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Propuesta de una ecuacion lineal para valorar la velocidad de crecimiento somatico a partir de la masa corporal de ratas machos Wistar.

Proposal of a linear equation to determine somatic growth velocity by male Wistar rats' body mass

INTRODUCCION

El crecimiento fisico de todo organismo viviente implica un proceso dinamico a lo largo de la vida. Malina y Bouchard (1) consideran que este fenomeno ocurre desde la concepcion hasta la muerte, siendo definido como el aumento en el numero y tamano de las celulas que componen los diversos tejidos del organismo (2,3), fruto de la hiperplasia (aumento en el numero de celulas), hipertrofia (aumento en el tamano de celulas) y la agregacion (capacidad de los substratos intercelulares en agregar las celulas) (1,4). Tales procesos de crecimiento ya fueron alertados tiempo atras por Enesco y Leblond (2), al investigar el crecimiento fisico en ratas; dichos autores consideraron tres fases: la fase inicial denominada hiperplasia, que comprende los primeros 17 dias de edad; la fase intermedia (hiperplasiahipertrofia), que va desde los 17 hasta los 48 dias de edad; y la fase final (almacenamiento), que comprende desde los 48 hasta los 160 dias, aproximadamente.

Dicho proceso de crecimiento puede ser cuantificado, segun Prieto y Alvarez (5), mediante la curva de crecimiento, en la que se representa la masa corporal en funcion del tiempo. Esta forma de cuantificar variables somaticas permite conocer la evolucion del crecimiento somatico al igual que en otras especies, mostrando por lo general una curva sigmoidea. De hecho, el modelo animal es considerado como una importante herramienta para el estudio de las condiciones que afectan a los seres humanos y que pueden ser simuladas en ratas (6). Esto en razon del uso comun de los animales como modelos experimentales de investigacion en los laboratorios (7), como, por ejemplo, en fisiologia reproductiva (8), en patologias nutricionales (9,10), en investigaciones con restriccion alimentaria (11), es decir, en las ciencias de la vida, como la medicina, veterinaria, biologia y farmacologia (12), respectivamente.

En consecuencia, el sexo, la masa corporal y la edad son factores internos que deben ser considerados y mantenidos constantes durante los experimentos con el fin de conseguir resultados reproducibles (13), sobre todo, cuando se trata de investigaciones que aplican disenos experimentales (pre y post test) en ratas en pleno proceso de crecimiento somatico. De esa forma, es necesario conocer las fases del proceso de crecimiento, desarrollo y maduracion de las ratas, dado que en el momento de transferir y/o extrapolar los resultados al modelo humano estos deberian ocurrir en las mismas etapas de crecimiento y desarrollo y en las mismas condiciones somaticas. En este sentido, el objetivo del presente estudio fue determinar la velocidad de crecimiento (VC) de ratas machos Wistar a partir de la masa corporal y proponer ecuaciones de regresion lineal para predecir el pico de velocidad de crecimiento (PVC).

METODOS

El estudio fue del tipo descriptivo de corte longitudinal (14), a partir del cual se estudio un grupo especifico (cohorte) durante el tiempo (15), realizando 14 evaluaciones de la masa corporal (cada semana), hasta completar las 16 semanas de vida. Para tal efecto, de un total de 101 ratas se selecciono de forma probabilistica-aleatoria (tablas aleatorias) 25 ratas machos Wistar de 3 semanas (21dias de edad), despues del periodo del destete, provenientes del Bioterio del Departamento de Farmacologia de la Universidad Estadual de Campinas (UNICAMP) Sao Paulo, Brasil. Los animales fueron alojados en cajas colectivas de plastico (5 ratas por caja) en ciclo claro/oscuro (12h/12h), en ambiente con temperatura constante (23[grados]C [+ o -] 2[grados]C), alimentados libremente con racion y agua ad libitum y tratados bajo los principios eticos de experimentacion animal segun el COBEA (Colegio Brasileiro de Experimentacion Animal) y aprobado por el Comite de Etica de la Facultad de Medicina de la Universidad Estadual de Campinas UNICAMP protocolo no. 1914-1. Todo el proceso de recoleccion de los datos se efectuo durante los meses de enero a mayo de 2009.

Para la evaluacion de la masa corporal (g) de las ratas machos, se utilizo una balanza analitica de marca Scaltec modelo SAC-62, con una precision de ([10.sup.-4]gramos). El procedimiento consistio en colocar los animales sobre la balanza y evaluar la masa corporal en gramos (g) sin que el animal se moviera constantemente. Esta tecnica fue repetida por dos veces en el momento de la evaluacion, manteniendo siempre los cuidados necesarios de interferencias de objetos extranos y realizando la correspondiente calibracion de la balanza a cada 3 evaluaciones, de acuerdo con las sugerencias descritas por CossioBolanos y col (16).

La masa corporal (g) fue evaluada dos veces, con el objetivo de observar el error tecnico de medida (ETM) intraevaluador [raiz cuadrada de ([d.sup.2])]/2n. La realizacion de esta tecnica permitio verificar la variabilidad de las medidas (masa corporal) y sirve como un importante indicador de estabilidad. A su vez, con el objetivo de medir la reproductibilidad de la variable de la masa corporal (g) se utilizo el coeficiente de correlacion productomomento de Pearson (r) (p<0,001), como lo sugieren algunos estudios (17,18). Los resultados del ETM y el coeficiente de Pearson pueden ser observados en la tabla 1.

La evaluacion de la velocidad del crecimiento somatico se refiere a la tasa de crecimiento de un individuo en un lapso determinado; requiere de dos mediciones como minimo, para lo cual se utiliza la siguiente formula basica:

VC= MCA -MCAN / EAD-EAND = g/dia

Donde: MCA = masa corporal actual, MCAN = masa corporal anterior, EAD = edad actual en dias y EAND = edad anterior en dias.

Los resultados del estudio fueron procesados por medio de la estadistica descriptiva de media aritmetica (X) y desviacion estandar (DE). Para determinar las diferencias significativas de la masa corporal entre las edades se utilizo ANOVA para medidas repetidas, con una probabilidad de (p<0,001). Para relacionar las variables de masa corporal, edad y el pico de velocidad de crecimiento (PVC) se uso el coeficiente de correlacion de Pearson (r) (p [menor que o igual a] 0,001). Con relacion a la inferencia estadistica, se utilizo el analisis de regresion lineal simple y multiple StepWise con el objetivo de determinar el nivel predictivo del pico de velocidad de crecimiento (PVC). El analisis de distribucion normal de los valores fue verificado por la prueba de Kolmogorov-Smirnov, determinandose distribucion normal de los datos.

Para validar las ecuaciones de prediccion, se uso la concordancia con el enfoque de componentes de la varianza, por medio del metodo de Bland y Altman (19); y para verificar las diferencias entre los valores originales del estudio y los valores predichos se aplico la prueba t para muestras pareadas, con una probabilidad de (p<0,001). Todo el procesamiento estadistico se analizo por medio del programa Sigma Esta 8,0 (20).

RESULTADOS

Los valores de estabilidad y reproductibilidad de las medidas de la masa corporal (g) realizadas a lo largo de las 14 semanas de investigacion muestran excelentes valores. Los resultados pueden ser observados en la tabla 1, donde se distingue que el error tecnico de medida ETM es inferior a 0,79%, asi como el coeficiente de correlacion de Pearson muestra una alta capacidad de reproductibilidad (r=0,99).

Durante la monitorizacion de la masa corporal (g) de las ratas se observo una tendencia al aumento de la masa corporal durante las 14 semanas de estudio, es decir, desde la semana 3 hasta la semana 16. En la figura 1 puede distinguirse el punto de inflexion que se presenta en la semana seis, el cual, da lugar al PVC. Esta tendencia permite obtener una curva lineal du rante el proceso de crecimiento somatico de los animales. A su vez, se puede observar que el mayor aumento de la masa corporal (g) fue de la quinta para la sexta semana (52,5 g). Este aumento es identificado claramente en la figura 2, donde el primer pico se produce de los 35 para los 42 dias de vida y el segundo pico en menor proporcion a los 63 dias, aproximadamente. Por lo tanto, el primer pico representa el 46% del crecimiento somatico en relacion al peso adulto.

[FIGURA 1 OMITIR]

Por otro lado, en la tabla 2 se observa los valores de ANOVA para medidas repetitivas. Los resultados muestran diferencias significativas (p<0,001) de masa corporal (g), cuando fueron comparados en funcion de la edad desde la semana 3 hasta la semana 16. A su vez, se observa el porcentaje de crecimiento somatico (masa corporal) desde los 21 dias (14,6%) hasta los 112 dias de vida (100%). Estos valores permiten distinguir tres fases durante el proceso de crecimiento: una fase de crecimiento lento al inicio (pre-PVC), seguido de una fase de crecimiento acelerado (PVC) y una ultima fase de desaceleracion del crecimiento (post-PVC).

[FIGURA 2 OMITIR]

Con el proposito de analizar la correlacion entre las variables de edad, masa corporal y pico de velocidad de crecimiento, se verifico que los coeficientes "r" de Pearson fueran significativos en todos los casos (p<0,001); estos valores pueden ser observados en la figura 3.

[FIGURA 3 OMITIR]

Por otro lado, para establecer una relacion matematica entre la variable dependiente de pico de velocidad de crecimiento (PVC) y las variables independientes de masa corporal (g) y edad (dias), se realizo el analisis de regresion lineal simple y multiple. En este sentido, la masa corporal de forma individual explica un 89%, la edad un 99%, y cuando se analizo con ambas variables mediante el analisis de regresion multiple los resultados evidencian 99%, por lo que ambas variables independientes son determinantes para la prediccion del pico de velocidad de crecimiento en ratas machos Wistar (ver tabla 3).

Las ecuaciones de regresion lineal pueden ser observadas en la tabla 4, donde el modelo 1 y 3 son los que muestran mayor grado de homogeneidad (EEE=0,34-0,35) en relacion al modelo 2 (EEE=1,18), puesto que presentan menor error estandar. A fin de comprobar la validez de las mismas, se comparo los datos reales (originales) del estudio con los valores predichos, donde no se observo diferencias significativas (p>0,001); inclusive, el plotaje de Bland y Altman mostro alta concordancia entre los valores reales y predichos, donde la diferencia de las medias entre las dos mediciones resulto de la siguiente forma: media del PVC real con media del PVC predicho a traves del peso (-0,01), media del PVC real con media del PVC predicho a traves de la edad (-0,02) y media del PVC real con media del PVC predicho a traves del peso y edad (0,004) (ver figura 4).

Los valores obtenidos por medio de las ecuaciones de regresion fueron distribuidos en intervalos, a traves del cual se puede clasificar el PVC en 14 niveles, los cuales indican la proximidad y el alejamiento del PVC. Estos valores son detallados en la tabla 5, donde -0,5 [menor que o igual a] x<0,5 es el intervalo que indica el momento exacto del PVC; cuando el valor es [mayor que o igual a] 9,5 indica que el proceso de crecimiento somatico llego a su fase final, por lo que las ratas serian consideradas como adultos jovenes.

DISCUSION

En estudios de crecimiento y desarrollo es importante distinguir entre el tamano absoluto que un animal alcanzo en una edad y en una determinada fase de maduracion (21), puesto que los cambios biologicos ocurren de forma secuencial y ordenada durante la vida (22) y llevan al ser viviente a alcanzar el estado adulto (1,23,24) siempre que las condiciones nutricionales (25) y medio ambientales sean normales y lo permitan. De hecho, los factores intrinsecos y extrinsecos tienen un importante papel y condicionan el crecimiento somatico de los animales y su desarrollo dependera del potencial genetico y su capacidad de adaptacion al medio ambiente. Desde esa perspectiva, podemos senalar que existen varios tipos de maduracion biologica, como somatica, esqueletica, dental y sexual (22) y cada uno de estos tipos permiten distinguir una subclasificacion, donde se puede identificar el grado de maduracion biologica. Para tal efecto, el presente estudio utilizo la evaluacion somatica de la masa corporal con el objetivo de determinar la velocidad de crecimiento (VC) y consecuentemente identificar el pico de velocidad de crecimiento (PVC) y proponer ecuaciones de regresion para predecir el PVC, respectivamente. Los resultados del presente estudio pusieron en evidencia que el PVC fue alcanzado aproximadamente a los 42 dias de vida, lo que represento el 46% del crecimiento somatico respecto a la masa corporal de la etapa adulta. Evidentemente, estos hallazgos se encuentran en el rango del rapido proceso de crecimiento que las ratas Wistar muestran y que se suele observar segun la literatura desde los 25 hasta los 70 dias de edad (26). Este hecho puede ser observado en la figura 2, donde el primer pico muestra un mayor aumento de porcentaje del crecimiento somatico (g/semana) en relacion al segundo, lo que demuestra que en ese transcurso los animales experimentaron un rapido proceso de crecimiento somatico, seguido de una fase de desaceleracion y estabilizacion, respectivamente. Respecto a las investigaciones que podrian justificar de mejor forma los resultados del presente estudio, destacamos que no se encontro evidencias que permitieran contrastar con nuestros resultados, salvo el estudio de Willians y col (27), que describen el PVC en ratas Wistar a los 55 dias, tanto en ratas eutroficas, como con retraso. Esta diferencia de aproximadamente de dos semanas, probablemente se deba al fenomeno de la tendencia secular ocurrida a lo largo de los anos, lo que podria explicar en parte la maduracion precoz de las ratas del presente estudio. Sin embargo, en relacion a la maduracion sexual varios estudios muestran que las ratas Wistar alcanzan la maduracion aproximadamente a los 50 dias de vida (8,28) y 48 dias (29), siendo estos valores relativamente mayores en una semana en comparacion con los del presente estudio. A su vez, Hughes y Tanner (21), al investigar la maduracion esqueletica de ratas de la misma cepa, verificaron el PVC a los 33 dias de vida. Por lo tanto, estos valores evidenciados de forma general varian aproximadamente de una a dos semanas entre los estudios, probablemente debido a la tecnica utilizada y/o a factores intrinsecos y extrinsecos que podrian afectar el proceso normal de crecimiento y desarrollo somatico. Segun Dixon y Styrt (26), las ratas machos parecieran crecer a una velocidad maxima durante al menos los primeros 60 dias de vida y, segun Meisami (28), hasta los 70 dias de vida, respectivamente. Cabe resaltar que el crecimiento esqueletico termina alredor de los 120 dias en ratas machos y hembras (21), llegando de esta forma a la adultez, y consecuentemente a la estabilizacion del crecimiento somatico.

[FIGURA 4 OMITIR]

Por otro lado, durante el proceso de monitorizacion del peso corporal, la curva de crecimiento somatico sugiere cambios morfologicos desde el periodo del destete de 21 dias hasta los 112 dias de vida, aproximadamente, por lo que se puede distinguir tres fases de crecimiento: inicial, intermedia y final (2). Estas fases deben ser ampliamente conocidas y consideradas por los investigadores que trabajan con modelos animales, puesto que muchos estudios evaluan un sinnumero de variables intrinsecas y extrinsecas en ratas de laboratorio en edades inferiores a los 100 dias. De hecho, tales animales no podrian ser considerados como adultos segun algunas investigaciones (21,27) y los resultados obtenidos en el presente estudio.

En consecuencia, los estudios experimentales que engloban tratamientos y/o intervenciones de una semana y/o mas tiempo, y seleccionan ratas con edad inferior a los 100 dias deben tomar en cuenta el pico de velocidad de crecimiento (PVC). Para tal efecto, en nuestro estudio proponemos tres ecuaciones de regresion lineal, los cuales muestran altos valores predictivos ([R.sup.2] = 0,89-0,99) y concordancia entre los valores reales y estimados. Estas ecuaciones permiten predecir la fase sensible y/o critica de los roedores a traves del uso de variables como la edad y el peso corporal.

Por medio de las regresiones lineales es posible predecir tres fases del crecimiento somatico que fueron descritas anteriormente por Prieto y Alvarez (5), donde la primera fase es caracterizada por la lentitud del crecimiento, correspondiendo en el presente estudio al intervalo X<-0,5 (nivel -3 a -1); la segunda fase de crecimiento es considerada como aceleracion maxima, que corresponde al intervalo -0,5 [menor que o igual a] x<0,5 (nivel 0); y la tercera y ultima fase, denominada de desaceleracion y estabilizacion (fase final), es equivalente al intervalo x [mayor que o igual a] 0,5 (nivel 1-10) del presente estudio. Esta distincion de niveles permite identificar el grado de maduracion somatica de las ratas Wistar, puesto que la edad es una variable importante en los diferentes mecanismos de regulacion y en el control de las distintas funciones biologicas, asi como la masa corporal es decurrente de la actividad metabolica (13). Por lo tanto, estas evidencias hacen suponer que es necesario de herramientas no-invasivas que permitan determinar la fase sensible y critica de las ratas Wistar. De esta forma, identificar a los animales que se encuentren mas proximos y distantes al pico de velocidad de crecimiento es de interes para quienes trabajan con modelos animales inferiores a los 112 dias de vida, ya que, en la fase sensible, los roedores experimentan cambios biologicos significativos que los investigadores deberian tomar en consideracion. En este sentido, a la hora de analizar los resultados, las variables evaluadas podrian ser influidas y contaminadas por efectos del crecimiento somatico y la maduracion biologica, y no por efectos de las intervenciones y/o tratamientos experimentales. Por ello, consideramos necesario el uso de criterios no-invasivos para identificar la fase sensible y critica de los animales y controlar minuciosamente las variables extranas durante los experimentos, los cuales son considerados como fuentes de invalidacion interna.

Con relacion a las limitaciones del estudio, no se pudo controlar algunas variables como la medicion de la longitud total de las ratas, evaluacion del cartilago de crecimiento mediante rayos X y el analisis de parametros bioquimicos que hubieran permitido justificar de mejor forma los resultados del presente estudio. Tales limitaciones deben ser tomadas en consideracion a la hora de analizar los resultados, por lo que sugerimos evaluar las variables antes mencionadas en futuras investigaciones y contrastar con nuestros resultados.

En relacion a las ecuaciones propuestas, a pesar de cumplir con los estandares minimos de aceptacion, su posible aplicacion a otras cepas podria generar imprecision en los resultados, por lo que su uso se limita a ratas machos Wistar.

En resumen, la gran similitud entre los genomas de los roedores con los humanos (6) es aprovechada por los investigadores que trabajan con modelos humanos (7) en las areas de nutricion (11), endocrinologia, farmacologia, bioquimica, entre otras. Por lo que es necesario considerar las diferencias en cuanto a su anatomia, fisiologia y desarrollo biologico de los roedores (30), esto con la intencion de buscar la especificidad en el momento de extrapolar los resultados del modelo animal al modelo humano.

A traves de los resultados encontrados en el presente estudio, se concluye que el PVC de ratas machos Wistar analizado a partir de la masa corporal se presento a los 42 dias de vida. A su vez, para determinar el grado de maduracion somatica se genero tres ecuaciones de regresion lineal que permitieron predecir el PVC a partir de la edad y la masa corporal. Los resultados de dichas ecuaciones pueden ser interpretadas a traves de 14 niveles que especifican la proximidad y el alejamiento del PVC, por lo que su uso en este tipo de cepa podria ayudar a seleccionar grupos especificos de investigacion, puesto que implica simplicidad, costo bajo y es considerado como un metodo no-invasivo.

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Articulo recibido el 23 de setiembre de 2011 y aceptado para publicacion el 10 de enero de 2012.

Correspondencia:

Prof. Dr. Marco Cossio Bolanos Universidade Estadual de Campinas Faculdade de Educagao Fisica

Av. Erico verissimo 701, Cidade Universitaria--13083-851 Caixa Postal 6134. Campinas, Sao Paulo, Brasil. Correo electronico: mcossio 1972@hotmail.com

Marco Antonio Cossio-Bolanos [1], Rossana Gomez-Campos [2,3], Silvia Pilco-Quesada [4], Jose Luis Lancho-Alonso [1], Miguel de Arruda [5]

[1] Prof. Dr., Laboratorio de Ciencias morfofuncionales, FM, Universidad de Cordoba, Espana.

[2] Doctoranda de la Facultad de Educacion Fisica, UNICAMP, Sao Paulo, Brasil.

[3] Facultad de Ciencias de la Actividad Fisica y Deporte, Universidad Catolica de Valencia, Espana.

[4] Maestrista de la Facultad de Ingenieria de Alimentos, Departamento de Ciencias de Alimentos, UNICAMP, Sao Paulo, Brasil.

[5] Prof. Dr., Facultad de Educacion Fisica, UNICAMP, Sao Paulo, Brasil.
Tabla 1. Error tecnico de medida intraevaluador (ETM) y el
coeficiente de reproductibilidad (r) de la masa corporal (g) de
ratas machos Wistar evaluados durante 14 semanas (n=25).

Edad semanas   Edad dias     ETM         r          EEE

3                 21       0,707107   0,99119   0,00350746
4                 28       0,83666    0,99486   0,00205112
5                 35       0,69282    0,99795   0,00081834
6                 42       0,707107   0,99814   0,00074373
7                 49       0,860233   0,99881   0,00047568
8                 56       0,69282    0,99891   0,00043594
9                 63       0,787401   0,99832   0,00067254
10                70       0,72111    0,99893   0,00042613
11                77       0,707107   0,99897   0,00041279
12                84       0,69282    0,99914   0,00034340
13                91       0,707107   0,99941   0,00023544
14                98       0,663325   0,99917   0,00033146
15                105      0,692219   0,9991    0,00036133
16                112      0,797724   0,9990    0,00039916

Tabla 2. Valores medios (X), desviacion estandar (DE), delta
([DELTA]) y velocidad de crecimiento (VC) de la masa corporal de
ratas machos durante 14 semanas de monitorizacion.

Numero de                                     Masa corporal (g)
semanas      Edad     Edad dias   ([DELTA])
evaluadas   semanas                              X        DE

1a             3         21          --        60,16     7,46
2a             4         28         30,63      90,80     9,74
3a             5         35         47,00     137,76    15,58
4a             6         42         52,50     190,24    15,61
5a             7         49         35,70     225,96    23,42
6a             8         56         27,80     253,72    21,24
7a             9         63         32,90     286,60    18,00
8a            10         70         27,30     313,92    18,49
9a            11         77         27,10     341,00    22,30
10a           12         84         22,60     363,64    22,41
11a           13         91         13,60     377,28    24,41
12a           14         98         13,70     390,96    22,29
13a           15         105        10,10     401,04    21,53
14a           16         112        11,70     412,77    22,22

Numero de   Porcentaje de   VC (g/d)
semanas      crecimiento
evaluadas         %

1a              14,60          --
2a              22,00         4,20
3a              33,40         6,90
4a              46,00         7,50
5a              54,70         5,30
6a              61,50         3,90
7a              69,30         4,60
8a              76,10         3,90
9a              82,60         3,80
10a             88,10         3,30
11a             91,40         2,00
12a             94,50         1,90
13a             97,20         1,40
14a            100,00         1,70

(p<0,001) Diferencias significativas de masa corporal entre todas las
edades (ANOVA medidas repetidas) VC = velocidad de crecimiento, DE =
desviacion estandar.

Tabla 3. Valores de regresion lineal para la prediccion del pico de
velocidad de crecimiento (PVC) a partir de la edad y la masa
corporal.

Modelo   [BETA]                    C      R     [R.sup.2]      p
         Edad    Masa corporal
1        0,133        --         -5,05   0,99     0,99      p<0,0001
2         --        0,0306       -4,70   0,95     0,89      p<0,0001
3        0,143      0,00259      -5,02   0,99     0,99      p<0,0001

Tabla 4. Ecuaciones de regresion para estimar el pico de velocidad de
crecimiento (PVC) a partir de la edad y la masa corporal.

Modelo              Ecuacion               [R.sup.2]   EEE

1         PVC = -5,05 + (0,133 * Edad)      0,99      0,35
2        PVC = -4,70 + (0,0306 * Peso)      0,89      1,18
3           PVC = -5,02 + (0,143 *          0,99      0,34
            Edad) - (0,00259 * Peso)

Edad (dias); Peso (g); EEE = error estandar de estimacion.

Tabla 5. Clasificacion del Pico de Velocidad del Crecimiento (PVC).

Nivel   Intervalos considerados

-3      X [menor que o igual a] -2,5
-2      -2,5 [menor que o igual a] x < -1,5
-1      -1,5 [menor que o igual a] x < -0,5
0       -0,5 [menor que o igual a] x < 0,5
1       0,5 [menor que o igual a] x < 1,5
2       1,5 [menor que o igual a] x < 2,5
3       2,5 [menor que o igual a] x < 3,5
4       3,5 [menor que o igual a] x < 4,5
5       4,5 [menor que o igual a] x < 5,5
6       5,5 [menor que o igual a] x < 6,5
7       6,5 [menor que o igual a] x < 7,5
8       7,5 [menor que o igual a] x < 8,5
9       8,5 [menor que o igual a] x < 9,5
10      X [mayor que o igual a] 9,5

Nivel   Indicador

-3      Por debajo del PVC en tres semanas
-2      Por debajo del PVC en dos semanas
-1      Por debajo del PVC en una semana
0       Momento exacto del PVC
1       Por encima del PVC en una semana
2       Por encima del PVC en dos semanas
3       Por encima del PVC en tres semanas
4       Por encima del PVC en cuatro semanas
5       Por encima del PVC en cinco semanas
6       Por encima del PVC en seis semanas
7       Por encima del PVC en siete semanas
8       Por encima del PVC en ocho semanas
9       Por encima del PVC en nueve semanas
10      Fase final del crecimiento somatico
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Author:Antonio Cossio-Bolanos, Marco; Gomez-Campos, Rossana; Pilco-Quesada, Silvia; Luis Lancho-Alonso, Jos
Publication:Anales de la facultad de medicina
Article Type:Clinical report
Date:Jun 22, 2012
Words:5380
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