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Primer registro de Scleroderma bovista (Boletales, Sclerodermataceae) para Colombia.

First record of Scleroderma bovista (Boletales, Sclerodermataceae) for Colombia

Introduccion

El genero Scleroderma Pers., pertenece a la familia Sclerodermataceae Corda, suborden Sclerodermatineae Binder & Bresinsky, orden Boletales E.J. Gilbert, (Hughey et al. 2000; Binder & Bresinsky 2002; Louzan et al. 2007; Wilson et al. 2011). Este grupo de hongos gasteroides comunmente conocido como bejines, hongos polvera o bolas de tierra (Jeffries 1999; Wright & Alberto 2006), se caracterizan por presentar basidiomas globosos, subglobosos o piriformes; sesiles, pseudostipitados o con estipite bien desarrollado; de habito epigeos a subepigeos, raramente hipogeos y microscopicamente mostrando basidiosporas globosas reticuladas o equinuladas (Guzman 1970; Sims et al. 1995; Giachini et al. 2000; Cortez et al. 2011; Nouhra et al. 2012; Yousaf et al. 2012; Guzman et al. 2013).

La mayoria de las especies del genero Scleroderma forman ectomicorrizas (ECM), por lo que cumplen un importante rol en el mantenimiento y funcion de los ecosistemas forestales (Jeffries 1999). Protegen de lesiones de patogenos y de enfermedades a las raices de los arboles con las que mantienen la asociacion mutualista (Marx & Bryan 1969; Dighton 2003), ademas, posibilitan el desarrollo y crecimiento de algunas especies arboreas (Jeffries 1999; Binder & Hibbett 2006; Watling 2006; Newbound et al. 2010), por lo que son utilizadas a nivel comercial como inoculo en plantaciones de Eucalyptus LHer., y Pinus L., (Trappe 1962; Chu-Chou 1979; Richter & Bruhn 1989; Dell et al. 1994; Lu et al. 1998; Chen et al. 2000; Rincon et al. 2001).

Scleroderma se distribuye en todo el mundo, desarrollandose en ecosistemas templados, subtropicales y tropicales (Guzman et al. 2013; Montagner et al. 2015). Para Colombia, de acuerdo a Vasco-Palacios y Franco-Molano (2013) el genero esta representado por tres especies: S. albidum Pat. & Trab., reportada para el departamento de Cundinamarca (Guzman 1970; Guzman & Varela 1978), S. areolatum Ehrenb., hallada en los departamentos de Antioquia y Boyaca, y S. citrinum Pers., observada en el departamento del Caqueta (Vasco-Palacios & Franco-Molano 2013). A pesar de lo anterior, el conocimiento sobre la diversidad, ecologica y distribucion geografica del genero sigue siendo limitado en el pais. Por lo tanto, el objetivo de este estudio es reportar por primera vez a Scleroderma bovista Fr., para Colombia, un nuevo representante del grupo que se desarrolla en la zona urbana de la ciudad de Bogota.

Material y metodos

Area de estudio.--Se realizo una exploracion en octubre de 2016, aplicando un muestreo ad libitum en las zonas verdes de la Universidad Pedagogica Nacional (UPN), sede Bogota, localizada al noreste de la ciudad, a 2573 m de altitud, 04[grados]39'30.48"N, 74[grados]03'30.515"W, departamento de Cundinamarca (Figura 1).

La zona de vida (Holdridge et al. 1971) del lugar de estudio corresponde a un bosque humedo montano bajo (bh-MB). La zona presenta una temperatura promedio anual de 14 [grados]C y una precipitacion promedio anual de 1200 mm, con un regimen de distribucion bimodal, donde las mayores precipitaciones suceden en abril y octubre, mientras que en enero y julio se presentan las menores lluvias. Con un area de aproximadamente 23040 [m.sup.2], el lugar posee una topografia plana donde el 20% corresponde a zonas verdes, cuya vegetacion arborea nativa y exotica esta representada por Croton bogotanus Cuatrec., Ficus soatensis Dugand, Fraxinus chinensis Roxb., Ilex kunthiana Triana, Phoenix canariensis Hort. ex Chabaud, Pinus radiata D. Don, Prunus serotina Ehrh., Roystonea regia (Kunth) O.F. Cook, Salix humboldtiana Willd., Sambucus nigra L., Senna viarum (Little) H.S. Irwin & Barneby y Syzygiumpaniculatum Banks ex Gaertn. Estas zonas son intervenidas cada 15 dias por la comunidad universitaria mediante actividades de siembra, limpieza de basura y hojarasca, como parte del proyecto denominado Campana de Recuperacion de los Espacios Verdes UPN.

Recolecta y determinacion.--Se recolecto, fotografio y describio macroscopicamente un basidioma de S. bovista siguiendo lo propuesto por Brundrett et al. (1996). Se utilizo el atlas de Kornerup y Wanscher (1978) para la citacion de los colores. Las observaciones microscopicas se realizaron en un microscopico de luz Olympus CX31 y DMS 653 (sistema digital), montando las muestras en KOH al 5%, rojo Congo al 1% y azul de lactofenol al 1%. La medicion de las basidiosporas incluyo la ornamentacion y se realizo de acuerdo a la metodologia de Franco-Molano et al. (2000). Para la determinacion taxonomica se utilizaron los trabajos de Guzman (1967), Guzman (1970), Cunningham (1979), Dominguez de Toledo (1989), Sims et al. (1995), Nouhra et al. (2012) y Guzman et al. (2013). La citacion del nombre cientifico correspondio a la informacion ofrecida por el sistema de clasificacion Index Fungorum (http:// www.indexfungorum.org). El especimen fue depositado en el Herbario de la Universidad Pedagogica Nacional (HUPN), sede Bogota, acompanado de etiquetas de referencia con datos de localidad, fecha, colector y numero de coleccion.

Taxonomia

Scleroderma bovista Fr.

Syst. mycol. (Lundae) 3(1): 48 (1829) (Figura 2)

Scleroderma verrucosum subsp. bovista (Fr.) Sebek, Sydowia 7(1-4): 177 (1953)

Scleroderma verrucosum var. bovista (Fr.) Sebek, Fl. CSR, B-1, Gasteromycetes: 570 (1958)

Tuber fuscum Corda, Icon. fung. (Prague) 1: 25 (1837)

Scleroderma fuscum (Corda) E. Fisch., in Engler & Prantl, Nat. Pflanzenfam., Teil. I (Leipzig) 1**: 336 (1900)

Basidioma: 4.5 cm de diametro, 3.8 cm de alto, epigeo, globoso a subgloboso, ligeramente aplanado, superficie lisa, con algunas grietas en la parte inferior, con rizomorfos agrupados en la base que se acompanan de abundante micelio compacto que asemeja un pseudoestipite corto. Peridio: hasta 0.1 cm de grosor, superficie carnosa y suave en fresco, marron amarillento (4B8) a marron oscuro (4D8), con algunas areas amarillo rojizas (4C3) a naranja marron (4C4). Dehiscencia: ruptura irregular en la parte superior del exoperidio. Gleba: carnosa, color grisaceo oliva (3E5), con algunas areas marron rojiza oscura, de consistencia polvorienta. Contexto: menor a 0.2 cm de grosor, ligeramente rubescente. Basidiosporas: (11.4-) 12.3-14.0 (-16.5) pm de diametro incluyendo ornamentacion, globosas, reticuladas con espinas, color marron amarillentas a marron oscuras en KOH, reticulo de 1.0-2.0 pm de largo, grueso, irregular, fragmentado. Basidios: no observados. Peridio: dividido en dos capas, capa externa con hifas hialinas, 4.5-6.0 [micron]m de diametro, fibuladas, lisas; capa interna con hifas hialinas, 4.1-5.7 [micron]m de diametro, fibuladas, con paredes gruesas, color marron amarillentas; hifas conductoras de hasta 4.0 [micron]m de diametro, asociadas con las peridiales.

Material examinado: COLOMBIA. Cundinamarca. Bogota D.C., UPN, 04[grados]39'30,48"N, 74[grados]03'30.515"W, 2573 m, (22 Oct 2016), C. Pinzon-O. Pinzon-O. 233 (HUPN).

Habito y habitat: se desconoce como llego S. bovista a las zonas verdes de la UPN. El basidioma se encontro solitario sobre tierra humeda, sin ninguna especie arborea proxima. Lo que indicaria un desarrollo como saprofito y no como ectomicorriza, condicion infrecuente que ya ha sido propuesta por Jeffries (1999) y Wright & Alberto (2006). Sin embargo, no se descarta que esta especie sea hallada en otras zonas urbanas y naturales de Colombia formando ectomicorrizas.

Distribucion: S. bovista tiene una amplia distribucion. Guzman & Ramirez-Guillen (2010) la registraron para Nepal. En Norteamerica se hallo en Estados Unidos (Guzman 1970) y Mexico (Frutis & Guzman 1983; Guzman-Davalos & Guzman 1985; Cortes-Perez 2011). Fries (1829) y Calonge et al. (2005) la registraron para Centroamerica, en Costa Rica. En Suramerica se ha observado en Brasil (Giachini et al. 2000; Gurgel et al. 2008; Cortez et al. 2011) y Argentina (Wright & Alberto 2006; Nouhra et al. 2012). Este trabajo reporta por primera vez a la especie en Colombia, en ambientes urbanos con alto impacto antropico.

Observaciones taxonomicas: las descripciones macroscopicas y microscopicas concuerdan bien con las reportadas para Argentina (Wright & Alberto 2006; Nouhra et al. 2012), Mexico (Guzman et al. 2013) y Brasil (Cortez et al. 2011), no obstante, la dimension del basidioma Colombiano no alcanzo el limite superior (7 cm de diametro) registrado por NOUHRA et al. (2012). Aun asi, las medidas del nuevo registro se encuentran dentro de los rangos senalados por Nouhra et al. (2012) (2.0-7 cm) y Guzman et al. (2013) (1.0-4.5 cm).

La presencia de un peridio liso de color marron amarillento, con algunas areas rojizas marron oscuro y esporas de (11-) 12-14 (-16) [micron]m o (10-) 11-13 (-18) [micron]m de diametro, con un reticulo bien desarrollado, delimitan a S. bovista de otras especies (Nouhra et al. 2012, Guzman et al. 2013). Sin embargo, macroscopicamente podria confundirse con S. patagonicum Nouhra & Hern. Caff., y S. albidum Pat. & Trab., pero estas especies poseen basidiosporas equinuladas y no reticuladas (Nouhra et al. 2012). Tambien se ha senalado su similitud con S. macrorrhizon Wallr., (Guzman 1967; Guzman 1970). Si bien, esta especie posee basidiosporas reticuladas y una base de micelio compacto que asemeja un pseudoestipite como S. bovista, las dimensiones de las basidiosporas de S. macrorrhizon oscilan entre 10-13 [micron]m de diametro, siendo mucho menores a las descritas para S. bovista, (Nouhra et al. 2012; Guzman et al. 2013). Guzman (1970) senalo que S. dictyosporum Pat., exhibe basidiosporas reticuladas con dimensiones de 8.8-13.6 pm de diametro, donde la ornamentacion mide 1.9 a 3.5 pm de largo, caracteristicas similares a S. bovista, sin embargo, la ornamentacion de esta ultima es mas pequena (<2 [micron]m) y no es continua como en S. dictyosporum. Finalmente S. meridionale Demoulin & Malencon., tambien tiene basidiosporas reticuladas, pero estas poseen dimensiones menores a las registradas para S. bovista (Rusevska et al. 2014).

Discusion

La aparicion de S. bovista en ambientes urbanos no es nuevo. Pegler et al. (1995), Nouhra et al. (2012) y Guzman et al. (2013) senalaron que la especie se desarrolla en jardines, parques y pastizales. Tambien se ha observado como ectomicorriza en bosques de Carya Nutt., (Powell et al. 1968; Marx & Bryan 1969; Marx 1972;), Pinus L. (Richter & Bruhn 1989; Nouhra et al. 2012; Guzman et al. 2013), Populus L. (Jakucs & Agerer 1999), Cedrus Trew, Betula L. y Quercus L. (Nouhra et al. 2012). Por lo anterior, S. bovista ha sido usada como inoculo en explotaciones forestales comerciales (Richter & Bruhn 1989; Chen et al. 2006; Nouhra et al. 2012), ya que aumenta la capacidad de absorcion del sistema radicular y protege de patogenos a los arboles con que se asocia, al producir antibioticos (Marx & Bryan 1969).

A pesar de que se ha comprobado la disminucion de especies fungicas en todo el mundo a causa de la actividad antropica y el crecimiento urbano (Watling 2005; Newbound et al. 2010). El proceso de urbanizacion tambien ha posibilitado en muchos casos, sistemas ecologicos con interacciones complejas (Newbound et al. 2010), que a pesar de su tamano, proporcionan habitats capaces de albergar una diversidad fungica considerable como lo demuestra el estudio de Lopez-Quintero et al. (2011).

Los macromicetos poseen una gran capacidad de adaptacion, proliferan en variedad de sustratos de diferentes habitats naturales (Dix & Webster 1995), pero tambien en ambientes perturbados o transformados por la actividad humana, como son los bosques y jardines de las zonas urbanas (Kurup et al. 2000; Cousin et al. 2003; Dighton et al. 2004; Schmidt 2007; Gorman & Fuller 2008).

De acuerdo a Lopez-Quintero et al. (2011) la micota que se desarrolla en estas areas, puede ser facilmente estudiada por el asequible acceso a los lugares. Sin embargo, en Colombia estas areas han sido subvaloradas micologicamente y escasamente exploradas. De las 1265 especies de hongos reportadas para el pais (Soto-Medina & Bolano-Rojas 2013; Vasco-Palacios & Franco-Molano 2013; Palacio et al. 2015; Lombana-Alvarez et al. 2016), solo el 3% (38 especies) ha sido registrado en ambientes urbanos. Pulido (1983) reporto cuatro en el campus de la Universidad Nacional de Colombia, sede Bogota, Anonimo (2000) hallo seis en zonas residenciales de la ciudad de Medellin y en el Jardin Botanico Joaquin Antonio Uribe y 28 fueron registradas en el campus de la Universidad de Antioquia (Lopez-Quintero et al. 2011).

El campus de la UPN esta conformado en su mayoria por concreto, lo que genera condiciones limitantes para el desarrollo y crecimiento de S. bovista. Sin embargo, la existencia de pequenos fragmentos de zonas verdes, con tierra abonada y especies arboreas, ofrecen la materia organica suficiente para que la especie se adapte en el lugar.

Es importante senalar que zonas como jardines, parques locales y fragmentos de bosques dentro de las areas urbanas, no solo son importantes como lugares que ofrecen espacios recreativos con estetica paisajistica (Re et al. 2011). Ademas, proveen de servicios ambientales como regulacion del microclima, amortiguacion del ruido, mejoramiento de la calidad del aire (Urcelay et al. 2012) y son habitats potenciales para el mantenimiento y conservacion de la biodiversidad urbana (Werner & Zahner 2009; Nilon 2011). Si la permanencia de estos ambientes no se garantiza y por el contrario se modifica el habitat restante, los macromicetos capaces de adaptarse a las condiciones limitantes de estos lugares seran privados del sustrato y desapareceran.

Este trabajo registra por primera vez a S. bovista para Colombia en un bh-MB con alto impacto antropico e incrementa a cuatro los representantes del genero en el pais. Si bien, los ambientes urbanos hacen parte de la vida cotidiana del humano citadino, son areas que guardan una diversidad fungica que no debe ser subestimada. Por ello, es necesario continuar estudiando la micota urbana, mas cuando estas zonas en Colombia estan submuestreadas. Cualquier esfuerzo que aporte informacion sobre el tema, por pequeno que sea, es de gran importancia para el reconocimiento de la micota del pais.

doi: http://dx.doi.org/10.15381/rpb.v25i4.14550

Agradecimientos

Los autores agradecen a los miembros del Herbario de la Universidad Pedagogica Nacional (UPN), sede Bogota, por la ayuda logistica y el prestado de literatura. A la licenciada Andrea Castiblanco Zerda, al herbario del Departamento de Biologia de la Universidad Pedagogica Nacional y a los evaluadores por los comentarios criticos al manuscrito.

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Cesar Augusto Pinzon-Osorio (1) *, Jonas Pinzon-Osorio (2)

(1) Herbario Universidad Pedagogica Nacional UPN. Linea de Investigacion Ensenanza y Aprendizaje de la Botanica. Departamento de Biologia. Facultad de Ciencia y Tecnologia, (UPN), sede Bogota. Colombia. Calle 72 No. 11-86.

(2) Program Human Ecology. Bachelor of Science. College of the Atlantic. COA. Maine. U.S.A. 105 Eden Street. Bar Harbor, ME 04609.

* Autor para correspondencia.

Email Cesar A. Pinzon-Osorio: capinzono@unal.edu.co.

Email Jonas Pinzon-Osorio : jpinzonosorio@coa.edu

Presentado: 26/04/2018

Aceptado: 28/10/2018

Publicado online: 07/12/2018

Informacion sobre los autores:

CPO tomo las fotografias y realizo la recoleccion del escocarpo con su respectiva descripcion macro y microscopica. CPO y JPO analizaron y compararon los datos de campo y laboratorio, cotejandolos con informacion de la literatura especializada. JPO construyo el abstract.

Los autores no incurren en conflictos de intereses.

Leyenda: Figura 1. Localidad donde se recolecto a Scleroderma bovista. A. Colombia, departamento de Cundinamarca (*). B. Ubicacion de la Universidad Pedagogica Nacional, ciudad de Bogota (*). C. Zona verde donde fue hallada la especie.

Leyenda: Figura 2. Scleroderma bovista. A. Basidioma maduro con detalle del peridio. B. Detalle de la gleba. C. Basidiosporas reticuladas. Lineas A, B = 3.0 cm; C = 20 [micron]m.
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Title Annotation:NOTA CIENTIFICA
Author:Pinzon-Osorio, Cesar Augusto; Pinzon-Osorio, Jonas
Publication:Revista peruana de biologia
Date:Dec 1, 2018
Words:4512
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