Relaciones filogeneticas entre telmatobiinidos (Anura, Ceratophryidae, Telmatobiinae) de los Andes centrales basado en la morfologia de los estados larval y adultos.
Phylogenetic relationships between telmatobiinids (Anura, Ceratophryidae, Telmatobiinae) of central Andes based on morphology of larval and adult stagesIntroduccion
Los generos Batrachophrynus y Telmatobius, comprenden un grupo de ranas endemicas de las partes altas de los Andes, desde los 1500 m hasta mas de 5000 m, con adaptaciones a la vida acuatica o semiacuatica (Vellard 1951, 1952; De Macedo 1950, 1976; Trueb 1979; Czopeck 1983; Cei 1986; Seimon et al. 2007). Telmatobius es conocido con 58 especies y habita los Andes por el norte desde Ecuador hasta Argentina y Chile por el sur (Barrionuevo y Baldo 2009, Frost 2009). La mayoria de las especies distribuidas en los Andes centrales son de tamano pequeno a mediano, y habitantes de bofedales, riachuelos, rios o sus orillas, que drenan finalmente hacia los principales sistemas hidrologicos (Fig. 1). En la cuenca del Titicaca se encuentra una especie grande con adaptaciones exclusivamente acuaticas en lagos y lagunas, Telmatobius culeus (Garman) (Vellard 1951, 1952; Hutchinson et al. 1976).
Por otro lado, Batrachophrynus esta limitado a los Andes de Peru central (Fig. 1) con solo dos especies: Batrachophrynus macrostomus Peters, la gran rana del lago Junin y de otras lagunas cercanas, y Batrachophrynus brachydactylus Peters de menor tamano y habitante de riachuelos que drenan al sistema hidrologico de los rios Mantaro y Perene (Vellard 1952). La restringida distribucion de Batrachophrynus y su similaridad morfologica y ecologica con Telmatobius, llevo a reconsiderar la validez del genero Batrachophrynus y la discusion sobre sus relaciones de parentesco ha sido compleja (para mas detalles ver Aguilar y Pacheco 2005, Cordova y Descailleaux 2005, Sinsch et al. 2005, Aguilar 2006). Ultimamente, analisis filogeneticos llevados a cabo con diferentes sistemas de caracteres han propuesto relaciones estrechas entre Telmatobius y Batrachophrynus (Aguilar y Pacheco 2005, Cordova y Descailleaux 2005, Sinsch et al. 2005). Aguilar y Pacheco (2005) como Cordova y Descailleaux (2005) indican que Batrachophrynus esta estrechamente relacionado a Telmatobius y ubican a B. macrostomus basal con respecto a Telmatobius, y a B. brachydactylus mas relacionado con las especies de Telmatobius que con B. macrostomus. Sinsch et al. (2005) tambien apoyan una estrecha relacion entre Batrachophrynus y Telmatobius, pero Batrachophrynus junto con Telmatobius carrillae Morales forman un clado separado de las restantes especies de Telmatobius. Frost et al. (2006) no apoya una relacion estrecha entre Telmatobius y Batrachophrynus, y los clasifica en dos familias con relaciones muy lejanas entre si, Ceratophryidae y Batrachophrynidae. Posteriormente Frost (2009) incorpora a Batrachophrynus dentro de Telmatobiinae (Ceratophryidae) junto con Telmatobius. Aguilar (2006) sinonimiza Batrachophrynus y Telmatobius, pero no utiliza a ningun Ceratophryidae como grupos externos.
[FIGURA 1 OMITIR]
Los objetivos de este estudio son reevaluar las relaciones entre Batrachophrynus y Telmatobius, sugerir posibles sinapomorfias para Telmatobiinae, y discutir las implicancias del analisis filogenetico.
Material y metodos
Se utilizaron 234 especimenes adultos y juveniles, y 173 larvas que pertenecen al Departamento de Herpetologia del Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos (MUSM), Lima, Peru, excepto los condrocraneos de B. brachydactylus que pertenecen al Museo de Historia Natural de la Universidad Ricardo Palma (MHNURP), Lima, Peru (Apendice 1). Los estadios larvales se determinaron siguiendo a Gosner (1960) y se muestran en la Tabla 1. Las larvas fueron disectadas para examinar las cavidades bucofaringeas y estas se tinieron con una solucion de azul de metileno siguiendo a Wassersug (1976). Los esqueletos larvales y los craneos de adultos fueron tenidos siguiendo la tecnica de Dingerkus y Uhler (1977). Se contaron las espiculas que estuvieran en un cuadrante de 1 mm2 y a una magnificacion de 50x siguiendo a Sinsch et al. (2005). La terminologia de los musculos de la mano sigue a Burton (1998). Todas las disecciones, observaciones y mediciones se hicieron con asistencia de un microscopio estereoscopico con camara lucida.
La polaridad de los estados de caracter se determino por el metodo del grupo externo. Se utilizaron para este proposito a Gastrothecaperuana (Boulenger, 1900), Alsodesgargola Gallardo, 1970, Atelognathus patagonicus (Gallardo 1962) y Chacophrys pierotti (Vellard 1948). De los grupos externos mencionados, Gastrotheca peruana (Hemiphractidae) es el mas distante y por lo tanto fue utilizado para polarizar los caracteres y enraizar los cladogramas resultantes. El siguiente grupo externo menos distante es Alsodes gargola (Cicloramphidae) que forma parte de Hesticobatrachia, el grupo hermano de Ceratophryidae (Frost et. al. 2006, Grant et al. 2006). Se escoge a Atelognathus patagonicus porque forma parte de Batrachylinae (Ceratophryidae) el grupo hermano de Ceratophryinae y Telmatobiinae (Grant et al. 2006). Se selecciona tambien a Chacophryspierotti porque es parte de Ceratophryinae (Ceratophryidae), el grupo hermano de Telmatobiinae formado a su vez por Batrachophrynus y Telmatobius (Frost et al. 2006; Grant et al. 2006).
El grupo interno lo forman 15 especies de Telmatobiinae distribuidas en los Andes centrales. Los Andes centrales, siguiendo la division de los Andes usada por Torres-Carvajal (2007), es aquella ubicada entre la depresion de Huancabamba al norte de Peru y el cinturon de Arica al norte de Chile. Se incluyen en el grupo interno las dos especies de Batrachophrynus (B. brachydactylus y B. macrostomus) y 13 especies de Telmatobius (Telmatobius arequipensis Vellard, Telmatobius atahualpai Wiens, Telmatobius brevipes Vellard, Telmatobius brevirostris Vellard, Telmatobius carrillae Morales T. culeus, Telmatobius jelskii (Peters), Telmatobius latirostris Vellard, Telmatobius marmoratus (Dumeril y Bribon), Telmatobius mayoloi Salas y Sinsch, Telmatobius peruvianus Wiegmann, Telmatobius rimac Schmidt, y Telmatobius truebae Wiens). Las localidades de las especies examinadas se muestran en la figura 1.
La descripcion de los caracteres y sus estados se muestra en la Tabla 2. Los estados de caracter estan no ordenados (excepto los caracteres 0 y 15) y todos los caracteres tienen el mismo peso. Los estados de caracter que no se pudieron determinar se codificaron con "?". Los caracteres polimorficos se codificaron con los estados correspondientes al taxon respectivo y encerrado entre corchetes. Los estados del caracter 22 (frontoparietales) se tomaron principalmente de la literatura (Lynch 1978, Wiens 1993, Sinsch et al. 2005). Los estados de caracter para Atelognathus patagonicus y Chacophrys pierotti se obtuvieron de la literatura (Lynch 1978, Cei 1980, Lavilla 1988, Wassersug y Heyer 1988, Faivovich y Carrizo 1992, Burton 1998, Echevarria et al. 2006, Fabrezi 2006, Quinzio et al. 2006). En la Tabla 3 se presenta la matriz de caracteres y taxones.
El analisis filogenetico, optimizacion de los estados de caracter, cladogramas y valores de soporte de los clados se obtuvieron con el programa TNT version 1.1 (GolobofF et al. 2003b). Los metodos de enumeracion implicita y busqueda tradicional en TNT fueron usados para identificar todos los posibles arboles parsimoniosos con sus longitudes. En el metodo de busqueda tradicional, los arboles de menor longitud fueron encontrados por el algoritmo de Wagner con 10 replicaciones (10 secuencias de adicion al azar), sometidos luego al algoritmo de permutacion de ramas (branch swapping) TBR (tree bisection reconnection) y guardando como maximo 10 arboles por replicacion. La busqueda de los arboles se hizo colapsando todos los nodos cuya longitud minima es cero y solo se consideraron las sinapomorfias compartidas por todos los arboles.
Para hallar los valores de soporte de los clados resultantes, la matriz fue analizada con el metodo de Bootstrap (Felseinstein, 1985), pero tomando en cuenta la influencia de los caracteres irrelevantes y haciendo independiente la probabilidad del pesado de cada caracter (Harshman, 1994; GolobofF et al., 2003a). El remuestreo incluyo 1000 replicas y la matriz fue analizada mediante busqueda tradicional. Para evitar los problemas asociados al uso de frecuencias absolutas como medida de soporte, los valores de Bootstrap que se muestran son la diferencia entre la frecuencia de un grupo presente en el cladograma y la frecuencia del grupo que mas lo contradice (valores GC) (GolobofF et al. 2003a). Los valores GC varian entre -1 y 1 indicando, respectivamente, maxima contradiccion y maximo soporte. Los valores GC del Bootstrap se muestran en porcentajes. Debido a que resulto mas de un arbol en el analisis, se construyo un arbol de consenso estricto.
Resultados
Los metodos de enumeracion implicita y busqueda tradicional usando 25 caracteres de la morfologia de la larva y adulto resultaron en 20 arboles igualmente parsimoniosos de 56 pasos. El consenso estricto de estos arboles con los valores de soporte GC de Bootstrap se muestra en la figura 2.
Las dos especies de Batrachophrynus estan estrechamente relacionadas, pero forman parte de un clado constituido tambien por T. carrillae y T. mayoloi. Las sinapomorfias que apoyan la union de Batrachophrynus, T. carrillae y T. mayoloi son la presencia de entre 115 y 287 espiculas nupciales por milimetro cuadrado en el primer dedo de la mano, excrecencias nupciales llegan hasta el lado ventral del primer dedo, lengua completamente adherida a la cavidad bucal, y frontoparietales no fusionados. Este grupo monofiletico tiene un valor de Bootstrap de 48.
El grupo formado por Batrachophrynus y T. carrillae esta sustentado por dos sinapomorfias, la ausencia de dientes premaxilares y maxilares, y ausencia de dientes vomerianos. Este clado tiene un valor de Bootstrap de 64.
La monofilia de Batrachophrynus esta apoyada por una sinapomorfia, la direccion del proceso ascendente del palatocuadrado al eje axial del condrocraneo es perpendicular. Este clado tiene un valor de Bootstrap de 43.
Otro grupo monofiletico dentro del clado de Telmatobius y con relaciones no resueltas es el formado por T. arequipensis, T. culeus, T. jelkii, T. marmoratus y T. peruvianus. La sinapomorfia que los apoya es la presencia de excrecencias nupciales que llegan hasta el lado ventral del primer dedo, proyecciones laterales en el segundo y tercer dedo mas desarrollados, muesca media en el labio superior, y direccion perpendicular del proceso ascendente del palatocuadrado al eje axial del condrocraneo. Este clado tiene un valor de Bootstrap de 21.
En el consenso estricto, las restantes especies de Telmatobius (T. atahualpai, T. brevipes, T. brevirostris, T. latirostris, T. rimac y T. truebae) tienen relaciones no resueltas.
El clado formado por todas las especies de Telmatobius (incluyendo a Batrachophrynus) esta sustentado por presentar una lengua parcialmente adherida a la cavidad bucal dejando libre al menos el extremo posterior, frontoparietales fusionados posteriormente, margenes laterales del disco oral no emarginados, papilas submarginales laterales forman una hilera continua en los dos labios, papilas infralabiales laterales en forma de palpos aplanados con proyecciones en su borde libre, una a tres papilas linguales, y comisura cuadrado-orbital ausente. Este clado tiene un valor de Bootstrap de 36.
Las relaciones entre los grupos externos (Alsodes gargola, Atelognathus patagonicus y Chacophrys pierotti) no estan resueltas.
Discusion
Este analisis filogenetico confirma la hipotesis de que Telmatobius es parafiletico en relacion con Batrachophrynus, y que las especies de Batrachophrynus estan mas cercanamente relacionadas una con otra dentro de un clado formado por T. carrillae y T. mayoloi (Aguilar, 2006). Por lo tanto, se sinonimiza Batrachophrynus y Telmatobius. Resultados similares han sido obtenidos por un analisis filogenetico de 30 especies de Telmatobius incluyendo a Batrachophrynus (Barrionuevo, en preparacion). En este estudio, Batrachophrynus tambien se encuentra formando relaciones estrechas con T. carrillae y T. mayoloi, y este grupo monofiletico formado por los 4 taxones es uno de los mas derivados dentro de Telmatobius. La diferencia estriba en que B. macrostomus esta mas relacionado con T. carrillae que con B. brachydactylus (Barrionuevo, en preparacion).
Los resultados de nuestro estudio y el de Barrionuevo sugieren que los caracteres que habian sido usados para distinguir a Batrachophrynus de Telmatobius (la ausencia de dientes premaxilares, maxilares y vomerianos, lengua completamente adherida y excrecencias nupciales diminutas) se puede interpretar mas bien como reducciones que han ocurrido dentro de la historia evolutiva de Telmatobius (Sinsch et al. 2005).
[FIGURA 2 OMITIR]
Nuestro estudio tambien sugiere algunas sinapomorfias para Telmatobiinae. Por ejemplo, el disco oral no emarginado esta presentes en todas las larvas conocidas de Telmatobius incluyendo aquellas que son reofilas como T. atahualpai, T. espadai y en algunos individuos de T. brevirostris (Diaz y Valencia 1985, Lavilla 1988, Lavilla y De la Riva 1993, Formas et al. 1999, De la Riva y Harvey 2003, Formas et al. 2003, De la Riva 2005, Formas et al. 2005, Lavilla y Barrionuevo 2005, Aguilar 2006, Aguilar et al. 2007a, 2007b, Vera Candioti 2008, Aguilar y Lehr 2009). Del mismo modo, las papilas infralabiales laterales en forma de palpos aplanados con proyecciones en su borde libre, una a tres papilas linguales, y comisura cuadrado-orbital ausente son estados de caracter presentes no solo en las especies de los Andes centrales, sino tambien en algunos Telmatobius de los Andes del sur (Fabrezi y Lavilla 1993, Lavilla y De la Riva 1993, Aguilar y Pacheco 2005, Aguilar 2006, Aguilar et al. 2007b, Vera Candioti 2008).
Apendice 1. Especimenes examinados.
Especie Numero MUSM
Alsodes gargola 19517
19518
19519 (larvas), 19520 (larvas)
Batrachophrynus brachydactylus 0088, 0098, 0104, 0112, 0449, 0452,
0470, 0489, 0492, 0493, 0494, 0497,
0498, 0488, 0491, 0490, 0495, 1334,
7115, 11060, 11032, 11039
10092 (larvas)
11068 (larvas), 11075 (larvas), 10092
(larvas)
10087 (larvas)
MHNURP 023-A (larvas)
Batrachophrynus macrostomus 0001, 0009, 0016, 0039, 0044, 0049,
0061, 0118, 0250, 0253, 0266, 0292,
0293, 0294, 0295, 0296, 0342 (larvas),
0374, 0375, 0376, 0474, 0477, 16535
(larvas), 18535 (larvas), 18536 1103
(larvas)
Telmatobius arequipensis 3903, 3904, 3906, 3907, 3910, 3911,
3913, 3914
19228 (larvas)
3915, 3916, 3917, 3918
6774, 6775, 6776
12577, 12578, 12579
Telmatobius atahualpai 15976, 15978, 15979, 15980, 15984
19470, 19478, 19479, 19499, 22776
(larvas)
19602
Telmatobius brevipes 3740, 3742, 3743, 3744, 3749, 6186
6301 (larvas)
6280 (larvas)
19315 (larvas)
19314 (larvas)
Telmatobius brevirostris 7666, 7667, 7669
7676, 7677
20468, 20469
20464, 20466, 20547 (larvas)
Telmatobius carrillae 1528, 1544, 1545, 3932, 3933, 3934
5622 (larvas), 5639 (larvas)
5662 (larvas)
6661, 6664, 6667, 6672, 6680, 6681,
6682, 6683, 6684
Telmatobius culeus 7767, 7789, 7816, 7817, 7820, 7821,
7822
7818 (larvas), 7819 (larvas)
7769, 7770
7786, 7792, 7806, 7823, 7824 7771,
7772
7755
12296, 12297, 12298, 12299
12565, 12566, 12567
Telmatobius jelskii 7639, 7640, 7641
7112 (larvas)
18499 (larvas)
18497 (larvas)
18496 (larvas)
7646, 7647, 7648, 7649, 7650, 7651
16862, 16883, 16865
16851, 16769, 16773, 16786
12907, 12909
Telmatobius latirostris 3730, 3731, 3733, 3734, 3735, 3736,
3738, 7866
17125 (larvas)
0960
Telmatobius marmoratus 7689, 7690, 7691, 7692, 7693
17026 (larvas)
19603 (larvas)
19480 (larvas)
7758, 7764, 7765, 12373
12896
12014, 12015, 12024, 12267, 12302
7687, 7688, 12323
3920, 3925, 3927
12342, 17005 (larvas)
10937
12017
Telmatobius mayoloi 20470, 20471, 20472, 20473, 20474,
20550 (larvas)
7417 (larvas), 7422 (larvas)
20489 (larvas)
20479, 20480
20478, 20486, 20488
Telmatobius peruvianus 19604, 19605, 19606, 19607, 19608,
19609
21343 (larvas)
12418
Telmatobius rimac 12817
19229 (larvas), 12458, 12459, 12460,
12629
20552
12489, 12495, 12509, 12552
10330, 10334, 10337, 12712, 12713.
Telmatobius truebae 6183, 6184, 6185, 12364, 12365, 12366,
12367, 12368, 12369, 12370
19552 (larvas), 22678 (larvas)
Especie Localidad
Alsodes gargola Pampa de Lonco Luan, Dto. Alumine,
Neuquen, Argentina
Prox. Copahue, Dto. Norquin, Neuquen,
Argentina
Cerro Perito Moreno, Dto. Bariloche,
Rio Negro, Argentina
Batrachophrynus brachydactylus Lago Junin, Dpto. de Junin, Peru
Capillacocha, Dpto. de Pasco, Peru
Ondores, Dpto. de Pasco, Peru
Riachuelo Anascancha, Dpto. de Pasco,
Peru
Rio Huaylamayo, Dpto. de Pasco, Peru
Batrachophrynus macrostomus Lago Junin, Dpto. de Junin, Peru
Laguna Capillacocha, Dpto. de Pasco,
Peru
Telmatobius arequipensis Riachuelo Characato, Dpto. de
Arequipa, Peru
Polobaya, Dpto. de Arequipa, Peru.
Arequipa, Dpto. de Arequipa, Peru
Yura, Dpto. de Arequipa, Peru
Dpto. de Arequipa, Peru
Telmatobius atahualpai Rio Abiseo, Dpto. de San Martin, Peru
Leimebamba, Dpto. de Amazonas, Peru
Laguna Quintecocha, Dpto. de San
Martin, Peru
Telmatobius brevipes Huamachuco, Dpto. de La Libertad, Peru
Cajabamba, Dpto. de La Libertad, Peru.
Cajamarca, Dpto. de Cajamarca, Peru
Sanagoran, Dpto. de La Libertad, Peru
Rio Negro, Dpto. de La Libetad, Peru
Telmatobius brevirostris Caina, Ambo, Dpto. de Huanuco, Peru
Chasqui, Ambo, Dpto. de Huanuco, Peru
Tomayrica, Dpto. de Huanuco, Peru
Chaglla, Dpto. de Huanuco, Peru
Telmatobius carrillae Yuraccyacu, Dpto. de Ancash, Peru
Chopitec, Dpto. de Ancash, Peru
Rumi Rajra, Dpto. de Ancash, Peru
Huikia, Dpto. de Ancash, Peru
Telmatobius culeus Rio Juliaca, Dpto. de Puno, Peru
Lago Titicaca, Dpto. de Puno, Peru
Isla del Sol, Bolivia
Lagunillas, Dpto. de Puno, Peru Rio
Coata, Juliaca, Dpto. de Puno, Peru
Rio Ilave, Chicuito, Dpto. de Puno,
Peru
Desaguadero, Dpto. de Puno, Peru
Saracocha, Dpto. de Arequipa, Peru
Telmatobius jelskii Huancavelica, Dpto. de Huancavelica,
Peru
Chancas, Dpto. de Junin, Peru
Cangallo, Dpto. de Ayacucho, Peru
Quebrada Cachi, Dpto. de Ayacucho,
Peru
Rio Yucay, Dpto. de Ayacucho, Peru
Tambo, La Mar, Dpto. de Ayacucho, Peru
Huancayo, Dpto. de Junin, Peru
Jauja, Dpto. de Junin, Peru
Parinacochas, Dpto. de Ayacucho, Peru
Telmatobius latirostris Cutervo, Dpto. de Cajamarca, Peru
San Andres de Cutervo, Dpto. de
Cajamarca, Peru
Chorro Blanco, Dpto. de Cajamarca,
Peru
Telmatobius marmoratus Laguna Chincheros, Urubamba, Dpto. de
Cuzco, Peru
Puno, Dpto. de Puno, Peru
Plateria, Dpto. de Puno, Peru
Pumachanca, Dpto. de Cuzco, Peru
Bahia de Juli, Pomata, Dpto. de Puno,
Peru
Tinta, Dpto. de Cuzco, Peru
Huancurcuchu, Dpto. de Puno, Peru
Urubamba, Cuzco
Calacoto, la Paz, Bolivia
Desaguadero, Dpto. de Puno, Peru
Hacienda Checayani, Dpto. de Puno,
Peru
Sin procedencia
Telmatobius mayoloi Conococha, Dpto. de Ancash, Peru
Rio Santa, Dpto. de Ancash, Peru
Pachacoto, Dpto. de Ancash, Peru
Aguascocha, Ancash
Catac-Ancash
Telmatobius peruvianus Caplina, Dpto. de Tacna, Peru
Palca, Dpto. de Tacna, Peru
Torata, Dpto. de Tacna, Peru
Telmatobius rimac Marcahuasi, Dpto. de Lima, Peru
Canta, Dpto. de Lima, Peru
Coris, Dpto. de Ancash, Peru
Ocros, Dpto. de Ancash, Peru
Sin procedencia
Telmatobius truebae Bongara, Dpto. de Amazonas, Peru
Leimebamba, Dpto. de Amazonas, Peru
Agradecimientos
El primer autor agradece de manera especial a Alejandro Aguilar. Jesus Cordova brindo espacio y acceso a los especimenes. A Mercedes Gonzales y Victor Morales del MHNURP por el prestamo de especimenes. A Victor Morales y Edgar Lehr por la revision de una primera version del manuscrito y por sus importantes contribuciones al mismo. A Karen Siu Ting por su coloboracion en la elaboracion del mapa. Paul Velazco proporciono valiosa literatura. Boris Blotto, Mikael Lundberg, Elias Ponce, Juana Suarez y Pablo Venegas apoyaron en la obtencion de especimenes.
Literatura Citada
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Presentado: 23/02/2009 Aceptado: 10/04/2009 Publicado online: 28/08/2009
Cesar Aguilar y Niels Valencia
Museo de Historia Natural, Universidad
Nacional Mayor de San Marcos,
Av. Arenales 1256, Jesus Maria,
Apartado 14-0434, Lima 14, Peru.
Email Cesar Aguilar:caguilarp@unmsm.edu.pe
Tabla 1. Estadios de Gosner (1960) de las larvas examinadas.
Especie Estadios de Gosne
Alsodes gargola 36, 38, 40
Batrachophrynus brachydactylus 34-37, 39, 40
Batrachophrynus macrostomus 32, 34-39
Telmatobius arequipensis 35, 36, 38-42
Telmatobius atahualpai 35, 36, 38
Telmatobius brevipes 36-41
Telmatobius brevirostris 31-33, 35, 38, 40
Telmatobius carrillae 34-41
Telmatobius culeus 32-41
Telmatobius jelskii 30-35, 38, 40
Telmatobius latirostris 27, 30
Telmatobius marmoratus 34-38, 40, 41
Telmatobius mayoloi 30-32, 35, 37, 39
Telmatobius peruvianus 32, 36, 40
Telmatobius rimac 34-36, 38, 39
Telmatobius truebae 27, 30-34, 36, 37, 38, 39
Tabla 2. Lista de 24 caracteres y estados de caracter usados en
este estudio
Morfologia del adulto
Morfologia externa
Caracter 0. Numero de excrecencias nupciales por [mm.sup.2] en el
primer dedo de la mano del macho: (0) entre 460 y 542
[mm.sup.2]; (1) entre 115 y 287 por [mm.sub.2] (2) entre
71 y 100 por [mm.sup.2]; (3) entre 11 y 59 por [mm.sup.2];
(4). entre 1 y 10 por [mm.sup.2]
Caracter 1. Distribucion de las excrecencias nupciales en el macho:
(0) solo en el primer dedo de la mano; (1) en el primer
y segundo dedo de la mano, y ventralmente en el pecho
formando dos parches redondeados; (2) en el primero y
segundo dedo; (3) en el primero y segundo dedo, y
dispersos ventralmente en la region de la garganta,
brazo y pecho.
Caracter 2. Distribucion de las excrecencias nupciales en el primer
dedo de la mano del macho: (0) las excrecencias no llegan
hasta el lado ventral del primer dedo; (1) las
excrecencias llegan hasta el lado ventral del primer dedo.
Caracter 3. Proyecciones laterales en los dedos de la mano: (0)
desarrollados en todos los dedos; (1) en el segundo y
tercer dedo mas desarrollados, (2) poco desarrollados
en todos los dedos.
Caracter 4. Altura de la membrana interdigital en el cuarto dedo
del pie: (0) por debajo o a la altura del segundo
tuberculo subarticular del cuarto dedo; (1) por encima
del segundo tuberculo subarticular del cuarto dedo.
Caracter 5. Muesca media en el labio superior: (0) ausente; (1)
presente.
Caracter 6. Adhesion de la lengua a la cavidad bucal: (0) adherida
solo en el extremo anterior dejando libre el resto de la
lengua; (1) parcialmente adherida dejando libre al menos
el extremo posterior; (2) completamente adherida.
Craneo y musculos de los dedos
Caracter 7. Dientes premaxilares y maxilares: (0) presentes; (1)
ausentes.
Caracter 8. Dientes del vomer: (0) presentes; (1) ausentes.
Caracter 9. Frontoparietales: (0) unidos en toda su longitud; (1)
fusionados posteriormente; (2) no fusionados.
Caracter 10. Musculo lumbricalis longi en el segundo dedo: (0)
ausente; (1) presente.
Morfologia Larval
Disco oral
Caracter 11. Margenes laterales del disco oral: (0) emarginado; (1)
no emarginado.
Caracter 12. Distribucion de las papilas marginales del disco oral:
(0) ausentes anteriormente y presentes posteriormente;
(1) presentes en todo el borde del disco oral
Caracter 13. Distribucion de las papilas submarginales laterales
del disco oral: (0) papilas presentes en el labio
posterior; (1) papilas presentes en el limite de los
labios anterior y posterior; (2) papilas presentes en
ambos labios pero no forman una hilera continua; (3)
papilas forman una hilera continua en ambos labios
Caracter 14. Papilas submarginales posteriores: (0) ausente; (1)
presente.
Caracter 15. Numero de filas de denticulos labiales: (0) dos
anteriores y tres posteriores; (1) dos anteriores y
cuatro posteriores; (2) tres anteriores y seis
posteriores
Cavidad bucofaringea
Caracter 16. Papilas infralabiales laterales del piso de la cavidad
bucal: (0) bifurcados desde su base y cada bifurcacion
en forma de cono simple; (1) en forma de cono simple;
(2) en forma de palpo aplanado con proyecciones en su
borde libre.
Caracter 17. Numero de papilas linguales: (0) Cuatro o mas papilas;
(1) una a tres papilas.
Caracter 18. Proyecciones en la arena prenarial: (0) En forma de
una cresta y con proyecciones que salen de la cresta;
(1) en forma de una papila; (2) ausentes; (3) en forma
de pustulas pequenas y no fusionadas.
Caracter 19. Proyecciones del velum dorsal: (0) Ausentes; (1)
proyecciones poco desarrolladas; (2) proyecciones
desarrolladas.
Condrocraneo
Caracter 20. Plano formado por el extremo anterior de los cuernos
trabeculares: (0) no es perpendicular al eje axial; (1)
Perpendicular al eje axial.
Caracter 21. Cuerpos del suprarrostral: (0) fusionado; (1) no
fusionado.
Caracter 22. Comisura cuadrado-orbital: (0) Presente; (1) ausente.
Caracter 23. Relacion entre el margen anterior de la capsula otica
y el proceso ascendente del palatocuadrado: (0) cercana;
(1) separada.
Caracter 24. Direccion del proceso ascendente del palatocuadrado al
eje axial del condrocraneo: (0) no perpendicular; (1)
perpendicular.
Tabla 3. Matriz de caracteres y taxones para Gastrotheca peruana,
Alsodes gargola, Atelognathuspatagonicus, Chacophryspierotti, 2
especies de Batrachophrynus y 13 especies de Telmatobius.
Taxon
Caracter G. peruana A. gargola A. patagonicus C. pierotti
0 0 4 ? ?
1 0 1 2 ?
2 0 0 0 ?
3 0 0 2 2
4 0 0 1 0
5 0 0 0 0
6 0 0 1 0
7 0 0 [01] 0
8 0 0 [01] 0
9 0 2 2 0
10 0 0 0 0
11 0 0 0 0
12 0 0 0 1
13 0 2 2 1
14 0 1 0 0
15 0 0 0 0
16 0 1 1 ?
17 0 0 0 ?
18 0 1 2 ?
19 0 1 1 ?
20 0 1 ? 0
21 0 1 ? 0
22 0 0 ? 0
23 0 0 ? 1
24 0 0 ? 1
Taxon
B. brachy-
Caracter dactylus B. macrostomus T. arequipensis T. atahualpai
0 1 1 4 4
1 0 0 3 0
2 1 1 1 0
3 2 2 1 2
4 0 0 0 0
5 0 0 [01] 0
6 2 2 1 1
7 1 1 0 0
8 1 1 [01] 0
9 2 2 1 1
10 1 1 [01] 0
11 1 1 1 1
12 0 0 0 1
13 3 3 3 0
14 0 0 0 1
15 0 0 0 2
16 2 2 2 2
17 1 1 1 1
18 2 3 2 2
19 1 1 [12] 1
20 0 0 0 0
21 1 1 1 0
22 1 1 1 1
23 0 1 0 0
24 1 1 1 0
Taxon
Caracter T. brevipes T. brevirostris T. carrillae T. culeus
0 2 4 1 3
1 0 [03] 0 0
2 1 0 1 1
3 2 2 2 1
4 0 1 0 0
5 0 0 0 1
6 1 1 2 1
7 0 0 1 0
8 0 0 1 [01]
9 1 ? [12] 1
10 0 [01] [01] 0
11 1 1 1 1
12 0 [01] 0 0
13 3 [03] 3 3
14 0 [01] 0 0
15 0 [01] 0 0
16 2 2 2 2
17 1 1 1 1
18 2 2 2 2
19 [12] 1 1 1
20 0 0 0 0
21 1 1 1 1
22 1 1 1 1
23 0 0 0 0
24 1 1 0 1
Taxon
Caracter T. jelskii T. latirostris T. marmoratus T. mayaloi
0 3 4 3 1
1 3 0 [03] 0
2 1 0 1 1
3 [12] 2 1 2
4 0 0 0 0
5 [01] 0 1 0
6 1 1 [12] 2
7 0 0 0 0
8 [01] 0 [01] 0
9 1 1 1 2
10 0 0 [01] 0
11 1 1 1 1
12 0 0 0 0
13 3 3 3 3
14 0 0 0 0
15 0 0 0 0
16 2 2 2 2
17 1 1 1 1
18 2 2 2 2
19 1 1 1 1
20 0 0 0 0
21 1 1 1 1
22 1 1 1 1
23 0 0 0 0
24 1 0 1 0
Taxon
Caracter T. peruvianus T. rimac T. truebae
0 3 [12] 4
1 [03] 0 0
2 1 1 0
3 1 2 2
4 0 [01] 0
5 [01] 0 0
6 1 1 1
7 0 0 0
8 [01] 0 0
9 1 1 [12]
10 0 [01] [01]
11 1 1 1
12 0 0 0
13 3 3 3
14 0 [01] 0
15 0 0 0
16 2 2 2
17 1 1 1
18 2 2 2
19 2 2 1
20 0 0 0
21 1 1 1
22 1 1 1
23 0 0 0
24 1 0 0
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| |
| Author: | Aguilar, Cesar; Valencia, Niels |
|---|---|
| Publication: | Revista peruana de biologia |
| Article Type: | Report |
| Date: | Aug 1, 2009 |
| Words: | 6183 |
| Previous Article: | Nuevos registros de peces costeros tropicales para el Peru. |
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| Topics: | |