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Quorum sensing en la asociacion beneficiosa de las bacterias con las plantas.

Quorum sensing in beneficial plant-bacteria associations

Introduccion

El descubrimiento de que las bacterias tienen la capacidad de comunicarse entre ellas cambio la percepcion de que son sencillos y simples organismos que habitan en nuestro mundo. En lugar del lenguaje, las bacterias usan moleculas senales, las cuales son secretadas al ambiente, y la concentracion de los compuestos quimicos esta en dependencia de la densidad de la poblacion.

Hace 40 anos se publicaron 2 articulos que llevaron a una conclusion importante: las bacterias individuales pueden usar senales quimicas para comunicarse y coordinar actividades como poblacion.

Una de ellos estaba relacionado con la bacteria Gram positiva Streptococcus pneumoniae, quien controla factores de competencia genetica por la produccion de una sustancia quimica llamada factor de competencia. El otro articulo describe el control de la luminiscencia en la bacteria marina Gram negativa, Photobacterium fischeri (anteriormente denominado Vibrio fischeri), por diferentes senales que se describieron como autoinductores (Fuqua and Greenberg, 2002). Se conoce que el quorum sensing es un atributo comun de muchas especies bacterianas y que puede ser un caracter universal de las bacterias. Actualmente se estan describiendo a un paso mas rapido nuevas senales y nuevos sistemas de regulacion por quorum sensing (Fuqua y Greenberg, 2002).

En nuestros dias el termino de quorum sensing se usa para describir el fenomeno en el cual la acumulacion de moleculas senales permite a una celula individual percibir el numero de bacterias (densidad celular) que tiene a su alrededor por la deteccion y reaccion con estos compuestos, esto es suficiente para que las bacterias inicien la expresion coordinada de genes especificos, lo que implica un cambio en su comportamiento hacia una fase multicelular. Esto ocurre bajo condiciones apropiadas y cuando estan en un numero que supera un nivel critico. Este fenomeno tambien se conoce como comunicacion celula-celula y auto-induccion.

Los cambios en el comportamiento resultan en la activacion de genes especificos en respuesta a la senal. El proposito del cambio es que la poblacion de bacterias pueda cooperar para explotar el ambiente de formas que no pueden hacer las celulas individuales. Por ejemplo, una celula de una bacteria patogena que intenta invadir su hospedero tiene pocas posibilidades de entrar debido al sistema de defensa de la planta, entonces, para evadir la respuesta defensiva temprana de la planta, los patogenos retrasan la expresion de factores de virulencia.

En los ambientes naturales existen muchas bacterias que vivien juntas y utilizan varias clases de moleculas senales. Como emplean diferentes lenguajes no necesariamente pueden interactuar con otras bacterias.

Existen dos grandes grupos de senalizacion por quorum sensing: la intraespecifica y la interespecifica. Dentro de las senales especie especificas en las bacterias Gram negativas predominan las acilhomoserin lactonas (AHLs) y en las Gram positivas este mecanismo es mayormente mediado por pequenos peptidos (March and Bentley, 2004).

Los cuerpos de fructificacion y el "swarming" son las formas mas espectaculares en que las bacterias se pueden manifestar de manera colectiva similar a un tejido, pero la agregacion celular, la formacion de microcolonias y biopeliculas son las formas de expresion mas ampliamente distribuidas del comportamiento colectivo de las bacterias (Morris and Monier, 2003).

Para tener exito en su nicho ecologico las bacterias deben ser capaces de sobrevivir y competir en complejas comunidades microbianas. Esto es especialmente cierto para las interacciones bacteria-bacteria y bacteria-planta en la rizosfera. Estas interacciones dependen de la expresion apropiada de genes especificos que esten involucrados en ellas. Muchas bacterias han desarrollado mecanismos de regulacion de genes que les permiten detectar y responder a las diversas condiciones ambientales, incluyendo la presencia de competidores y plantas o animales hospedadores. Entre esos sistemas destacan los sistemas de autoinduccion. En varias bacterias del grupo Gram negativo se han identificado diversos sistemas de regulacion por autoinduccion mediados por AHLs. Entre ellas se encuentran Agrobacterium tumefaciens, Erwinia carotovora, Pantoea stewartii, Ralstonia solanacearum, Pseudomonas aureofaciens y Rhizobium leguminosarum, aunque ya se han estudiado algunas otras moleculas que intervienen en el quorum sensing.

En el presente trabajo nos proponemos exponer los principales avances en el estudio del mecanismo de quorum sensing en bacterias beneficiosas asociadas a plantas, asi como la importancia de este mecanismo en el estudio de esta interaccion y su utilizacion en beneficio de la agricultura sostenible.

Diversidad estructural de las moleculas senales

Investigaciones recientes han mostrado la amplia diversidad de moleculas involucradas en la senalizacion celula-celula. Las mas estudiadas para varias especies de bacterias son las acilhomoserin lactonas (AHLs). Ademas se han descrito otros sistemas como peptidos autoinductores (AIP) en Staphylococcus aureus (Waters and Bassler, 2005), [gamma]-butirolactonas en Streptomyces (Waters and Bassler, 2005), dipeptidos ciclicos (Holden et al., 1999) y quinolonas en Pseudomonas (Venturi, 2006).

Las AHLs son las mas difundidas y en muchos casos se han estudiado a profundidad quimica, bioquimica, fisiologica y molecularmente. En general las AHLs estan compuestas por una cadena acil-grasa ligada a una homoserina lactonizada a traves de una union amida (Fuqua y Greenberg, 2002) (figura 1). El largo de la cadena acilica puede variar entre 4 y 16 atomos de carbono en numeros pares (Whitehead et al., 2001), aunque Lithgow et al. (2000) identificaron una acilhomoserin lactona con 7 atomos de carbono en la cadena acilica, pero la fuente de esta cadena con numero impar aun no se ha dilucidado. El tercer carbono en la cadena acilica puede ser un carbonil totalmente oxidado, llevar un grupo carboxilo o estar totalmente reducido, variedad que se debe a la derivacion de la cadena acilica de la biosintesis del acido graso. Dos de las acilhomoserin lactonas mas largas descritas tienen una simple union insaturada en el medio de la cadena acilica (Gray et al., 1996; Puskas et al., 1997).

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En estos momentos se han secuenciado mas de veinte proteinas homologas a LuxR y LuxI en diferentes microorganismos. LuxR es un polipeptido de 250 aminoacidos que requiere de la presencia de chaperonas moleculares GroESL para que pase a su forma activa a (Whitehead et al., 2001) (figura 2).

Los aislamientos de las secuencias de aminoacidos revelan sorprendentemente poca identidad. Solo 5 residuos se conservan totalmente en las secuencias que estan actualmente disponibles. Las dos terceras partes de la region amino-terminal de LuxR actuan como sitio de union de AHLs, de ahi que se requieran altas concentraciones de estas moleculas para la induccion de este tipo de proteina (Whitehead et al., 2001).

LuxI es una familia de proteinas que directamente participa en la sintesis de la molecula senal, tiene una cadena de 190-230 aminoacidos, los cuales coparten entre 30-35% de pares de bases de identidad. En la mayoria de proteinas tipo LuxI existen 10 residuos conservados en los 110 aminoacidos amino-terminales. Desafortunadamente no se puede predecir cual AHLs sera sintetizada por los diferentes homologos de LuxI teniendo en cuenta solamente el analisis de las secuencias (Fuqua y Greenberg, 2002).

De hecho distintas cepas pertenecientes a la misma especie pueden sintetizar diferentes tipos de AHLs dependiendo del habitat en el que se encuentren. De manera similar los analisis de secuencias de LuxR homologas no ofrecen informacion acerca de cual puede ser la AHLs que se una a cada proteina (Eberl, 1999).

Se considera que el transporte de las AHLs de cadenas cortas se da por simple difusion, mientras que para las AHLs de cadenas de mas de 12 atomos de carbono, ocurre una transportacion activa a traves de un sistema de exflujo o influjo como se ha estudiado en Pseudomonas aeruginosa (Pearson et al., 1999).

Por otra parte, los peptidos autoinductores (AIP) producidos por Staphylococcus aureus, que por lo general es microbiota normal de la piel en humanos y en ocasiones un patogeno oportunista, tambien se ha encontrado en la rizosfera y el interior de diferentes plantas. Estas bacterias usan como senales un sistema de dos componentes, tipo sensor unido a membrana como receptor histidin quinasa. La produccion y el control de estos peptidos estan codificados en los genes agr (Waters and Bassler, 2005) (figura 2).

Se ha estudiado la produccion de [gamma]-butirolactonas por Streptomyces, uno de los principales generos reservorios de metabolitos secundarios en el suelo. El primer compuesto descrito, Factor A (2-isocapriloil-3R-hidroximetil-[gamma]butirolactona), producido por S. griseus, controla la diferenciacion morfologica y la produccion del antibiotico streptomicina mediante la regulacion de la expresion del activador transcripcional AdpA (Waters and Bassler, 2005) (figura 2).

[FIGURA 2 OMITIR]

Se han descrito dipeptidos ciclicos como moleculas senal en gran numero de bacterias, tanto Gram positivas como Gram negativas (Holden et al., 1999). La produccion de surfactina, un lipopeptido ciclico, esta a cargo de Bacillus subtilis y esta regulada por la densidad de poblacion por la ferormona ComX (Fraser and Hughes, 1999) (figura 2).

En el genero Pseudomonas se produce una molecula senal tipo quinolona, que pertenece a la familia de 4-hidroxi-2-alkilquinolonas, la cual es conocida por su actividad antimicrobiana y que resulta necesaria para incrementar la solubilidad y potenciar la produccion de biosurfactantes de Pseudomonas aeruginosa (Venturi, 2006). Esta senal actua ademas como una union regulatoria entre los circuitos de quorum sensing Las y Rhl. El mecanismo molecular que interviene en la expresion de los genes es aun desconocido.

Identificacion y cuantificacion de las moleculas senales

Numerosos bioensayos y sistemas sensores se han desarrollado para la deteccion, caracterizacion y cuantificacion de las AHLs.

La cepa CV026 de Chromobacterium violaceum es uno de los sistemas mas utilizados en este sentido. Esta cepa es una mutante mini-Tn5 de la cepa tipo de esta especie ATCC 31532, en la cual la produccion de AHL esta involucrada en la sintesis de violaceina, lo que permite su deteccion (McClean et al, 1997).

Otro sistema muy conocido para la deteccion de AHLs es el que utiliza Agrobacterium tumefaciens NTL4 (pZLR4) como organismo indicador (Cha et al., 1998). Esta construccion consiste en la insercion del gen que codifica para la [beta]-glucoronidasa, lo que permite la deteccion de la produccion de la molecula por la cepa a probar.

La extraccion de sobrenadantes para cromatografia en capa delgada con acetato de etilo acidificado (con 0,5% de acido formico) tiene mayor eficiencia que con acetato de etilo solo. Utilizando el primero y realizando 3 extracciones queda un remanente de AHLs sin extraer del 20-30% en el sobrenadante. Esta cromatografia en capa delgada se lleva a cabo en un sistema de solvente metanol/agua en una proporcion 60:40 (v/v) (Ravn et al., 2001).

La cromatografia en capa delgada tiene una gran versatilidad y no requiere de reactivos caros, como el equipamiento del HPLC o el uso de peliculas o luminometro.

Recientemente, De Angelis et al. (2007) obtuvieron un biosensor basado en Agrobacterium tumefaciens (pAHL-Ice), el cual permite detectar la produccion de AHLs en las comunidades microbianas intactas de la rizosfera y el suelo en general.

Estos metodos descritos son utilizados para la deteccion e identificacion de las moleculas senales, pero rara vez aparecen en la literatura estudios sobre la cinetica de produccion de las AHLs, asi como diferentes metodologias para cuantificar estas moleculas senales.

La cuantificacion de la produccion de violaceina utilizando la cepa de Chromobacterium violaceum CV026 permite tener una medida indirecta de la produccion de molecula senal por la cepa probada en medio liquido. Esto se calcula como la relacion entre la absorbancia del extracto de violaceina en butanol (585 nm) sobre la densidad del cultivo (600 nm), multipicado por 1000, refiriendo el valor obtenido como actividad en unidades de violaceina (Blosser and Gray, 2000).

Hay varias especies bacterianas en las que los genes lux se han encontrado separados de los genes fenotipicos regulados por las AHLs, entre las que se encuentra Rhizobium leguminosarum (Gray et al., 1996). En estas bacterias la regulacion de los genes lux puede seguir un patron diferente al de la respuesta fenotipica. Resumiendo, existen muchos casos en que la produccion de AHLs parece ser constitutiva, pero tambien esta ocurriendo una regulacion positiva del fenotipo a traves del mecanismo de quorum sensing.

Influencia del quorum sensing en la colonizacion y el movimiento de las bacterias en la rizosfera

En la naturaleza, la colonizacion de la rizosfera por una mezcla de poblaciones bacterianas es un proceso muy comun. Entre estos microorganismos existe una gran diversidad de interacciones fisicas y metabolicas necesarias para la adhesion, crecimiento y supervivencia, incluso cuando las condiciones ambientales son adversas. Estas comunidades microbianas generalmente se encuentran adheridas a la superficie de las raices, organizadas en una comunidad denominada biopelicula (Colon-Gonzalez y Membrillo-Hernandez, 2003).

Se ha demostrado la formacion de una biopelicula homogenea en la cepa salvaje de Pseudomonas putida mientras que la mutante en los genes ppuI y ppuA forma biopeliculas con caracteristicas de microcolonias y con canales llenos de agua (Steidle et al. (2002), lo que demuestra la regulacion de la formacion de esta estructura mediante el mecanismo de quorum sensing.

Varios factores abioticos influyen sobre las asociaciones de las biopeliculas en la raiz, como son: las variaciones fisico-quimicas a lo largo de la superficie de la raiz, la disponibilidad de nutrientes, la temperatura, la humedad relativa, entre otros (Stanley and Lazazzera, 2004).

Los exudados radicales sirven como principal factor disparador de la colonizacion de la raiz (Lugtenberg et al., 1999) y las asociaciones de biopeliculas (Walker et al., 2004). Sin embargo, como plantean Rudrappa et al. (2008), no se conoce especificamente cual es el compuesto organico secretado por la raiz que determina la estructura de la biopelicula, lo que resulta necesario para comprender mejor la interaccion de las bacterias con la planta.

Rudrappa et al. (2008) propusieron un esquema hipotetico de formacion de biopeliculas a lo largo de la raiz, donde en las regiones superiores ocurre la formacion de la biopelicula en los tejidos del xilema. En esta region se forman agregados de celulas a traves del cilindro del xilema para absorber los nutrientes que pasan por estos fluidos (Koutsoudis et al., 2006). En la region media de la raiz madura se forma una biopelicula mejor estructurada como resultado de mayores fluctuaciones de nutrientes (Shrout et al., 2006). En el extremo de la raiz, donde la disponibilidad de nutrientes es menor y se pueden excretar sustancias antimicrobianas, se forma una biopelicula mas plana (Shrout et al., 2006).

La regulacion del swarming por quorum sensing presumiblemente conlleva a una optima diseminacion de las celulas bacterianas cuando la poblacion debe alcanzar un habitat extenso (Whitehead et al., 2001).

El swarming bacteriano es un tipo de traslocacion donde el movimiento esta guiado por el flagelo en presencia de un muscilago extracelular, a traves del cual la bacteria puede diseminarse como una biopelicula sobre la superficie. Este mucilago esta formado por una mezcla de carbohidratos, proteinas, peptidos, surfactantes, etc. (Fraser and Hughes, 1999; Sharma and Anad, 2002).

Este fenomeno se ha descrito en generos asociados a plantas como Bacillus, Chromobacterium, Azospirillum, Serratia, Burkholderia, Pseudomonas y Sinorhizobium y otras bacterias patogenas de diferentes habitats (Proteus, Vibrio, Clostridium, Escherichia, Salmonella, Aeromonas, Yersinia).

La sobreproduccion de flagelina en variantes fenotipicas de Pseudomonas fluorescens F113, trae como resultado un flagelo mas largo que mayor cantidad de flagelos. Ademas, estas celulas colonizan preferencialmente la parte distal de la raiz y reflejan una especializacion en la colonizacion de diferentes partes de la raiz en comparacion con la cepa salvaje (Sanchez-Contreras et al., 2002).

Se han obtenido evidencias indirectas para el swarming mediado por quorum sensing por la observacion de varios compuestos similares a moleculas senales como diketopiperazinas (Holden et al., 1999), furanonas halogenadas (Rasmussen et al., 2000) y sustancias secretadas por plantas (Teplitski et al., 2000, Bauer and Teplitski, 2001) que pueden influir en diferentes bacterias.

Influencia del quorum sensing en las interacciones simbioticas

Las interacciones simbioticas entre los rizobios fijadores de nitrogenos y las leguminosas son el resultado de una serie de senales que se producen entre la bacteria y la planta hospedera. El inicio del proceso de simbiosis se produce cuando existe una determinada concentracion de bacterias alrededor de las raices de la planta, por tanto, no fue una sorpresa para los investigadores el hecho de que este proceso estuviera mediado por el mecanismo de quorum sensing.

Ademas de las moleculas estudiadas tradicionalmente que estan involucradas en el proceso de nodulacion (flavonoides, factores de nodulacion, exopolisacaridos), actualmente se estan incluyendo en este tipo de estudios las AHLs (Gonzalez and Marketon 2003). Estos autores han senalado que el quorum sensing regula varios fenomenos de la simbiosis como son la eficiencia de nodulacion, el desarrollo del simbiosoma, la produccion de exopolisacaridos y la fijacion de nitrogeno, todas las cuales son imprescindibles en el establecimiento de la simbiosis.

Se han descrito varias moleculas de la familia de las AHLs producidas por rizobios y se ha logrado determinar, en algunas de ellas, el fenomeno especifico que regula. Entre los rizobios, el fenomeno de quorum sensing mejor caracterizado es el de Rhizobium leguminosarum bv. viciae, el cual tiene varios sistemas de quorum sensing (rai, rhi, cin y tra) y se ha identificado las vias de regulacion de la mayoria de estos sistemas. Inicialmente se estudio el sistema rhi, compuesto por genes analogos a LuxI y LuxR, y que forma un operon (rhiABC) localizado en el plasmido simbiotico pRL1JI (Cubo et al., 1992, Rodelas et al., 1999). Estos genes se expresan en la rizosfera pero no en los bacteroides, algunos de ellos intervienen en la eficiencia de nodulacion (Cubo et al., 1992, Rodelas et al., 1999), otros en la transferencia del plasmido simbiotico (Wilkinson et al., 2002) y de algunos aun no se conoce su funcion. El locus cinIR controla una compleja cascada de bucles de autoinduccion con otros tres sistemas de autoinduccion con sus correspondientes AHLs. Estos sistemas incluyen rail/raiR (Rosemeyer et al., 1998), traI/traR y rhi/rhiR. Otras cepas de rizobios parecen compartir algunos de estos loci de autoinduccion, pero no todos los loci han sido encontrados en todas las cepas.

En Sinorhizobium meliloti se han descrito varias AHLs reguladas por el sistema traR/traI, relacionadas con la transferencia del plasmido simbiotico y el sistema sinR/sinI que controla la produccion de exopolisacaridos EPSII (Marketon and Gonzalez, 2002).

Otro tipo de molecula senal diferente de las AHLs se describio para Bradyrhizobium sp., la bradyoxetina, que interviene en la activacion de los genes nod (Loh et al., 2001, Loh et al., 2002). Esta es una molecula de bajo peso molecular que tiene una estructura similar a ciertos antibioticos y sideroforos.

Gonzalez and Marketon (2003) consideran que los rizobios constituyen un modelo excelente para el estudio del quorum sensing, debido al conocimiento bioquimico, fisiologico y molecular que existe de los fenomenos que ocurren en la simbiosis entre la bacteria y la planta.

Utilizacion de la disrupcion del quorum en el control biologico de patogenos

Como hemos venido analizando a lo largo del trabajo, la senalizacion basada en las AHLs entre bacterias Gram negativas esta muy difundida. Las moleculas de la familia de las AHLs son muy similares, incluso muchos microorganismos utilizan la misma molecula para regular diferentes fenotipos, esto nos permite predecir que puede existir una comunicacion interespecifica en los ecosistemas donde cohabitan especies que produzcan la misma molecula senal; esto posibilitaria su utilizacion con diferentes fines.

La primera aplicacion de disrupcion del quorum con el proposito de controlar una enfermedad fue la introduccion de los genes iiA clonados de Bacillus sp. en plantas transgenicas de tabaco y papa (Dong et al., 2001). Muchas especies de Bacillus secretan la enzima AiiA, que es extremadamente especifica, puede clivar los anillos de lactona de la cadena acilica de las AHLs y, por tanto, obtenerse una molecula senal inactiva (Dong et al., 2000). La expresion de estos genes y la produccion de AHLs lactonasa por la planta modificada geneticamente paraliza el sistema de quorum sensing de la bacteria fitopatogena Erwinia carotovora, resultando en un incremento de la resistencia de la planta a enfermedades.

Recientemente se ha descubierto la existencia de estrategias de competencia en el ecosistema del suelo dirigidas especificamente contra los sistemas de autoinduccion. Asi, Bacillus sp. (240B1) es capaz de producir la inactivacion enzimatica de estas N - acil homoserin lactonas mediante la expresion del gen aiiA, que codifica una proteina con actividad lactonasa (AiiA) y con capacidad de destruir el anillo lactonico de las AHLs. De esta forma, su actividad determinaria bajos niveles de autoinductores, suprimiendo cualquier tipo de regulacion por autoinduccion. Bacillus sp. no se ve afectado por esta enzima ya que se trata de una bacteria Gram positiva que no posee sistemas de autoinduccion regulados por AHLs (Dong et al., 2000).

Molina et al. (2003) demostraron que la cepa A24 de Bacillus tiene la capacidad de degradar las AHLs producidas por los patogenos de plantas Erwinia carotovora y Agrobacterium tumefaciens y presenta un amplio espectro de actividad que reduce significativamente las enfermedades producidas por estos patogenos en tomate y papa. Ademas, se ha demostrado que el gen responsable de esta actividad de disrupcion del quorum se encuentra ampliamente distribuido en este genero.

Recientemente se ha demostrado que la capacidad de control biologico de B. subtilis sobre Pseudomonas syringae pv. tomato DC3000 se ve favorecida por la formacion de biopelicula y la produccion de surfactina (Bais et al., 2004).

Leadbetter and Greenberg, (2000) aislaron del suelo una cepa de Variovorax paradoxus que tiene la capacidad de utilizar varias AHLs como unica fuente de energia y nitrogeno, fundamentalmente a traves de una lactonasa que se ha propuesto rendir al final de la degradacion propionato. Esta actividad puede romper el proceso de senalizacion de otras bacterias que convivan en el mismo ambiente, lo cual puede ser explotado para interrumpir actividades reguladas por quorum sensing como la patogenicidad de determinados hongos del suelo.

Por otra parte, se conoce que un gran numero de bacterias asociadas con eucariontes regulan fenotipos por quorum sensing como son: la produccion de exoenzimas, exopolisacaridos y antibioticos. Como estas bacterias producen senales moleculares que regulan estos mecanismos, potencialmente deben existir hospederos eucarioticos que pueden romper este mecanismo de regulacion mediante la produccion de compuestos similares a las senales bacterianas (Gonzalez and Marketon, 2003).

Se ha demostrado que el guisante (Pisum sativum) y otras plantas producen compuestos similares a las AHLs, denominadas AHLs mimics, que interfieren en el mecanismo de regulacion por quorum sensing de varias cepas bacterianas (Teplitski et al., 2000).

Recientemente se demostro que las furanonas halogenadas producidas por determinadas plantas, modulan la actividad de LuxR a traves de la degradacion acelerada del activador transcripcional por bloqueo o desplazamiento de la union de la senal acil homoserinlactona, ya que actua como un inhibidor competitivo (Manefield et al., 2002).

Consideraciones finales

En la ultima decada se han desarrollado las investigaciones acerca de la comunicacion celula-celula en bacterias basada en el mecanismo de quorum sensing.

En estos momentos ya se puede comprender como pueden "hablar" las bacterias a traves de senales mensajeras como las AHLs. Ha existido un gran progreso en la descripcion molecular de los mecanismos geneticos que regulan este fenomeno, lo cual ha permitido analizar los procesos fisiologicos regulados por quorum sensing.

Son muchas las bacterias descritas que utilizan el mecanismo de quorum sensing para controlar numerosos procesos fisiologicos, pero en los proximos anos continuaremos incrementando tanto la lista de las bacterias como las funciones involucradas.

La era de la Biologia Molecular, la Proteomica y la Bioinformatica nos permitira no solo continuar profundizando en el conocimiento de los mecanismos involucrados, sino tambien en la busqueda de alternativas viables para controlar la interaccion de los microorganismos y los organismos eucariontes, como las plantas, los animales y el hombre, a traves de la explotacion del quorum sensing como estrategias anti-quorum sensing.

Desde el punto de vista aplicado, el comportamiento de las bacterias influenciado por swarming y el establecimiento de las biopeliculas, puede ayudar a controlar la colonizacion de la raiz y la permanencia de las bacterias en los tejidos vegetales y la rizosfera, lo cual puede tener importantes aplicaciones en la agricultura, ya que puede ser utilizado en el control biologico de patogenos y la estimulacion del crecimiento vegetal.

Recibido: marzo 5 de 2010

Aprobado: noviembre 30 de 2011

Referencias Bibliograficas

Bais, H. P., Fall, R. and Vivanco, J. M. 2004. Biocontrol of Bacillus subtilis against infection of Arabidopsis roots by Pseudomonas syringae is facilitated by biofilm formation and surfactin production. Plant Physiol 134: 307-319.

Bauer, W. D. and Teplitski, M. 2001. Can plants manipulate bacterial quorum sensing? Australian Journal Plant Physiologi 28: 913-921.

Blosser, R. S. and Gray, K. M. 2000. Extraction of violacein from Chromobacterium violaceum provides a new quantitative bioassay for N-acyl homoserine lactone autoinducers. Journal of Microbiological Methods 40: 47-55.

Colon-Gonzalez, M. y Membrillo-Hernandez., J. 2003. Comunicacion entre bacterias. Microbios en linea.

Cubo, M. T., Economou, A., Murphy, G., Johnston, A. W. and Downie., J. A. 1992. Molecular characterization and regulation of the rhizosphere-expressed genes rhiABCR that can influence nodulation by Rhizobium leguminosarum biovar viciae. Journal of Bacteriology 174: 4026-4035.

Cha, C., Gao, P., Chen, Y. C., Shaw, P. D. and Farrand, S. K. 1998. Production of acyl-homoserine lactone quorum-sensing signals by gram-negative plant-associated bacteria. Molecular Plant-Microbe Interactions 11: 1119-1129.

De Angelis, K. M., Firestone, M. K. and Lindow, S. E. 2007. Sensitive whole-cell biosensor suitable for detection a variety of N-acyl homoserine lactones in intact rhizosphere Microbial communities. Applied Environmental Microbiology 73 (11): 3724-3727.

Dong, Y. H., Wang, L. H., Xu, J. L., Zhang, H. B., Zhang, X. F. and Zhang, L. H. 2001. Quenching quorum-sensing-dependent bacterial infection by an N-acyl homoserine lactonase. Nature 411: 813-17.

Dong, Y. H., Xu, J. L., Li, X. Z. and Zhang, L. H. 2000. AiiA, an enzyme that inactivates the acylhomoserine lactone quorum-sensing signal and attenuates the virulence of Erwinia carotovora. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 97: 3526-3531.

Eberl, L. 1999. N-acyl homoserine lactones-mediated gene regulation in Gram negative bacteria. Systematic and Applied Microbiology 22: 493-506.

Fraser, G. M. and Hughes, C. 1999. Swarming motility. Current Opinion in Microbiology 2: 630-635.

Fuqua, C. and Greenberg, E. P. 2002. Listening in on bacteria: Acyl-homoserine lactone signalling. Molecular Cell Biology 3: 685-695.

Gonzalez, J. E. and Marketon, M. M. 2003. Quorum sensing in nitrogen-fixing rhizobia. Microbiology and Molecular Biology Reviews 67 (4): 574-592.

Gray, K. M., Pearson, J. P., Downie, J. A., Boboye, B. E. A. and Greenberg, E. P. 1996. Cell-to-cell signalling in the symbiotic nitrogen-fixing bacterium Rhizobium leguminosarum: autoinduction of a stationary phase and rhizosphere expressed genes. Journal of Bacteriology 178: 372-376.

Holden, M. T., Chhabra, S. R., Nys, R. d., Stead, P. and Bainton, N. J. 1999. Quorum-sensing cross talk: isolation and chemical characterization of cyclic dipeptides from Pseudomonas aeruginosa and other gram-negative bacteria. Molecular Microbiology 33: 1254-66.

Koutsoudis, M. D., Tsaltas, D., Minogue, T. D. y Bodman, S. B. v. 2006. Quorum-sensing regulation governs bacterial adhesion, biofilm development, and host colonization in Pantoea stewartii subspecies stewartii. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 103: 5983-5988.

Leadbetter, J. R. and Greenberg, E. P. 2000. Metabolism of Acyl-Homoserine Lactone quorum-sensing signals by Variovorax paradoxus. Journal of Bacteriology 182 (24): 6921-6926.

Lithgow, J. K., Wilkinson, A., Hardman, A., Rodelas, B., F. Wisniewski-Dye, Williams, P. and Downie., J. A. 2000. The regulatory locus cinRI in Rhizobium leguminosarum controls a network of quorum-sensing loci. Molecular Microbiology 37: 81-97.

Loh, J., Carlson, R. W., York, W. S. and Stacey, G. 2002. Bradyoxetin, a unique chemical signal involved in symbiotic gene regulation. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 99: 14446-14451.

Loh, J. T., Yuen-Tsai, J. P., Stacey, M. G., Lohar, D., Welborn, A. and Stacey, G. 2001. Population density-dependent regulation of the Bradyrhizobium japonicum nodulation genes. Molecular Microbiology 42: 37-46.

Lugtenberg, B. J. J., Kravchenko, L. V. and Simons, M. 1999. Tomato seed and root exudate sugars: composition, utilization by Pseudomonas biocontrol strains and role in rhizosphere colonization. Environmental Microbiology 1: 439-446.

Manefield, M., Rasmussen, T. B., Henzter, M., Andersen, J. B., Steinberg, P., Kjelleberg, S. and Givskov, M. 2002. Halogenated furanones inhibit quorum sensing through accelerated LuxR turnover. Microbiology 148: 1119-1127.

March, J. C. and Bentley, W. E. 2004. Quorum sensing and bacterial cross-talk in biotechnology. Current Opinion in Biotechnology 15: 495-502.

Marketon, M. M. and Gonzalez, J. E. 2002. Identification of two quorum-sensing systems in Sinorhizobium meliloti. Journal of Bacteriology 184: 3466-3475.

McClean, K. H., Winson, M. K., Fish, L., Taylor, A., Chhabra, S. R., Camara, M., Daykin, M., Lamb, J. H., Swift, S., Bycroft, B. W., Stewart, G. S. and Williams, P. 1997. Quorum sensing and Chromobacterium violaceum: exploitation of violacein production and inhibition for the detection of N-acylhomoserine lacto nes. Microbiology 143: 3703-3711.

Molina, L., Constantinescu, F., Michel, L., Reimmann, C., Duffy, B. and Defago, G. 2003. Degradation of pathogen quorum-sensing molecules by soil bacteria: a preventive and curative biological control mechanism. FEMS Microbiology Ecology 45: 71-81.

Morris, C. E. and Monier, J.-M. 2003. The ecological significance of biofilm formation by plant-associated bacteria. Annual Review of Phytopathology 41: 429-453.

Pearson, J. P., Delden, C. v. and Iglewski, B. H. 1999. Active efflux and diffusion are involved in transport of Pseudomonas aeruginosa cell-to-cell signaling. Journal of Bacteriology 181: 1203-1210.

Puskas, A., Greenberg, E. P., Kaplan, S. and Schaefer, A. L. 1997. A quorum-sensing system in the free-living photosynthetic bacterium Rhodobacter sphaeroides. Journal of Bacteriology 179: 7530-7537.

Rasmussen, T. B., Manefield, M., Kumar, L., Labbate, M., England, D., Rice, S., Givskov, M., Saldmon, G. P., Steward, G. S., Bycroft, B. W., Kjelleberg, S. and Williams, P. 2000. How Delinea pulcra furanones affect quorum sensing and swarming motility in Serratia liquefaciens MG1. Microbiology 146: 3237-3244.

Ravn, L., Christensen, A.B., Molin, S., Givskov, M. and Gram, L. 2001. Methods for acylated homoserine lactones produced by Gram-negative bacteria and their application in studies of AHL-production kinetics. J. Microbiol. Methods 44 : 239-251.

Rodelas, B., Lithgow, J. K., Wisniewski-Dye, F., Hardman, A., Wilkinson, A., Economou, A., Williams, P. and Downie, J. A. 1999. Analysis of quorum-sensing-dependent control of rhizosphere-expressed (rhi) genes in Rhizobium leguminosarum bv. viciae. Journal of Bacteriology 181: 3816-3823.

Rudrappa, T., Biedrzycki, M. L. and Bais, H. P. 2008. Causes and consequences of plant-associated biofilms. FEMS Microbiology Ecology: 1-14.

Rosemeyer, V., Michiels, J., Verreth, C. and Vanderleyden, J. 1998. luxI-and luxR-homologuous genes of Rhizobium etli CNPAF512 contribute to synthesis of autoinducer molecules and nodultaion of Phaseolus vulgaris. J. Bacteriol.180:815-821.

Sanchez-Contreras, M., Martin, M., Villancieros, M., O'Gara, F., Bonilla, I. and Rivilla, R. 2002. Phenotypic selection and phase variation occur during alfalfa root colonization by Pseudomonas fluorescens F113. Journal of Bacteriology 184: 1587-1596.

Sharma, M. and Anad, S. K. 2002. Swarming: a coordinated bacterial activity. Indian J. Med. Sci. 83: 707-715.

Shrout, J. D., Chopp, D. L., Just, C. L., Hentzer, M., Givskov, M. and Parsek, M. R. 2006. The impact of quorum sensing and swarming motility on Pseudomonas aeruginosa biofilm formation is nutritionally conditional. Molecular Microbiology 62: 1264-1277.

Stanley, N. R. and Lazazzera, B. A. 2004. Environmental signals and regulatory pathways that influence biofilm formation. Molecular Microbiology 52: 917-924.

Steidle, A., Allesen-Holm, M., Riedel, K., Berg, G., Givskov, M., Molin, S. and Eberl, L. 2002. Identification and characterization of an N-acylhomoserine lactone-dependent quorum-sensing system in Pseudomonas putida strain IsoF. Applied and Environmental Microbiology 68: 6371-6382.

Teplitski, M., Robinson, J. B. y Bauer, W. D. 2000. Plants secrete substances that mimic bacterial N-acyl homoserine lactone signal activities and affect population density-dependent behaviors in associated bacteria. Molecular Plant-Microbe Interactions 13: 637-648.

Venturi, V. 2006. Regulation of quorum sensing in Pseudomonas. FEMS Microbiology Reviews 30: 274-291.

Walker, T. S., Bais, H. P., Deziel, E., Schweizer, H. P., Rahme, L. G., Fall, R. and Vivanco, J. M. 2004. Pseudomonas aeruginosa-Plant Root Interactions. Pathogenicity, Biofilm Formation, and Root Exudation. Plant Physiology 134: 320-331.

Waters, C. M. and Bassler, B. L. 2005. Quorum Sensing: Cell-to-Cell Communication in bacteria. Annual Review Cell and Developmental Biology 21: 319-46.

Whitehead, N. A., Barnard, A. M., Slater, H., Simpson, N. J. and Salmond, G. P. 2001. Quorum sensing in Gram-negative bacteria. FEMS Microbiology Reviews 25: 365-404.

Wilkinson, A., Danino, V., Wisniewski-Dye, F., Lithgow, J. K. and Downie, J. A. 2002. N-Acyl-homoserine lactone inhibition of rhizobial growth is mediated by two quorum-sensing genes that regulate plasmid transfer. Journal of Bacteriology 184: 4510-4519.

Mareia M. Rojas Badia, Departamento de microbiologia y virologia, Facultad de Biologia, Universidad de La Habana, Cuba. marcia@fbio.uh.cu
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Title Annotation:ARTICULO DE INVESTIGACION
Author:Rojas Badia, Marcia M.
Publication:Revista Colombiana de Biotecnologia
Date:Dec 1, 2011
Words:5831
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