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Respuesta de Fragaria mexicana y comunidades microbianas rizosfericas al aumento de temperatura.

Response of Fragaria Mexicana and rhizophere microbial communitites to temperature increase.

En Mexico, los bosques templados (oyamel, encino, pino-encino y pino) se caracterizan por una estructura vegetal arborea caducifolia o perennifolia. En ellos se encuentra gran diversidad vegetal; por ejemplo, contienen 85 % de pinos y 70 % de encinos endemicos (Mittermeier & Goettsh, 1992; Villasenor & Ortiz, 2014). El estrato herbaceo de los bosques templados representa alrededor del 76 % de las especies, siendo la familia Rosaceae la mas numerosa (Sanchez-Gonzalez, Lopez-Mata, & Vibrans, 2006). F. mexicana Schltdl. (fresa silvestre) pertenece a esta familia y es endemica de bosques templados de Mexico (Rzedowski & Calderon, 2005; Villasenor & Ortiz, 2014; Villasenor, 2016). F. mexicana, como toda la vegetacion secundaria de los bosques templados, se enfrenta a condiciones adversas permanentes debido a fenomenos naturales y antropogenicos. Ademas, las plantas tienen que adaptarse a los cambios ambientales de los ultimos anos, asociados al calentamiento global (Torres, 2004; Pawar & Rothkar, 2015).

El calentamiento global puede causar efectos diferenciales sobre la productividad, fotosintesis, respiracion, crecimiento y ciclo de vida de las plantas; emergencia de la semilla, numero de brotes, area foliar, numero de hojas, de flores o inflorescencias, entre otros; dependiendo de la especie, el genotipo y la region. Algunas plantas podrian aumentar su productividad por un aumento de temperatura, mientras que en otras se podria superar el limite termico de crecimiento (Struik, 2007; Huang, von Lampe, & Tongeren, 2011; Zhang, Cai, Beach, & McCarl, 2014; Lizana, Avila, Tolaba, & Martinez, 2017).

Por ejemplo, incrementos en la temperatura aumentan la fotosintesis en Vitis vinifera (Greer & Weedon, 2012); los rendimientos en Solanum tuberosum L. (Lizana et al., 2017) y Zea mays L. (Li, Takahashi, Suzuki, & Kaiser, 2014). En otros casos se reporta disminucion en el rendimiento de Oryza sativa L. (Sheehy, Mitchell, & Ferrer, 2006), Triticum aestivum L. (Asseng, Foster, & Turner, 2011), Zea mays L. (Sierra, Brisson, Ripoche, & Deque, 2010; Li et al., 2014), Phaseolus vulgaris L. (Porch & Jahn, 2001) y Olea europaea L. (BenllochGonzalez et al., 2016). Ademas, se ha observado una disminucion en la tasa de asimilacion de C[O.sub.2] (A), la tasa de conductancia estomatica ([g.sub.s]), la viabilidad, arquitectura y germinacion del polen; y una mayor retencion de polen en las anteras (Porch & Jahn, 2001; Young, Wilen & Bonham-Smith, 2004; Greer & Weedon, 2012; Hartsan, Pavlovic, Chiu, Sultmanis, & Sage, 2013; Prasad & Djanaguiraman, 2014; Sage et al., 2015).

Poco se conoce de los efectos del cambio climatico en la vegetacion secundaria de los bosques (Bonilla-Valencia et al., 2017) y no se tienen reportes de F. mexicana en bosques de oyamel. El genero Fragaria a nivel mundial tiene importancia economica y alimenticia, debido a que muchas especies tanto comerciales como silvestres, producen frutos comestibles y son utilizadas por las comunidades locales en diversas regiones (Rzedowski & Calderon, 2005; Barrie, 2015). En especies cultivadas de Fragaria hay resultados controversiales en el crecimiento y produccion de frutos, debido al calentamiento global. Sensteby, Solhaug & Heide (2016), encontraron que un aumento de temperatura de 12 [grados]C incrementa la materia seca de las hojas, tasa relativa de crecimiento, tasa de asimilacion neta, area foliar, los dias para la antesis y el numero de flores de Fragaria x ananassa variedad Sonata. La variedad Toyonoka presento una disminucion en el numero de frutos, peso fresco y tamano de los frutos al aumentar la temperatura (Ledesma & Kawabata, 2016).

Asimismo, el impacto del cambio climatico en los microorganismos del suelo es importante ya que estos intervienen en los ciclos biogeoquimicos (como las bacterias fijadoras de N atmosferico); movilizacion, descomposicion y flujo de nutrimentos; y en la interaccion con los ecosistemas terrestres a traves de las plantas, entre otros, promoviendo el crecimiento vegetal (Urbanova, Snajdr, & Baldrian, 2015). Egamberdiyeva & Hoflich (2003), observaron que Mycobacterium sp., una rizobacteria que promueve el crecimiento en trigo, disminuye el tamano de su poblacion en las raices, al aumentar la temperatura de 16 a 26 [grados]C, mientras que la poblacion de Mycobacterium bullata aumenta. Segun Compant, van der Heijden, & Sessitsch (2010), el efecto del incremento de temperatura sobre las bacterias promotoras de crecimiento depende del genotipo y de las condiciones ambientales del lugar de aislamiento, por lo que bacterias aisladas de lugares con temperatura altas pueden responder mejor a los aumentos de temperatura. Sin embargo, no existe una respuesta concluyente en el comportamiento de los microorganismos. Diferentes autores han encontrado que la biomasa microbiana y la actividad enzimatica de los suelos puede disminuir (Tripathi, Abhilash, Singh, Singh, & Patra, 2015) o aumentar (Sofi et al., 2016), con el incremento de la temperatura.

En este contexto, esta investigacion tuvo como objetivo identificar los efectos de la temperatura y la radiacion solar en plantas de fresa silvestre y sobre las comunidades de bacterias fijadoras de nitrogeno de vida libre asociadas; asi como los cambios en la materia organica y los nutrientes del sustrato. Un acercamiento a los cambios en la relacion planta-microorganismos-suelo por efecto del aumento de temperatura, puede brindar informacion clave ante escenarios de cambio climatico.

MATERIALES Y METODOS

Se recolectaron 56 plantas de fresa silvestre (Fragaria mexicana) en una zona de bosque de oyamel en el Monte Tlaloc, Texcoco, Estado de Mexico (19[grados]30'14" N & 98[grados]53'2" W); a 3 121 m de altitud, con una temperatura anual entre 10 a 14 [grados]C y una precipitacion anual entre 900 a 1 200 mm (Ortiz-Solorio & Cuanalo de la Cerda, 1977). Cada planta se dejo con aproximadamente 500 g de suelo rizosferico. Posteriormente, colocadas en un invernadero en Texcoco, Estado de Mexico; y se trasplantaron a bolsas de polietileno conteniendo 2 kg de sustrato (50 % de turba y 50 % de arena de rio lavada). Todas las plantas se mantuvieron con las mismas condiciones (temperatura minima de 14 [grados]C y maxima de 23 [grados]C y radiacion promedio de 350 [micron]moles [m.sup.-2] [seg.sup.-1]) durante 18 meses, para confirmar su capacidad de crecer en condiciones de invernadero a 2 220 m de altitud.

Se establecio un experimento factorial que incluia dos niveles de temperatura y cuatro niveles para bacterias fijadoras de N atmosferico (BFN), produciendo ocho tratamientos con siete replicas cada uno, distribuidos en un diseno completamente al azar. Las dos condiciones de temperatura correspondieron a invernadero (temperatura alta, TA) y campo abierto (temperatura baja, TB). En invernadero la temperatura promedio fue de 19.6 [grados]C, y la radiacion fotosinteticamente activa de 341.3 [micron]moles [m.sup.-2] [seg.sup.-1], con un rango de temperatura de 9.5 [grados]C (dia-noche), y de radiacion de 511.39 [micron]moles [m.sup.-2] [seg.sup.-1], entre las 10:30 y 13:30. En campo abierto la temperatura media fue de 14.5 [grados]C y la radiacion de 630.4 [micron]moles [m.sup.-2] [seg.sup.-1], con un rango de temperatura dia-noche de 20.4 [grados]C y de radiacion de 579.19 [micron]moles [m.sup.-2] [seg.sup.-1], entre las 10:30 y 13:30. La temperatura se registro cada hora con datalogger durante todo el experimento (Watchdog 1 450, Marca Spectrum Technologies Inc.). La radiacion solar se midio en cuatro fechas distintas, durante tres momentos del dia con un fotosensor de varilla (Marca Licor, LI-191R). El segundo factor se relaciono con la inoculacion de BFN aisladas de la rizosfera de fresa silvestre y tuvo cuatro niveles: plantas sin inocular (T), plantas inoculadas con la cepa cuatro (CP4), con la cepa ocho (CP8) y con ambas (CP4+8).

Propiedades quimicas del sustrato: Al inicio y final del experimento, se tomo una muestra compuesta del sustrato (suelo rizosferico, turba y arena), se seco a temperatura ambiente por 15 d, se tamizo en malla 60 y se analizaron sus propiedades quimicas: pH (1:2 en agua), conductividad electrica, materia organica (MO) (Walkley & Black, 1934), P (Bray & Kurtz, 1945), N-N[O.sub.3] y N-N[H.sub.4] determinados por destilacion por arrastre de vapor (Baker, 1969). Se calcularon las diferencias entre las propiedades quimicas iniciales y finales en cada uno de los tratamientos.

Aislamiento de bacterias fijadoras de N atmosferico (BFN): Las BFN se aislaron de la endorizosfera de las plantas de fresa silvestre y se sembraron en tubos con medio de cultivo semisolido sin fuente de N (Rennie, 1981). Los tubos se incubaron a 28 [grados]C por 10 d. Las bacterias que crecieron en la zona microaerofilica (media luna por debajo de la superficie del medio de cultivo) se re-sembraron en medio solido sin fuente de N en cajas de Petri. Un total de 11 cepas fueron aisladas. Finalmente, las cepas cuatro y ocho fueron seleccionadas por su crecimiento rapido en el medio de cultivo a las 24 h.

Transformacion genetica de bacterias e inoculacion: Con la finalidad de poder rastrear a las bacterias inoculadas mediante un gen reportero y por su resistencia a antibioticos; las cepas fueron transformadas geneticamente con vectores distintos. La cepa cuatro se transformo con el vector pMP7604 que llevaba el gen de resistencia a tetraciclina (Tet) y el gen reportero DsRed (proteina rojo fluorescente), mientras que la cepa ocho se transformo con el vector p519gfp que contenia el gen de resistencia a kanamicina (KanR) y el gen reportero gfp (proteina verde fluorescente) (Sambrook, Maniatis, & Fritsch, 1989; Lodish et al., 2000).

Para elaborar el inoculante, cada cepa transformada fue cultivada en caldo nutritivo con los antibioticos respectivos e incubada por 24 h en agitacion. El inoculo se centrifugo a 7 000 rpm por 15 min. En camara de flujo laminar se descarto el sobrenadante y se agregaron 25 mL de agua destilada esteril. Finalmente, al momento del trasplante se aplicaron 5 mL de inoculo por planta con una concentracion celular aproximada de 3x[10.sup.9] celulas [mL.sup.-1].

Colonizacion de las raices de fresa silvestre por BFN: La poblacion de BFN inoculadas que permanecieron en la rizosfera de fresa silvestre al final del experimento se cuantifico por el metodo de diluciones y cuenta viable en caja de Petri. De cada planta se separo 1 g de raiz con suelo rizosferico para realizar las diluciones decimales. Se sembraron 100 [micron]L de las diluciones [10.sup.-3] y [10.sup.-4] en cajas de Petri con agar nutritivo mas antibiotico, tetraciclina para cepa cuatro y kanamicina para cepa ocho.

Parametros fotosinteticos: la tasa de asimilacion de C[O.sub.2] (A) se evaluo a los 62, 113 y 130 d despues de la inoculacion (ddi) con el equipo portatil CIRAS-2 (Marca PP Systems, Modelo PCL-6 Universal Leaf Cuvette, Amesbury, Massachusetts, Estados Unidos de America), tomando el foliolo central de la hoja compuesta, completamente expandido y sin danos por plagas o enfermedades. Las condiciones de la camara fueron temperatura de 22 [grados]C, humedad relativa de 18 %, 450 ppm de C[O.sub.2] y una densidad de flujo de fotones de 1 mmol [m.sup.-2] [s.sup.-1].

Variables del crecimiento y reproductivas: Se llevo a cabo la cosecha de las plantas a los 213 ddi; se separo la raiz de la parte aerea y se conto el numero de flores y frutos. El material vegetal se seco en un horno a 70 [grados]C durante 48 h y posteriormente se peso en una balanza analitica.

Analisis estadistico: Para el analisis de las variables del suelo (contenido de materia organica, nitratos, amonio y P extractable) se realizaron histogramas de diferencias contenido inicial-final. Despues de determinar que los resultados no se ajustan a una distribucion normal (asimetria), se realizo una prueba de Mann-Whitney-Wilcoxon pareada por tratarse de una muestra con tres repeticiones y sin observaciones anomalas, utilizando el paquete estadistico R vers. 3.5.1 (R Development Core Team, 2018). Las variables fisiologicas, reproductivas y de colonizacion de las raices de fresa silvestre por BFN fueron sometidas a ANOVA de dos vias para los siguientes factores: temperatura y BFN, con comparaciones entre medias a posteriori con la prueba de Tukey's HSD ([alfa] = 0.05), utilizando el paquete SAS (SAS Institute Inc., 2002).

RESULTADOS

Analisis de las propiedades quimicas del sustrato: Las propiedades quimicas iniciales fueron 5.89 pH, 0.77 dS[m.sup.-1] conductividad electrica, 8.0 % de materia organica, 3 mg de P [kg.sup.-1], 29 mg de N[O.sub.3] [kg.sup.-1] y 15 mg de N[H.sub.4] [kg.sup.-1] de suelo. En ambas condiciones de temperatura hubo disminucion (P < 0.01) en el contenido de MO al final del experimento, pero en la TA la reduccion fue mayor (Cuadro 1). Esta reduccion en el contenido de MO indica un proceso de mineralizacion de esta, el cual es mayor cuando la temperatura es mas alta, lo que concuerda con la mayor disponibilidad de N en forma de N[O.sub.3] y de N[H.sub.4]; asi como para el P disponible (Cuadro 1).

Colonizacion de las raices de fresa silvestre por BFN: Independientemente de la cepa inoculada, en las condiciones TA la poblacion microbiana de BFN fue menor (F = 5.19, g.l. = 1, P < 0.05) que en la TB a los 213 ddi (3.5x[10.sup.4] y 8.0x[10.sup.4] UFC [g.sup.-1] de sustrato respectivamente). Ambas cepas, aisladas de las raices de fresas silvestres e inoculadas en este experimento, disminuyeron el tamano de su poblacion (F = 5.19, gl = 1, P < 0.05) con el aumento de temperatura. La CP8 mostro una disminucion de 27.99 % y la CP4 de 21.82 %. Cuando se hizo la inoculacion conjunta de las cepas, la reduccion por efecto de la TA fue aun mayor (70.10 y 76.73 %, para CP8 y CP4, respectivamente). La cepa que se establecio mejor en TA y TB, fue la CP8 (hasta 2.2x[10.sup.5] UFC [g.sup.-1] de sustrato, Fig. 1), aunque sin diferencias significativas. Las dos cepas al inocularse juntas (CP8+4) y solas, mostraron una mayor poblacion en TB; mientras que, en TA, la poblacion de las cepas en el tratamiento CP8+4 es aun menor que cuando estas se encuentran solas (Fig. 1), sin presentarse diferencias significativas.

Tasa de asimilacion de C[O.sub.2] (4): A fue afectada por los dos factores, temperatura, BFN y por la interaccion entre ambos factores (F = 2.93, g.l. = 3, P < 0.05). Las plantas del testigo absoluto presentaron el valor mas bajo de A para TA y TB, mientras que las plantas inoculadas con CP4+8, presentaron el valor mas alto (Fig. 2).

Numero de flores y frutos: La floracion a TB inicio 120 ddi y TA a los134 d; en tanto que el numero de flores siempre fue mayor (F = 93.86, g.l. = 1, P < 0.05) en TB que en TA (Fig. 3A y Fig. 3B). El factor BFN y la interaccion de la condicion con las BFN no presentaron efecto sobre la floracion y fructificacion (F = 0.9, g.l. = 3, P > 0.05 y F = 0.09, g.l. = 3, P > 0.05) pero los valores en todos los muestreos fueron menores en el testigo sin inocular (Fig. 3A, Fig. 3B, Fig. 3C y Fig. 3D). Los frutos se desarrollaron desde 132 ddi en TB y para TA 14 d despues de TB. El numero de frutos siempre fue mayor (F = 83.98, g.l. = 1, P < 0.05) en TB que en TA (Fig. 3C y Fig. 3D) y las diferencias fueron mas marcadas a partir de 168 ddi.

Peso seco de la parte aerea y de la raiz: Las plantas en condiciones de TA presentaron una mayor acumulacion de biomasa seca en la parte aerea (F = 18.10, g.l. = 1, P < 0.05) con respecto a las plantas de TB. Aunque no se observo un efecto (F = 0.76, g.l. = 3, P < 0.05) de las BFN y de la interaccion de los dos factores. Los testigos sin inocular presentaron el menor peso seco de la parte aerea en ambas condiciones de temperatura (Fig. 4). De manera contraria, la acumulacion de materia seca en la raiz fue menor (F = 20.90, g.l.= 1, P < 0.05) en TA que en TB (Fig. 4).

DISCUSION

Al final del experimento el contenido de MO en el sustrato se redujo, lo que indica un proceso de mineralizacion que se acrecento en TA. Asi mismo, se determino que la disponibilidad de N[O.sub.3], N[H.sub.4] y P fue mayor en TA. La velocidad de descomposicion de la MO es sensible a los cambios de temperatura del suelo, principalmente la fraccion labil, la cual esta influenciada por la diversidad de plantas que se encuentran en el ecosistema que afectan directamente la calidad del sustrato (presencia de ceras, lignina y resinas recalcitrantes) y la composicion de las comunidades de microorganismos del suelo (Wetterstedt, Persson & Agren, 2010; Wang, Zhou, Xu, Ruan & Wang, 2013; Li et al., 2017). Li, Cheng, Luo, Xu, & Xu (2017), reportan un incremento en la tasa de mineralizacion de la fraccion labil de MO de 2 a 31 %, con un incremento de temperatura de 5 a 25 [grados]C en bosque de coniferas.

La mayor disponibilidad de N en el sustrato debido a la mineralizacion de la MO inhibio la poblacion de BFN; ya que a los 213 ddi, CP4 y CP8 disminuyeron, especialmente en TA. De acuerdo con Shen, Xu, Chi, Yu, & Wan (2014) el calentamiento global ocasiona cambios drasticos en las comunidades microbianas y en el caso de BFN, la disponibilidad de N en el suelo reduce la poblacion de estos; ya que la fijacion de N atmosferico es un proceso energeticamente caro e inhibido cuando el N se puede obtener de otras fuentes (Paul, 2007; Merlo, Reyna, Abril, Ame, & Genti-Raimondi, 2014). Adicionalmente, el peso seco de la raiz fue menor en TA, lo que indica que la mayor disponibilidad de nutrimentos redujo el crecimiento del sistema radical. La asimetria encontrada en esta investigacion, en raiz/parte area, es un efecto determinado por la disponibilidad de nutrientes y agua (Gregory & Kirkegaard 2017). En el caso de baja disponibilidad de P en el suelo, se promueve el crecimiento de las raices hacia superficie del suelo, dado que el P es inmovil; mientras que el N, al ser nutriente bastante movil, la raiz crece con abundante proliferacion de pelos radicales a lo largo del perfil del suelo, con el fin de evitar la lixiviacion de este (Gregory & Kirkegaard 2017).

De la misma manera, a mayor temperatura se incremento A y el peso seco de la parte aerea. Lo anterior puede asociarse, en parte, a la mayor disponibilidad de N y P en el suelo, asociada a mayor mineralizacion de la MO en TA. Asimismo, la ganancia en peso seco esta relacionada directamente con la actividad fotosintetica. Para Fragaria vesca L., se ha encontrado que un incremento en la temperatura entre 20 y 25[grados]C, logra un maximo de eficiencia fotosintetica relacionada con una mayor biomasa seca y un comportamiento estomatal eficiente (Chabot, 1978; Tkemaladze & Makhashvili, 2016). A temperaturas por debajo de 15 [grados]C, la A disminuye de manera rapida por el cierre de estomas y el crecimiento vegetal se detiene (Chabot, 1978; Robert, Gissen, & Petel, 1999; Astrom, Metsovuori, Saarinen, Lundell, & Hannninen, 2015; Saarinen, Rasmus, Lundell, Kauppinen, & Hanninen, 2016). Sin embargo, Rothstein & Zack (2001) determinaron que algunas plantas de bosques deciduos tienen la caracteristica de acelerar de manera inmediata su capacidad fotosintetica en el momento que la temperatura aumenta.

Prasad, Thomas, & Narayanan (2017) concluyeron que el calentamiento global, principalmente las altas temperaturas, tiene efectos mas evidentes en aspectos reproductivos que vegetativos de las plantas, debido a que altas temperaturas puede afectar la viabilidad y morfologia del polen, resultando en una disminucion en la produccion de semillas. Sensteby et al. (2016) mencionan que el crecimiento de plantas de fresa en condiciones controladas aumento de manera directa con la temperatura, mientras que el proceso de floracion requiere dias cortos y bajas temperaturas. De acuerdo con lo anterior, en el presente trabajo el inicio de la floracion ocurrio antes (14 d) en TB que en TA; y el numero de flores y frutos fue mayor en TB. Lo anterior se ha asociado a promotores de genes de floracion (FaFT3) inducidos por temperatura y fotoperiodo, que se regulan en los meristemos apicales de fresa durante los dias cortos y temperaturas bajas (Nakano, Higuchia, Yoshidab, & Hisamatsua, 2015). Una intrincada red de reguladores (epi) geneticos reaccionan a las condiciones ambientales para desencadenar la floracion (Blumel, Dally & Jung, 2015). Especificamente en el genero Fragaria, Yanagi, Takanori, & Ncbuyuki, (2006) encontraron que la iniciacion floral, la emergencia de la inflorescencia y la produccion de estolones suceden en tres temporadas durante el ano. La iniciacion floral se desata con fotoperiodo largo y temperaturas mayores a 20 [grados]C en 90 % de las plantas, pero, se induce en el 100 % de las plantas con 8 h de luz diaria y temperatura menor a 20 [grados]C. Lo anterior indica que la fresa es una planta de dia largo que se comporta como de dia corto facultativa con temperaturas bajas.

La disminucion de la fructificacion observada en TA tambien fue reportada por Ledesma & Kawata (2016) en dos cultivares de Fragaria x ananassa Duch., Nyoho y Toyonoka, en los cuales se observo una respuesta similar al aumento de temperatura, con una reduccion en el porcentaje total de frutos para los dos cultivares. Por lo anterior, los autores concluyeron que, en este tipo de fresa cultivada a campo abierto, un evento de temperatura alta disminuye la produccion de frutos.

Fragaria mexicana crece en el estrato herbaceo de bosques de oyamel, donde la temperatura oscila entre los 10 a 14 [grados]C, con una radiacion solar baja, debido a la vegetacion arborea existente (Ortiz-Solorio & Cuanalo de la Cerda, 1977; Rzedowski & Calderon, 2005). En este caso, el aumento en la temperatura en 5.1 [grados]C provoco un mayor crecimiento en la parte aerea, pero con una disminucion en el crecimiento de la raiz y en el numero de flores y frutos de la planta. El incremento de temperatura modifico el patron de la floracion y fructificacion. Es muy probable que, en eventos de aumento de temperatura en los bosques de oyamel, la fresa silvestre sea impactada de manera significativa, especialmente en su reproduccion, lo que podria darles una desventaja con respecto a otras plantas del estrato herbaceo, o iniciar un evento de migracion de la especie a zonas con habitats mas frios. Esto podria evitarse ya que puede reproducirse vegetativamente, lo que puede llegar a permitir una migracion de esta planta a sitios de temperatura mas alta, aunque una prediccion en este sentido es complicada (Liu, Mu, Niklas, Li, & Sun, 2012).

Al respecto, Tkemaladze & Makhashvili (2016) mencionan que las plantas de clima frio en Europa han estado migrando a las zonas mas altas de 1 a 4 m cada diez anos y el calentamiento global puede ocasionar serios problemas en la persistencia de estas. Aunque Vanha-Majamaa, Shorohova, Kushnevskava, & Jalonen (2017) afirman que las especies mas resilientes a los disturbios son las herbaceas, comparadas con otros grupos de plantas de la vegetacion secundaria como musgos, liquenes, helechos y hepaticas. Otro escenario posible indicaria la existencia de genotipos de fresa silvestre que se pudiesen adaptar al aumento de temperatura, pues como lo indican Sensteby, Opstada, & Heideb (2013), Noruega cuenta con genotipos de fresa (Korona, Polka y Sonata) de clima frio, en los cuales la temperatura baja es un factor limitante para la induccion floral y no el fotoperiodo.

Las BFN se redujeron por el incremento de temperatura y N disponible (mayor mineralizacion de la MO). La poblacion microbiana recuperada en TA fue mayor para CP8, 53.6 x [10.sup.3] UFC [g.sup.-1], que para CP4, 17.7 x [10.sup.3] UFC [g.sup.-1] de sustrato. De las dos cepas aisladas del suelo rizosferico de F. mexicana, CP8 podria tener mejor capacidad de adaptacion a eventos de aumento de temperatura vinculado con el crecimiento de la planta. Zhang et al. (2014) encontraron que con un incremento de temperatura entre 0.4 a 1.7 [grados]C, aumentaba la abundancia de todos los grupos microbianos, excepto de los protozoos. Los microorganismos del suelo tienden a presentar un comportamiento distinto a eventos de aumento de temperatura; mientras que algunos microorganismos pueden aumentar su crecimiento otros disminuyen. Lo anterior, relacionado con factores como la capacidad de termo-adaptacion, cambios en la productividad de la planta, composicion quimica, cantidad y calidad de la materia organica, adaptacion evolutiva, perdida del carbono labil del suelo, entre otros (Wang et al., 2017; Creamer et al., 2015; Bradford, Watts, & Davies, 2010; RomeroOlivares, Allison, & Treseder, 2017).

En esta investigacion un aumento en la temperatura de 5.1 [grados]C, afecto negativamente la reproduccion de las plantas, la biomasa radical y las BFN, pero favorecio una mayor acumulacion de materia seca en la parte aerea y un incremento en la fotosintesis (A).

Declaracion de etica: los autores declaran que todos estan de acuerdo con esta publicacion y que han hecho aportes que justifican su autoria; que no hay conflicto de interes de cualquier tipo; y que han cumplido con todos los requisitos y procedimientos eticos y legales pertinentes. El documento firmado se encuentra en los archivos de la revista.

Recibido 19-IV-2018. Corregido 13-IX-2018. Aceptado 28-I-2019.

AGRADECIMIENTOS

La presente investigacion fue financiada por el proyecto de desarrollo cientifico para atender problemas nacionales CONACYT 213059 "Impacto del cambio climatico y la actividad agricola en la emision de gases de efecto de invernadero y en los recursos microbianos de la Sierra Nevada, Mexico".

REFERENCIAS

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Adriana Patricia Gamboa-Mendoza (1), Julian Delgadillo-Martinez (1) *, Juan Jose Almaraz-Suarez (1), Alejandrina Robledo-Paz (2) & Alejandro Alarcon (1)

(1.) Postgrado de Edafologia. Colegio de Postgraduados, Campus Montecillo. Carretera Mexico-Texcoco km. 36.5. Montecillo, 56230, Estado de Mexico, Mexico; gamboa.adriana@colpos.mx, juliandm@colpos.mx, jalmaraz@colpos.mx, alexala@colpos.mx

(2.) Postgrado en Recursos Geneticos y Productividad. Colegio de Postgraduados, Campus Montecillo. Carretera MexicoTexcoco km. 36.5. Montecillo, 56230, Estado de Mexico, Mexico; arobledo@colpos.mx

* Correspondencia

Leyenda: Fig. 1. Poblacion de bacterias fijadoras de nitrogeno (BFN) recuperadas a los 213 ddi en dos condiciones: alta (TA) y baja (TB) temperatura, en los tratamientos inoculados con CP8, CP4 y CP8+4. Letras diferentes indican diferencias significativas entre tratamientos (Tukey, P = 0.05). Fig. 1. Free-living nitrogen-fixing bacteria (BFN) population recovered 213 days after beginning the experiment under high (TA) and low (TB) temperature, for the treatments inoculated with CP8, CP4 and CP8+4. Letters indicate statistical differences (Tukey, P = 0.05).

Leyenda: Fig. 2. Tasa de asimilacion de C[O.sub.2] (A) en F. mexicana sin inocular (T) e inoculada con la cepa ocho (CP8), cuatro (CP4) y ambas (CP8+4), en dos condiciones: alta (TA) y baja (TB) temperatura. Letras diferentes indican diferencias significativas entre tratamientos (Tukey, P = 0.05). Fig. 2. Assimilation rate of C[O.sub.2] (A) in non-inoculated (T) and inoculated treatments F. mexicana with strain eigth (CP8), four (CP4), and mixed (CP8 + 4) under high (TA) and low (TB) temperature. Letters indicate statistical differences (Tukey, P = 0.05).

Leyenda: Fig. 3. Numero de flores (A, B) y frutos (C, D) en fresa silvestre sin inocular (T) e inoculadas con la cepa ocho (CP8), cuatro (CP4) y ambas (CP8+4) en dos condiciones: alta (TA) y baja (TB) temperatura. Letras diferentes indican diferencias significativas entre tratamientos (Tukey, P = 0.05). Fig. 3. Number of flowers and fruits in non-inoculated (T) and inoculated treatments wild strawberries with strain eigth (CP8), four (CP4), and mixed (CP8 + 4) under high (TA) and low (TB) temperature. Letters indicate statistical differences (Tukey, P = 0.05).

Leyenda: Fig. 4. Peso seco de la parte aerea (A) y de la raiz (B) de fresa silvestre sin inocular (T) e inoculada con las cepas ocho (CP8), cuatro (CP4) y ambas (CP8+4), en dos condiciones: alta (TA) y baja (TB) temperatura. * indica diferencias estadisticas significativas entre TA versus TB (Tukey P = 0.05). Fig. 4. Shoot and root dry weights of wild strawberry in non-inoculated (T) and inoculated treatments with strain eigth (CP8), four (CP4), and mixed (CP8 + 4) under high (TA) and low (TB) temperature. * indicate statistical differences on TA versus TB (Tukey P = 0.05).
CUADRO 1
Diferencia en las propiedades quimicas del sustrato al iniciar y al
finalizar el experimento en F. mexicana inoculada con bacterias
fijadoras de N atmosferico (BFN) y en dos condiciones

TABLE 1
Differences in the chemical properties of the substrate at the end of
the experiment in F. mexicana inoculated with free-living nitrogen
-fixing bacteria (BFN) and grown under two environments

Condicion   BFN               MO * (%)         N-N[O.sub.3] *

                                             (mg kg-1 de suelo)

TB          Sin inocular        -3.8                 11
            CP4                 -3.7                 10
            CP8                 -3.5                 4
            CP4+8               -4.2                 6
TA          Sin inocular        -5.0                 14
            CP4                 -5.6                 14
            CP8                 -3.8                 18
            CP4+8               -3.2                 15
            Valor de U           300                 0
            P              1.8X[10.sup.-5]    1.8X[10.sup.-5]

Condicion   BFN            N-N[H.sub.4] *          P *

                           (mg [kg.sup.-1]
                              de suelo)

TB          Sin inocular          0                38
            CP4                   1                12
            CP8                   1                65
            CP4+8                 1                30
TA          Sin inocular          3                32
            CP4                   1                24
            CP8                   3                39
            CP4+8                 1                41
            Valor de U           21                243
            P              2.0X[10.sup.-4]   7.8X[10.sup.-3]

Numeros positivos indican aumento y negativos indican reduccion de la
concentracion del sustrato con respecto a la concentracion inicial.
* = Las diferencias entre el contenido inicial menos el contenido
final son estadisticamente diferentes (Mann-Whitney-Wilcoxon,
[alfa]=0.01). TB= temperatura baja, TA= temperatura alta.

Positive and negative numbers indicate an increase and decrease
concentration of analytes respectively, with the initial
concentration as reference.

* Represents statistically significant differences between initial
and final contents of chemical properties (Mann-Whitney-Wilcoxon,
[alfa] = 0.01). TB = low temperature, TA = high temperature.
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Author:Gamboa-Mendoza, Adriana Patricia; Delgadillo-Martinez, Julian; Almaraz-Suarez, Juan Jose; Robledo-Pa
Publication:Revista de Biologia Tropical
Date:Mar 1, 2019
Words:7680
Previous Article:Estructuras de tipo microbialito en Cladophora sp. (Ulvophyceae) de una cuenca andina subtropical: implicaciones ecologicas.
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