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Relaciones filogeneticas entre telmatobiinidos (Anura, Ceratophryidae, Telmatobiinae) de los Andes centrales basado en la morfologia de los estados larval y adultos.

Phylogenetic relationships between telmatobiinids (Anura, Ceratophryidae, Telmatobiinae) of central Andes based on morphology of larval and adult stages

Introduccion

Los generos Batrachophrynus y Telmatobius, comprenden un grupo de ranas endemicas de las partes altas de los Andes, desde los 1500 m hasta mas de 5000 m, con adaptaciones a la vida acuatica o semiacuatica (Vellard 1951, 1952; De Macedo 1950, 1976; Trueb 1979; Czopeck 1983; Cei 1986; Seimon et al. 2007). Telmatobius es conocido con 58 especies y habita los Andes por el norte desde Ecuador hasta Argentina y Chile por el sur (Barrionuevo y Baldo 2009, Frost 2009). La mayoria de las especies distribuidas en los Andes centrales son de tamano pequeno a mediano, y habitantes de bofedales, riachuelos, rios o sus orillas, que drenan finalmente hacia los principales sistemas hidrologicos (Fig. 1). En la cuenca del Titicaca se encuentra una especie grande con adaptaciones exclusivamente acuaticas en lagos y lagunas, Telmatobius culeus (Garman) (Vellard 1951, 1952; Hutchinson et al. 1976).

Por otro lado, Batrachophrynus esta limitado a los Andes de Peru central (Fig. 1) con solo dos especies: Batrachophrynus macrostomus Peters, la gran rana del lago Junin y de otras lagunas cercanas, y Batrachophrynus brachydactylus Peters de menor tamano y habitante de riachuelos que drenan al sistema hidrologico de los rios Mantaro y Perene (Vellard 1952). La restringida distribucion de Batrachophrynus y su similaridad morfologica y ecologica con Telmatobius, llevo a reconsiderar la validez del genero Batrachophrynus y la discusion sobre sus relaciones de parentesco ha sido compleja (para mas detalles ver Aguilar y Pacheco 2005, Cordova y Descailleaux 2005, Sinsch et al. 2005, Aguilar 2006). Ultimamente, analisis filogeneticos llevados a cabo con diferentes sistemas de caracteres han propuesto relaciones estrechas entre Telmatobius y Batrachophrynus (Aguilar y Pacheco 2005, Cordova y Descailleaux 2005, Sinsch et al. 2005). Aguilar y Pacheco (2005) como Cordova y Descailleaux (2005) indican que Batrachophrynus esta estrechamente relacionado a Telmatobius y ubican a B. macrostomus basal con respecto a Telmatobius, y a B. brachydactylus mas relacionado con las especies de Telmatobius que con B. macrostomus. Sinsch et al. (2005) tambien apoyan una estrecha relacion entre Batrachophrynus y Telmatobius, pero Batrachophrynus junto con Telmatobius carrillae Morales forman un clado separado de las restantes especies de Telmatobius. Frost et al. (2006) no apoya una relacion estrecha entre Telmatobius y Batrachophrynus, y los clasifica en dos familias con relaciones muy lejanas entre si, Ceratophryidae y Batrachophrynidae. Posteriormente Frost (2009) incorpora a Batrachophrynus dentro de Telmatobiinae (Ceratophryidae) junto con Telmatobius. Aguilar (2006) sinonimiza Batrachophrynus y Telmatobius, pero no utiliza a ningun Ceratophryidae como grupos externos.

[FIGURA 1 OMITIR]

Los objetivos de este estudio son reevaluar las relaciones entre Batrachophrynus y Telmatobius, sugerir posibles sinapomorfias para Telmatobiinae, y discutir las implicancias del analisis filogenetico.

Material y metodos

Se utilizaron 234 especimenes adultos y juveniles, y 173 larvas que pertenecen al Departamento de Herpetologia del Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos (MUSM), Lima, Peru, excepto los condrocraneos de B. brachydactylus que pertenecen al Museo de Historia Natural de la Universidad Ricardo Palma (MHNURP), Lima, Peru (Apendice 1). Los estadios larvales se determinaron siguiendo a Gosner (1960) y se muestran en la Tabla 1. Las larvas fueron disectadas para examinar las cavidades bucofaringeas y estas se tinieron con una solucion de azul de metileno siguiendo a Wassersug (1976). Los esqueletos larvales y los craneos de adultos fueron tenidos siguiendo la tecnica de Dingerkus y Uhler (1977). Se contaron las espiculas que estuvieran en un cuadrante de 1 mm2 y a una magnificacion de 50x siguiendo a Sinsch et al. (2005). La terminologia de los musculos de la mano sigue a Burton (1998). Todas las disecciones, observaciones y mediciones se hicieron con asistencia de un microscopio estereoscopico con camara lucida.

La polaridad de los estados de caracter se determino por el metodo del grupo externo. Se utilizaron para este proposito a Gastrothecaperuana (Boulenger, 1900), Alsodesgargola Gallardo, 1970, Atelognathus patagonicus (Gallardo 1962) y Chacophrys pierotti (Vellard 1948). De los grupos externos mencionados, Gastrotheca peruana (Hemiphractidae) es el mas distante y por lo tanto fue utilizado para polarizar los caracteres y enraizar los cladogramas resultantes. El siguiente grupo externo menos distante es Alsodes gargola (Cicloramphidae) que forma parte de Hesticobatrachia, el grupo hermano de Ceratophryidae (Frost et. al. 2006, Grant et al. 2006). Se escoge a Atelognathus patagonicus porque forma parte de Batrachylinae (Ceratophryidae) el grupo hermano de Ceratophryinae y Telmatobiinae (Grant et al. 2006). Se selecciona tambien a Chacophryspierotti porque es parte de Ceratophryinae (Ceratophryidae), el grupo hermano de Telmatobiinae formado a su vez por Batrachophrynus y Telmatobius (Frost et al. 2006; Grant et al. 2006).

El grupo interno lo forman 15 especies de Telmatobiinae distribuidas en los Andes centrales. Los Andes centrales, siguiendo la division de los Andes usada por Torres-Carvajal (2007), es aquella ubicada entre la depresion de Huancabamba al norte de Peru y el cinturon de Arica al norte de Chile. Se incluyen en el grupo interno las dos especies de Batrachophrynus (B. brachydactylus y B. macrostomus) y 13 especies de Telmatobius (Telmatobius arequipensis Vellard, Telmatobius atahualpai Wiens, Telmatobius brevipes Vellard, Telmatobius brevirostris Vellard, Telmatobius carrillae Morales T. culeus, Telmatobius jelskii (Peters), Telmatobius latirostris Vellard, Telmatobius marmoratus (Dumeril y Bribon), Telmatobius mayoloi Salas y Sinsch, Telmatobius peruvianus Wiegmann, Telmatobius rimac Schmidt, y Telmatobius truebae Wiens). Las localidades de las especies examinadas se muestran en la figura 1.

La descripcion de los caracteres y sus estados se muestra en la Tabla 2. Los estados de caracter estan no ordenados (excepto los caracteres 0 y 15) y todos los caracteres tienen el mismo peso. Los estados de caracter que no se pudieron determinar se codificaron con "?". Los caracteres polimorficos se codificaron con los estados correspondientes al taxon respectivo y encerrado entre corchetes. Los estados del caracter 22 (frontoparietales) se tomaron principalmente de la literatura (Lynch 1978, Wiens 1993, Sinsch et al. 2005). Los estados de caracter para Atelognathus patagonicus y Chacophrys pierotti se obtuvieron de la literatura (Lynch 1978, Cei 1980, Lavilla 1988, Wassersug y Heyer 1988, Faivovich y Carrizo 1992, Burton 1998, Echevarria et al. 2006, Fabrezi 2006, Quinzio et al. 2006). En la Tabla 3 se presenta la matriz de caracteres y taxones.

El analisis filogenetico, optimizacion de los estados de caracter, cladogramas y valores de soporte de los clados se obtuvieron con el programa TNT version 1.1 (GolobofF et al. 2003b). Los metodos de enumeracion implicita y busqueda tradicional en TNT fueron usados para identificar todos los posibles arboles parsimoniosos con sus longitudes. En el metodo de busqueda tradicional, los arboles de menor longitud fueron encontrados por el algoritmo de Wagner con 10 replicaciones (10 secuencias de adicion al azar), sometidos luego al algoritmo de permutacion de ramas (branch swapping) TBR (tree bisection reconnection) y guardando como maximo 10 arboles por replicacion. La busqueda de los arboles se hizo colapsando todos los nodos cuya longitud minima es cero y solo se consideraron las sinapomorfias compartidas por todos los arboles.

Para hallar los valores de soporte de los clados resultantes, la matriz fue analizada con el metodo de Bootstrap (Felseinstein, 1985), pero tomando en cuenta la influencia de los caracteres irrelevantes y haciendo independiente la probabilidad del pesado de cada caracter (Harshman, 1994; GolobofF et al., 2003a). El remuestreo incluyo 1000 replicas y la matriz fue analizada mediante busqueda tradicional. Para evitar los problemas asociados al uso de frecuencias absolutas como medida de soporte, los valores de Bootstrap que se muestran son la diferencia entre la frecuencia de un grupo presente en el cladograma y la frecuencia del grupo que mas lo contradice (valores GC) (GolobofF et al. 2003a). Los valores GC varian entre -1 y 1 indicando, respectivamente, maxima contradiccion y maximo soporte. Los valores GC del Bootstrap se muestran en porcentajes. Debido a que resulto mas de un arbol en el analisis, se construyo un arbol de consenso estricto.

Resultados

Los metodos de enumeracion implicita y busqueda tradicional usando 25 caracteres de la morfologia de la larva y adulto resultaron en 20 arboles igualmente parsimoniosos de 56 pasos. El consenso estricto de estos arboles con los valores de soporte GC de Bootstrap se muestra en la figura 2.

Las dos especies de Batrachophrynus estan estrechamente relacionadas, pero forman parte de un clado constituido tambien por T. carrillae y T. mayoloi. Las sinapomorfias que apoyan la union de Batrachophrynus, T. carrillae y T. mayoloi son la presencia de entre 115 y 287 espiculas nupciales por milimetro cuadrado en el primer dedo de la mano, excrecencias nupciales llegan hasta el lado ventral del primer dedo, lengua completamente adherida a la cavidad bucal, y frontoparietales no fusionados. Este grupo monofiletico tiene un valor de Bootstrap de 48.

El grupo formado por Batrachophrynus y T. carrillae esta sustentado por dos sinapomorfias, la ausencia de dientes premaxilares y maxilares, y ausencia de dientes vomerianos. Este clado tiene un valor de Bootstrap de 64.

La monofilia de Batrachophrynus esta apoyada por una sinapomorfia, la direccion del proceso ascendente del palatocuadrado al eje axial del condrocraneo es perpendicular. Este clado tiene un valor de Bootstrap de 43.

Otro grupo monofiletico dentro del clado de Telmatobius y con relaciones no resueltas es el formado por T. arequipensis, T. culeus, T. jelkii, T. marmoratus y T. peruvianus. La sinapomorfia que los apoya es la presencia de excrecencias nupciales que llegan hasta el lado ventral del primer dedo, proyecciones laterales en el segundo y tercer dedo mas desarrollados, muesca media en el labio superior, y direccion perpendicular del proceso ascendente del palatocuadrado al eje axial del condrocraneo. Este clado tiene un valor de Bootstrap de 21.

En el consenso estricto, las restantes especies de Telmatobius (T. atahualpai, T. brevipes, T. brevirostris, T. latirostris, T. rimac y T. truebae) tienen relaciones no resueltas.

El clado formado por todas las especies de Telmatobius (incluyendo a Batrachophrynus) esta sustentado por presentar una lengua parcialmente adherida a la cavidad bucal dejando libre al menos el extremo posterior, frontoparietales fusionados posteriormente, margenes laterales del disco oral no emarginados, papilas submarginales laterales forman una hilera continua en los dos labios, papilas infralabiales laterales en forma de palpos aplanados con proyecciones en su borde libre, una a tres papilas linguales, y comisura cuadrado-orbital ausente. Este clado tiene un valor de Bootstrap de 36.

Las relaciones entre los grupos externos (Alsodes gargola, Atelognathus patagonicus y Chacophrys pierotti) no estan resueltas.

Discusion

Este analisis filogenetico confirma la hipotesis de que Telmatobius es parafiletico en relacion con Batrachophrynus, y que las especies de Batrachophrynus estan mas cercanamente relacionadas una con otra dentro de un clado formado por T. carrillae y T. mayoloi (Aguilar, 2006). Por lo tanto, se sinonimiza Batrachophrynus y Telmatobius. Resultados similares han sido obtenidos por un analisis filogenetico de 30 especies de Telmatobius incluyendo a Batrachophrynus (Barrionuevo, en preparacion). En este estudio, Batrachophrynus tambien se encuentra formando relaciones estrechas con T. carrillae y T. mayoloi, y este grupo monofiletico formado por los 4 taxones es uno de los mas derivados dentro de Telmatobius. La diferencia estriba en que B. macrostomus esta mas relacionado con T. carrillae que con B. brachydactylus (Barrionuevo, en preparacion).

Los resultados de nuestro estudio y el de Barrionuevo sugieren que los caracteres que habian sido usados para distinguir a Batrachophrynus de Telmatobius (la ausencia de dientes premaxilares, maxilares y vomerianos, lengua completamente adherida y excrecencias nupciales diminutas) se puede interpretar mas bien como reducciones que han ocurrido dentro de la historia evolutiva de Telmatobius (Sinsch et al. 2005).

[FIGURA 2 OMITIR]

Nuestro estudio tambien sugiere algunas sinapomorfias para Telmatobiinae. Por ejemplo, el disco oral no emarginado esta presentes en todas las larvas conocidas de Telmatobius incluyendo aquellas que son reofilas como T. atahualpai, T. espadai y en algunos individuos de T. brevirostris (Diaz y Valencia 1985, Lavilla 1988, Lavilla y De la Riva 1993, Formas et al. 1999, De la Riva y Harvey 2003, Formas et al. 2003, De la Riva 2005, Formas et al. 2005, Lavilla y Barrionuevo 2005, Aguilar 2006, Aguilar et al. 2007a, 2007b, Vera Candioti 2008, Aguilar y Lehr 2009). Del mismo modo, las papilas infralabiales laterales en forma de palpos aplanados con proyecciones en su borde libre, una a tres papilas linguales, y comisura cuadrado-orbital ausente son estados de caracter presentes no solo en las especies de los Andes centrales, sino tambien en algunos Telmatobius de los Andes del sur (Fabrezi y Lavilla 1993, Lavilla y De la Riva 1993, Aguilar y Pacheco 2005, Aguilar 2006, Aguilar et al. 2007b, Vera Candioti 2008).
Apendice 1. Especimenes examinados.

Especie                          Numero MUSM

Alsodes gargola                  19517

                                 19518

                                 19519 (larvas), 19520 (larvas)

Batrachophrynus brachydactylus   0088, 0098, 0104, 0112, 0449, 0452,
                                 0470, 0489, 0492, 0493, 0494, 0497,
                                 0498, 0488, 0491, 0490, 0495, 1334,
                                 7115, 11060, 11032, 11039

                                 10092 (larvas)

                                 11068 (larvas), 11075 (larvas), 10092
                                 (larvas)

                                 10087 (larvas)

                                 MHNURP 023-A (larvas)

Batrachophrynus macrostomus      0001, 0009, 0016, 0039, 0044, 0049,
                                 0061, 0118, 0250, 0253, 0266, 0292,
                                 0293, 0294, 0295, 0296, 0342 (larvas),
                                 0374, 0375, 0376, 0474, 0477, 16535
                                 (larvas), 18535 (larvas), 18536 1103

                                 (larvas)

Telmatobius arequipensis         3903, 3904, 3906, 3907, 3910, 3911,
                                 3913, 3914

                                 19228 (larvas)

                                 3915, 3916, 3917, 3918

                                 6774, 6775, 6776

                                 12577, 12578, 12579

Telmatobius atahualpai           15976, 15978, 15979, 15980, 15984

                                 19470, 19478, 19479, 19499, 22776
                                 (larvas)

                                 19602

Telmatobius brevipes             3740, 3742, 3743, 3744, 3749, 6186

                                 6301 (larvas)

                                 6280 (larvas)

                                 19315 (larvas)

                                 19314 (larvas)

Telmatobius brevirostris         7666, 7667, 7669

                                 7676, 7677

                                 20468, 20469

                                 20464, 20466, 20547 (larvas)

Telmatobius carrillae            1528, 1544, 1545, 3932, 3933, 3934

                                 5622 (larvas), 5639 (larvas)

                                 5662 (larvas)

                                 6661, 6664, 6667, 6672, 6680, 6681,
                                 6682, 6683, 6684

Telmatobius culeus               7767, 7789, 7816, 7817, 7820, 7821,
                                 7822

                                 7818 (larvas), 7819 (larvas)

                                 7769, 7770

                                 7786, 7792, 7806, 7823, 7824 7771,
                                 7772

                                 7755

                                 12296, 12297, 12298, 12299

                                 12565, 12566, 12567

Telmatobius jelskii              7639, 7640, 7641

                                 7112 (larvas)

                                 18499 (larvas)

                                 18497 (larvas)

                                 18496 (larvas)

                                 7646, 7647, 7648, 7649, 7650, 7651

                                 16862, 16883, 16865

                                 16851, 16769, 16773, 16786

                                 12907, 12909

Telmatobius latirostris          3730, 3731, 3733, 3734, 3735, 3736,
                                 3738, 7866

                                 17125 (larvas)

                                 0960

Telmatobius marmoratus           7689, 7690, 7691, 7692, 7693

                                 17026 (larvas)

                                 19603 (larvas)

                                 19480 (larvas)

                                 7758, 7764, 7765, 12373

                                 12896

                                 12014, 12015, 12024, 12267, 12302

                                 7687, 7688, 12323

                                 3920, 3925, 3927

                                 12342, 17005 (larvas)

                                 10937

                                 12017

Telmatobius mayoloi              20470, 20471, 20472, 20473, 20474,
                                 20550 (larvas)

                                 7417 (larvas), 7422 (larvas)

                                 20489 (larvas)

                                 20479, 20480

                                 20478, 20486, 20488

Telmatobius peruvianus           19604, 19605, 19606, 19607, 19608,
                                 19609

                                 21343 (larvas)

                                 12418

Telmatobius rimac                12817

                                 19229 (larvas), 12458, 12459, 12460,
                                 12629

                                 20552

                                 12489, 12495, 12509, 12552

                                 10330, 10334, 10337, 12712, 12713.

Telmatobius truebae              6183, 6184, 6185, 12364, 12365, 12366,
                                 12367, 12368, 12369, 12370

                                 19552 (larvas), 22678 (larvas)

Especie                          Localidad

Alsodes gargola                  Pampa de Lonco Luan, Dto. Alumine,
                                 Neuquen, Argentina

                                 Prox. Copahue, Dto. Norquin, Neuquen,
                                 Argentina

                                 Cerro Perito Moreno, Dto. Bariloche,
                                 Rio Negro, Argentina

Batrachophrynus brachydactylus   Lago Junin, Dpto. de Junin, Peru

                                 Capillacocha, Dpto. de Pasco, Peru

                                 Ondores, Dpto. de Pasco, Peru

                                 Riachuelo Anascancha, Dpto. de Pasco,
                                 Peru

                                 Rio Huaylamayo, Dpto. de Pasco, Peru

Batrachophrynus macrostomus      Lago Junin, Dpto. de Junin, Peru

                                 Laguna Capillacocha, Dpto. de Pasco,
                                 Peru

Telmatobius arequipensis         Riachuelo Characato, Dpto. de
                                 Arequipa, Peru

                                 Polobaya, Dpto. de Arequipa, Peru.

                                 Arequipa, Dpto. de Arequipa, Peru

                                 Yura, Dpto. de Arequipa, Peru

                                 Dpto. de Arequipa, Peru

Telmatobius atahualpai           Rio Abiseo, Dpto. de San Martin, Peru

                                 Leimebamba, Dpto. de Amazonas, Peru

                                 Laguna Quintecocha, Dpto. de San
                                 Martin, Peru

Telmatobius brevipes             Huamachuco, Dpto. de La Libertad, Peru

                                 Cajabamba, Dpto. de La Libertad, Peru.

                                 Cajamarca, Dpto. de Cajamarca, Peru

                                 Sanagoran, Dpto. de La Libertad, Peru

                                 Rio Negro, Dpto. de La Libetad, Peru

Telmatobius brevirostris         Caina, Ambo, Dpto. de Huanuco, Peru

                                 Chasqui, Ambo, Dpto. de Huanuco, Peru

                                 Tomayrica, Dpto. de Huanuco, Peru

                                 Chaglla, Dpto. de Huanuco, Peru

Telmatobius carrillae            Yuraccyacu, Dpto. de Ancash, Peru

                                 Chopitec, Dpto. de Ancash, Peru

                                 Rumi Rajra, Dpto. de Ancash, Peru

                                 Huikia, Dpto. de Ancash, Peru

Telmatobius culeus               Rio Juliaca, Dpto. de Puno, Peru

                                 Lago Titicaca, Dpto. de Puno, Peru

                                 Isla del Sol, Bolivia

                                 Lagunillas, Dpto. de Puno, Peru Rio
                                 Coata, Juliaca, Dpto. de Puno, Peru

                                 Rio Ilave, Chicuito, Dpto. de Puno,
                                 Peru

                                 Desaguadero, Dpto. de Puno, Peru

                                 Saracocha, Dpto. de Arequipa, Peru

Telmatobius jelskii              Huancavelica, Dpto. de Huancavelica,
                                 Peru

                                 Chancas, Dpto. de Junin, Peru

                                 Cangallo, Dpto. de Ayacucho, Peru

                                 Quebrada Cachi, Dpto. de Ayacucho,
                                 Peru

                                 Rio Yucay, Dpto. de Ayacucho, Peru

                                 Tambo, La Mar, Dpto. de Ayacucho, Peru

                                 Huancayo, Dpto. de Junin, Peru

                                 Jauja, Dpto. de Junin, Peru

                                 Parinacochas, Dpto. de Ayacucho, Peru

Telmatobius latirostris          Cutervo, Dpto. de Cajamarca, Peru

                                 San Andres de Cutervo, Dpto. de
                                 Cajamarca, Peru

                                 Chorro Blanco, Dpto. de Cajamarca,
                                 Peru

Telmatobius marmoratus           Laguna Chincheros, Urubamba, Dpto. de
                                 Cuzco, Peru

                                 Puno, Dpto. de Puno, Peru

                                 Plateria, Dpto. de Puno, Peru

                                 Pumachanca, Dpto. de Cuzco, Peru

                                 Bahia de Juli, Pomata, Dpto. de Puno,
                                 Peru

                                 Tinta, Dpto. de Cuzco, Peru

                                 Huancurcuchu, Dpto. de Puno, Peru

                                 Urubamba, Cuzco

                                 Calacoto, la Paz, Bolivia

                                 Desaguadero, Dpto. de Puno, Peru

                                 Hacienda Checayani, Dpto. de Puno,
                                 Peru

                                 Sin procedencia

Telmatobius mayoloi              Conococha, Dpto. de Ancash, Peru

                                 Rio Santa, Dpto. de Ancash, Peru

                                 Pachacoto, Dpto. de Ancash, Peru

                                 Aguascocha, Ancash

                                 Catac-Ancash

Telmatobius peruvianus           Caplina, Dpto. de Tacna, Peru

                                 Palca, Dpto. de Tacna, Peru

                                 Torata, Dpto. de Tacna, Peru

Telmatobius rimac                Marcahuasi, Dpto. de Lima, Peru

                                 Canta, Dpto. de Lima, Peru

                                 Coris, Dpto. de Ancash, Peru

                                 Ocros, Dpto. de Ancash, Peru

                                 Sin procedencia

Telmatobius truebae              Bongara, Dpto. de Amazonas, Peru

                                 Leimebamba, Dpto. de Amazonas, Peru


Agradecimientos

El primer autor agradece de manera especial a Alejandro Aguilar. Jesus Cordova brindo espacio y acceso a los especimenes. A Mercedes Gonzales y Victor Morales del MHNURP por el prestamo de especimenes. A Victor Morales y Edgar Lehr por la revision de una primera version del manuscrito y por sus importantes contribuciones al mismo. A Karen Siu Ting por su coloboracion en la elaboracion del mapa. Paul Velazco proporciono valiosa literatura. Boris Blotto, Mikael Lundberg, Elias Ponce, Juana Suarez y Pablo Venegas apoyaron en la obtencion de especimenes.

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Presentado: 23/02/2009 Aceptado: 10/04/2009 Publicado online: 28/08/2009

Cesar Aguilar y Niels Valencia

Museo de Historia Natural, Universidad

Nacional Mayor de San Marcos,

Av. Arenales 1256, Jesus Maria,

Apartado 14-0434, Lima 14, Peru.

Email Cesar Aguilar:caguilarp@unmsm.edu.pe
Tabla 1. Estadios de Gosner (1960) de las larvas examinadas.

Especie                          Estadios de Gosne

Alsodes gargola                  36, 38, 40
Batrachophrynus brachydactylus   34-37, 39, 40
Batrachophrynus macrostomus      32, 34-39
Telmatobius arequipensis         35, 36, 38-42
Telmatobius atahualpai           35, 36, 38
Telmatobius brevipes             36-41
Telmatobius brevirostris         31-33, 35, 38, 40
Telmatobius carrillae            34-41
Telmatobius culeus               32-41
Telmatobius jelskii              30-35, 38, 40
Telmatobius latirostris          27, 30
Telmatobius marmoratus           34-38, 40, 41
Telmatobius mayoloi              30-32, 35, 37, 39
Telmatobius peruvianus           32, 36, 40
Telmatobius rimac                34-36, 38, 39
Telmatobius truebae              27, 30-34, 36, 37, 38, 39

Tabla 2. Lista de 24 caracteres y estados de caracter usados en
este estudio

Morfologia del adulto

Morfologia externa

Caracter 0.  Numero de excrecencias nupciales por [mm.sup.2] en el
             primer dedo de la mano del macho: (0) entre 460 y 542
             [mm.sup.2]; (1) entre 115 y 287 por [mm.sub.2] (2) entre
             71 y 100 por [mm.sup.2]; (3) entre 11 y 59 por [mm.sup.2];
             (4). entre 1 y 10 por [mm.sup.2]

Caracter 1.  Distribucion de las excrecencias nupciales en el macho:
             (0) solo en el primer dedo de la mano; (1) en el primer
             y segundo dedo de la mano, y ventralmente en el pecho
             formando dos parches redondeados; (2) en el primero y
             segundo dedo; (3) en el primero y segundo dedo, y
             dispersos ventralmente en la region de la garganta,
             brazo y pecho.

Caracter 2.  Distribucion de las excrecencias nupciales en el primer
             dedo de la mano del macho: (0) las excrecencias no llegan
             hasta el lado ventral del primer dedo; (1) las
             excrecencias llegan hasta el lado ventral del primer dedo.

Caracter 3.  Proyecciones laterales en los dedos de la mano: (0)
             desarrollados en todos los dedos; (1) en el segundo y
             tercer dedo mas desarrollados, (2) poco desarrollados
             en todos los dedos.

Caracter 4.  Altura de la membrana interdigital en el cuarto dedo
             del pie: (0) por debajo o a la altura del segundo
             tuberculo subarticular del cuarto dedo; (1) por encima
             del segundo tuberculo subarticular del cuarto dedo.

Caracter 5.  Muesca media en el labio superior: (0) ausente; (1)
             presente.

Caracter 6.  Adhesion de la lengua a la cavidad bucal: (0) adherida
             solo en el extremo anterior dejando libre el resto de la
             lengua; (1) parcialmente adherida dejando libre al menos
             el extremo posterior; (2) completamente adherida.

Craneo y musculos de los dedos

Caracter 7.  Dientes premaxilares y maxilares: (0) presentes; (1)
             ausentes.

Caracter 8.  Dientes del vomer: (0) presentes; (1) ausentes.

Caracter 9.  Frontoparietales: (0) unidos en toda su longitud; (1)
             fusionados posteriormente; (2) no fusionados.

Caracter 10. Musculo lumbricalis longi en el segundo dedo: (0)
             ausente; (1) presente.

Morfologia Larval

Disco oral

Caracter 11. Margenes laterales del disco oral: (0) emarginado; (1)
             no emarginado.

Caracter 12. Distribucion de las papilas marginales del disco oral:
             (0) ausentes anteriormente y presentes posteriormente;
             (1) presentes en todo el borde del disco oral

Caracter 13. Distribucion de las papilas submarginales laterales
             del disco oral: (0) papilas presentes en el labio
             posterior; (1) papilas presentes en el limite de los
             labios anterior y posterior; (2) papilas presentes en
             ambos labios pero no forman una hilera continua; (3)
             papilas forman una hilera continua en ambos labios

Caracter 14. Papilas submarginales posteriores: (0) ausente; (1)
             presente.

Caracter 15. Numero de filas de denticulos labiales: (0) dos
             anteriores y tres posteriores; (1) dos anteriores y
             cuatro posteriores; (2) tres anteriores y seis
             posteriores

Cavidad bucofaringea

Caracter 16. Papilas infralabiales laterales del piso de la cavidad
             bucal: (0) bifurcados desde su base y cada bifurcacion
             en forma de cono simple; (1) en forma de cono simple;
             (2) en forma de palpo aplanado con proyecciones en su
             borde libre.

Caracter 17. Numero de papilas linguales: (0) Cuatro o mas papilas;
             (1) una a tres papilas.

Caracter 18. Proyecciones en la arena prenarial: (0) En forma de
             una cresta y con proyecciones que salen de la cresta;
             (1) en forma de una papila; (2) ausentes; (3) en forma
             de pustulas pequenas y no fusionadas.

Caracter 19. Proyecciones del velum dorsal: (0) Ausentes; (1)
             proyecciones poco desarrolladas; (2) proyecciones
             desarrolladas.

Condrocraneo

Caracter 20. Plano formado por el extremo anterior de los cuernos
             trabeculares: (0) no es perpendicular al eje axial; (1)
             Perpendicular al eje axial.

Caracter 21. Cuerpos del suprarrostral: (0) fusionado; (1) no
             fusionado.

Caracter 22. Comisura cuadrado-orbital: (0) Presente; (1) ausente.

Caracter 23. Relacion entre el margen anterior de la capsula otica
             y el proceso ascendente del palatocuadrado: (0) cercana;
             (1) separada.

Caracter 24. Direccion del proceso ascendente del palatocuadrado al
             eje axial del condrocraneo: (0) no perpendicular; (1)
             perpendicular.

Tabla 3. Matriz de caracteres y taxones para Gastrotheca peruana,
Alsodes gargola, Atelognathuspatagonicus, Chacophryspierotti, 2
especies de Batrachophrynus y 13 especies de Telmatobius.

                             Taxon

Caracter   G. peruana   A. gargola   A. patagonicus   C. pierotti

      0           0              4                ?            ?
      1           0              1                2            ?
      2           0              0                0            ?
      3           0              0                2            2
      4           0              0                1            0
      5           0              0                0            0
      6           0              0                1            0
      7           0              0             [01]            0
      8           0              0             [01]            0
      9           0              2                2            0
     10           0              0                0            0
     11           0              0                0            0
     12           0              0                0            1
     13           0              2                2            1
     14           0              1                0            0
     15           0              0                0            0
     16           0              1                1            ?
     17           0              0                0            ?
     18           0              1                2            ?
     19           0              1                1            ?
     20           0              1                ?            0
     21           0              1                ?            0
     22           0              0                ?            0
     23           0              0                ?            1
     24           0              0                ?            1

                                Taxon

         B. brachy-
Caracter   dactylus   B. macrostomus   T. arequipensis   T. atahualpai

     0            1               1                4               4
     1            0               0                3               0
     2            1               1                1               0
     3            2               2                1               2
     4            0               0                0               0
     5            0               0             [01]               0
     6            2               2                1               1
     7            1               1                0               0
     8            1               1             [01]               0
     9            2               2                1               1
    10            1               1             [01]               0
    11            1               1                1               1
    12            0               0                0               1
    13            3               3                3               0
    14            0               0                0               1
    15            0               0                0               2
    16            2               2                2               2
    17            1               1                1               1
    18            2               3                2               2
    19            1               1             [12]               1
    20            0               0                0               0
    21            1               1                1               0
    22            1               1                1               1
    23            0               1                0               0
    24            1               1                1               0

                                 Taxon

Caracter   T. brevipes   T. brevirostris   T. carrillae   T. culeus

     0            2                 4              1           3
     1            0              [03]              0           0
     2            1                 0              1           1
     3            2                 2              2           1
     4            0                 1              0           0
     5            0                 0              0           1
     6            1                 1              2           1
     7            0                 0              1           0
     8            0                 0              1        [01]
     9            1                 ?           [12]           1
    10            0              [01]           [01]           0
    11            1                 1              1           1
    12            0              [01]              0           0
    13            3              [03]              3           3
    14            0              [01]              0           0
    15            0              [01]              0           0
    16            2                 2              2           2
    17            1                 1              1           1
    18            2                 2              2           2
    19         [12]                 1              1           1
    20            0                 0              0           0
    21            1                 1              1           1
    22            1                 1              1           1
    23            0                 0              0           0
    24            1                 1              0           1

                               Taxon

Caracter   T. jelskii   T. latirostris   T. marmoratus   T. mayaloi

     0           3               4               3            1
     1           3               0            [03]            0
     2           1               0               1            1
     3        [12]               2               1            2
     4           0               0               0            0
     5        [01]               0               1            0
     6           1               1            [12]            2
     7           0               0               0            0
     8        [01]               0            [01]            0
     9           1               1               1            2
    10           0               0            [01]            0
    11           1               1               1            1
    12           0               0               0            0
    13           3               3               3            3
    14           0               0               0            0
    15           0               0               0            0
    16           2               2               2            2
    17           1               1               1            1
    18           2               2               2            2
    19           1               1               1            1
    20           0               0               0            0
    21           1               1               1            1
    22           1               1               1            1
    23           0               0               0            0
    24           1               0               1            0

                        Taxon

Caracter   T. peruvianus   T. rimac   T. truebae

     0              3       [12]            4
     1           [03]          0            0
     2              1          1            0
     3              1          2            2
     4              0       [01]            0
     5           [01]          0            0
     6              1          1            1
     7              0          0            0
     8           [01]          0            0
     9              1          1         [12]
    10              0       [01]         [01]
    11              1          1            1
    12              0          0            0
    13              3          3            3
    14              0       [01]            0
    15              0          0            0
    16              2          2            2
    17              1          1            1
    18              2          2            2
    19              2          2            1
    20              0          0            0
    21              1          1            1
    22              1          1            1
    23              0          0            0
    24              1          0            0
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Author:Aguilar, Cesar; Valencia, Niels
Publication:Revista peruana de biologia
Article Type:Report
Date:Aug 1, 2009
Words:6183
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