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Productividad de cochinilla Dactylopius coccus (Hemiptera: Dactylopiidae) en cladodios de Opuntia ficus-indica (Cactacea) con diferentes tratamientos de fertilizacion.

Productivity of cochineal insects Dactylopius coccus (Hemiptera: Dactylopiidae) reared on cactus pear cladodes Opuntia ficus-indica (cactacea) produced under different fertilization conditions.

INTRODUCCION

La grana o cochinilla Dactylopius coccus Costa (Hemiptera: Dactylopiidae) (Gullan & Cook 2001) parasita principalmente a especies de Opuntia y Nopalea (Flores-Flores & Tekelenburg 1995). Su importancia economica y social radica en que de los cuerpos secos de las hembras adultas se obtiene un colorante natural conocido como acido carminico (AC), empleado en la industria textil, farmaceutica, de cosmeticos y alimentaria (Mendez-Gallegos et al. 2003; Tovar et al. 2005). El AC es uno de los pocos colorantes naturales avalados por la Organizacion Mundial de la Salud en Estados Unidos de America (FAO/OMS 2000) y por la Comunidad Europea para ser utilizado en alimentos (European Union 1989; European Union 1994). El contenido de AC es el principal parametro usado para determinar la calidad comercial del insecto y su precio de venta. Esta caracteristica es la razon fundamental por la que D. coccus tiene un valor mayor en comparacion con la cochinilla silvestre (Dactylopius spp.), cuya concentracion de AC es menor (Flores-Hernandez et al. 2006).

Considerando las perspectivas economicas que la cria comercial de D. coccus puede representar como alternativa de produccion para los habitantes del medio rural en Mexico, durante los ultimos anos se han desarrollado trabajos de investigacion para seleccionar los cultivares mas adecuados para su cria (Tovar et al. 2005; Mendez-Gallegos et al. 2010); para disenar y evaluar diversos sistemas de cria intensiva a nivel comercial (Campos-Figueroa & Llanderal-Cazares 2003; Aldama-Aguilera & Llanderal 2003; Aldama et al. 2005); determinar los factores limitantes de su produccion (Mendez-Gallegos et al. 1993; Montiel 1995; Aldama et al. 2005; Esparza et al. 2008); conocer aspectos de su morfologia y citologia (Ramirez-Cruz et al. 2008; Caselin-Castro et al. 2010; Ramirez-Cruz 2012) y caracterizar su perfil cromatografico (Chavez-Moreno et al. 2010), entre otros estudios.

No obstante, poco se conoce acerca de la influencia de la condicion nutricional de los cladodios sobre el rendimiento y calidad de D. coccus. Tekelenburg (1995) afirma que la fertilizacion organica favorece el establecimiento y calidad del insecto; mientras, Vigueras et al. (1993) senalan que el nitrogeno, azufre y el calcio son innecesarios para la produccion de cochinillas adultas; Tovar et al. (2008) afirman que la concentracion de nitrogeno y zinc favorecen el rendimiento del insecto. En un estudio posterior, Vigueras & Portillo (1995) determinaron que la presencia de azufre, y la ausencia de potasio, nitrogeno y microelementos en el cladodio tienen efectos positivos sobre el contenido de AC; por lo que los resultados obtenidos hasta el momento son poco claros y contradictorios.

Considerando que un incremento en la rentabilidad y calidad de la cochinilla mexicana permitira competir en los mercados internacionales con mayores ventajas, en el presente estudio se evaluo el contenido de nitrogeno, potasio, fosforo, azufre, calcio, fierro, zinc, magnesio y sodio, asi como el grosor de cuticula y el numero de oxalatos de calcio en cladodios de nopal Opuntia ficus-indica L. (Mill.) provenientes de cuatro modalidades de fertilizacion sobre el rendimiento y contenido de acido carminico de D. coccus.

MATERIALES Y METODOS

El trabajo experimental se realizo en condiciones semicontroladas en los invernaderos de la Sociedad de Produccion Rural "Campo Carmin". Las coordenadas de dichas instalaciones son 18[grados]45'17" N y 99011'37" W y se ubican en el municipio de Emiliano Zapata, estado de Morelos, Mexico.

Obtencion del material vegetal. Los cladodios de O. ficus-indica se colectaron en huertos donde se aplicaron diferentes tratamientos de fertilizacion: quimica (Fq), organica (Fo), quimica-organica (Fqo) y sin aplicacion de fertilizante (sF) (Cuadro 1). Los cladodios seleccionados fueron de seis meses de edad, turgentes, sin danos por plagas y enfermedades, y con un tamano aproximado de 40 por 20 cm de largo y ancho, respectivamente.

Sistema de produccion. El sistema de cria empleado fue el de "penca colgada invertida" (cladodio en suspension) en invernadero. El pie de cria inicial del insecto fue provisto por la Sociedad de Produccion Rural "Campo Carmin". El metodo de infestacion utilizado fue el de "penca infestadora". Durante el desarrollo del experimento, los cladodios fueron monitoreados constantemente y, cuando fue preciso, la cochinilla silvestre fue eliminada. Tambien, los problemas de pudricion fueron controlados, mediante la desinfeccion previa de los ganchos con hipoclorito de sodio (Cloralex[R]) 5% y caldo bordeles. La cosecha se realizo por arrastre, mediante una brocha. La cochinilla cosechada se limpio manualmente utilizando pinzas de diseccion para eliminar restos de capullos, secrecion cerosa, ninfas, machos, entre otros.

Se cuantificaron las hembras adultas en oviposicion y posteriormente se obtuvo el peso fresco y peso seco (g), utilizando una balanza analitica OHAUS[R] #EP413-4A.

La muerte y secado del insecto se realizaron en el interior del invernadero utilizando una modificacion del metodo de muerte natural a la sombra post-oviposicion (Mendez-Gallegos 2001).

Determinacion del contenido de acido carminico. La extraccion y cuantificacion del contenido de AC se realizaron por triplicado utilizando la metodologia propuesta por Gonzalez et al. (2002). Inicialmente, los cuerpos secos de las hembras se molieron finamente en un mortero de ceramica. Luego, una cantidad de 0.125 g de cochinilla molida se disolvio en 30 mL de acido clorhidrico (HCl) 2N; sucesivamente, la mezcla se homogenizo durante un minuto en un agitador magnetico marca Mistral-Magnestir Lab Line, modelo 1150[R].

El AC fue extraido a bano de Maria (Clifton[R] SN 68054) a 65 [grados]C durante 35 min, temperatura y tiempo de maxima extraccion de AC; posteriormente, los tubos se enfriaron durante 10 min y, finalmente, las muestras se centrifugaron a 7000 rpm a 4 [grados]C durante 15 min (centrifuga Fisher Scientific Marathon[R] 2100 R). Se realizaron dos extracciones para estimar la cantidad de AC a [lambda] = 494 nm (Spectronic Instruments[R] modelo 4001/4), espectro de maxima absorcion del AC de acuerdo a Gonzalez et al. (2002). Antes de cada lectura se utilizo un blanco de acido clorhidrico 2N.

Analisis quimico de tejido vegetal. Para conocer el estado nutricional de los cladodios de nopal se determinaron las concentraciones de N, K, P, S y Ca, considerado como elementos determinantes de la calidad del AC, de acuerdo con Vigueras & Portillo (1995). Adicionalmente, se determino la concentracion de Fe, Zn, Mg y Na. La metodologia de digestion humeda con mezcla de doble acido se uso para los elementos de N, K, P y Ca; para el caso del S se empleo el metodo de digestion acida simple. Los analisis quimicos de las muestras se realizaron en el Laboratorio de Nutricion Vegetal del Colegio de Postgraduados, Campus Montecillo.

Grosor de cuticula. La variable anatomica grosor de cuticula ([my]m) se registro de acuerdo al metodo propuesto por Tovar et al. (2006). Para ello, se consideraron cuatro muestras de 4 [cm.sup.2] de cada cladodio. A cada muestra se le hicieron cuatro cortes transversales finos. Las cuatro submuestras resultantes se colocaron en cajas Petri con etanol al 70% por 1 h y, posteriormente, se introdujeron a hidroxido de potasio al 10% por 3 h; posteriormente se observaron en microscopio optico (objetivo 10X/ 0.25 ACHRO160/0.17). Las mediciones de cuticula se realizaron utilizando un ocular micrometrico 10XM, que se calibro con un micrometro objetivo.

Determinacion de oxalatos de calcio

La cuantificacion de oxalatos de calcio se realizo mediante la metodologia propuesta por Tovar-Puente et al. (2007). Las determinaciones del numero de cristales de oxalatos de calcio por campo se realizaron utilizando muestras de 4 [cm.sup.2] de la parte media de cada cladodio. Se utilizaron cuatro cladodios de cada tratamiento de fertilizacion como repeticiones.

Diseno experimental. Se utilizo un diseno en bloques completos al azar para reducir y controlar la varianza del error experimental que ocasiona tener el experimento en estantes con diferentes alturas, y para tener mayor precision al realizar la comparacion entre los tratamientos. Los bloques estuvieron representados fisicamente por tres niveles de altura: 0.5 m, 1 m, 1.5 m con respecto al suelo. Cada unidad experimental se conformo por cinco cladodios de nopal, con cuatro repeticiones por tratamiento; tanto los tratamientos como las repeticiones, se distribuyeron completamente al azar. Las variables independientes fueron los tratamientos de fertilizacion de nopal; quimico, organico, quimico-organico y sin aplicacion de fertilizante; y las dependientes, rendimiento de cochinilla, en funcion del numero de hembras y su peso seco (g), y contenido de AC (%).

Analisis estadistico. Se realizo un analisis de varianza (ANDEVA) y los efectos medios se compararon con la prueba de Duncan (p < 0.01) para probar la hipotesis nula de igualdad de efectos (Villalpando et al. 2001). Asimismo, efectuo un analisis de correlacion de Pearson para determinar el grado de asociaciones bivariadas entre la concentracion inicial de elementos quimicos presentes en los cladodios de nopal y el numero de hembras, peso seco, y el contenido de AC de los tratamientos de fertilizacion. Los analisis estadisticos se realizaron mediante el procedimiento GLM del paquete estadistico SAS version 9.3 para Windows (SAS, 2010).

RESULTADOS Y DISCUSION

Influencia de cladodios de O. ficus indica producidos en diferentes tratamientos de fertilizacion sobre el rendimiento de D. coccus. Se encontro efecto altamente significativo de los tratamientos de fertilizacion previa del nopal sobre el numero de hembras por cladodio (p [menor que o igual a] 0.01). El numero de insectos por cladodio fue mayor (785.6) en los cladodios provenientes de parcelas con fertilizacion quimica (Fq) (p [menor que o igual a] 0.01), al de aquellos cladodios con fertilizacion organica (Fo), quimica-organico (Fqo) y sin fertilizante (sF); aunque entre los dos ultimos tratamientos la diferencia estadistica fue no significativa (Cuadro 2).

El numero de hembras por cladodio en los cuatro casos, resulto superior a aquellos registrados por Tovar et al. (2005) y a los observados por Tekelenburg (1995), y Campos-Figueroa & Llanderal-Cazares (2003), quienes obtuvieron 194, y entre 214 y 222 hembras por cladodio, respectivamente. La diferencia entre el numero de hembras de los cladodios con fertilizacion organica y quimica-organica puede estar influida por la aplicacion de abono organico en forma de gallinaza en la modalidad de fertilizacion organica y de estiercol vacuno en la fertilizacion quimica-organica; ya que de acuerdo con Tekelenburg (1995), la fertilizacion organica tiene una influencia positiva sobre los niveles poblacionales de cochinilla, obteniendo mejores resultados con la aplicacion de gallinaza y, en menor grado, con estiercol vacuno, porcino y composta.

El efecto de los tratamientos de fertilizacion previa del nopal sobre el peso seco (g) de la cochinilla por cladodio fue significativo (p [menor que o igual a] 0.01). Sin embargo, la diferencia estadistica entre el peso de cochinilla producida en cladodios provenientes de los tratamientos organico y quimico fue no significativa (Cuadro 3); las diferencias entre estos con el tratamiento sin fertilizacion o con el de fertilizacion quimica-organica si fueron significativas. Todos los promedios obtenidos se encuentran dentro de los valores observados por Mendez (2001), quien registro valores de entre 1 y 2 g de cochinilla seca por cladodio y fueron superiores a los obtenidos por Tovar et al. (2005).

Este estudio demuestra que para fines practicos de estimacion de rendimientos en la cria comercial de la cochinilla, de acuerdo al numero de hembras y peso seco obtenidos, y considerando aquellos cladodios sometidos a fertilizacion organica, se requieren 581 cladodios infestados para obtener un kilogramo de cochinilla seca; mientras que se requieren 23, 81 y 94 cladodios mas de los tratamientos con Fq, sF y Fqo, respectivamente (Figura 1). Influencia del estado nutricional de cladodios sobre el rendimiento de D. coccus. El numero de hembras por cladodio presenta una asociacion positiva significativa (r =.971; p < 0.05) con el contenido de nitrogeno en el tejido vegetal (Cuadro 4). Este resultado coincide con lo registrado por Tovar et al. (2008), quienes senalaron que los contenidos de zinc y nitrogeno en tejido vegetal estan relacionados positivamente con la produccion de cochinilla. En la presente investigacion tambien se observo una correlacion positiva (r = 0.527) entre el contenido de zinc y el numero de hembras por cladodio; sin embargo, es no significativa ap < 0.05.

[FIGURA 1 OMITIR]

Se encontro correlacion positiva significativa (p < 0.05) entre peso seco del insecto y los contenidos de magnesio (r = 0.959), fierro (r = 0.983) y sodio (r = 0.984) presentes en tejido vegetal. Esto significa que conforme aumentaron los contenidos de magnesio, fierro y sodio, tambien hubo un incremento en el peso seco de la cochinilla. Sin embargo, no fue posible encontrar evidencias en este sentido en la literatura, por lo tanto se sugiere realizar estudios mas detallados que involucren estos microlementos.

Influencia del estado nutricional de cladodios sobre la calidad de D. coccus. El contenido de AC de la cochinilla oscilo entre 16.74 y 21.58% para la cochinilla criada en cladodios provenientes de los tratamientos de Fq y la Fqo, respectivamente (Cuadro 5). El contenido de AC de cochinilla cosechada en los cladodios provenientes de parcelas con tratamientos de Fqo, sF y Fo es mayor al minimo requerido para ser considerada cochinilla de primera calidad, de acuerdo a las clasificaciones de la Fundacion Boliviana Exporta y La Joya Eximport EIRL, quienes han establecido porcentajes de AC de 20% y de 19 a 25%, respectivamente. Por otro lado, la cochinilla proveniente de cladodios con fertilizacion quimica se ubica como cochinilla de segunda calidad, mayor a 12% y menor a 19% de AC (http://www.lajoyaeximport.com/cochinilla. html). Los valores de AC obtenidos en esta investigacion fueron superiores a los senalados por Mendez-Gallegos et al. (2010) pero inferiores a los registrados por Rodriguez et al. (2005).

Solo la correlacion negativa (-0.980) entre el porcentaje de AC y el nitrogeno resulto significativa (p [menor que igual a] 0.05). Dicha tendencia concuerda con lo observado por Vigueras & Portillo (1995) quienes mencionaron que la ausencia de nitrogeno, potasio y microelementos aumenta el porcentaje de AC.

Los cladodios provenientes de Fq presentaron el mayor nivel de nitrogeno con 1.02%, pero este elemento tuvo un efecto detrimental sobre el contenido de AC (16.74%). Los cladodios provenientes de Fo con 0.86% de nitrogeno obtuvieron 19.18% de AC. Los cladodios sin fertilizante presentaron 0.59% de nitrogeno y 20.96% AC; mientras que aquellos cladodios con Fqo que tuvieron el nivel menor de nitrogeno (0.51%) registraron la mayor concentracion de AC con 21.58%. Esto indica que a menor contenido de nitrogeno en el cladodio mayor es la concentracion AC. Vale la pena destacar que cuando se planea producir cochinilla para ser utilizada como pie de cria, a mayor contenido de nitrogeno, el numero de hembras por cladodio se incrementa.

Grosor de cuticula y oxalatos de calcio. El tipo de fertilizacion previa a que son sometidos los cladodios influye significativamente sobre el grosor de cuticula (p [less than or equal to] 0.01). Las diferencias entre el grosor de cuticula permitieron conformar dos grupos claramente diferenciados (Figura 2). Por un lado, aquellos cladodios procedentes de los tratamientos con Fo y sF presentaron una cuticula mas gruesa; y por otro lado, los cladodios donde se utilizo fertilizacion quimica y quimica-organica tuvieron cuticula mas delgada. El grosor de cuticula de los cladodios es mayor a los registrados por Tovar et al. (2008) quienes encontraron valores promedio de entre 7.83 y 14.08[micron]m para quince variedades de nopal; asimismo, el grosor de cuticula de todos los tratamientos se encuentran dentro de los valores determinados por Nobel (2003) de 5 a 30[micron]m.

Se encontro efecto significativo de los tratamientos previos de fertilizacion del nopal sobre numero de cristales de oxalatos de calcio (p [menor que igual a] 0.01). El numero de cristales de oxalatos de calcio, presento una tendencia similar a grosor de cuticula, ya que la diferencia entre los tratamientos Fo y sF fue no significativa, pero si de estos con respecto a la Fqo y a la Fq. El promedio mas alto se registro en cladodios provenientes del tratamiento de Fo (34.6 cristales) y la menor (22.0 cristales) por campo correspondio a la Fq. Tovar-Puente et al. (2007) obser varon entre 17.5 y 56.8 cristales en quince variedades de nopal.

[FIGURA 2 OMITIR]

Se registro una correlacion negativa (r = -0.343) entre el grosor de cuticula de los cladodios y el numero de hembras por cladodio. A su vez, el grosor de cuticula presento una correlacion positiva significativa (r = 0.984; p [less than or equal to] 0.01), con el contenido de oxalatos de calcio; es decir, conforme aumenta el grosor de la cuticula tambien aumenta el contenido de oxalatos de calcio. Este aspecto reviste especial importancia y debe ser considerado en la produccion comercial del insecto, ya que influye negativamente sobre el numero de hembras por cladodio. De acuerdo con Mendez-Gallegos et al. (2003) la presencia y grosor de una capa de oxalatos de calcio en la pared de las celulas epidermales, posiblemente impiden la insercion de estiletes mandibulares del insecto, evitando con esto su anclaje y posterior alimentacion.

CONCLUSIONES

Este estudio no permitio generar una recomendacion comun de fertilizacion para la cria intensiva de cochinilla; mientras en aquellos cladodios provenientes de fertilizacion quimica registraron el mayor numero de hembras y como consecuencia un mayor peso seco de cochinilla; en aquellos cladodios a los que se les aplico fertilizacion quimica-organica presentaron los valores mayores de acido carminico.

El contenido de nitrogeno en el cladodio influyo positivamente sobre el numero de hembras; no obstante, este elemento afecto negativamente el contenido de acido carminico.

AGRADECIMIENTOS. Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnologia, al Colegio de Postgraduados Campus Puebla, a la Sociedad de Produccion Rural Campo Carmin, a la Facultad de Ciencias Quimicas y a la Escuela de Biologia de la Benemerita Universidad Autonoma de

Puebla quienes apoyaron y brindaron facilidades para la realizacion de la presente investigacion.

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VIOLETA CORONADO-FLORES, (1) MARIO ALBERTO TORNERO-CAMPANTE, (1) RAMON NUNEZ-TOVAR, (1) JOSE LUIS JARAMILLO-VILLANUEVA (1) Y SANTIAGO DE JESUS MENDEZ-GALLEGOS (2) *

(1) Colegio de Postgraduados, Campus Puebla, km. 125.5. Carr. Fed. Mexico-Puebla. C.P. 72760. Puebla, Puebla.

(2) Colegio de Postgraduados, Campus San Luis Potosi. Agustin de Iturbide # 73. Salinas de Hidalgo, San Luis Potosi. Mexico. <jmendez@colpos.mx>

Recibido: 30/05/2014; aceptado: 09/01/2015
Cuadro 1. Caracteristicas de los
tratamientos de fertilizacion.

Tratamiento   Procedencia                 Fertilizacion

Fqo           Atlixco, Puebla             1% t de urea [ha.sup.-1]
                                          [ano.sup.-1] y estiercol
                                          vacuno dos veces al ano.

Fo            Emiliano Zapata, Morelos    1 L NUTRIPRO forte[R] en
                                          200 L de agua [ha.sup.-1]
                                          [mes.sup.-1]; ademas de una
                                          aplicacion anual de
                                          estiercol vacuno y
                                          gallinaza.

Fq            Atlixco, Puebla             1 1/2 t urea [ha.sup.-1]
                                          [ano.sup.-1].

sF            Villanueva, Zacatecas       Ninguna.

Cuadro 2. Influencia de la fertilizacion previa del nopal
sobre el numero de hembras adultas de cochinilla por cladodio.

Tratamiento   Promedio de hembras
               [cladodio.sup.1]

Fq                  785.6a
Fo                  626.0b
Fqo                 411.1c
sF                  366.0c

Medias con distinta letra son significativamente
diferentes (Duncan a p [menor que o igual a] 0.01).

Cuadro 3. Peso seco promedio de hembras de
cochinilla en cladodios provenientes de
diferentes tratamientos de fertilizacion.

Tratamiento   Peso seco promedio

(g)
Fo            1.72a
Fq            1.66a
sF            1.50b
Fqo           1.48b

Medias con distinta letra son
significativamente diferentes (Duncan
a p [menor que o igual a] 0.01).

Cuadro 4. Concentracion inicial de macro y micro
elementos en cladodios de diferentes tratamientos
de fertilizacion.

Elemento           Fq      Fqo       Fo       sF

N           %     1.02     0.51     0.86     0.59
P          ppm   1467.0   587.7    1789.0   1477.1
            %     0.15     0.06     0.18     0.15
K          ppm   19675    5766.8   11389    27179
            %     1.97     0.58     1.14     2.72
Ca         ppm   26746    12572    65637    43798
            %     2.67     1.26     6.56     4.38
Mg         ppm   23622    11105    37021    14391
            %    2.362    1.111    3.702    1.439
Fe         ppm   47.48    21.44    53.30    30.28
            %    0.005    0.002    0.005    0.003
Zn         ppm    88.5     48.3    147.1     72.6
            %    0.009    0.005    0.015    0.007
Na         ppm   277.52   222.75   308.74   240.42
            %    0.028    0.022    0.031    0.024

Cuadro 5. Acido carminico (AC) presente en D. coccus,
criada en cladodios producidos con diferentes
tratamientos de fertilizacion.

Tratamiento de fertilizacion    % AC

Fqo                             21.58
sF                              20.96
Fo                              19.18
Fq                              16.74
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Author:Coronado-Flores, Violeta; Tornero-Campante, Mario Alberto; Nunez-Tovar, Ramon; Jaramillo-Villanueva,
Publication:Acta Zoologica Mexicana (nueva serie)
Date:May 1, 2015
Words:4881
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