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Reproduction of Bothrops spp. (serpentes, viperidae) in conservation breeder/Reproducao de Bothrops spp. (serpentes, viperidae) em criadouro conservacionista/Reproduccion de bothrops spp. (serpentes, viperidae) en criadero de conservacion.

INTRODUCAO

A conservacao ex-situ e a conservacao in-situ sao estrategias complementares, que visam a estabilidade de uma populacao ameacada e contribui para a caracterizacao e a diversidade genetica dos individuos (1, 2). A manutencao e o manejo de especies em cativeiro pressupoem a integracao entre o conhecimento teorico e pratico da biologia reprodutiva dos organismos. Alem disso, atuam de varias formas na conservacao ex situ e in situ das especies (1), promovendo o sucesso reprodutivo e fornecendo informacoes que possibilitam a elucidacao da dinamica e evolucao das estrategias reprodutivas (3).Os ciclos reprodutivos em Squamata sao classificados em descontinuos (sazonais), continuos e aciclicos. Nos ciclos descontinuos ou sazonais, as gonadas tornam-se quiescentes por periodos curtos durante o ano, ja nos ciclos continuos as gonadas apresentam uma reducao da atividade por um pequeno periodo do ano e no tipo aciclico, as gonadas ou orgaos acessorios exibem basicamente niveis constantes de atividade durante todo o ano (4).

A maioria das serpentes do genero Bothrops apresenta ciclo reprodutivo sazonal (5-9) e bienal. O periodo de acasalamento se estende ao longo do outono e a parturicao e observada ao final no verao (5).

Algumas serpentes, bem como outros animais ectotermicos, nao se reproduzem ate acumularem energia suficiente para custear a reproducao (10, 11), assim, essas especies sao classificadas como "capital breeders" (reprodutores capitais), de acordo com Stearns (12). Dessa forma, em muitas especies de serpentes, as femeas requerem um investimento energetico para darem inicio ao periodo reprodutivo e em viperideos o tempo necessario entre um evento reprodutivo e outro, varia entre dois a tres anos ou ate mais, configurando a bienalidade ou trienalidade dos ciclos (13-15).

Entretanto, especimes de cativeiro alimentam-se de forma frequente e muitas vezes de forma excessiva, alem de nao exercerem a atividade de forrageio. Consequentemente, algumas especies como: B. alternatus, B. neuwiedi e B. jararaca (16-18) podem perder a bienalidade do ciclo em cativeiro. Na natureza, as serpentes podem nao se alimentar tao frequentemente, portanto, a frequencia reprodutiva e, em parte, influenciada pela disponibilidade de alimentos e pelo status nutricional das femeas (12, 19-21).

Observacoes comportamentais obtidas em cativeiro, indicam copulas ao longo do ano todo (de fevereiro a dezembro), para Bothrops jararaca e os nascimentos ocorrendo nos meses de fevereiro a maio (18). Em B. neuwiedi foram registradas copulas nos meses de abril a julho (17) e os nascimentos entre janeiro e maio (verao-outono) (17). Para B. moojeni as copulas em cativeiro, ocorreram de marco a maio (22), e na natureza foi observado no mes de marco (23) com parturicoes observadas entre dezembro e janeiro (7).

Para Bothrops jararaca (18), B. alternatus (16) e B. neuwiedi (17) o ciclo reprodutivo em cativeiro foi anual. No entanto, o ciclo de B. jararaca foi descrito como sazonal e bienal em varios estudos (5, 24, 25). Para as outras especies mais informacoes sao necessarias para a compreensao desta plasticidade dos ciclos reprodutivos.

Dessa forma, o objetivo deste trabalho foi analisar o ciclo e o comportamento reprodutivo de especimes do genero Bothrops visando contribuir com o manejo e a conservacao de especies nativas monitoradas em cativeiros.

MATERIAL E METODOS

O estudo foi conduzido em um criadouro conservacionista (registro: 647098, processo IBAMA: 02027.008991/01-79), localizado na cidade de Americana, Sao Paulo, regiao centroleste do estado de Sao Paulo, sudeste do Brasil (latitude 22[degrees]44'21"S; longitude 47[degrees]19'53"W), entre abril/2008 a agosto/2009. O clima e tropical com inverno seco, variando a temperatura media entre minima de 15,3[degrees] e maxima de 28,2[degrees] e altitude media de 528,5 metros. A temperatura, fotoperiodo e a umidade do criadouro seguiram condicoes do ambiente natural.

A area do criadouro utilizado neste estudo foi de 10 metros quadrados, no qual os animais sao mantidos individualizados, em caixas plasticas transparentes com tampa e travas laterais perfuradas de tamanho--56,4cm x 38,5cm x 37,1cm, forradas com papelao corrugado ou jornais.

Para a alimentacao sao oferecidos quinzenalmente, ratos (Rattus norvegicus) e camundongos (Mus musculus) reproduzidos no proprio criadouro. As presas oferecidas possuem massa equivalente a 20% do peso das serpentes e a agua e fornecida ad libitum.

Todas as serpentes utilizadas foram monitoradas quanto aos dados biometricos mensalmente, bem como os dados referentes a alimentacao, ecdise, fezes e observacoes comportamentais.

Nesse estudo foram utilizadas as seguintes serpentes: Bothrops alternatus (uma femea e dois machos), Bothrops erythromelas (duas femeas e dois machos), B. jararaca (uma femea e um macho), B. jararacassu (duas femeas e um macho), B. leucurus (uma femea e dois machos), B. moojeni (duas femeas e um macho), B. pauloensis (duas femeas e dois machos) e B. neuwiedi (uma femea e dois machos). As serpentes foram observadas quanto aos comportamentos interespecificos: interacoes agonisticas (entre machos quando colocados em triades), corte, acasalamento, gestacao e parturicao (5). Os comportamentos reprodutivos foram observados, descritos, filmados e fotografados.

A massa relativa da ninhada (MRN) apos a parturicao foi calculada conforme Shine (26).

RESULTADOS

Muda: As ecdises foram registradas para femeas de B. jararacussu e B. erythromelas na estacao reprodutiva (maio), tres dias antes de serem colocadas para copular (Fig. 1-B).

Comportamento agonistico: Bothrops alternatus, B. erythromelas, B. leucurus e B. neuwiedi que foram colocadas em triades (uma femea e dois machos) nao apresentaram comportamento de combate. Entretanto, entre dois machos de B. pauloensis foram observadas interacoes agonisticas (n=3). Sempre que colocados com femeas na mesma caixa, os machos erguiam a cabeca e o tronco, chicoteavam varias vezes a cauda e algumas vezes mordiam o oponente na cauda ou na regiao do pescoco. Todos esses comportamentos eram acompanhados de intenso dardejar de lingua. Em seguida os oponentes entrelacavam-se, debatiam seus corpos e afastavam-se um do outro. Apos esses episodios, os machos iniciavam movimentos de corte em direcao as femeas.

Comportamento de corte e copula: As especies B. erythromelas, B. jararaca, B. jararacussu, B. pauloensis e B. neuwiedi, apresentaram periodo de comportamento de corte e acasalamento durante o outono e inicio do inverno (maio a julho). Somente a B. moojeni foi observada copulando durante a primavera (outubro).

O comportamento de corte e copula de todas as especies basicamente seguiu tres fases: perseguicao tactil, alinhamento e copula.

A Bothrops erythromelas copulou no dia 20 de maio de 2008, no periodo da manha. O comportamento de corte iniciou-se com movimentos da cabeca e intenso dardejar de lingua do macho sobre o dorso da femea. Posteriormente, o macho realizou tentativas de enrodilhar a cauda na regiao posterior da femea, provavelmente para o pareamento das cloacas. Observouse tambem o comportamento de "cloacal gaping", movimento de abertura cloacal e levantamento da cauda, que indica a receptividade da femea para a copula (Figura 1-A).

A B. jararacussu copulou na data 01 de jun. de 2008 no periodo da manha e inicio da tarde. Foram observados leves movimentos de ondulacoes laterais e antero-posteriores do macho no dorso da femea (Figura 1-B).

A B. moojeni copulou no dia 07 de outubro de 2008 no periodo noturno. O comportamento de corte evidenciou movimentos de ligeiras vibracoes impulsivas da cabeca do macho sobre o dorso da femea e a cauda manteve-se sempre enrodilhada na regiao posterior da femea (Figura 1-C).

Duracao das copulas: A media de duracao das copulas foi de 5 horas e 4 minutos (Figura 1; Tabela 1).

Gestacao: Como ha estocagem de esperma no genero, foi possivel fazer apenas uma estimativa do tempo de gestacao que variou de 4 a 5 meses.

Epoca dos nascimentos: As parturicoes foram observadas durante o verao (B. erythromelas) e inverno (B. moojeni). As especies B. jararaca, B. neuwiedi e B. pauloensis, nao tiveram copulas assistidas, porem tiveram a parturicao registrada no verao (dezembro a fevereiro). B. jararacussu veio a obito, antes do nascimento dos filhotes (Tabela 1).

Ninhadas: O numero das ninhadas variou de 04 a 12 filhotes entre as especies analisadas. Assim, a massa relativa da ninhada (MRN) e o comprimento dos filhotes variaram muito entre as especies (Figura 2; Tabela 2). Em B. moojeni a femea pariu cinco ovos atresicos, sete filhotes, dentre estes, quatro natimortos.

DISCUSSAO E CONCLUSAO

Embora existam variacoes dos ciclos reprodutivos em algumas serpentes, (27) o padrao reprodutivo para a maioria das especies do genero Bothrops, e sazonal, apresentando uma fase ativa de crescimento folicular, acasalamento e gestacao em um ano e uma fase de parturicao seguida de quiescencia folicular em outro ano, caracterizando um ciclo bienal (5, 25, 28).

O padrao de copula outonal, estocagem de esperma no inverno, ovulacao, fertilizacao na primavera e parturicao no verao asseguram condicoes climaticas propicias para a femea durante a gestacao. Dessa forma, altas temperaturas propiciam maior disponibilidade de alimento (presas ectotermicas) para os filhotes apos o nascimento no verao (entre janeiro e marco) (13, 29).

A ecdise e observada frequentemente no periodo reprodutivo (vitelogenese secundaria) (30), pois a gordura abdominal e transformada em vitelo durante esta fase. Essa transformacao e mediada pela vitelogenina (proteina precursora do vitelo) e entao ocorre a deposicao de vitelo nos foliculos via corrente sanguinea. A vitelogenina e tambem utilizada para a sinalizacao do estro, quando as femeas liberam particulas de feromonio no ar para atrair os machos na epoca da copula (30-34). A ecdise provavelmente permite uma maior dissipacao do feromonio entre as escamas. Tal fato explica as mudas observadas em B. erythromelas e B. jararacussu no periodo que antecede ao acasalamento. Outro evidente comportamento de receptividade reprodutiva por parte das femeas e o cloacal gaping, no qual a femea expoe a abertura cloacal com movimentos da cauda (35, 36), como observado em B. erythromelas antes da ocorrencia da copula (Figura 1-A).

O comportamento de corte realizado pelas especies observadas (B. erythromelas, B. jararacussu e B. moojeni) seguiu o mesmo repertorio descrito por Gillingham (37) no qual os machos utilizam pistas quimicas (feromonios) deixados pela femea para reconhece-la e localiza-la (34). Embora o repertorio comportamental tenha sido monitorado, nao foi possivel cronometrar o tempo gasto pelos machos durante a corte, o que impossibilita comparacoes entre outras especies.

Nem sempre e facil visualizar o comportamento de copula em cativeiro, embora em muitas ocasioes, sejam observados vestigios de acasalamento (e.x., sangue deixado pela femea ou esperma deixado pelo macho). Entretanto, tais indicativos ou mesmo a copula nao garantem o sucesso da fertilizacao ou da prole, pois a fertilizacao pode nao ocorrer e a femea pode abortar por varios motivos e ate mesmo liberar ovos atresicos (inferteis) provavelmente em funcao das limitacoes imposta pelo cativeiro, como ja foi observado em outros estudos (38, 39).

O acasalamento em serpentes pode durar de 30 minutos a diversas horas (40, 41). As copulas aqui observadas foram de 3 a 5 horas coincidindo com os dados observados na natureza (41). Nao foi possivel observar rituais de combate que ocorrem geralmente em periodos de acasalamentos (42-44), no entanto, foram observados comportamentos agonisticos e interacoes agressivas entre os especimes B. pauloensis, sugerindo que tal comportamento, ate entao nao relatado, pode fazer parte do repertorio reprodutivo para esta especie.

O periodo de acasalamento (outono) observado para B. erythromelas, B. jararaca, B. jararacussu, B. pauloensis e B. neuwiedi foi compativel com as estrategias de acasalamento adotadas pelo genero, pois todas as serpentes que copularam, provavelmente estocaram espermatozoides ao longo do inverno, ficaram prenhes e tiveram filhotes no verao. Tais fatos vem a corroborar a hipotese de que a epoca de acasalamento, e epoca de nascimentos de filhotes e conservada para as especies do genero (5, 6, 45, 46). Caso nao ocorresse a estocagem de esperma, e levando-se em conta a epoca de copula assistida (maio/ junho), teriamos em torno de nove a dez meses de gestacao, o que certamente nao ocorre em serpentes (4, 47).

No entanto, um padrao diferenciado foi observado em B. moojeni (copula durante a primavera), pois a parturicao foi observada no final do inverno (agosto), quase um ano apos a copula. Nesse caso, e provavel que a femea tenha estocado o esperma no trato reprodutivo ate a epoca da finalizacao da vitelogenese em maio (outono) do ano seguinte, sugerindo que as condicoes do cativeiro podem ter influenciado a mudanca temporal do ciclo.

A fecundidade dos especimes aqui analisados como, B. jararaca, B. erythromelas, B. neuwiedi e B. pauloensis, corrobora com dados ja descritos na literatura (Tabela 2). A ninhada de B. jararaca geralmente e composta de 12 a 22 filhotes (5, 45). Bothrops erythromelas tem em media 11 filhotes (46), em especimes da natureza o numero de embrioes nos ovidutos variou de 2 a 13 (48).

B. neuwiedi e B. pauloensis, apresentaram ninhadas de 4 filhotes. Essa baixa fecundidade para estes especimes e caracteristica do grupo neuwiedi, estando diretamente correlacionado com o tamanho e massa da mae (6, 8), pois de acordo com Shine (43), quanto maior o comprimento da femea maior sera sua fecundidade (38, 49).

B. moojeni tem em media 16 filhotes (7). No entanto, a B. moojeni aqui estudada, teve uma baixa fecundidade, com um grande numero de ovos atresicos e natimortos. Estes resultados podem estar relacionados com o periodo de copula observado fora do padrao (outubro), ocasionando uma gestacao durante o outono e inverno, periodo no qual as temperaturas sao mais baixas, podendo, portanto ter influenciado o desenvolvimento embrionario (8, 50). As altas temperaturas no periodo gestacional podem proporcionar um melhor desenvolvimento embrionario e pode reduzir os indices de anormalidades (8), alem de acelerar a embriogenese e diminuir o periodo de incubacao (51).

A massa relativa da ninhada (MRN), nas especies B. jararaca e B. erythromelas seguiu a media de 0,3 (Tabela 2). Este indice foi encontrado para a maioria dos viperideos viviparos em cativeiro e em vida livre (5, 26, 47).

Dessa forma, os ciclos reprodutivos da maioria das especies aqui analisadas, seguem o mesmo padrao reprodutivo: copulas outonais, provavel estocagem de esperma ao longo do inverno e parturicao no verao.

Porem, ha indicios de que as condicoes de cativeiro podem ser permissivas as variacoes das estrategias reprodutivas (3, 52) e do ciclo, como foi ressaltado em B. moojeni, na qual foram observadas copula, parturicao e fecundidade em epocas diferentes do ja estabelecido para a especie (7, 22).

Por outro lado, provavelmente, as condicoes de cativeiro (e.x., temperatura, alimentacao) promoveram tal plasticidade, uma vez que, a determinacao do "timing" reprodutivo e do tamanho da ninhada esta relacionada com a frequencia alimentar das serpentes (11, 53, 54). Entretanto, mais informacoes sao necessarias para a compreensao dessa plasticidade, no grupo atrox, a qual pertence a especie Bothrops moojeni.

Assim sendo, os dados obtidos acerca da biologia reprodutiva das especies do genero Bothrops neste trabalho poderao contribuir sobremaneira para futuros estudos que visem a conservacao de especies.

Recebido em: 14/02/2013

Aceito em: 07/05/2013

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Karina Maria Pereira da Silva [1]

Leticia Ruiz Sueiro [2]

Guilherme Guidolin Galassi [3]

Selma Maria de Almeida-Santos [4]

[1] Mestranda em Anatomia dos Animais Domesticos e Silvestres, pela Faculdade de Medicina Veterinaria e Zootecnia da Universidade de Sao Paulo, FMVZ-USP, Brasil

[2] Doutora pelo Instituto de Ciencias Biomedicas da Universidade de Sao Paulo, ICB--USP, Brasil

[3] Biologo formado pela Universidade Estadual Paulista "Julio de Mequita Filho" Campus de Rio Claro. Proprietario do Criadouro Conservacionista.

[4] Pesquisadora Cientifica V do Instituto Butantan do Laboratorio de Ecologia e Evolucao. Tem experiencia na area de Medicina Veterinaria, com enfase em Reproducao Animal, Squamata_

Tabela 1. Numero de especies do genero Bothrops, indicando a data da
copula, duracao e epoca de nascimento dos filhotes.

    Especies:          Data de       Duracao     Data de nascimento
                        copula        (horas)       de filhotes

B. jararaca            Maio/08          --            04/02/09
B. neuwiedi            Maio/08          --            04/02/09
B. moojeni            Outubro/08     3h e 30 m        05/08/09
B. erythromelas *      Maio/08       5h e 52 m        03/02/09
B. jararacussu *       Junho/08      5h e 10 m           **
B. pauloensis          Maio/08          --           22/12/2008

* Muda de pele
** Femea morreu

Tabela 2. Ninhadas de Bothrops (medias e desvio padrao) da massa,
comprimento e numero de filhotes.

   Ninhadas:           Massa(g)          Comprimento       Numero de
                                          total (cm)       filhotes

B. jararaca       13,42 [+ or -] 1,5   31,1 [+ or -] 1,2      12
B. moojeni         8,7 [+ or -] 4,5    24,5 [+ or -] 5,1     07**
B. erythromelas    6,4 [+ or -] 0,5    21,1 [+ or -] 0,3      08

   Ninhadas:      MRN *

B. jararaca       0,29
B. moojeni        0,15
B. erythromelas   0,38

* Massa relativa da ninhada

** 05 ovos atresicos, 03 filhotes vivos, 04 natimortos
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Author:Silva, Karina Maria Pereira da; Sueiro, Leticia Ruiz; Galassi, Guilherme Guidolin; de Almeida-Santos
Publication:Veterinaria e Zootecnia
Date:Dec 1, 2013
Words:3977
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