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RIQUEZA Y ABUNDANCIA DE LA MACROFAUNA EPIGEA EN CUATRO SISTEMAS TROPICALES DEL ESTADO DE CHIAPAS, MEXICO.

RICHNESS AND ABUNDANCE OF EPIGEAL MACROFAUNA IN FOUR TROPICAL SYSTEMS OF CHIAPAS, MEXICO

INTRODUCCION

La fragmentacion de los ecosistemas terrestres por la introduccion de sistemas de cultivo, plantaciones forestales y pastizales ha sido una problematica ampliamente abordada (Cavelier & Etter, 1995; Van der Hammen, 1995; Coral & Bonilla, 2002; Cabrera-Davila et al., 2007). El uso no sostenible y las constantes perturbaciones tienen un efecto negativo sobre la macrofauna epigea que habita en la superficie, alterando importantes procesos bioticos que mantienen el equilibrio edafico (Feijoo et al., 1999).

La macrofauna epigea incluye aquellos artropodos, moluscos y anelidos que se desarrollan debajo la hojarasca muerta del suelo. Su diametro promedio es de 2 a 20 mm. Los representantes mas comunes incluyen algunos grupos de Coleoptera (escarabajos), Blattodea (cucarachas), Hymenoptera (hormigas), Mollusca (caracoles), Hemiptera (chinches), Arachnida (aranas, acaros, esquizomidos y pseudoescorpiones), Isopoda (cochinillas) y Miriapoda (cien y mil pies) (Cabrera-Davila et al., 2011a).

Una de sus funciones ecologicas es la reduccion del tamano de las particulas como primer paso en la desintegracion de la materia organica, previo a la descomposicion y reincorporacion de nutrientes al suelo (Lavelle et al., 1992; Barajas-Guzman & Alvarez-Sanchez, 2003). Debido a que se encuentran en un estrato vertical inicial y poseen escaza vagilidad, las comunidades de fauna epigea responden ante los efectos de la fragmentacion de habitat, perdida de cobertura vegetal y alteracion del horizonte organico del suelo, ocasionadas por la transformacion de ecosistemas por causas naturales o por el hombre (Fragoso et al., 1997).

En Mexico se han realizado investigaciones acerca de las comunidades de la macrofauna del suelo en diferentes sistemas de uso de la tierra (Brown et al, 2001; 2004; Garcia et al, 2009; Morales-Vasquez et al., 2014), destacando la importancia de su conservacion en la medida que ayudan a mantener los procesos bioticos y por ende, la estabilidad del suelo y la vida que sobre este se desarrolla (Huerta-Lwanga et al., 2008; Velasquez et al., 2009; Cabrera-Davila et al., 2011b; Cabrera-Davila, 2014).

Estas caracteristicas de sensibilidad ante las perturbaciones y fragmentacion les han conferido un potencial como indicadores de la calidad del habitat (Lavelle et al., 1994a; Benckiser, 1997; Perez et al., 2007; Bignell et al., 2012; Rousseau et al, 2013). En este trabajo, el objetivo fue analizar las diferencias en la composicion y estructura de la comunidad de macrofauna presente en la hojarasca en cuatro sistemas vegetales, con diferente grado de perturbacion, mediante el uso de parametros ecologicos, esperando encontrar un patron biologico que facilite la comprension de los efectos de la fragmentacion en habitats tropicales del sureste de Mexico.

MATERIALES Y METODOS

Area de estudio. El area de estudio esta integrada por parches de vegetacion que corresponden a selva tropical, vegetacion secundaria (acahuales) zonas agricolas y ganaderas, dedicadas a la produccion de ganado bovino (INEGI, 2013). El estudio se realizo en cuatro sistemas vegetales distribuidos en dos rancherias (R. Santa Teresa 3ra Seccion y R. Hidalgo) en el municipio de Juarez Chiapas, cerca de las colindancias con el estado de Tabasco (Fig. 1).

En esta zona, el clima es de tipo calido humedo con lluvias casi todo el ano (Am). La temperatura promedio anual es de 35 [grados]C y precipitaciones del orden de los 1,9002,000 mm (Garcia, 1981). El relieve esta conformado por lomerios con pendientes suaves a moderadas cuya geologia esta dominada por rocas sedimentarias con suelos de tipo luvisol. La hidrologia superficial posee escurrimientos permanentes (i.e. Arroyo Nuevo Mundo y Tepate) e intermitentes (INEGI, 2013).

Las muestras se obtuvieron de cuatro sistemas vegetales ordenados de mayor a menor grado de conservacion: selva tropical (S), vegetacion secundaria madura o acahual maduro (AM), con un periodo de regeneracion aproximado de 20 anos, acahual joven (AJ) con 10 anos de sucesion y un cultivo de Zea mays L. de temporal (M) en segundo ciclo cosecha, cada sistema conformado por un area de 2 ha. La edad de los sistemas se obtuvo a traves de consultas con los propietarios de los predios, quienes tienen registros de la edad de dichos sistemas con base al manejo. Debido a que cada ano la zona esta sujeta a inundaciones durante la epoca humeda, el muestreo se efectuo durante marzo de 2013, al final de la estacion lluviosa (Menendez & Cabrera-Davila, 2014). Se realizo un solo muestreo puesto que el presente trabajo fue disenado para contrastar los efectos de la fragmentacion y disturbio entre habitats y no para hacer comparaciones temporales o estacionales.

Se colectaron 20 muestras en cada sistema vegetal, donde cada una consistio en un cuadrante de 1 [m.sup.2] colocado al azar, distanciados a 20 m entre si, (Perez et al., 1996; Correa-Sandoval et al, 1998; de la Torre, 2012). Se recolecto la hojarasca y materia organica (humus) del cuadrante hasta una profundidad de 5.0 cm (Rangel-Ruiz & Gamboa-Aguilar, 2006; Oviedo & de la Torre, 2014). Con la finalidad de colectar unicamente a los macroinvertebrados epigeos, los organismos fueron separados mediante tres tamices con aberturas de malla de 0.25, 0.50 y 1.00 mm.

Posteriormente fueron llevados al laboratorio donde los organismos con exoesqueleto quitinoso fueron fijados con solucion de alcohol al 70% y glicerina al 5%, para los anelidos se utilizo formol al 5% y los moluscos se preservaron en solucion de Railliet-Henry (930 ml de solucion salina, 50 ml de Formaldehido y 20 ml de Acido Acetico) (Bignell et al., 2012).

Todos los organismos se identificaron a nivel de clase y orden, posteriormente se realizo una separacion y cuantificacion de los morfotipos presentes en cada orden y estos fueron sustitutos de las especies y utilizados para la determinacion de los indices ecologicos (Morales & Sarmiento, 2002).

Para la identificacion taxonomica se utilizaron claves de identificacion generales a nivel de orden (Brusca & Brusca, 2003; Borror, 2005; Ubik et al., 2005).

Para la determinacion de la estructura de la comunidad se calculo la abundancia (N), riqueza especifica (S), diversidad de Shannon (H') y equidad de Pielou (J) (Krebs, 1999; Magurran, 2006). La similitud entre las comunidades de macroinvertebrados en los cuatro sistemas se estimo con el indice de Morisita-Horn. Los datos fueron analizados con el programa EstimateS Win900 (Colwell, 2012) y Multi-Variate Statistical Package MVSP 3.1. De bido a que los datos no cumplen con los requerimientos de normalidad, se realizo un analisis no parametrico de Kruskall-Wallis, donde se contrastaron hipotesis estadisticas de las respuestas de riqueza y abundancia de la fauna epigea en los cuatro sistemas vegetales (R Core Team, 2016).

RESULTADOS

Composicion. La composicion de los macroinvertebrados estuvo integrada por un total de 1,259 organismos que abarcaron a tres Phyla: Arthropoda (79 morfotipos), Mollusca (20 morfotipos) y Annelida (un morfotipo). La clase que presento el mayor numero de ordenes fue Insecta (Blattodea, Coleoptera, Hemiptera, Hymenoptera, Diplura y Lepidoptera), seguida de Arachnida (Acari, Schizomida, Araneae, Opiliones y Pseudoscorpiones), Diplopoda (Polyzoniida, Stemmiulida, Spirostreptida y Polydesmida), Gastropoda (Archaeogastropoda, Stylommatophora, Basommatophora y Systellommatophora); Chilopoda (Lithobiomorpha, Scolopendromorpha y Geophilomorpha) y un orden en cada una de las clases Clitellata (Haplotaxida), Entognatha (Diplura), Malacostraca (Isopoda) y Symphyla (no identificado). Lo anterior quedo agrupado en nueve clases y 26 ordenes en los cuatro sistemas vegetales. Los ordenes que presentaron mayor numero de morfotipos fueron Coleoptera (25), Stylommatophora (17), Hymenoptera (9), Araneae (7), Acari (6) y Hemiptera (6).

Abundancia. Las clases mas abundantes en los cuatro sistemas vegetales fueron Gastropoda (n = 778), Insecta (n = 158) y Arachnida (n = 102). Sin embargo, Gastropoda fue la mas numerosa en tres de estos sistemas, excepto en el acahual joven, el cual estuvo dominado por Insecta. En la selva, la clase Gastropoda presento una abundancia relativa de (79.58%), seguida por Insecta y Arachnida (6.62% y 5.49% respectivamente). En el acahual maduro prevalecio la Gastropoda (51.20%) como la clase mas dominante, seguida por Insecta (17.74%) y Arachnida (11.29%). En el acahual joven se pudo observar una distribucion mas equitativa en las abundancias de Insecta (24.10%), Gastropoda (20.51%) y Diplopoda (16.41%). En el cultivo de maiz ocurrio una elevada abundancia de Gastropoda (47.91%), seguida por Insecta y Arachnida (20.83% y 11.45%) (Cuadro 1). Sin embargo, no se encontraron diferencias significativas entre las abundancias totales de las clases en todos los sistemas vegetales estudiados (K = 3.8494, p = 0.2781).

La mayor abundancia de macroinvertebrados se encontro en la selva (n = 710), mientras que la menor en el cultivo de maiz (n = 96) (Cuadro 3).

De los 26 ordenes registrados, 14 ocurrieron en todos los sistemas vegetales, mismos que mostraron las mayores abundancias. Los ordenes Spirostreptida, Schizomida y Blattodea presentaron afinidad por la selva, Stemmiulida afinidad en el acahual maduro y Systellommatophora, Scolopendromorpha en el acahual joven. A pesar de esto, no presentaron diferencias significativas la abundancia total de los ordenes en los cuatro sistemas vegetales (K = 1.5426, p = 0.6724). (Cuadro 2).

Indices Ecologicos. La mayor riqueza de morfotipos se presento en la selva, mientras que la minima prevalecio en el cultivo de maiz. De acuerdo al indice de diversidad de Shannon, el mayor valor se registro en el acahual joven (H' = 3.34) y el menor en la selva (H' = 1.86). Respecto a la equidad de Pielou, el maizal se presento como el mas equitativo (J = 0.86) y la selva como el ambiente con menor equidad (J = 0.46) (Cuadro 3).

Al comparar la composicion de morfotipos de fauna epigea entre las cuatro comunidades vegetales, la selva y el acahual maduro presentaron la mayor similitud (0.612), seguidos por el acahual joven y el maizal (0.297) (Fig. 2).

DISCUSION

La abundancia total en cuanto a la clase y orden de la macrofauna de cada sistema vegetal, no mostro diferencias significativas, es decir, se siguio conservando la misma relacion morfotipo-numero de individuos. Este mismo efecto se ha observado en otros sistemas vegetales con distinto grado de fragmentacion y sucesion como en los paramos venezolanos (Morales & Sarmiento, 2002). De acuerdo a Kogan (1981), este comportamiento puede atribuirse a que en algunos casos la perturbacion del habitat favorece a ciertas especies de estrategas "r" capaces de usar los nuevos recursos disponibles y recolonizar rapidamente el area afectada.

La clase Diplopoda y Arachnida han sido mencionadas como indicadoras de ambientes conservados (BuenoVillegas & Rojas, 1999; Ruiz-Cobo et al., 2010). Estos taxa estuvieron presentes y en abundancias similares tanto en la selva, como aquellos en proceso de sucesion. No obstante, en la zona de cultivo estos grupos estuvieron ausentes. Lo anterior coincide con Ryszkowski (1985), quien senala a los miriapodos (diplopodos) como organismos muy sensibles a los efectos de la fragmentacion de habitat provocado por las actividades agricolas.

Las selvas tropicales generalmente ofrecen abundante cobertura vegetal arborea, lo cual disminuye la entrada de luz solar, e impide el sobrecalentamiento de los estratos inferiores (Naranjo & Sanchez, 2003), esta situacion, mantiene niveles de humedad elevados (>80%) y permite formar un microclima que ademas de ofrecer alimento, protege a los artropodos epigeos de cuerpos blandos, asi como a los moluscos (Neher, 1999; Rangel-Ruiz & Gamboa-Aguilar, 2001). Lo anterior permite esperar resultados coherentes en este trabajo, lo cual se vio reflejado en una mayor abundancia de organismos, especialmente de gastropodos en los sistemas con mayor grado de conservacion y etapas avanzadas de sucesion. Otros estudios realizados en selvas tropicales de Tabasco, Mexico (Rangel-Ruiz et al., 2004; Rangel-Ruiz & Gamboa-Aguilar, 2006), senalan a la clase Gastropoda como un grupo mas diverso y abundante que aprovechan los microambientes formados a partir de la alta humedad y temperatura moderada durante la mayor parte del ano.

Los valores de diversidad fueron bajos para la selva y de medios a altos para el acahual maduro, acahual joven y maizal. De acuerdo a la clasificacion de Ramirez (2006), los valores de H' que fluctuan entre 2.5 y 3.9 son frecuen tes en ambientes poco alterados o procedentes de matrices agropecuarias que presentan una estructura heterogenea. No obstante, el bajo valor de H' (1.86) en la Selva no coincide con el grado de ambiente poco alterado, y se atribuye a su baja equidad (mayor dominancia), mas que a su riqueza de especies/morfotipos (Magurran, 2006).

Por su parte, Ochoa-Gaona et al. (2007) senalan que la vegetacion secundaria (acahuales) representa una fase intermedia que propicia alta riqueza y donde se alternan especies de habitats perturbados y especies propias de ambientes conservados. Sin embargo, el valor alto en el maizal, podria deberse a la presencia de abundante materia organica producto del deshierbe y el esquilmo de la cosecha anterior, lo cual puede propiciar alimento y refugio para la macrofauna. Cabe agregar que este sistema colindaba con una zona inundable cubierta de vegetacion acuatica lo que podria explicar la gran diversidad y abundancia de moluscos del orden Stylommatophora. De manera semejante, Morales-Vasquez et al. (2014) obtuvieron un valor alto de H' en un cultivo de maiz explicando que el resultado podria deberse al efecto del manejo pos cosecha, donde se permitio la incorporacion de abono organico y hojarasca en un cultivo de riego.

La mayor similitud entre la selva y el acahual maduro se debe a que el primero se trata de un sistema no alterado y el segundo se encuentra en la mayor etapa de recuperacion o proceso sucesional (Collins, 1980). Ambos sistemas se asemejan al presentar una abundante capa de materia organica en suelo que favorece el desarrollo de macroinvertebrados. Por su parte, la similitud encontrada entre los sistemas vegetales alterados como el maizal y el acahual joven eran de esperarse. Aunque ambos ambientes se encuentran bajo una dinamica de sucesion distinta, el arreglo de comunidades de macroinvertebrados conserva mayor similitud comparado con un ambiente climax o en sucesion avanzada (Botina et al., 2012).

En este trabajo, la ausencia de los morfotipos de los ordenes Spirostreptida, Schizomida, y Blattodea en sistemas alterados (maizal, acahual joven y acahual maduro), sugiere que podrian tratarse como grupos indicadores de estabilidad del ecosistema. Se ha senalado que estos organismos son sensibles a la fragmentacion y alteracion del habitat debido su escasa vagilidad y especificidad en cuanto a los requerimientos microclimaticos (Pashanasi, 2001; Lavelle et al., 2003; Ruiz-Cobo et al., 2010; Velasquez et al., 2009; Cabrera-Davila et al., 2011b). No obstante, se requiere realizar mas estudios que ayuden a comprender la dinamica ecologica que ocurre con la fauna epigea en ambientes tropicales del sureste de Mexico.

CONCLUSIONES

En los sistemas vegetales tropicales del presente trabajo, los tres phyla mas dominantes en la hojarasca son Arthropoda, Mollusca y Annelida. El arreglo de comunidades de fauna epigea es variable en funcion del nivel de sucesion vegetal y el uso de suelo a causa de actividades agropecuarias.

Se observo una relacion entre la abundancia de organismos epigeos con el nivel de perturbacion de los sistemas vegetales. El ambiente climax (selva) tuvo casi un 700% mas abundancia de organismos que el ambiente mas degradado (cultivo). Sin embargo, la relacion abundancia-riqueza fue similar en todos los sistemas.

AGRADECIMIENTOS. Los autores del presente estudio agradecen a los revisores anonimos que intervinieron en la mejora de este manuscrito.

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RUBEN FRANCISCO MANCILLA -BRINDIS, (1) LUIS JOSE RANGEL RUIZ, (1) * ARMANDO FALCON-BRINDIS, (2) JAQUELINA GAMBOA AGUILAR (1) Y JUAN DE DIOS VALDEZ LEAL (1)

(1) Laboratorio de Malacologia. Universidad Juarez Autonoma de Tabasco. Carretera ViUahermosa-Cardenas Km. 0.5 entronque con Saloya, C. P. 94250, Villahermosa, Tabasco, Mexico Tel. Fax (993) 354-43 08.

(2) Centro de Investigaciones Biologicas del Noroeste S.C. Av. Instituto Politecnico Nacional 195, Playa Palo de Santa Rita Sur, La Paz, B.C.S. Mexico; C.P. 23096. (RFMB) <franciscobrindis427@gmail.com>; (LJRR) <ljrangel@msn.com>; (AFB) <armandofalcon14@hotmail.com>; (JGA) <jgamboaa@msn.com>; (JDVL) <jdvaldezleal@yahoo.com.mx>.

* Autor para correspondencia: <ljrangel@msn.com>.

Recibido: 08/11/2016; aceptado: 10/07/2017.

Editor responsable: Magdalena Cruz.

Leyenda: Figura 2. Dendograma de similitud de Morisita-Hom de las comunidades de fauna epigea en cuatro sistemas vegetales en el Municipio de Juarez Chiapas. S=selva, AM=acahual maduro, AJ = acahual joven, M=maizal.
Cuadro 1. Abundancia total de cada clase en los sistemas
vegetales estudiados en Juarez, Chiapas. La abundancia
relativa se muestra entre parentesis. S = selva, AM = acahual
maduro, AJ = acahual joven, M = maizal.

Clase              S                 AM               AJ

Gastropoda     565    (79.58)    127   (51.20)    40    (20.51)
Clitellata      10     (141)     15     (6.04)    20    (10.25)
Arachnida       39     (5.49)    28    (11.29)    24    (12.30)
Malacostraca    10     (141)      2     (0.80)     2     (1.02)
Insecta         47     (6.62)    44    (17.74)    47    (24.10)
Chilopoda       10     (141)      4     (1.61)     9     (4.61)
Diplopoda       16     (2.25)    21     (8.46)    32    (16.41)
Symphyla        13     (1.83)     7     (2.82)    18     (9.23)
Entognatha                                         5     (2.56)
Total          710                       248      197

Clase              M

Gastropoda     46    (47.91)
Clitellata      6     (6.25)
Arachnida      11    (11.45)
Malacostraca    4     (4.16)
Insecta        20    (20.83)
Chilopoda       3     (3.12)
Diplopoda       2     (2.08)
Symphyla        4     (4.16)
Entognatha

Total          96

Cuadro 2. Abundancia total de cada orden en los sistemas
vegetales estudiados en Juarez, Chiapas. La abundancia
relativa se muestra entre parentesis. S = selva,
AM = acahual maduro, AJ = acahual joven, M = maizal.

Orden                       S                 AM

Stylommatophora        554    (77.81)    127    (51.21)
Coleoptera             32     (4.49)     30     (12.1)
Acari                  29     (4.07)     2      (0.81)
S/O (C:Symphyla)       13     (1.83)     7      (2.82)
Polydesmida            12     (169)      19     (7.66)
Haplotaxida            10     (1.4)      15     (6.05)
Isopoda                10     (1.4)      2      (0.81)
Geophilomorpha         7      (0.98)     4      (1.61)
Hemiptera              7      (0.98)     9      (3.63)
Araneae                6      (0.84)     14     (5.65)
Hymenoptera            6      (0.84)     1      (0.4)
Diplura                1      (0.14)     4      (1.61)
Opiliones              1      (0.14)     1      (0.4)
Pseudoscorpiones       1      (0.14)     11     (4.44)
Spirostreptida         1      (0.14)
Schizomida             2      (0.28)
Blattodea              1      (0.14)
Stemmiulida                              1      (0.4)
Systellommatophora
Scolopendromorpha
Polyzoniida            3      (0.42)     1      (0.4)
Basommatophora         10     (1.4)
Lithobiomorpha         3      (0.42)
Archaeogastropoda      1      (0.14)
Lepidoptera

Orden                      AJ                M

Stylommatophora        38     (19.29)    45     (46.88)
Coleoptera             22     (11.17)    6      (6.25)
Acari                  13     (6.6)      2      (2.08)
S/O (C:Symphyla)       18     (9.14)     4      (4.17)
Polydesmida            32     (16.24)    2      (2.08)
Haplotaxida            20     (10.15)    6      (6.25)
Isopoda                2      (1.02)     4      (4.17)
Geophilomorpha         1      (0.51)     3      (3.13)
Hemiptera              4      (2.03)     6      (6.25)
Araneae                7      (3.55)     5      (5.21)
Hymenoptera            12     (6.09)     2      (2.08)
Diplura                12     (6.09)     5      (5.21)
Opiliones              1      (0.51)     2      (2.08)
Pseudoscorpiones       3      (1.52)     2      (2.08)
Spirostreptida
Schizomida
Blattodea
Stemmiulida
Systellommatophora     1      (0.51)
Scolopendromorpha      6      (3.05)
Polyzoniida
Basommatophora         1      (0.51)
Lithobiomorpha         2      (1.02)
Archaeogastropoda                        1      (1.04)
Lepidoptera            2      (1.02)     1      (1.04)

Cuadro 3. Valores de abundancia (N), riqueza especifica (S),
diversidad de Shannon (H'), equidad de Pielou (J), en los cuatro
sistemas vegetales estudiados. S = selva, AM = acahual maduro,
AJ = acahual joven, M = maizal.

      S       AM      AJ      M

N     710     248     197     96
S     55      37      50      37
H'    1.86    2.67    3.34    3.12
J     0.46    0.73    0.85    0.86

Figura 1. Area de estudio de los cuatro sistemas vegetales en
Chiapas, Mexico.

ID    LATITUD                       LONGITUD

1     17[grados] 44'33.33" N    93[grados]  8'59.43"W
2     17[grados] 44'55.88"N     93[grados]  8'41.38"W
3     17[grados] 41'35.10MN     93[grados] 18'12.24"W
4     17[grados] 41'30.63"N     93[grados] 18'9.67"W

ID         TEMA

1      (Maizal)--Santa Teresa 3ra seccion
2      (Acahual Joven)--Santa Teresa 3ra seccion
3      (Acahual Maduro) R/Hidalgo
4      (Selva) R/Hidalgo
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Author:Mancilla-Brindis, Ruben Francisco; Rangel Ruiz, Luis Jose; Falcon-Brindis, Armando; Gamboa Aguilar,
Publication:Acta Zoologica Mexicana (nueva serie)
Date:Sep 1, 2017
Words:5206
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