfitoplancton aumento alrededor de 10% del dia 7 al 13. En el tratamiento T4, el microfitoplancton aumento en 30% hacia el dia 13.

Durante el experimento de primavera del Fiordo Comau se observo un aumento de la contribucion de la fraccion correspondiente al nanofitoplancton a la biomasa total en todos los tratamientos (Fig. 5b). El ensamble sometido al tratamiento T1 mostro un aumento en el porcentaje de clorofila-a de la fraccion de nanofitoplancton en 20%, disminuyendo el microfitoplancton de 55 a 35% y el picofitoplancton manteniendose en un valor cercano al 20%. En el tratamiento T2, el microfitoplancton experimento un descenso desde un 75% aproximadamente, a 35%, aumentando las fracciones de tamano pequeno del pico y nanofitoplancton. En los tratamientos T3 y T4, se observo un aumento de la biomasa de la fraccion del microfitoplancton, hasta un valor de 35% (T3) y 40% (T4). En el tratamiento T3, el picofitoplancton disminuyo drasticamente de 97%, hasta alrededor de 20%, mientras que en T4 la variacion fue desde 60 hasta 18%. El nanofitoplancton en T3 aumento de 3 a 40%.

DISCUSION

En este estudio se detecto la respuesta del fitoplancton a la adicion de nitrato y acido silicico en terminos de abundancia celular, biomasa autotrofica y composicion taxonomica de los ensambles provenientes del Fiordo Reloncavi en invierno, y Fiordo Comau en primavera. Se ha sugerido que la interaccion entre la disponibilidad de nutrientes y las condiciones limitantes de irradiacion son los factores que modulan la productividad primaria en esta zona condicionando la dinamica de los ensambles de fitoplancton via los cambios que experimentan debido a la variabilidad estacional de los factores antes mencionados (Saggiomo et al, 1994; Iriarte et al, 2007). Los resultados obtenidos muestran en primera instancia que en el sistema de fiordos de la Patagonia las diatomeas son parte importante del fitoplancton, contribuyendo en gran medida a la estructura trofica de estos ambientes (Alvez-Souza et al., 2008; Gonzalez et al., 2010). Los ensambles de fitoplancton de ambos fiordos mostraron una respuesta lenta frente a la adicion de nitrato y acido silicico, y despues de los primeros 5 dias de incubacion se detectaron incrementos rapidos de abundancia celular y biomasa autotrofica en los tratamientos T1, T2 y T3 en los experimentos de invierno y primavera.

Los resultados para los tratamientos con adicion de N[O.sub.3.sup.-] y Si[(OH).sub.4] (T1, T3), y sin adicion de N[O.sub.3.sup.-] (T4) la abundancia y biomasa autotrofica fue la mas baja, sugiriendo que los ensambles de fitoplancton de los fiordos estudiados se encuentran controlados principalmente por nitrato durante invierno y primavera, mientras que el acido silicico podria actuar como cofactor limitando el crecimiento de las diatomeas. En estudios anteriores se ha sugerido que el nitrato limita el crecimiento de fitoplancton en los fiordos de Chile (Saggiomo et al, 1994; Iriarte et al, 2007), congruente tambien con las observaciones de Iriarte et al. (2013), quienes atribuyen al nitrato la modulacion de la abundancia, biomasa y composicion del fitoplancton en la region norte de la Patagonia. Las razones Si[(OH).sub.4]/N[O.sub.3.sup.-] <1 determinadas en el Mar Interior de Chiloe tambien indican una deficiencia de nitrogeno inorganico (Iriarte et al, 2007; Gonzalez et al, 2010).

El fitoplancton en los fiordos de la zona sur-austral de Chile se compone de alrededor de 130 especies, de las cuales aproximadamente el 70% son diatomeas durante todo el ano (Alves-de-Souza et al, 2008). En experimentos previos en microcosmos se ha demostrado que la adicion de pulsos de nitrato influye en la dinamica de fitoplancton y que las diatomeas tienden a predominar en las etapas iniciales de las incubaciones (Dugdale, 1967; Margalef, 1978; Iriarte et al. 2013). Esto concuerda con los resultados obtenidos en esta investigacion, ya que en todos ellos se observo predominio de diatomeas tanto al inicio como al final de los experimentos, independiente de la estacionalidad y del lugar de origen de los inoculos (Reloncavi y Comau), lo que indica que el acido silicico podria jugar un rol como factor co-controlador. La concentracion de fosforo bajo a niveles no detectables en experimentos T1 y T3 de primavera, donde el acido silicico estaba presente en concentraciones iniciales de 20 y 40 [micron]M. Esta caida coincide con disminuciones a niveles no detectables de la concentracion de clorofila y abundancia celular fitoplanctonica en los experimentos T3 y T4, lo que podria indicar algun tipo de limitacion por fosfato. Explicaciones alternativas tambien son factibles como deficiencia interna de fosforo del inoculo inicial, o uso eficiente de fosforo por la fraccion menor a 20 [micron]m.

Las diatomeas pennadas por lo general tienen una razon superficie/volumen (S/V) mayor que las centricas y se correlacionan preferentemente con altas concentraciones de nitrato en el ambiente, con razones Si:N bajas y poseen por lo general, constantes de saturacion ([K.sub.s]) mas altas para el nitrato y acido silicico (Reynolds, 2006; Alves-de-Souza et al, 2008). Esto propicia la dominancia de este tipo de diatomeas en ensambles de fitoplancton presentes en aguas cuyas concentraciones de nitrato son mas altas o cuya proporcion N:Si favorece al nitrato, siendo opuesto el caso de la mayor concentracion de acido silicico, lo que hace posible el establecimiento y la dominancia de especies de diatomeas centricas, formadoras de cadenas con afinidad por nitrato y constantes de saturacion mas bajas. La formacion de cadenas es una estrategia ecologica que permite a las celulas aumentar la superficie expuesta al medio, mayor movilidad y por ende mayor acceso a los nutrientes y una disminucion de la probabilidad de depredacion por parte de otros organismos del plancton (Reynolds, 2006). Asi, de acuerdo a la razon Si:N con la cual se ven favorecidas las distintas especies de diatomeas es que se clasifican en los grupos funcionales D1 (S/V >1,5 [micron][m.sup.-1]; correlacion con altas concentraciones de nitrato), D2 (S/V ~1,0 [micron]m'1; correlacion con concentraciones de nitrato y acido silicico) y D3 (S/V 0,5-0,8 [micron][m.sup.-1]; correlacion con altas concentraciones de acido silicico), todo esto dentro de la clasificacion de las diatomeas como un grupo estratega-K, capaces de crecer en variados tipos de ambientes con diferentes y a veces contrastantes caracteristicas (Reynolds, 2006; Alvesde-Souza et al, 2008).

Durante el invierno en el Fiordo Reloncavi, Skeletonema fue el genero de diatomea centrica que predomino en los ensambles al inicio de las incubaciones. Skeletonema es una diatomea cuya mayor abundancia en los fiordos de Chile, se presenta en invierno y ecologicamente se clasifica en el grupo funcional D3, el cual reune a especies asociadas a condiciones estratificadas, altas concentraciones de acido silicico y una relacion S/V menor en comparacion a otras especies de diatomeas (S/V 0,5-0,8 [micron][m.sup.-1]) (Alves-de-Souza et al, 2008), como las que se pueden encontrar en los fiordos durante la epoca invernal. Ademas de Skeletonema, las especies de mayor abundancia en los ensambles incubados correspondieron a generos de diatomeas centricas: Detonula, Thalassiosira y Leptocylindrus clasificadas en el grupo funcional D3. En el tratamiento T2 del Fiordo Reloncavi (sin adicion de acido silicico) el ensamble responde al cambio en concentracion con el aumento en la abundancia de Detonula spp. por sobre las otras especies debido a que de las mencionadas anteriormente, es aquella con menor razon S/V. Por lo tanto, posee una constante de saturacion media ([K.sub.s]) para el Si[(OH).sub.4] mas baja y necesita menores concentraciones de acido silicico para desarrollarse de manera optima (Reynolds, 2006; Alves-de-Souza et al, 2008; Schapira et al, 2008).

Algo similar ocurrio en T3 en invierno en el Reloncavi, el tratamiento con aumento de Si[(OH).sub.4] a 60 [] M, en el cual Thalassiosira spp. paso a ser la especie dominante del ensamble. Esta diatomea, a diferencia de Detonula spp., tiene una razon S/V mayor que Skeletonema o cualquiera de las otras microalgas relativamente abundantes en el ensamble, por lo que aprovecha el aumento en acido silicico en el ambiente por su mayor Ks (Reynolds, 2006; Alves-de-Souza et al, 2008). En T4, el tratamiento sin enriquecimiento de N[O.sub.3.sup.-], continuo la dominancia de Skeletonema spp., con la diferencia que debido al descenso de la concentracion de nitrato, la abundancia celular del ensamble, en general, declino en el transcurso del experimento. Como resultado de la adicion de nutrientes, independiente del tratamiento, los ensambles de invierno de Reloncavi se iniciaron con la dominancia de especies de diatomeas centricas y, una vez concluido el periodo de incubacion, continuaron siendo dominados por Skeletonema y otras diatomeas centricas.

Durante el experimento de primavera en Comau, la dominancia de los ensambles estuvo compuesta por diatomeas centricas y pennadas. La diatomea pennada Pseudonitzschia spp. y la centrica Leptocylindrus spp. registraron las abundancias mas altas en T1 y T2, y en T3 y T4, respectivamente. Ademas de estas especies, Cylindrotheca spp., Thalassionema spp. y Rhizosolenia spp. fueron otras diatomeas mas abundantes durante la etapa inicial de las incubaciones (Fig. 4b). En primavera, los aportes de aguas oceanicas y por lo tanto, de nitrato y mezcla son mayores (Gonzalez et al, 2011). Esto se refleja en la composicion de los ensambles, debido a que la mayoria de las especies mas abundantes pertenecen al grupo funcional D1, que se caracteriza por agrupar organismos correlacionados principalmente con altas concentraciones de nitrato y cuya razon S/V es alta en relacion a otras especies (S/V > 1,5 [micron][m.sup.-1]) (Alves-de-Souza et al, 2008). Frente a la adicion de nitrato y acido silicico, dominaron las diatomeas centricas resilientes en el ensamble Skeletonema spp., Chaetoceros spp. y Rhizosolenia spp., pertenecientes a los grupos funcionales D2 y D3. En T1 (Fig. 4b), Skeletonema spp. aumento su abundancia y la especie dominante fue Chaetoceros spp., clasificada dentro del grupo D2, que incluye a organismos correlacionados con altas concentraciones de nitrato y acido silicico, con una razon S/V ~1 [micron][m.sup.-1] (Alves-de-Souza et al, 2008). En los tratamientos T2 y T3 Skeletonema spp. resulto dominante (Fig. 4b), alcanzando mas de 95% de abundancia relativa en el tratamiento T3 (N+P+60Si). En el tratamiento T4, la abundancia celular cayo drasticamente como resultado de la carencia de nitrato, siendo dominado por algunas celulas de la diatomea del grupo D3, Rhizosolenia spp. (Fig. 4b). De esta manera, los ensambles dominados por diatomeas centricas continuaron siendolo hasta el termino de las incubaciones y los ensambles dominados por diatomeas pennadas cambiaron hacia el predominio de diatomeas centricas producto de la adicion de nutrientes.

Durante el experimento de invierno el microfitoplancton de Reloncavi fue responsable de 20 a 75% de la biomasa autotrofica, excepto en el tratamiento T2 (sin adicion de acido silicico), relacionandose con la composicion de taxa del fitoplancton conformada principalmente por especies formadoras de cadenas (Skeletonema, Thalassiosira, Detonula). Estas especies muestran una correlacion con acido silicico, lo que se corresponde con los resultados de las concentraciones y razones de nitrato, acido silicico y fosfato en el medio al finalizar las incubaciones, las cuales muestran un descenso en la concentracion de nitrato y, por ende, una disminucion de la razon N:Si y N:P (Tabla 1). Todas estas caracteristicas produjeron tambien una disminucion o mantenimiento de la fraccion del nanofitoplancton, excepto en el tratamiento T2, en el cual el nano- y microfitoplancton alcanzaron una proporcion similar, mientras que el picofitoplancton se mantuvo homogeneo o declino en los experimentos (Fig. 4a).

Cambios en la proporcion y concentracion de nitrato y acido silicico podrian ser algunos de los detonantes de floraciones nocivas de microalgas, especialmente si se considera los cambios acelerados que esta experimentando el ambiente producto del uso cada vez mas intensivo de la zona costera, por actividades de acuicultura, silvicultura, agricultura y uso de fuentes lacustres o pluviales para generacion de energia. Varias de las diatomeas encontradas en los ensambles durante y al finalizar las incubaciones correspondieron a especies que han sido observadas en los programas de monitoreo de fitoplancton en el sistema de fiordos de la Patagonia Norte y han sido identificadas como especies nocivas para la acuicultura, como por ejemplo Leptocylindrus spp., Rhizosolenia spp. y Chaetoceros spp., las cuales producen mortalidad de salmonidos debido a asfixia por destruccion del tejido branquial.

CONCLUSIONES

En condiciones de microcosmos y de respuestas a corto plazo de los ensambles fitoplanctonicos estudiados se concluye que la adicion de nitrato y acido silicico producen un aumento de la abundancia y biomasa autotrofica, asociados a cambios en la composicion del ensamble de fitoplancton independiente del inoculo inicial, resultando en el predomio de especies de diatomeas centricas formadoras de cadenas Thalassiosira spp., Skeletonema spp. y Leptocylindrus spp., independiente de la estacion del ano y del origen del inoculo inicial (Fiordo Reloncavi en invierno y Fiordo Comau en verano). Estos resultados permiten plantear escenarios de respuesta de los ensambles fitoplanctonicos de fiordos de la Patagonia chilena frente a cambios en las concentraciones y razones de nutrientes en el ambiente, ya sea por cambio climatico global natural y de incremento en las actividades antropicas que impactan a estos ecosistemas, como la acuicultura y el uso de suelo, entre otros.

DOI: 10.3856/vol43-issue1-fulltext-8

AGRADECIMIENTOS

Agradecemos al equipo de trabajo de la Estacion Cientifica de Huinay, en especial a la Dra. Vreni Haussermann y Sr. Gunther Forsterra, por el apoyo logistico brindado durante la estadia de investigacion, a la Dra. Patricia Gomez por sus comentarios y sugerencias durante la redaccion del manuscrito, a Lilian Nunez por su apoyo en el trabajo de laboratorio, y a la Editora Asociada de LAJAR Dra. Beatriz Modenutti y dos evaluadores anonimo quienes con sus comentarios contribuyeron a mejorar este articulo. P. Labbe-Ibanez agradece el apoyo financiero de la beca MECESUP UCO0602, asi como del Programa COPAS Sur-Austral y de la Direccion de Postgrado de la Universidad de Concepcion. Esta investigacion fue financiada por el Proyecto FONDECYT 1080187 y por el Programa COPAS Sur-Austral PFB-31 de la Universidad de Concepcion. El Hanse-Wissen schaftskolleg (HWK) en Delmenhorst, Alemania, apoyo a SP durante parte del trabajo editorial.

REFERENCIAS

Alves-de-Souza C., M.T. Gonzalez & J.L. Iriarte. 2008. Functional groups in marine phytoplankton assemblages dominated by diatoms in fjords of southern Chile. J. Plankton Res., 30: 1233-1243.

Aracena, C., C.B. Lange, J.L. Iriarte, L. Rebolledo & S. Pantoja. 2011. Latitudinal patterns of export production recorded in surface sediments of the Chilean Patagonian fjords (41-55[grados]S) as a response to water column productivity. Cont. Shelf Res., 31: 340-355.

Avaria, S. 2006. Fitoplancton de canales y fiordos australes. In: N. Silva & S. Palma (eds.). Avances en el conocimiento oceanografico de las aguas interiores chilenas, Puerto Montt a Cabo de Hornos. Comite Oceanografico Nacional, Pontificia Universidad Catolica de Valparaiso, Valparaiso, pp. 89-92.

Carter, C.M., A.H. Ross, D.R. Schiel, C. HowardWilliams & B. Hayden. 2005. In situ microcosm experiment on the influence of nitrate and light on phytoplankton community composition. J. Exp. Mar. Biol. Ecol., 326: 1-13.

Davila, P., D. Figueroa & E. Muller. 2002. Freshwater input into the coastal ocean and its relationship with the salinity distribution off austral Chile (35[grados]-55[grados]S). Cont. Shelf Res., 22: 521-534.

Dugdale, R.C. 1967. Nutrient limitation in the sea: dynamics, identification, and significance. Limnol. Oceanogr., 12: 685-695.

Glibert, P.M. & D.E. Terlizzi. 1999. Co-occurrence of elevated urea levels and dinoflagellate blooms in temperate estuarine aquaculture ponds. Appl. Environ. Microbiol., 65: 5594-5596.

Gonzalez, H.G., L. Castro, G. Daneri, J.L. Iriarte, N. Silva, C.A. Vargas, R. Giesecke & N. Sanchez. 2011. Seasonal plankton variability in Chilean Patagonia fjords: carbon flow through the pelagic food web of Aysen fjord and plankton dynamics in the Moraleda Channel basin. Cont. Shelf Res., 31: 225-243.

Gonzalez, H.G., M.J. Calderon, L. Castro, A. Clement, L.A. Cuevas, G. Daneri, J. Iriarte, L. Lizarraga, R. Martinez, E. Menschel, N. Silva, C. Carrasco, C. Valenzuela, C. Vargas & C. Molinet. 2010. Primary production and its fate in the pelagic food web of the Reloncavi Fjord and plankton dynamics of the Interior Sea of Chiloe, Northern Patagonia, Chile. Mar. Ecol. Progr. Ser., 402: 13-30.

Hasle, G.R. 1978. The inverted microscope method. Phytoplankton Manual. UNESCO, Paris, pp. 88-96.

Iriarte, J.L., A. Kusch, J. Osses & M. Ruiz. 2001. Phytoplankton biomass in the sub-Antarctic area of the Straits of Magellan (53[grados]S), Chile during spring-summer 1997-1998. Polar Biol., 24: 154-162.

Iriarte, J.L., H.E. Gonzalez, K.K. Liu, C. Rivas & C. Valenzuela. 2007. Spatial and temporal variability of chlorophyll and primary productivity in surface waters of southern Chile (41.5-43[grados]S). Estuar. Coast. Shelf Sci., 74: 471-480.

Iriarte, J.L., S. Pantoja, H.E. Gonzalez, G. Silva, H. Paves, P. Labbe, L. Rebolledo, M. Van Ardelan & V. Haussermann. 2013. Assessing the micro-phytoplankton response to nitrate in Comau Fjord (42[grados]S) in Patagonia, Chile, using microcosm approach. Environ. Monit. Assess., 185: 5055-5070.

Margalef, R. 1978. Life-forms of phytoplankton as survival alternatives in an unstable environment. Oceanol. Acta, 1: 493-509.

Nelson, D.M., P. Treguer, M.A. Brzezinski, A. Leynaert & B. Queguiner. 1995. Production and dissolution of biogenic silica in the ocean: reviewed global estimates, comparison with regional data and relationship to biogenic sedimentation. Global Biogeochem. Cy., 9: 359-372.

Pantoja, S., J.L. Iriarte & G. Daneri. 2011. Oceanography of the Chilean Patagonia. Cont. Shelf Res., 31: 149-153.

Parsons, T.R., Y. Maita & C. Lalli. 1984. A manual of chemical and biological methods for seawater analysis. Pergamon Press, London, 173 pp.

Pickard, G.L. 1971. Some physical oceanographic features of inlets of Chile. J. Fish. Res. Bd. Can., 28: 1077-1106.

Piehler, M.F., L.J. Twomey, N.S. Hall & H.W. Paerl. 2004. Impacts of inorganic nutrient enrichment on phytoplankton community structure and function in Pamlico Sound, NC, USA. Estuar. Coast. Shelf Sci., 61: 197-209.

Pizarro, G., J.L. Iriarte, V. Montecino, J.L. Blanco & L. Guzman. 2000. Distribucion de la biomasa fitoplanctonica y productividad primaria maxima de fiordos y canales australes (47[grados]-50[grados]S) en octubre 1996. Cienc. Tecnol. Mar, 23: 25-48.

Rebolledo, L., H.E. Gonzalez, P. Munoz, J.L. Iriarte, C.B. Lange, S. Pantoja & M. Salamanca. 2011. Siliceous productivity changes in Gulf of Ancud sediments (42[degrees]S, 72[degrees]W), southern Chile, over the last 150 years. Cont. Shelf Res., 31: 356-365.

Reynolds, C.S. 2006. The ecology of phytoplankton. Cambridge University Press, New Jersey, 645 pp.

Saggiomo, V., A. Goffart, G.C. Carrada & J.H. Hecq. 1994. Spatial patterns of phytoplanktonic pigments and primary production in a semienclosed periantarctic ecosystem: the Straits of Magellan. J. Mar. Syst., 5: 119-142.

Schapira, M., D. Vincent, V. Gentilhomme & L. Seuront. 2008. Temporal patterns of phytoplankton assemblages, size spectra and diversity during the wane of a Phaoeocystis globosa spring bloom in hydrologically contrasted coastal waters. J. Mar. Biol. Assoc. U.K., 88(4): 649-662.

Silva, N. 2006. Oxigeno disuelto, pH y nutrientes en canales y fiordos australes. In: N. Silva & S. Palma (eds.). Avances en el conocimiento oceanografico de las aguas interiores chilenas, Puerto Montt a Cabo de Hornos. Comite Oceanografico Nacional, Pontificia Universidad Catolica de Valparaiso, Valparaiso, pp. 31-36.

Silva, N., C. Calvete & H.A. Sievers. 1998. Masas de agua y circulacion general para algunos canales australes entre Puerto Montt y Laguna San Rafael, Chile (Crucero CIMAR-Fiordo 1). Cienc. Tecnol. Mar, 21: 17-48.

Soto, D. & F. Norambuena. 2004. Evaluation of salmon farming effects on marine systems in the inner seas of southern Chile: a large-scale mensurative experiments. J. Appl. Ichthyol., 20: 493-501.

Tilman, D., S.S. Kilham & P. Kilham. 1982. Phytoplankton community ecology: the role of limiting nutrients. Ann. Rev. Ecol. Syst., 13: 349-372.

Treguer, P. & P. Pondaven. 2000. Global change: silica control of carbon dioxide. Nature, 406: 358-359.

Zar, J.H. 1984. Biostatistical analysis. Prentice Hall, New Jersey, 718 pp.

Received: 22 August 2013; Accepted: 17 September 2014

Pamela Labbe-Ibanez (1,2), Jose Luis Iriarte (3,4) & Silvio Pantoja (4,5)

(1) Programa de Postgrado en Oceanografia, Departamento de Oceanografia Universidad de Concepcion, Concepcion, Chile

(2) FICOLAB, Departamento de Botanica, Universidad de Concepcion, Concepcion, Chile

(3) Instituto de Acuicultura, Universidad Austral de Chile, Valdivia, Chile

(4) Programa COPAS Sur-Austral, Universidad de Concepcion, Concepcion, Chile

(5) Departamento de Oceanografia, Universidad de Concepcion, Concepcion, Chile

Corresponding author: Silvio Pantoja (spantoja@udec.cl)

Corresponding editor: Beatriz Modenutti

Leyenda: Figura 1. Mapa de ubicacion de los sitios de recoleccion (circulos negros) de inoculos de fitoplancton en los fiordos Reloncavi (41[grados]S) en invierno y Comau (42[grados]S) en primavera.

Leyenda: Figura 2. Cambio en a) abundancia (cel mL-1) y b) clorofila a (mg m-3) del ensamble de fitoplancton del Fiordo Reloncavi durante el experimento de invierno en los cuatro tratamientos (T1, T2, T3 y T4). Valores expresados como promedio [+ o -] error estandar (n = 2).

Leyenda: Figura 3. Respuesta de corto plazo de a) abundancia (cel m[L.sup.-1]) y b) clorofila-a (mg [m.sup.-3]) del ensamble de fitoplancton del Fiordo Comau durante el experimento de primavera en los cuatro tratamientos (T1, T2, T3 y T4). Valores expresados como promedio [+ o -] error estandar (n = 2).

Leyenda: Figura 4. Abundancia relativa (%) de los taxa de microfitoplancton mas representativos en los ensambles de fitoplancton al finalizar los experimentos de a) Fiordo Reloncavi en invierno, b) Fiordo Comau en primavera.

Leyenda: Figura 5. Contribucion de clorofila-a fraccionada por tamano del fitoplancton respecto de clorofila-a del ensamble de fitoplancton al finalizar los experimentos. a) Fiordo Reloncavi en invierno, b) Fiordo Comau en primavera. Cuadrado negro: 0,7-2 [micron]m (picofitoplancton), cuadrado gris: 2-20 pm (nanofitoplancton), cuadrado sin relleno: >20 [micron]m (microfitoplancton).

Leyenda: Figura 6. a, d) Concentraciones de NO3", b, e) P[O.sub.4.sup.-3], c, f) Si[(OH).sub.4] en los microcosmos durante la incubacion de los ensambles de fitoplancton del a, b, c) Fiordo Reloncavi en invierno, d, e, f) Fiordo Comau en primavera. Valores expresados como promedio [+ o -] error estandar (n = 2) en [micron]M.
Tabla 1. Concentraciones de N[O.sub.3.sup.-], P[O.sub.4.sup.-3] y
Si[(OH).sub.4] y razon N:Si y N:P en el tiempo inicial y final para
cada uno de los tratamientos, obtenidos desde los microcosmos durante
los periodos de incubacion en invierno y en primavera. Valores
expresados en [micron]M.

                                     Dia inicial

                                 Nutrientes ([micron]M)

Temporada   Tratamiento   NaN[O.sub.3]   Na[H.sub.2]P[O.sub.4]

Invierno        TI               21,61                    2,47
2009            T2               22,04                    2,07
                T3               21,80                    2,18
                T4                3,16                    2,27

Primavera       TI               23,24                    2,71
2009            T2               20,93                    2,43
                T3               23,53                    2,03
                T4                2,22                    2,28

Razon teorica
Redfield

                               Dia inicial

                          Nutrientes ([micron]M)

Temporada   Tratamiento   [Na.sub.2][O.sub.3]Si

Invierno        TI                        17,62
2009            T2                         2,60
                T3                        54,38
                T4                        24,09

Primavera       TI                        21,32
2009            T2                         2,10
                T3                        60,26
                T4                        22,22

Razon teorica
Redfield

                               Dia inicial

                           Nutrientes ([micron]M)

Temporada   Tratamiento   Razon N:Si   Razon N:P

Invierno        TI              1,23        8,77
2009            T2              8,48       10,64
                T3              0,40       10,02
                T4              0,13        1,40

Primavera       TI              1,09        8,56
2009            T2              9,97        8,63
                T3              0,39       11,59
                T4              0,10        0,97

Razon teorica                   1,07       16,00
Redfield

                          Dia final

                          Nutrientes ([micron]M)

Temporada   Tratamiento   NaN[O.sub.3]   Na[H.sub.2]P[O.sub.4]

Invierno        TI                0,60                    0,53
2009            T2                9,30                    1,07
                T3                6,24                    1,19
                T4                1,50                    1,36

Primavera       TI               10,04                    0,00
2009            T2               10,74                    0,93
                T3               10,87                    0,00
                T4                0,26                    0,33

Razon teorica
Redfield

                                Dia final

                          Nutrientes ([micron]M)

Temporada   Tratamiento   [Na.sub.2][O.sub.3]Si

Invierno        TI                         3,17
2009            T2                         9,20
                T3                        35,68
                T4                        11,52

Primavera       TI                        15,57
2009            T2                        13,37
                T3                        41,39
                T4                        20,13

Razon teorica
Redfield

                                 Dia final

                           Nutrientes ([micron]M)

Temporada   Tratamiento   Razon N:Si   Razon N:P

Invierno        TI              0,19        1,12
2009            T2              1,01        8,73
                T3              0,17        5,25
                T4              0,13        1,11

Primavera       TI              0,64         n/d
2009            T2              0,80       11,56
                T3              0,26         n/d
                T4              0,01        0,79

Razon teorica                   1,07       16,00
Redfield

* n/d: no determinado
COPYRIGHT 2015 Pontificia Universidad Catolica de Valparaiso, Escuela de Ciencias del Mar
No portion of this article can be reproduced without the express written permission from the copyright holder.
Copyright 2015 Gale, Cengage Learning. All rights reserved.

Article Details
Printer friendly Cite/link Email Feedback
Title Annotation:Research Article
Author:Labbe-Ibanez, Pamela; Luis Iriarte, Jose; Pantoja, Silvio
Publication:Latin American Journal of Aquatic Research
Date:Mar 1, 2015
Words:8041
Previous Article:Pteropodos thecosomados en el Pacifico suroriental frente a Caldera, Chile (Mollusca, Opistobranchiata: Euthecostomata y Pseudothecostomata).
Next Article:Contenido de metales en sedimentos y en Emerita analoga (Stimpson, 1857), en bahia Mejillones del Sur, Chile.
Topics:

Terms of use | Privacy policy | Copyright © 2020 Farlex, Inc. | Feedback | For webmasters