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Rapto de una cria por hembra parturienta y cuidado compartido en el lobo fino sudamericano Arctocephalus australis.

Kidnapping of a pup by a parturient female and shared care in the South American fur seal, Arctocephalus australis.

En los mamiferos, los mecanismos involucrados que aseguran a la hembra una correcta inversion en su descendencia difieren entre especies altriciales y precoces (Trillmich, 2010). En general, las especies con crias altriciales no muestran selectividad maternal, mientras que en las precoces existe un periodo critico y sensible tras el parto, durante el cual se establece un vinculo selectivo con el neonato, proceso conocido como "imprinting materno" (e. g., Klopfer et al., 1964). Si bien el periodo sensible (fuerte atraccion hacia caracteristicas de los neonatos) y el critico o de selectividad (fijacion de determinados rasgos de la cria en la memoria de la madre) generalmente se dan al mismo tiempo, son procesos diferentes (e. g., Poindron et al., 1993).

En los otaridos (lobos y leones marinos) el cuidado de las crias es exclusivo de las hembras. Durante la lactancia estas alternan periodos en tierra, donde cuidan y amamantan a sus crias, con viajes de alimentacion en el mar, periodos que las crias permanecen en ayuno en la colonia (Boness y Bowen, 1996). El reconocimiento madre-cria se desarrolla tempranamente, durante los primeros dias postparto, y permite que ambas se reencuentren luego de cada viaje de alimentacion de la hembra (Charrier et al., 2001). En el lobo marino subantartico (Arctocephalus tropicalis) las hembras son capaces de reconocer a sus crias pocos minutos despues de su nacimiento a traves de senales acusticas y olfativas (Charrier et al., 2003). Sin embargo, experimentos de playback en A. tropicalis muestran que las crias no son selectivas frente a vocalizaciones de las hembras horas despues del nacimiento, sino que tardan de dos a cinco dias en responder exclusivamente a sus madres (Charrier et al., 2001). Si bien las hembras utilizan pistas espaciales, acusticas y olfativas para encontrar y reconocer a su cria (Insley et al., 2003), se ha sugerido que una sola modalidad sensorial seria efectiva de forma independiente (Trimble e Insley, 2010). Se han reportado casos en que solo las senales olfativas fueron suficientes para una reunion madre-cria exitosa en A. australis (Phillips, 2003), A. gazella (Dobson y Jouventin, 2003) y Otaria flavescens (Fernandez-Juricic et al., 1999; Trimble e Insley, 2010).

En los otaridos el reconocimiento madrecria es importante debido a que son especies gregarias que viven en colonias numerosas y las hembras deben identificar a su cachorro entre otros cientos para evitar realizar el gasto energetico de cuidar crias ajenas, maximizando su exito. Sin embargo, la ocurrencia de adopcion y aloamamantamiento (i.e., amamantamiento de crias no filiales) en este grupo sugiere errores en el reconocimiento entre madres y crias, o ausencia de dicho proceso (Insley et al., 2003). Estos comportamientos son raros entre los otaridos pero mas comunes en los focidos (focas verdaderas), ya que en este grupo la lactancia tiene corta duracion y las hembras permanecen junto a sus crias desde el nacimiento hasta el destete, por lo que no seria necesario un reconocimiento madre-cria tan estricto (Insley et al., 2003).

[FIGURA 1 OMITIR]

Esta comunicacion reporta el rapto y adopcion de una cria por parte de una hembra de lobo marino sudamericano A. australis en trabajo de parto, con el posterior rechazo de su propio cachorro. Conjuntamente se informa un caso de crianza compartida entre dos hembras.

Se realizaron observaciones de comportamiento sobre una colonia de lobo fino sudamericano en el marco de una investigacion desarrollada en Isla de Lobos, Uruguay (35[grados] 01' S, 54[grados] 52' O). El 3 de diciembre de 2008 a las 19:33 hs, durante el registro de un parto caudal, la hembra focal (H1) tomo una cria ajena que rapidamente fue recuperada por su madre. Posteriormente la H1 tomo y retuvo otra cria ajena (C2) que estaba junto a su madre (H2), iniciandose en ese momento un muestreo focal hasta las 21:00 hs sobre los tres individuos (H1, C2 y H2; Fig. 1). Cuando la H1 tomo la C2, la H2 intento recuperarla y ambas hembras trataron de retener la cria simultaneamente, hasta que se interpuso un macho. La H2 intento acercarse a su cria para recuperarla pero la H1 la retuvo con su boca interponiendo su cuerpo. La C2 vocalizo numerosas veces en respuesta a los llamados de su madre (H2). Mientras la H1 retenia a la C2, la olfateo pero no emitio vocalizaciones. Transcurridos 11 minutos del inicio del muestreo focal, la H1 expulso completamente a su cria (C1), sin interrumpir su contacto cercano con la C2, dandose por finalizado el parto. En los minutos siguientes, la H1 olfateo a su cria recien nacida (C1) en tres ocasiones, siendo el unico comportamiento que la H1 realizo hacia la C1, para luego ignorarla completamente. La C1 vocalizo varias veces sin buscar de forma activa el contacto corporal con su madre. Esto es comun en la mayoria de las crias recien nacidas ya que son estimuladas por sus madres a traves de vocalizaciones y contactos de su hocico (VFT datos no publicados). Durante el registro focal la H2 se mantuvo cerca de su cria emitiendo vocalizaciones que fueron respondidas por la C2, indicando que la C2 ya habia grabado la firma vocal de su madre (H2), sin embargo permanecio junto a la H1 y se alimento de ella.

Inmediatamente despues de finalizar la observacion focal, ambas hembras y crias fueron marcadas a distancia con una pequena marca de pintura de diferentes colores. Esta metodologia es ampliamente utilizada en pinnipedos (e.g., Trimble e Insley, 2010) sin registrarse ningun efecto en el reconocimiento madre-cria. Posteriormente se realizo un seguimiento de dichos individuos por 30 dias, considerando el tres de diciembre como el dia uno. En el dia dos la C1 fue observada muerta, mientras la H1 continuaba en contacto con la C2. Durante los siguientes 30 dias ambas hembras (H1 y H2) realizaron viajes de alimentacion y durante sus estadias en tierra ambas fueron observadas amamantando unicamente a la C2. El dia cinco (7 de diciembre) la C2 fue capturada, sexada como hembra y marcada con caravanas Allflex No. 12. Su peso inicial fue de 4800 g y su peso final (24 de diciembre) fue de 5100 g. La tasa de crecimiento (tc) se calculo como dP/dt, donde dP es la diferencia entre el peso final y el inicial, y dt la diferencia en dias entre ambos registros. La tc de la C2 (17.65 g/dia) se ubico dentro del intervalo de confianza de las tc para las crias durante dicha temporada (X = 38.64 g/dia, IC 95%: 14.61 - 63.69, n = 42, VFT datos no publicados). La tc se calculo para todas las crias de la colonia dado que en esta especie no se han reportado diferencias significativas en las tasas de crecimiento entre sexos (Franco-Trecu, 2010). A pesar de que la C2 se alimento de ambas hembras, su tc fue relativamente baja en comparacion con el promedio de la poblacion.

Si bien durante el muestreo focal se observo que la H1 olfateo en varias ocasiones a la C2 (grabando su senal olfativa) no emitio vocalizaciones, contrariamente a lo que se observa luego o incluso durante un parto en esta especie (MR y VFT datos no publicados). Si bien estas observaciones sugieren que no es necesario el uso de ambos tipos de senales para reencuentros madre-cria exitosos, es posible que la H1 haya vocalizado luego de que termino el muestreo focal (e. g. durante la noche) y que la C2 haya grabado su firma. De otro modo seria dificil el reencuentro entre ambas luego de los viajes de alimentacion de la H1, considerando que las crias tienen un rol importante en el exito de los reencuentros madre-cria en esta especie (Phillips, 2003). En estas condiciones, la cria habria grabado las firmas vocales de ambas hembras, indicando que podrian ser capaces de memorizar mas de una firma vocal.

El registro de este evento, ademas de comunicar un episodio poco frecuente en la especie, sugiere que si el periodo de alta sensibilidad de las hembras comienza durante el parto, las hembras pueden sentirse atraidas por crias ajenas, debido a que su propio cachorro aun no esta presente. El hecho de que este periodo se inicie antes de que finalice el parto podria tener consecuencias negativas para las hembras, ya que se encuentran en grupos donde hay cientos de crias. En este contexto, un periodo de sensibilidad establecido previo a la finalizacion del parto podria no ser adaptativo para la especie, por lo que interpretamos este registro como un caso raro. Asimismo, dado que la C2 no era recien nacida, la sensibilidad maternal durante el parto seria amplia, ya que la hembra fue atraida por estimulos no necesariamente propios de un neonato. Por otro lado, la seleccion natural operaria sobre un periodo critico o de selectividad maternal de corta duracion, ya que las hembras se encuentran rodeadas de crias ajenas. Este caso sugiere que el periodo de selectividad podria darse incluso antes del parto si la hembra es atraida por otro cachorro, viendose reflejado en el rechazo de la H1 hacia su propia cria, ya que durante su nacimiento la hembra grabo las senales de la C2, ignorando posteriormente a la C1. Finalmente, si bien este registro sugiere que los casos de adopcion en otaridos podrian surgir a partir de errores en el establecimiento del reconocimiento madre-cria, tambien cuestiona la selectividad de los cachorros de A. australis a la hora de alimentarse, aportando informacion para explicar las altas frecuencias de aloamamantamiento en esta colonia (Franco-Trecu et al., 2010) y en otras especies de lobos finos (Gemmell, 2003; de Bruyn et al., 2010).

Agradecimientos. Agradecemos a Rosina Frau, "Bocha" Olivera, "Mulato" Veiga y "Palito" Casella por su asistencia en el campo. A la DI.NA.R.A. por el apoyo logistico y por los permisos (490/08) para llevar a cabo la investigacion en Isla de Lobos, Uruguay. A Annabel Ferreira por sus valiosos aportes al manuscrito y a Micaela Trimble por su colaboracion con el ingles. Finalmente, queremos agradecer a Florencia Grandi y un revisor anonimo por los valiosos aportes que realizaron.

Recibido 2 junio 2011. Aceptado 5 octubre 2011. Editor asociado: L Guichon

LITERATURA CITADA

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CHARRIER I, N MATHEVON y P JOUVENTIN. 2001. Mother's voice recognition by seal pups--Newborns need to learn their mother's call before she can take off on a fishing trip. Nature 412:873.

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DE BRUYN PJN, EZ CAMERON, CA TOSH, WC OOSTHUIZEN, RR REISINGER, NT MUFANADZO, MV PHALANNDWA, M POSTMA, M WEGE, DS VAN DER MERWE y MN BESTER 2010. Prevalence of allosuckling behaviour in Subantarctic fur seal pups. Mammalian Biology 75:555-560.

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FERNANDEZ-JURICIC E, C CAMPAGNA, V ENRIQUEZ y CL ORTIZ. 1999. Vocal communication and individual variation in breeding South American sea lions. Behaviour 136:495-517.

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KLOPFER PH, DK ADAMS y MS KLOPFER. 1964. Maternal 'imprinting' in goats. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 52:911-914.

PHILLIPS AV. 2003. Behavioral cues used in reunions between mother and pup South American fur seals. Journal of Mammalogy 84(2):524-535.

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Mayda Rivas y Valentina Franco-Trecu

Proyecto Pinnipedos, Seccion Etologia, Facultad de Ciencias, Universidad de la Republica, Igua 4225, Montevideo 11400, Uruguay [correspondencia: Valentina Franco-Trecu <pinnipedosuy@gmail.com>].
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Author:Rivas, Mayda; Franco-Trecu, Valentina
Publication:Mastozoologia Neotropical
Date:Jun 1, 2012
Words:2310
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