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Progresos en el estudio de las vocalizaciones de anfibios cubanos.

En los anfibios anuros, la comunicacion acustica (vocalizacion) juega un papel esencial en disimiles contextos conductuales, particularmente en la conducta reproductiva de muchas especies (Gerhardt y Huber, 2002; Walkowiak, 2007). A traves de las vocalizaciones los anuros advierten a otros individuos su identidad especifica, sexo, estado reproductivo y localizacion espacial (Wells, 1977).

La mayoria de las especies tienen un repertorio limitado, mientras otras producen una gran diversidad de sonidos de acuerdo al contexto particular de que se trate. Los primeros estudios sobre la comunicacion acustica en anuros estuvieron enfocados en catalogar y clasificar las llamadas sobre la base de su significado funcional (Bogert, 1960; Littlejohn, 1977; Wells, 1988). Las llamadas de anuncio son tipicamente producidas por los machos para atraer a las hembras y definir su territorio ante otros machos co-especificos. Las llamadas de cortejo son emitidas por los machos, a mas baja intensidad, en encuentros cercanos con las hembras, para conducirlas hasta el sitio de ovoposicion. Aunque menos comun, las hembras de algunas especies pueden producir sonidos en respuesta a las vocalizaciones de los machos, estas han sido denominadas llamadas de reciprocidad. Las llamadas agresivas o de confrontacion son producidas durante las interacciones agonisticas entre machos en defensa de un territorio dado, aunque algunos generos de anuros carecen de este tipo de llamadas (Ej. Bufo, Rhinella, Peltophryne). En algunas especies, ambos sexos pueden producir llamadas de liberacion, que son aquellas que se producen por individuos no receptivos al amplexus ante el abrazo de un macho. Senales de alarma o de peligro pueden ser tambien producidas ante el ataque de un depredador, aunque existe poca evidencia que sugiera la funcion de esta senal en la comunicacion intraespecifica (Duellman y Trueb, 1986; Wells y Schwartz, 2007; Ryan, 2009).

Es aceptado que las llamadas de anuncio de los anfibios son especie-especificas, dado que cada especie produce llamadas con parametros temporales y espectrales caracteristicos, que les facilita a las hembras la correcta identificacion y seleccion de los machos coespecificos para el apareamiento (Ryan y Rand, 1993; Gerhardt, 1994a). Es por ello que se reconoce el papel que estas senales acusticas desempenan como mecanismo de aislamiento reproductivo pre-cigotico en areas de simpatria (Gerhardt, 1994b; Leary, 2001a y b). Si se tiene en cuenta ademas que por lo general estas senales son repetitivas, relativamente cortas, y sus rasgos pueden ser cuantificables con metodos de analisis de sonido estandar, entonces podemos comprender la utilidad que tienen estas senales para resolver problemas sistematicos (Cocroft y Ryan, 1995; Ryan, 2001). Schneider y Sinsch (2007) analizaron la utilidad de las llamadas de anuncio en la toma de decisiones taxonomicas en familias de anuros como Hylidae, Ranidae, Bufonidae y Leptodactylidae de varias regiones del planeta. A su vez, destacaron la importancia de estas en la identificacion de hibridos naturales en Hilidos, Bufonidos, Ranidos y Miobatraquidos.

Algunos autores se adelantaron a su tiempo y propusieron ademas utilizar las senales acusticas para contribuir a esclarecer relaciones evolutivas, brindando informacion taxonomica y filogenetica a partir del analisis del diseno de las llamadas (Blair, 1960; Blair, 1963; Porter, 1964; Martin, 1972; Tandy y Keith, 1972). Mas recientemente, algunos autores han cartografiado los caracteres acusticos sobre las filogenias moleculares establecidas, o han verificado la correspondencia entre ambos conjuntos de datos (Cocroft 1994; Cherry y Grant, 1994; Cocroft y Ryan 1995; Stock et al., 2000; Masta et al., 2002; Fontenot et al., 2011). Otros estudios han analizado las propiedades acusticas de las senales para inferir relaciones filogeneticas entre taxa, y en ocasiones han resultado en arboles bien soportados (de Queiroz y Wimberger, 1993; Martins, 1996), lo cual indica que existe informacion filogenetica en estos caracteres. Los analisis de Robillard et al. (2006) para hilidos de Norteamerica (generos Hyla y Pseudacris) y los de Wollenberg et al. (2007) para una radiacion endemica de ranas de Madagascar (genero Heterixalus), recuperaron topologias congruentes entre arboles generados a partir de las llamadas de anuncio y arboles obtenidos considerando datos moleculares.

La presente contribucion hace un bosquejo historico de las principales contribuciones al conocimiento de las vocalizaciones de los anfibios cubanos. Ademas, brinda una panoramica critica sobre la Bioacustica como disciplina en los estudios conductuales y evolutivos en este grupo de vertebrados en nuestro pais.

Historia del estudio de las vocalizaciones en anfibios cubano: bioacustica y taxonomia

El conocimiento sobre las vocalizaciones de los anfibios cubanos ha venido evolucionando por mas de un siglo, desde las descripciones onomatopeyicas de los cantos de algunas especies ofrecidas por Gundlach (1880), hasta las mas recientes contribuciones descriptivas a partir del analisis grafico y de las propiedades espectrotemporales de las senales. Las primeras alusiones cuantitativas a las caracteristicas acusticas de las senales producidas por especies cubanas (Figura 1), se corresponden con el trabajo de Blair (1958). Este autor se refirio a las llamadas de anuncio como mecanismo de aislamiento en especies de hilidos y describio brevemente las vocalizaciones de Osteopilus septentrionalis, para entonces ya introducida en La Florida. Un ano mas tarde Schwartz (1959) en la descripcion de Peltophryne cataulaciceps comparo las senales acusticas y la conducta de vocalizacion de la nueva especie con las de P. gundlachi. Esto lo convierte en uno de los primeros en utilizar la Bioacustica como herramienta taxonomica para el tratamiento de especies cubanas de anfibios, al aportar informacion grafica y cuantitativa para comparar los cantos de ambas especies. Sin embargo, los sonogramas de P. cataulaciceps y P. gundlachi aparecen transpuestos en la figura ofrecida en esa publicacion. El autor ademas parece haber calculado erroneamente la duracion y el intervalo entre llamadas para la segunda especie, de acuerdo con los valores ofrecidos y las figuras mostradas en su trabajo.

En la decada del 60' se produce un vacio en cuanto al numero de contribuciones al estudio de la bioacustica los anfibios cubanos (Figura 1). Mas tarde la actividad se retoma por Duellman y Crombie (1970), quienes en el "Catalogo de los anfibios y reptiles americanos", mostraron un sonograma de varias llamadas de Osteopilus septentrionalis, grabadas en territorio cubano, pero mantuvieron los mismos datos previamente publicados por Blair (1958). Cuatro anos despues, en este mismo catalogo, Schwartz (1974) ofrecio el sonograma de la llamada de anuncio de Eleutherodactylus planirostris, pero tambien de una poblacion establecida en La Florida (Figura 1).

Casi 20 anos tardaron en aparecer las primeras descripciones de las vocalizaciones de anfibios cubanos a partir de registros acusticos obtenidos en territorio nacional (Figura 1). Estrada (1992), aunque no abordo el analisis espectral de las senales, ofrecio una caracterizacion temporal de las llamadas de anuncio de Eleutherodactylus intermedius, convirtiendose asi en el primer investigador cubano que aportaba al conocimiento de la bioacustica de anuros. En ese mismo ano, aparece publicada la informacion mas completa hasta esa fecha sobre las vocalizaciones de las especies del genero Eleutherodactylus, la cual fue suministrada por Hedges et al. (1992). Estos autores describieron tres nuevas especies y caracterizaron las llamadas de anuncio de las diez especies del genero incluidas en el subgenero nominativo (Eleutherodactylus auriculatus, E. bartonsmithi, E. eileenae, E. guantanamera, E. ionthus, E. leberi, E. mariposa, E. melacara, E. ronaldi y E. varians), ofreciendo ademas oscilogramas y espectrogramas para cada una de ellas. Esta caracterizacion fue basada en parametros como: numero de notas por llamadas, frecuencia dominante, duracion de las llamadas y tasas de repeticion de estas. Comienza asi una decada de fructifera colaboracion entre cientificos cubanos y norteamericanos que dejaria como resultado el descubrimiento y descripcion de mas de una decena de nuevas especies de anfibios para Cuba y la caracterizacion de las llamadas de anuncio de estas y de otras previamente conocidas (Figura 1). Hedges et al. (1995) documentaron las diferencias entre las llamadas de dos especies simpatricas en una zona altitudinal de la Sierra Maestra; estos autores notaron que las llamadas de estas dos especies (Eleutherodactylus sierramaestrae y E. turquinensis) coincidian en duracion y banda espectral, pero su patron de modulacion de frecuencias y estructura armonica eran diferentes.

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Estrada y Hedges (1996a) mientras describian el hasta entonces tetrapodo mas pequeno del hemisferio Norte, Eleutherodactylus iberia, mostraron la extraordinaria similitud en las caracteristicas de las llamadas de anuncio de esta con las de otras dos especies del grupo limbatus (Eleutherodactylus limbatus y E. orientalis). Las tres especies exhiben llamadas de anuncio con frecuencias dominantes altas por encima de 5 kHz y un patron temporal similar, pero las discretas diferencias interespecificas detectadas deben ser vistas con cautela al considerar el pequeno tamano de muestra analizado. En ese mismo ano, estos autores (Estrada y Hedges, 1996b) describen otra nueva especie para Cuba, Eleutherodactylus tetajulia, y comparan sus vocalizaciones de anuncio con las de E. intermedius, esta vez considerando ademas de parametros temporales, variables espectrales como caracteres distintivos entre ambas especies.

Estrada y Hedges (1997a), al describir a Eleutherodactylus glamyrus, una nueva especie del subgenero, caracterizaron nuevamente la llamada de E. auriculatus en terminos de frecuencia dominante, duracion y tasa de repeticion de llamadas, pero esta vez emplearon las vocalizaciones de un ejemplar de Pino del Agua, Granma. Poco despues los mismos autores utilizaron otros valores de estas mismas variables medidas para un macho de Ojito de Agua, Guantanamo, al describir el nuevo taxon Eleutherodacylus principalis (Estrada y Hedges, 1997b). Estos autores tambien describieron una nueva especie, Eleutherodactylus tonyi, restringida a unas pocas localidades en la Meseta de Cabo Cruz, Granma y compararon sus vocalizaciones con las de Eleutherodactylus planirostris (Estrada y Hedges, 1997c). En ese mismo ano, Estrada et al. (1997) describieron otra nueva especie de Eleutherodactylus, esta del litoral Norte de La Habana, Eleutherodactylus blairhedgesi, caracterizando ademas su llamada de anuncio. Un ano mas tarde Estrada y Hedges (1998) describieron Eleutherodactylus riparius y sinonimizaron a E. sierramaestrae con E. cuneatus durante un re-analisis de la sistematica de las ranas riberenas de Cuba; para ello utilizaron caracteres morfologicos y acusticos, que permitieron ademas visualizar la variabilidad en estos ultimos dentro de la nueva especie descrita.

La bioacustica de anfibios cubanos tuvo su esplendor en la decada pasada, cuando las llamadas de anuncio del 95% de las especies cubanas quedaron caracterizadas (Figura 1), aunque fuera de modo parcial (Diaz y Cadiz, 2008). Estas contribuciones se deben en gran medida al aporte de las nuevas generaciones de herpetologos, discipulos de Alberto R. Estrada. Asi las descripciones de nuevas especies vinieron acompanadas de las caracterizaciones de sus vocalizaciones (Diaz y Fong, 2001; Diaz et al., 2001, 2003, 2005, 2007). Nuevas contribuciones permitieron dilucidar la conducta vocal de muchas especies, algunas de ellas consideradas mudas o cuyos cantos habian sido solo descritos onomatopeyicamente; asi mismo se dieron a conocer otras llamadas que complementan los repertorios vocales de algunas especies (Diaz y Estrada, 2000; Alonso y Rodriguez, 2001, 2003). Diaz y Cadiz (2007) aportaron una guia para la identificacion de las llamadas de anuncio de 49 especies cubanas del genero Eleutherodactylus, muchas de las cuales no habian sido previamente descritas.

Como fruto del intercambio cientifico con la Fonoteca Zoologica del Museo de Ciencias Naturales de Madrid (CSIC), Espana, vio la luz la primera guia sonora para los anfibios de Cuba (Alonso et al., 2007). Esta obra presento las llamadas de anuncio mas frecuentemente emitidas por los machos de 55 de las 62 especies conocidas en nuestro archipielago y de un taxon no descrito hasta entonces. Los autores ofrecieron ademas registros acusticos de otras senales del repertorio vocal de algunas especies como las llamadas de liberacion (fundamentalmente en bufonidos) y las de agonia (Eleutherodactylus goini, E. zeus y Osteopilus septentrional). Adicionalmente, la audio-guia muestra, para algunas especies, la actividad vocal en agregaciones coespecificas o coros, en tanto ilustra la riqueza de especies y diversidad de senales (agregaciones heteroespecificas) en algunas localidades del pais, a traves de lo que ellos denominan "paisajes sonoros".

El capitulo ocho de la Guia Taxonomica de los anfibios de Cuba (Diaz y Cadiz, 2008), esta dedicado a las emisiones acusticas de las especies de anfibios cubanos. En este capitulo, ademas de advertir sobre como proceder para grabar y procesar cantos de anfibios, describir tipos de llamadas y variables mas faciles y frecuentemente utilizadas, los autores ofrecen las caracterizaciones acusticas de 59 especies. Sin que estas descripciones sean exhaustivas, pretenden contribuir a la identificacion de los patrones mas comunes de las llamadas de anuncio de los anuros cubanos, que son de valor taxonomico. Segun los propios autores, la principal limitacion que tienen los datos de la Guia radica en la ausencia de un tamano de muestra adecuado para varias especies, pero igualmente pueden servir de base para futuras contribuciones que aborden con mayor profundidad la variacion intra e inter-especifica de las especies (Diaz y Cadiz, 2008).

La joven generacion de herpetologos no solo ha venido enriqueciendo su perfil profesional sino que ha contribuido a la formacion de otros que siguen sus pasos interesados en la bioacustica de anuros, ahora con la motivacion de contribuir a responder nuevas preguntas con una vision mas integradora. Asi en la Universidad de La Habana, varias tesis de Licenciatura, Maestria y Doctorado han utilizado la bioacustica como herramienta basica para dilucidar problemas taxonomicos, analizar variabilidad de caracteres y profundizar en como algunos factores afectan la variabilidad de las senales (Tabla 1). Importante impacto tuvo el intercambio entre el Centro Oriental de Ecosistemas y Biodiversidad (BIOECO) de Santiago de Cuba y el Laboratorio de Ornitologia de la Universidad de Cornell, EEUU, que a traves de cursos y talleres propicio la capacitacion en tecnicas para la obtencion y procesamiento de senales acusticas. Esta colaboracion facilito una parte considerable del equipamiento de grabacion del que hoy disponen investigadores de varias instituciones del pais, y brindo asesoria para el establecimiento de condiciones de almacenamiento y conservacion de colecciones de sonidos.

Mas recientemente, las llamadas de anuncio han sido utilizadas no solo como parte de las descripciones de nuevas especies, para discriminar entre estas y las especies relacionadas ya descritas, sino tambien como herramienta para contribuir al conocimiento de la distribucion de algunas de ellas. Apoyados en el registro y reconocimiento de las vocalizaciones de Eleutherodactylus glamyrus, Rodriguez y Alonso (2012) informaron tres nuevas localidades en el Macizo de la Sierra del Cobre, que extienden su distribucion 53 km al E de la localidad mas oriental conocida en el Macizo de La Bayamesa.

La variacion: un fenomeno casi olvidado hasta la fecha

Aunque es bien reconocido el caracter especieespecifico y el valor taxonomico de las llamadas de anuncio de los anfibios (Schneider y Sinch, 2007), en la mayoria de las especies estudiadas, estas exhiben diferentes grados de variabilidad a nivel individual, poblacional o geografico. Sin embargo, en Cuba pocos estudios han abordado de manera adecuada la variabilidad intra-especifica para comprender mejor los fenomenos de reconocimiento especifico y de seleccion de parejas. Ambos procesos son el resultado de la interaccion entre la variacion de las senales y las respuestas de las hembras a esta variacion (Ryan y Rand 1993, Gerhardt 1994a).

Luego de un analisis de la bibliografia consultada, en particular la referida a la decada del 90' del siglo pasado e inicios de este siglo XXI, en multiples ocasiones el tamano de la muestra analizada para describir las llamadas de los anfibios cubanos no se define de forma pertinente, mientras en otros casos el tamano podria parecer insuficiente. Usualmente se han utilizado muy pocas senales de un unico individuo de una poblacion, no solo para caracterizarla sino tambien con fines comparativos, incluso durante las descripciones de especies. Tradicionalmente no se consideran los contextos conductuales asociados a la produccion de sonidos, un macho que concurre al coro durante varias noches consecutivas, no necesariamente mantiene las mismas propiedades acusticas de sus llamadas noche tras noche, pero esto solo es accesible monitoreando sus llamadas para evaluar la variabilidad en el tiempo. La caracterizacion de las senales a partir de uno o unos pocos individuos de una localidad impide el analisis de la variacion intraespecifica a nivel poblacional. De igual manera la variacion geografica puede ser un elemento clave para poder explicar procesos evolutivos tales como especiacion, hibridacion y microevolucion; es por ello que se hace necesario disponer de datos acusticos de varias localidades en las especies de amplia distribucion, asi como en especies con distribucion fragmentada o disyunta.

Tampoco han sido evaluados apropiadamente los efectos de la temperatura y la talla sobre las emisiones acusticas en los anfibios cubanos. Los anfibios son vertebrados ectotermos, por lo que la temperatura ambiente condiciona muchas de sus caracteristicas fisiologicas y conductuales (Gillooly y Ophir, 2010). La temperatura influye sobre las propiedades de las senales acusticas, asi como sobre los procesos sensoriales relacionados con la audicion. Las propiedades temporales que estan controladas por el sistema neuromuscular, tales como la duracion y tasas de repeticion de pulsos y llamadas, son las mas afectadas (Gerhardt y Huber, 2002). Otro aspecto a considerar es la descrita relacion entre las propiedades espectrales y la talla del macho emisor. El pequeno tamano del cuerpo, determina un pequeno tamano de la laringe y por tanto de las cuerdas vocales y de las masas fibrosas que suspenden a estas, o sea, el tamano del cuerpo influye sobre la frecuencia de resonancia de las cuerdas vocales por ambos factores, talla y masa. Por otro lado, las dimensiones del saco vocal y la cavidad bucal estan tambien limitadas por la talla corporal (Martin, 1972).

No obstante estudios mas recientes en Cuba han intentado conferirle mayor peso al analisis de la variacion y han comenzado a dilucidarse algunos aspectos que pueden ser de utilidad para la comprension de los procesos de seleccion sexual, conducta territorial, aislamiento reproductivo y especiacion. Alonso y Rodriguez (2005) estudiaron la variacion intra-poblacional de las propiedades acusticas de la llamada de anuncio de Bufo fustiger durante dos noches diferentes en la Sierra del Rosario, Artemisa, Cuba. Para la poblacion estudiada, estos autores obtuvieron que la duracion de la llamada y el numero total de pulsos por llamada, mostraron una alta variacion, en cambio, la tasa de repeticion de pulsos y la frecuencia dominante variaron en menor medida. No se encontraron diferencias significativas cuando se estimo la variacion individual entre noches a partir de individuos previamente marcados. Por su parte, Rodriguez et al., (2010) analizaron la variacion en las llamadas de anuncio de Eleutherodactylus glamyrus en especimenes provenientes de tres localidades en las montanas de la Sierra Maestra. La frecuencia dominante y la duracion de la llamada fueron las propiedades acusticas mas estereotipadas. La temperatura del aire afecto fuertemente la tasa de repeticion de llamadas y la duracion del grupo de llamadas, mientras la longitud hocico-cloaca influyo sobre la frecuencia dominante y el tiempo de ascenso de la llamada. Estos autores encontraron ademas diferencias significativas entre las localidades estudiadas en terminos de tasa de repeticion, duracion y tiempo de ascenso de las llamadas, lo cual pudiera ser el resultado de divergencias pasadas producto de los "gaps" en la distribucion de esta especie en los dos macizos montanosos estudiados (El Turquino y La Bayamesa). Hernandez et al., (2010) caracterizaron las llamadas de anuncio de Peltophryne florentinoi, un sapo endemico local de la Cienaga de Zapata. Previos ajustes a una curva de regresion comun para todas las especies para remover los efectos de la longitud hocico-cloaca y la temperatura del aire, los autores compararon las llamadas de P. florentinoi con las de las restantes tres especies conocidas de grandes sapos de Cuba. La duracion de la llamada y la tasa de repeticion de pulsos fueron las propiedades mas utiles para discriminar entre las cuatro especies.

La variacion acustica como parte de una taxonomia mas integradora

La taxonomia moderna necesita de la integracion de nuevos metodos y disciplinas que estudien el origen, los limites y la evolucion de las especies (Wiens, 2007; Padial et al., 2010). Aun cuando las relaciones filogeneticas y los limites entre las especies parezcan evidentes a la luz de los resultados del analisis de Codigos de barras, decisiones taxonomicas robustas son solo posibles bajo la idea de la integracion de varias lineas de evidencias (Padial y De La Riva, 2009). Aproximaciones que han integrado evidencias por ejemplo de caracteres de la morfologia externa, llamadas de anuncio y la monofilia reciproca en analisis filogeneticos de secuencias parciales de ADN mitocondrial, han permitido evaluar el estatus taxonomico de especies conocidas y detectar otros taxas no descritos (Wollenberg et al., 2007; Padial et al., 2009; Glaw et al., 2010; Vieites et al., 2009; Vences et al., 2010). En nuestro pais, han comenzado a darse los primeros pasos en la integracion de diferentes fuentes de evidencias, incluida la acustica, para contribuir a dilucidar problemas taxonomicos en determinados grupos de anfibios.

Rodriguez (2010) analizo la congruencia entre los resultados bioacusticos y los obtenidos por metodos filogeneticos moleculares, para delimitar especies cripticas. Este autor sugiere la existencia de cuatro linajes dentro de Eleutherodactylus auriculatus "Sensu lato". Estos estan separados entre si por niveles de divergencia genetica comparables a los observados entre otras especies de anuros y por diferencias en las propiedades acusticas de sus llamadas de anuncio, siendo la frecuencia dominante, la tasa de repeticion de llamadas y la duracion de los grupos de llamadas, los rasgos mas distintivos. De esta manera, Rodriguez para validar el reconocimiento de los cuatro linajes de Eleutherodactylus auriculatus como especies candidatas confirmadas, se adhiere al protocolo por pasos propuesto por Vieites et al. (2009) y perfeccionado por Padial et al., (2010), mientras reconoce la llamada de anuncio como un caracter que interviene en el aislamiento reproductivo.

Alonso (2011) se propuso analizar la variacion de las especies cubanas del genero Peltophryne (Amphibia: Anura: Bufonidae) mediante la evaluacion de caracteres morfometricos de la anatomia externa, propiedades acusticas de sus llamadas de anuncio y marcadores moleculares (genes mitocondriales y nucleares), para lograr un re-analisis de su estatus taxonomico y una mejor compresion de su historia evolutiva. La conciliacion de la informacion morfometrica, acustica, biogeografica y filogenetica, apoyo el reconocimiento del estatus especifico de las ocho especies cubanas de bufonidos, la deteccion de patrones de estructura geografica de las variantes geneticas, asi como la existencia de diversidad criptica dentro de algunos taxa.

Por ultimo Diaz et al. (2012) tambien emplearon una aproximacion multi-caracter para validar la existencia de una especie criptica dentro del ampliamente distribuido Eleutherodactylus varleyi "Sensu lato". Reconstrucciones filogeneticas a partir del gen mitocondrial Citocromo B, incluidas secuencias de 18 localidades del pais permitieron reconocer dos clados bien soportados, correspondientes a las dos especies en estudio. El tamano del timpano y las llamadas de anuncio fueron dos de los caracteres mas distintivos entre E. varleyi y E. feichtingeri, aunque tambien diferencias cariotipicas fueron detectadas entre estas dos especies, que pueden aparecer incluso en simpatria en algunas localidades del centro del pais.

Bioacustica de anuros en Cuba:

Perspectivas de trabajo

Mas alla de la reconocida utilidad de la Bioacustica como herramienta taxonomica en anfibios cubanos, y los resultados que podrian esperarse por ejemplo en especies del subgenero Eleutherodactylus tales como: E. eileenae, E. ronaldi o E. varians, con interesantes patrones de distribucion, u otras del subgenero Euhyas como: E. thomasi o E. zugi, con subespecies o razas geograficas descritas; muchos otros proyectos de investigacion podrian emprenderse. Existe una extraordinaria diversidad de estructuras y disenos en las senales acusticas de los anfibios cubanos, por lo que se necesita continuar profundizando en el significado funcional de esta enorme gama de variabilidad intra e inter-especifica para comprender mejor los procesos y fenomenos subyacentes en la evolucion de estas senales. En la Figura 2, tomando como ejemplo el caso de los bufonidos, se muestran algunas de las lineas de investigacion que podrian continuarse trabajando para enriquecer el conocimiento sobre las vocalizaciones de anfibios cubanos.

Los machos de muchas especies vocalizan en coros para atraer a las hembras de los alrededores de su habitat hasta el sitio de apareamiento (Wells, 2007). La interferencia generada en un coro denso representa una fuente de enmascaramiento auditivo que puede restringir la deteccion, el reconocimiento y la discriminacion de las senales (Wells y Schwartz, 2007). Comprender la evolucion de los mecanismos de comunicacion acustica en ambientes ruidosos generados por la extraordinaria densidad de individuos vocalizando y monitorear el exito en el apareamiento, podria ser una prominente linea de investigacion sobre todo en especies de bufonidos. Futuros experimentos de fonotaxis podrian contribuir a dilucidar cuales son las propiedades acusticas mas importantes en las preferencias de las hembras de muchas especies. Asi mismo, las senales son emitidas en disimiles escenarios ambientales, donde la fisica del sonido es sumamente contrastante. Sin embargo, lo procesos de comunicacion emisor-receptor ocurren de manera acertada, de forma que machos y hembras se encuentran exitosamente para la reproduccion. Estudios sobre propagacion de sonidos en diferentes ambientes acusticos (habitats abiertos vs boscosos, ambientes riparinos con caida de agua, etc.) podrian ser otras de las lineas potenciales de investigacion.

Algunas investigaciones que podrian parecer sumamente basicas y que al parecer quedaron detenidas en el pasado con los trabajos de Trewavas (1933) y Martin (1972), estuvieron relacionadas con los mecanismos de produccion de sonidos y los estudios de estructura-funcion en la produccion de senales acusticas en anfibios. Alonso (2011) inicio la descripcion de la estructura del aparato laringeo en especies cubanas del genero Peltophryne, con el objetivo de detectar diferencias anatomicas que pudieran estar relacionadas con los patrones diferentes de modulacion de amplitud en las senales pulsatiles de las tres especies de sapos involucradas en el estudio.

El empleo de los productos de distorsion de las emisiones otoacusticas, constituye un campo promisorio para estudiar la fisiologia del sistema auditivo, mediante una tecnica no invasiva. Hasta muy recientemente no existian en nuestro pais estudios sobre audibilidad en especies cubanas de anfibios. El Laboratorio de Neuroetologia y Bioacustica de la Facultad de Biologia de la Universidad de La Habana ha comenzado a dar los primeros pasos, y ya han sido abordadas al menos dos especies Eleutherodactylus pinarensis y E. eileenae (Tabla 1), en tanto se han obtenido los primeros registros de Eleutherodactylus limbatus (Cobo, Com. Pers.).

Transcurrido mas de medio siglo de investigaciones bioacusticas de anfibios cubanos, se ha producido un notable salto, desde las descripciones onomatopeyicas realizadas por los primeros autores, hasta las detalladas caracterizaciones numericas recientes de los rasgos espectro-temporales de las senales acusticas que conforman los diversos repertorios vocales y el inicio de los estudios fisiologicos relacionados con la audicion. Como se ha podido observar la Bioacustica de anuros cubanos ha ido transitando por un periodo en el cual se ha incrementado la complejidad de las preguntas e hipotesis, proceso que esta dirigido a una mejor comprension de las conductas y la evolucion de los patrones de comunicacion. De cualquier manera en nuestro pais se precisa de una estrategia mas acertada para definir mejor las prioridades de investigaciones basicas. Esto podria contribuir a garantizar un mejor aprovechamiento de los recursos y capacidades, aunando esfuerzos y tiempo, que trasciendan en una mejor organizacion e integracion de los resultados. Desde el punto de vista practico, se necesita ademas prestar mayor atencion al entrenamiento y capacitacion del personal en las areas protegidas, que, mediante tecnicas de monitoreo acustico, puedan ayudar a enriquecer el conocimiento sobre el estado de conservacion de las poblaciones de anfibios cubanos.

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Progress in the study of the vocalizations of Cuban amphibians

Recibido: 2013-10-17

Aceptado: 2013-11-20

LITERATURA CITADA

Alonso R. (2011): Origen y diversificacion del genero Peltophryne (Anura: Bufonidae) en Cuba. Tesis en Opcion al Grado de Doctor en Ciencias Biologicas. Universidad de La Habana, Cuba. 100pp +35pp Anexos.

Alonso R. y A. Rodriguez (2001): Llamadas del repertorio vocal de Eleutherodactylus eileenae (Anura: Leptodactylidae) del occidente de Cuba. Cuad. Herpetol. 14: 123-130.

Alonso R. y A. Rodriguez (2003): Advertisement calls of Cuban toads of the genus Bufo (Anura: Bufonidae). Phyllomedusa 2:75-82.

Alonso R. y A. Rodriguez (2005): I ntra-populational variation in the advertisement call of the Cuban Giant Toad Bufo fustiger (Anura: Bufonidae). Rev. Biol. 19 (1-2): 89-93.

Alonso R., A. Rodriguez y R. Marquez (2007): Sound Guide of the Amphibians from Cuba. ALOSA sons de la natura Audio CD & booklet: 46 pp.

Blair W. F. (1958): Call differences as an isolation mechanism in Florida species of hylid frogs. Quart. J. Florida Acad. Sci. 21: 3248.

Blair W. F. (1960): Mating call as evidence of relations in the Hyla eximia group. Southwest Naturalist5: 129-135.

Blair W. F. (1963): Evolutionary relationships of North American toads of the Genus Bufo: a progress report. Evolution 17: 1-16.

Bogert C. M. (1960): The influence of sound on the behaviour of amphibians and reptiles. En: W. W. Lanyon y W. N. Tavoga, Eds. Animal Sounds and Communication. Pp.137-320. A.I.B.S. Publ. 7.

Cherry M. I. y W. S. Grant (1994): Phylogenetic relationships and call structure in four African bufonid species. South African J. Zool. 29: 1- 9.

Cocroft R. B. (1994): A cladistic analysis of chorus frog phylogeny (Hylidae: Pseudacris). Herpetologica 50: 420-437.

Cocroft R. B. y M. J. Ryan (1995): Patterns of advertisement call evolution in toads and chorus frogs. Anim. Behav. 49: 283-303

de Queiroz A. y P. H. Wimberger (1993): The usefulness of behavior for phylogeny estimation: levels of homoplasy in behavioral and morphological characters. Evolution 47: 46-60.

Diaz L. M. y A. Cadiz (2007): Guia descriptiva para la identificacion de las llamadas de anuncio de las ranas cubanas del genero Eleutherodactylus (Anura: Leptodactylidae). Herpetotropicos 3: 100-122.

Diaz L. M. y A. Cadiz (2008): Guia taxonomica de los anfibios de Cuba. ABC Taxa 4: 1-294.

Diaz L. M. y A. R. Estrada (2000): The male and female vocalizations of the Cuban frog Eleutherodactylus guanahacabibes (Anura: Leptodactylidae). Carib. J. Sci. 36: 328-331.

Diaz L. M. y A. Fong (2001): A new mottled frog of the genus Eleutherodactylus (Anura: Leptodactylidae) from Eastern Cuba. Solenodon 1: 76-84.

Diaz L. M., A. R. Estrada, y S. B. Hedges (2001): A new riparia! frog of the genus Eleutherodactylus (Anura: Leptodactylidae) from Eastern Cuba. Carib. J. Sci. 37: 63-71.

Diaz L. M., A. Cadiz, y S. B. Hedges (2003): A new grass frog from pine forests of Western Cuba, and description of acoustic and pattern variation in Eleutherodactylus varleyi (Amphibia: Leptodactylidae). Carib. J. Sci. 39: 176-188.

Diaz L. M., A. Cadiz, y N. Navarro (2005): A new ground dwelling frog of the genus Eleutherodactylus from eastern Cuba, with a redefinition of the E. dimidiatus group. Carib. J. Sci. 41: 307-318.

Diaz, L. M., A. Cadiz, y N. Navarro (2007): A new rock dwelling frog of the genus Eleutherodactylus (Amphibia: Leptodactylidae) from eastern Cuba, with comments on other species with similar habits. Zootaxa 1435: 51-68.

Diaz L. M., S. B. Hedges y M. Schmid (2012): A new cryptic species of the genus Eleutherodactylus (Amphibia: Anura: Eleutherodactylidae) from Cuba. Zootaxa 3220: 44-60

Duellman W. E. y R. I. Crombie (1970): Hyla septentrionalis Dumeril and Bibron. Cat. Amer. Amphib. Rept. 92: 1-4.

Duellman W. E. y L. T rueb (1986): Biology of Amphibians. McGraw -Hill Publishing Company, USA., 670 pp.

Estrada A. R. (1992): Comentarios sobre Eleutherodactylus intermedius (Barbour et Shreve, 1937) de la region oriental de Cuba. Com. Brev. Zool. Editorial Academia p. 14.

Estrada A. R. y S. B. Hedges (1996a): At the lower size limit in the tetrapods: a new diminutive frog from Cuba (Leptodactylidae: Eleutherodactylus). Copeia 1996: 852-859.

Estrada A. R. y S. B. Hedges (1996b): A new frog of the genus Eleutherodactylus from eastern Cuba (Anura, Leptodactylidae). Herpetologica 52: 435-439.

Estrada A. R. y S. B. Hedges (1997a): A new species of frog from the Sierra Maestra, Cuba (Leptodactylidae, Eleutherodactylus). Carib. J. Sci. 31: 364-368.

Estrada A. R. y S. B. Hedges (1997b): Nueva especie de Eleutherodactylus (Anura: Leptodactylidae) del Macizo Sagua-Baracoa, Cuba. Carib. J. Sci. 33: 222-226.

Estrada A. R. y S. B. Hedges (1997c): A new species of frog from the Meseta de Cabo Cruz, eastern Cuba (Leptodactylidae: Eleutherodactylus). Carib. J. Sci. 33: 227-231.

Estrada A. R. y S. B. Hedges (1998): Sistematica de las ranas riberenas de Cuba (Leptodactylidae: Eleutherodactylus) con la descripcion de una nueva especie. Carib. J. Sci. 34: 218-230.

Estrada A.R., L.M., Diaz, y A. Rodriguez (1997): Nueva especie de Eleutherodactylus (Anura: Leptodactylidae) del litoral norte de La Habana. Rev. Esp. Herpetol. 11: 19-24.

Fontenot B. E., R. Makowsky y P. T. Chippindale (2011): Nuclearmitochondrial discordance and gene flow in a recent radiation of toads. Molec Phylogenet. Evol. 59: 66-80.

Gerhardt H. C. (1994a): The evolution of vocalization in frogs and toads. Ann. Rev. Ecol. Syst. 25: 293-324.

Gerhardt H. C. (1994b): Reproductive character displacement of female mate choice in the grey treefrogs, Hyla chrysoscelis. Anim. Behav. 47: 959-969.

Gerhardt H. C. y F. Huber (2002): Acoustic Communicationin Insects and Anurans: Common problems and diverse solutions. University of Chicago Press, Chicago y London. 531 pp.

Gillooly J. F. y A. G. Ophir (2010): The energetic basis of acoustic communication. Proc. Roy. Soc B 19: 1-7.

Glaw F., J. Kohler, I. De la Riva, D. R. Vieites y M. Vences (2010): Integrative taxonomy of Malagasy treefrogs: combination of molecular genetics, bioacoustics and comparative morphology reveals twelve additional species of Boophis. Zootaxa 2383: 1-82

Gundlach J.C. (1880): Contribucion a la herpetologia cubana. G. Montiel, La Habana, 98 pp.

Hedges S.B., A. R. Estrada y R. Thomas (1992): Three new species of Eleutherodactylus from eastern Cuba, with notes on vocalizations of other species (Anura: Leptodactylidae). Herpetol. Monog. 6: 68-83.

Hedges S. B., L. Gonzalez y A. R. Estrada (1995): Rediscovery of the Cuban frogs Eleutherodactylus cubanus and E. turquinensis (Anura: Leptodactylidae). Carib. J. Sci. 31: 327-332.

Hernandez M., Alonso, R., y A. Rodriguez (2010): Advertisement call of Peltophryne florentinoi (Anura: Bufonidae), an endemic toad from Zapata Swamp, Cuba. Amphibia-Reptilia. 31: 265-272.

Leary C. J. (2001a) Evidence of character displacement in release vocalizations of Bufo fowleri and Bufo terrestris (Anura; Bufonidae). Anim. Behav. 61: 431-438.

Leary C. J. (2001b): Investigating opposing patterns of character displacement in release and advertisement vocalizations of Bufo fowleri and Bufo americanus (Anura: Bufonidae). Can. J. Zool. 79: 1577-1585.

Littlejohn M. J. (1977): Long-range acoustic communication in anurans: an integrated and evolutionary approach. En: Taylor D.H. y S. I. Guttman, Eds. The reproductive biology of amphibians. Pp 263-294. Plenum Press, New York.

Martin W. F. (1972): Evolution of vocalization in the genus Bufo. En: Blair, W. F. Ed. Evolution in the genus Bufo. Pp. 279-309. Univ. Texas Press, Austin, Texas.

Martins E. P. (1996) Phylogenies and the Comparative Method in Animal Behaviour. Oxford Univ. Press, New York.

Masta S. E., B. K. Sullivan, T. Lamb y E. J. Routman (2002): Molecular systematics, hybridization and phylogeography of the Bufo americanus complex in Eastern North America. Molec. Phylogenet. Evol. 24: 302-314.

Padial J. M. y I. De la Riva (2009): Integrative taxonomy reveals cryptic Amazonian species of Pristimantis (Anura: Strabomantidae). Zool. J. Linn. Soc. 155: 97-122.

Padial J. M., A. Miralles, I. De la Riva y M. Vences (2010): The integrative future of taxonomy. Frontiers in Zoology 7: DOI: 10.1186/1742-9994-1187-1116

Padial J. M., S. Castroviejo-Fisher, J. Kohler, C. Vila, et al. (2009): Deciphering the products of evolution at the species level: the need for an integrative taxonomy. Zool. Script. 38: 431-447.

Porter K. R. (1964): Morphological and matting call comparisons in the Bufo valliceps complex. Amer. Middl. Nat. 71: 232-245.

Robillard T., G. Hobel, G. y H. C. Gerhardt (2006): Evolution of advertisement signal in North American hylid frogs: vocalizations as end products of calling behavior. Cladistics 22: 533-545.

Rodriguez A. (2010): Delimitacion de especies cripticas en Eleutherodactylus auriculatus (Anura: Eleutherodactylidae) por metodos geneticos y bioacusticos. Tesis en opcion al Grado Cientifico de Doctor en Ciencias Biologicas. Facultad de Biologia. Universidad de La Habana, Cuba. 141 pp.

Rodriguez A., y R. Alonso (2012): New localities for Eleutherodactylus glamyrus (Anura: Eleutherodactylidae) in Eastern Cuba. Herpetol. Notes 5: 293-295.

Rodriguez A., De la Nuez, D. y R. Alonso (2010): Intraspecific variation in the advertisement call of the cloud-forest frog Eleutherodactylus glamyrus (Anura: Eleutherodactylidae). J. Herpetol. 44: 457-466

Ryan M. J. (2001): Anuran Communication. Washington, DC: Smithsonian Institution Press.

Ryan M. J. (2009): Communication in frogs and toads. En: Squire L.R., Ed., Encyclopedia of Neuroscience. Pp. 1159-1166 Academic Press, Oxford.

Ryan M. J. y A. S. Rand (1993): Species recognition and sexual selection as a unitary problem in animal communication. Evolution 47: 647-657.

Schneider H. y U. Sinsch (2007): Contributions of bioacoustics to the taxonomy of the Anura. En: Heatwole H., Ed. Amphibian Biology. Pp. 2893-2933. Surrey Beatty & Sons, Chipping Norton.

Schwartz, A. (1959): A new species of toad, Bufo cataulaciceps, from the Isla de Pinos and Western Cuba. Proc. Biol. Soc. Washington 72: 109-120.

Schwartz, A. (1974): Eleutherodactylus planirostris (Cope). Cat. Amer. Amphib. Rept. 154: 1-4.

Stock M., P. Bretschneider y W.R., Grosse (2000): The mat ing call and male release call of Bufo raddei Strauch, 1876 with some phylogenetic implications. Russ.J. Herpetol.7(3): 215-226.

Tandy M. y R. Keith (1972): Bufo of Africa. En: Blair, W. F., Ed. Evolution in the genus Bufo. Pp. 119-170. University Texas Press, Austin, Texas.

Trewavas E. (1933): The hyoid and larynx of the Anura. Trans. Roy. Philos. Soc. London 222:401-527.

Vences M., F. Glaw, J. Kohler y K. C. Wollenberg (2010): Molecular phylogeny, morphology and bioacoustics reveal five additional species of arboreal microhylid frogs of the genus Anodonthyla from Madagascar. Contrib. Zool. 79: 132.

Vieites D. R., K. C. Wollenberg, F. Andreone, J. Kohler, F. Glaw y M. Vences (2009): Vast underestimation of Madagascar's biodiversity evidenced by an integrative amphibian inventory. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 106: 8267-8272.

Walkowiak W. (2007): Call production and neural basis of vocalization. En: Narins, P. M ., A. S. Feng, R. R. Fay y A. N. Popper, Eds. Hearing and sound communication in amphibians. pp. 87-112. Springer Science+Business Media, LLC. New York, USA.

Wells K. D. (1977): The social behaviour of anuran amphibians. Anim. Behav. 25: 666-693.

Wells K. D. (1988): The effects of social interactions on anuran vocal behavior. En:. Fritzsch, B., M. J. Ryan, W. Wilczynski, T. E. Hetherington y W, Walkowiak, Eds. The evolution of the amphibian auditory system. pp 433-454. John Wiley and Sons, New York.

Wells K. D. (2007): The ecology and behavior of amphibians. The University of Chicago Press, Chicago and London. 1148pp.

Wells K. D. y J. J. Schwartz (2007): The behavioral ecology of anuran communication. En: Narins, P. M., A. S. Feng, R. R. Fay y A. N. Popper. Eds. Hearing and sound communication in amphibians. Pp. 87-112 Springer Science+Business Media, LLC. New York, USA.

Wiens J. J. (2007): Species Delimitation: New Approaches for Discovering Diversity. Syst. Biol. 56(6):875-878.

Wollenberg K. C., F. Glaw, A. Meyer y M. Vences (2007): Molecular phylogeny of Malagasy reed frogs, Heterixalus, and the relative performance of bioacoustics and colorpatterns for resolving their systematics. Molec. Phylog. Evol. 45: 14-22.

Editor para correspondencia: Dr. Alejandro Barro

Roberto Alonso Bosch

Museo Felipe Poey

Facultad de Biologia

Universidad de La Habana

* Autor para correspondencia: ralonso@fbio.uh.cu
Tabla 1. Tesis defendidas en los ultimos anos en la Facultad
de Biologia de la Universidad de La Habana, que guardan
relacion con la bioacustica de anfibios cubanos.

Table 1. Thesis related to bioacoustics of Cuban amphibians,
presented in the last years in the Faculty of Biology,
University of Havana.

ANO             AUTOR                           TITULO

Tesis de Diploma

2004   Antonio Cadiz Diaz         "Comparacion de las llamadas de
                                  anuncio de cuatro especies de
                                  sapos cubanos (Amphibia: Anura:
                                  Bufonidae)"

2007   Yaima C. Martinez          "Variacion intra-especifica de la
                                  llamada de anuncio y de liberacion
                                  de Bufo peltocephalus (Anura:
                                  Bufonidae)"

2007   Maike Hernandez Quinta     "Llamadas de anuncio y liberacion
                                  de Bufo florentinoi (Anura:
                                  Bufonidae), un endemico de la
                                  Cienaga de Zapata, Cuba"

2007   Daril de La Nuez           "Variacion intraespecifica de la
                                  llamada de anuncio y aspectos
                                  eto-ecologicos de la conducta
                                  vocal de Eleutherodactylus
                                  glamyrus"

2011   Fe Fernandez Zamora        "Divergencia acustica de la
                                  llamada de anuncio de
                                  Eleutherodactylus eileenae (Anura:
                                  Eleutherodactylidae)."

2011   Paola H. Larramendi        "Influencia de la temperatura en
       Castillo                   las emisiones sonoras de cuatro
                                  especies del grupo
                                  Eleutherodactylus auriculatus
                                  (Anura: Eleutherodactylidae) y su
                                  importancia en los estudios
                                  taxonomicos."

2012   Aylin Rodriguez Pozo       "Caracterizacion de los productos
                                  de distorsion de emisiones
                                  otoacusticas en Eleutherodactylus
                                  eileenae (Anura:
                                  Leptodactylidae)."

Tesis de Maestria

2008   Antonio Cadiz Diaz         "Patrones de movilidad y actividad
                                  vocal nocturna en machos de
                                  Eleutherodactylus varleyi en el
                                  Jardin Botanico Nacional de Cuba"

2010   Ariadna Cobo Cuan          "Caracteristicas de los productos
                                  de distorsion de las emisiones
                                  otoacusticas en Eleutherodactylus
                                  Euhyas pinaren-sis (Anura:
                                  Eleutherodactylidae)"

Tesis de Doctorado

2010   Ariel R. Rodriguez Gomez   "Delimitacion de especies
                                  cripticas en Eleutherodactylus
                                  auriculatus (Anura:
                                  Eleutherodactylidae) por metodos
                                  geneticos y bioacusticos"

2011   Roberto Alonso Bosch       "Origen y diversificacion del
                                  genero Peltophryne (Amphibia:
                                  Anura: Bufonidae) en Cuba"
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Author:Alonso Bosch, Roberto
Publication:Revista Cubana de Ciencias Biologicas
Date:Sep 1, 2013
Words:7359
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