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Preferencia de tamano de presa en seis especies de Chrysopidae (Neuroptera) sobre Diaphorina citri (Hemiptera: Liviidae).

Prey size preference for Diaphorina citri (Hemiptera: Liviidae) in six Chrysopidae species (Neuroptera)

Introduccion

El psilido asiatico de los citricos, Diaphorina citri (Kuwayama, 1908) (Hemiptera: Liviidae), es el principal vector de la bacteria Candidatus Liberibacter spp., patogeno asociado a la enfermedad de los citricos conocida como Huanglongbing (HLB) (Xu et al. 1990; Huang et al. 1990; Bove 2006; Batool et al. 2007). A nivel mundial, esta enfermedad es considerada como la mas devastadora de este cultivo (De Graca 1991; Bove 2006; Gottwald 2010). Ca. L. asiaticus es el patogeno predominante en el continente americano (Bassanezi et al. 2011); su presencia en la citricultura mexicana fue confirmada en julio de 2009 (SENASICA 2012), cinco anos despues de haberse detectado se encuentra distribuido en mas de la mitad de las zonas citricolas del pais (SENASICA 2014). En Mexico, D. citri es el unico vector reconocido de esta bacteria (SENASICA 2012) y su manejo se realiza mediante un esquema regional que integra tanto el control quimico, cultural y biologico (Flores et al. 2010). Este ultimo se realiza por medio de la liberacion masiva del parasitoide Tamarixia radiata (Waterston) (1922) (Hymenoptera: Eulophidae) (Vizcarra-Valdez et al. 2013) en areas urbanas, huertos organicos, y en lugares de dificil acceso para realizar aplicacion de insecticidas (Sanchez et al. 2011). Lopez-Arroyo et al. (2008) y Cortez-Mondaca et al. (2011) han senalado la presencia de numerosos depredadores que atacan a D. citri en plantaciones de citricos, entre los que sobresalen algunas especies de Chrysoperla y Ceraeochrysa (Neuroptera: Chrysopidae).

Las larvas de crisopidos son utilizadas en el control biologico de diversas plagas en campos e invernaderos de diferentes regiones del mundo (Tauber et al. 2000; New 2001; Huang y Enkergaardn 2010). Especies como C. rufilabris y Ce. valida presentan tolerancia a insecticidas (Hurej y Dutcher 1994; Michaud 2004; Gonzales 2014), asi mismo se ha registrado una alta capacidad de depredacion sobre D. citri en laboratorio y campo (Cortez-Mondaca et al. 2011; Pacheco-Rueda et al. 2012), lo cual es una caracteristica de interes como potencial agentes de control biologico contra el psilido asiatico de los citricos. Para proporcionar mayor sustento experimental en el presente estudio se exploro la preferencia de presa en las especies Chrysoperla comanche (Banks, 1938), Chrysoperla externa (Hangen, 1861), C. rufilabris (Burmeister, 1839), Ceraeochrysa cincta (Schneider, 1851), Ce. claveri (Navas, 1911) y Ce. valida (Banks, 1895) sobre los distintos instares ninfales de D. citri.

Materiales y metodos

Los experimentos se realizaron de mayo de 2012 a mayo de 2013 en el Departamento de Entomofagos del Centro Nacional de Referencia de Control Biologico (CNRCB), SENASICA, SAGARPA, ubicado en Tecoman, Colima, Mexico. Las crias de los depredadores y las unidades experimentales se mantuvieron en condiciones controladas (25 [+ o -] 2 [grados]C con 60-70% de HR y un fotoperiodo de 16:8 h (L:O)).

Obtencion del depredador y la presa. Las evaluaciones de crisopidos incluyeron las seis especies encontradas con mayor frecuencia en citricos de Mexico: Chrysoperla externa, C. rufilabris, C. comanche, Ceraeochrysa cincta, Ce. claveri y Ce. valida. La cria de las primeras cuatro especies se inicio con especimenes provenientes de colonias establecidas en el Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agricolas y Pecuarias (INIFAP) Campo Experimental, General Teran, Nuevo Leon; mientras que el material parental de Ce. valida se proporciono por el laboratorio de entomofagos del Centro Nacional de Referencia de Control Biologico (CNRCB), de un pie de cria establecido desde 2011; finalmente la cria de Ce. claveri se inicio en abril del 2013 con individuos colectado en huertos de limon mexicano, en Tecoman, Colima.

Los adultos de crisopas se criaron en cilindros de PVC (25 cm de alto y 12 cm de diametro), siguiendo la metodologia de Alexander et al. (2001), con una dieta artificial basada en la formula de Hassan y Hagen (1978) y una fuente de agua provista por una esponja humeda. Para facilitar la cria y evitar canibalismo entre larvas, los huevos depositados en los cilindros se colocaron individualmente en celdas plasticas (1 cm3 por celda) en rejillas de 100 celdas c/u, estas se cubrieron y pegaron con tela organdi. La dieta larval consistio exclusivamente de huevo refrigerados de Sitotroga cerealella (Oliver, 1789) (Lepidoptera: Gelechiidae) proporcionados cada tercer dia sobre la tela que cubria la rejilla. Las ninfas de D. citri utilizadas en los experimentos, se obtuvieron de una cria establecida desde 2009 en condiciones de invernadero dentro de las instalaciones del CNRCB sobre plantas de Murrayapaniculata (L.) Jack. (Sapindales: Rutaceae) sin aplicaciones de insecticidas. El proceso de produccion de la plaga se describe en Sanchez-Gonzalez y Arredondo-Bernal (2011).

Condiciones generales de los experimentos. La unidad experimental (= arena) consistio en una caja Petri de plastico de 4 cm de diametro con tres perforaciones laterales de 0,5 cm, cubiertas con tela organdi para permitir la ventilacion. En el interior de la caja Petri se coloco un disco de papel filtro humedecido, sobre el cual se dispuso un disco de 4 cm de diametro de hoja de limon persa, Citrus aurantifolia (Christm) (Sapindales: Rutaceae). Dicho material foliar provino de arboles de citricos libres de aplicacion de insecticidas. Dentro de esta arena se colocaron ninfas de D. citri, cuya cantidad dependio del tratamiento a evaluar. La arena se complemento con una larva de crisopa de 24 a 48 h de edad (el instar dependio del tratamiento a evaluar) y con ayuno por 6 h antes de iniciar el experimento; se establecio este tiempo de ayuno considerando los resultados de pruebas preliminares, que mostraban que era suficiente para que las especies evaluadas nuevamente mostraran apetencia por las presas ofrecidas. La presa se proporciono solo una vez, por lo que no existio reemplazo de alimento. Los experimentos se realizaron en dos bloques, en el primero se trabajaron las especies de Chrysoperla y en el segundo las de Ceraeochrysa. Debido a esto, las comparaciones estadisticas se realizaron solo entre especies del mismo genero. El criterio de consumo para todos los experimentos consistio en que los organismos presa (ninfas de D. citri) presentaran signos evidentes de depredacion (cuerpo de la ninfa colapsado y generalmente en forma de "V").

Experimento de no opcion. El diseno experimental fue completamente al azar, se incluyo nueve tratamientos (ver Tabla 1 para Chrysoperla y Tabla 3 para Ceraeochrysa) con 10 repeticiones. Cada tratamiento consistio de las combinaciones de una larva del depredador y un tamano de presa, dichos tamanos se establecieron con base al estado de desarrollo del insecto: a) ninfas pequenas (instares I y II), b) ninfas medianas (instares III y IV) y c) ninfas grandes (instar V). Adicionalmente, se establecio un testigo de cada tamano de presa excluyendo al depredador para descartar mortalidad debido a manipulacion. En cada unidad experimental, se colocaron 90 ninfas de D. citri con un pincel de cerdas finas sobre la superficie del disco de hojas de citrico. Se consideraron 15 minutos para su establecimiento sobre la superficie del disco; posteriormente, se introdujo la larva de crisopa en cada caja Petri. Los organismos se mantuvieron en condiciones controladas, luego se retiraron los crisopidos para poder contabilizar las presas depredadas.

Experimento de opcion. Se utilizo un diseno completamente al azar con nueve tratamientos que resultaron de las combinaciones de los tres instares larvales con las tres especies de crisopas por genero. La preferencia de presa (indice de Manly's) de cada instar larval de crisopa se evaluo con todos los instares ninfales de D. citri ofrecidos simultaneamente en la misma arena. Para ello, en cada unidad experimental se colocaron 18 individuos de cada instar ninfal (90 individuos totales), posteriormente se permitio por 15 min que las ninfas se establecieran sobre la superficie del disco de citrico. En seguida se introdujo una larva del depredador de primer, segundo o tercer instar; adicionalmente, se establecio un grupo testigo que consistio en 18 ninfas de cada instar de D. citri sin el depredador. Tanto el tratamiento como su testigo contaron con 10 repeticiones. Los organismos se introdujeron en una camara bioclimatica, despues se retiraron las crisopas para poder contabilizar las presas depredadas.

Analisis estadistico. En el experimento de no opcion, el analisis de datos de consumo se realizo mediante el programa estadistico SAS version 9,0 (SAS Institute 2004). Los residuales del modelo estimado se utilizaron para comprobar los supuestos de normalidad, posteriormente se realizo una transformacion arcoseno de los porcentajes de consumo para cumplir con los supuestos del modelo. El consumo total de presas por cada instar larval se analizo mediante un ANOVA; seguida de una prueba de comparacion de medias de Tukey ([alfa] = 0,05).

El analisis estadistico del experimento de opcion, se realizo mediante el programa estadistico SAS version 9,0 (SAS Institute 2004). La preferencia de presa se analizo a traves del calculo del indice de preferencia de Manly (P), con la ecuacion propuesta por Huang y Enkegaard (2010):

[[beta].sub.1] = Log([e.sub.1]/[A.sub.1]/Log ([e.sub.1]/[A.sub.1]) + Log ([e.sub.2]/[A.sub.2]) + Log ([e.sub.3]/[A.sub.3]) + Log ([e.sub.4]/[A.sub.4]) + Log ([e.sub.5]/[A.sub.5])

Donde,

[[beta].sub.1]= preferencia de presa de tipo 1, [e.sub.1] al [e.sub.5] = numero de presas restantes de Tipo 1 al Tipo 5 del tratamiento. [A.sub.1] a [A.sub.5] = numero de presas ofrecidas de Tipo 1 al Tipo 5, el cual correspondia a los cinco instares ninfales de

D. citri.

Se realizo una prueba individual no parametrica de signo, para cada indice, donde la prueba de hipotesis fue; Ho: P < 0,20, indica que no hay preferencia de presa entre los instares ninfales de D. citri y Ha: [beta] [mayor que o igual a] 0,20, este indica que existe preferencia ([alfa] = 0,05).

Resultados

Preferencia de presa en Chrysoperla. Los tres instares larvales de las especies de Chrysoperla evaluadas se alimentaron de todos los tamanos de ninfas de D. citri ofrecidos (P < 0,001). Los resultados de la prueba de no opcion mostraron que en la mayoria de las combinaciones existio diferencias significativas, en el numero de presas consumidas, donde C. externa, con frecuencia, presento valores superiores a las otras dos especies. El tercer instar larval, en todas las especies depredadoras, fue la mas voraz en consumir ninfas de tamano mediano y grande de D. citri. La cantidad de presas pequenas consumidas en casi todas las especies de Chrysoperla fue mayor conforme se incremento el estado de desarrollo de la larva; excepto en C. externa donde no se detecto diferencias significativas en el consumo por tamanos de larvas (Tabla 1). Las larvas de primer instar depredaron menos de 71% de las 90 presas ofrecidas en 6 h, mientras que las del tercer instar consumieron mas de 86% de las presas ofrecidas.

El consumo de presas medianas presento diferencias, registrandose que el tercer instar larval de las especies de Chrysoperla, depredaron la mayor cantidad de presas ([mayor que o igual a] a 75 ninfas), lo cual no difirio entre las tres especies (P = 0,01).

En presencia de ninfas grandes, la diferencia en consumo fue notoria entre los diferentes instares larvales; las larvas del tercer instar consumieron mas de 80% de las presas ofrecidas, lo que contrasta con el consumo de las larvas del primer instar que fuera el 42% del total de estas presas ofrecidas.

Indice de preferencia de presa en Chrysoperla. Las larvas de las especies de Chrysoperla estudiadas presentaron diferencias significativas en la preferencia de presa (P < 0,0001) con base en el indice de Manly (P). Las larvales de las tres especies prefirieron alimentarse de ninfas I y II de D. citri. El indice de preferencia presento un valor mas equilibrado en el tercer instar larval que oscilo entre 0,13 a 0,30; mientras que en el primer instar larval vario entre 0,02 a 0,42, y el segundo instar larval fue de 0,03 a 0,38 (Tabla 2). Las larvales de C. rufilabris prefirieron alimentarse de ninfas pequenas, mientras que en C. externa, se registro una preferencia general por ninfas I y II, la larva del segundo instar tambien mostro una preferencia hacia ninfa III.

Preferencia de presa en Ceraeochrysa. Los instares larvales de las especies de Ceraeochrysa presentaron diferencias en el consumo de ninfas de D. citri solo de las medianas y grandes (P < 0,001) (Tabla 3). Tambien se observo que el instar larval dos, en las tres especies, consumio por igual las ninfas de todos los tamanos. En Ce. cincta y Ce. claveri el tercer instar larval fue el mas voraz en las pruebas de no opcion al ofrecerles ninfas pequenas (consumo > 82%) y grandes (72%). Las larvas del primero y tercer instar de Ce. valida consumieron practicamente el mismo numero de ninfas pequenas (> 87%), medianas (> 65%) y grandes (> 43%). Al comparar el consumo de presas de tamano similares dentro del mismo instar larval del depredador, se destaca que Ce. valida fue la especie que presento los consumos mas bajos de presas; incluso en presencia de presas grandes la larva tres de Ce. valida depredo 50% menos que las otras especies.

Indice de preferencia de presa en Ceraeochrysa. En las pruebas de opcion de presa, el consumo de ninfas de D. citri por instar fue diferente entre las especies de Ceraeochrysa (P < 0,001). Los diferentes instares larvales de las tres especies del depredador presentaron una tendencia a depredar las ninfas I y II. El tercer instar larval de todas las especies registro variaciones en el consumo de presas; por ejemplo, en Ce. cincta presento un indice de 0,21 en ninfas I y V, y la menor preferencia se registro en ninfa II (0,17). En Ce. valida se determino un indice de preferencia de 0,11 sobre la presa menos preferida (ninfa IV) y 0,34 en la mas preferida (ninfa I); en cambio, Ce. claveri fue de 0,15 sobre la presa menos preferida (ninfas III y IV) y 0,34 en la mas preferida (ninfa I). Por otro lado, las variaciones de los indices de preferencia fueron mas marcadas en las larvas del primer instar de las tres especies, en donde Ce. valida registro un indice de preferencia de 0,03, en comparacion con el valor triplicado de Ce. claveri (0,09), ambas en ninfas V (Tabla 4).

Discusion

Las especies de Chrysoperla y Ceraeochrysa fueron capaces de alimentarse de todos los tamanos de ninfas de D. citri ofrecidas; sin embargo, ambos generos presentaron diferencia significativa entre los niveles en depredacion de los instares ninfales de D. citri, aunque mostraron una respuesta similar respecto a su preferencia hacia presas pequenas del psilido (ninfas I y II). El consumo de presas pequenas aumento gradualmente conforme incremento el tamano del depredador, registrando que el tercer instar larval consumio mas de 70 ninfas en las 6 h que duro el experimento, lo cual entra en los rangos indicados para otros crisopidos, donde tambien se menciona que este instar se alimenta vorazmente (Principi y Canard 1984; Chen y Lin 2001). C. externa fue la especie mas voraz en sus tres estados larvales; la preferencia por ninfas pequenas de D. citri, podria explicarse por la facilidad de manipulacion, lo que reduce el tiempo de consumo (Cortez et al. 2011; Milonas et al. 2011), y se relaciona con el nivel de saciedad del depredador (Albuquerque et al. 2012). Los resultados del presente estudio son similares a los encontrados en C. externa con ninfas de Cinara pinivora (Wilson, 1919) y Cinara atlantica (Wilson, 1919) (Hemiptera: Aphididae) (Cardoso y Lazzari 2003). Otras especies como Chrysoperla carnea son consideradas muy voraces al consumir el primer instar ninfal de Phenacoccus solenopsis Tinsley, 1898 (Hemiptera: Pseudococcidae) (Khan et al. 2012).

Por otro lado, las ninfas grandes (IV y V) de D. citri resultaron menos preferidas por las larvas del primero y segundo instar de cualquiera de las especies de crisopidos. En cambio, el tercer instar presento una distribucion mas uniforme en la seleccion de presas al ofrecerles todos los estados de desarrollo de D. citri; los resultados del presente estudio senalaron que Ce. cincta, Ce. claveri y C. comanche mostraron una tendencia en depredar ninfas grandes. Tal vez estas especies prefieren estos tamanos de ninfas de D. citri porque podrian saciarse mas rapidamente con un menor numero de especimenes (Albuquerque et al. 2012) y evitar asi exponerse a enemigos naturales al reducir su tiempo de busqueda, manipuleo y consumo de presas. De este grupo de especies, quizas las larvas de Ceraeochrysa prefirieron ninfas grandes porque podrian utilizar sus restos para completar los paquetes de basura que integran el escudo o proteccion que las caracteriza (Tauber et al. 2014). Otras explicaciones sobre la seleccion de tamano de presa se relacionan con su morfologia (Dixon 2000) y la capacidad de depredacion para reconocer a la presa (Reddy 2002), la cual puede estar medida por los volatiles de la presa, la planta o ambas (Dixon 2000; Reddy 2002; Mendel et al. 2004). De acuerdo con Sherestha y Enkeggrd (2013) la preferencia de presa puede atribuirse, en primer lugar, a que el depredador aminore su hambre, alimentandose de manera indistinta para satisfacer esta necesidad inmediata, y posteriormente realizara una seleccion por tamanos de la presa hasta alcanzar un cierto nivel de saciedad. La aceptacion de una presa no implica necesariamente que esta es la mas adecuada para el depredador, y pueda afectar en su desarrollo biologico (Lucas 1997).

En este estudio se observo que la larva del tercer instar de Ce. valida consumio menor cantidad de ninfas grandes, incluso casi 50% menos que en las otras especies alimentadas con la misma dieta; sin embargo, trabajos en respuesta funcional (Pacheco-Rueda et al. 2013, datos no publicados) sugieren que el tercer instar larval de esta especie es tan voraz al depredar ninfas de D. citri como las demas especies de Ceraeochrysa estudiadas, por lo que la diferencia pudo deberse a otros factores no medidos en este estudio.

Considerando que las especies evaluadas se alimentaron de todos los instares ninfales de D. citri da una clara idea de su potencial para incluirlas en un programa de control biologico de D. citri. Las especies C. externa, Ce. claveri y Ce. cincta demostraron mayor voracidad en todos sus instares larvales, aunado a esto se sabe que su distribucion y diversidad de habitat en Mexico es superior que otros crisopidos (Valencia et al. 2006; Ramirez 2007); aunque debe considerarse que otras especies como C. rufilabris pudieran ser utiles en condiciones particularmente de alta humedad, o en el caso de C. comanche utilizadas en ambientes secos (Rice et al. 2001). Por el contrario, Ce. valida, aunque se reporta con frecuencia en los citricos, en el presente estudio, mostro un tiempo de manipuleo superior al resto de las especies estudiadas.

La presencia de D. citri y su funcion como vector de uno de los patogenos mas nocivos en la citricultura de Las Americas, demanda contar con alternativas al uso intensivo de insecticidas utilizadas para su control (Dahiya et al. 1994). El uso de crisopidos en un programa de control biologico de este insecto podria considerarse para complementar la accion de T. radiata, ectoparasitoide especifico de ninfas, utilizado en programas de control biologico de D. citri en Mexico, ya que esta avispa solo parasita a los tres ultimos instares ninfales de D. citri (Sanchez et al. 2011); en cambio, el presente estudio mostro que las larvas de crisopas son por lo general mas voraces sobre los primeros instares del mismo insecto, por lo que es posible un efecto sinergico o al menos una coexistencia entre estos dos grupos de enemigos naturales de D. citri en el agroecosistemas de citricos. Para sustentar esto, es necesario evaluar estas especies bajo diferentes condiciones agroecologicas asi como la interaccion de algunas de las especies de crisopidos con otros organismos como parasitoides y hormigas en programas de liberaciones intercaladas segun la disponibilidad del estado ninfal de D. citri susceptible o efectuar en laboratorio y/o invernadero estudios de interferencia entre ambos tipos de enemigos.

Conclusiones

Las especies de Chrysopidae evaluadas presentaron capacidad para alimentarse de todos los instares ninfales de D. citri, y se observo que ambos generos prefieren depredar presas pequenas (ninfas I y II). Se encontro que Ce. cincta, Ce. claveri y C. comanche mostraron una tendencia en depredar ninfas grandes y junto con C. externa podrian ser candidatos para ser utilizados en programas de control biologico contra esta plaga.

Agradecimientos

Este estudio forma parte del proyecto 1106033A, Manejo de la enfermedad Huanglongbing (HLB) mediante el control de poblaciones del vector Diaphorina citri, el psillido asiatico de los citricos. Los autores agradecen al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnologia (CONACyT) por la beca otorgada al primer autor; al personal del Instituto Nacional de Investigacion Forestales, Agricolas y Pecuarias (INIFAP) en General Teran, Nuevo Leon, por el material de crisopas proporcionadas para el trabajo de investigacion; al Centro Nacional de Referencia de Control Biologico (CNRCB, DGSV, SENA-SICA, SAGARPA) en Tecoman, Colima, que por medio del M.C. Hugo C. Arredondo Bernal y al Ing. Jorge Sanchez, fue posible usar las instalaciones para realizar los experimentos y por el material proporcionado de D. citri.

Recibido: 14-ene-2015 * Aceptado: 23-oct-2015

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ILIANA PACHECO-RUEDA (1,2), J. REFUGIO LOMELI-FLORES (1,3), J. ISABEL LOPEZ-ARROYO (4), HECTOR GONZALEZ-HERNANDEZ (1,5), JESUS ROMERO-NAPOLES (1,6), MA. TERESA SANTILLAN-GALICIA (1,7) y JAVIER SUAREZ-ESPINOZA (8)

(1) Posgrado en Fitosanidad, Colegio de Postgraduados, M. C., Carretera Mexico-Texcoco km 36.5, Montecillo, C.P. 56230, Texcoco, Estado de Mexico, Mexico. (2) atta_mexicana@yahoo.com.mx. (3) jrlomelif@colpos.mx Autor para correspondencia. (4) Instituto Nacional de Investigacion Forestales, Agricola y Pecuarias (INIFAP), Ph. D. Campo Experimental General Teran Montemorelos-China km. 31, 67400 Nuevo Leon, Mexico, jila64@yahoo.com. (5) hector. agave@hotmail.com. (6) jnapoles@colpos.mx. (7) teresa.santillan.galicia@gmail.com. (8) sjavier@colpos.mx.
Tabla 1. Consumo de larvas de Chrysoperla sobre tres tamanos de
presas de Diaphorina citri en condiciones controladas
(25 [+ o -] 2 grados]C con 60-70% de HR, fotoperiodo de16:8 h (L:O)).

Tamano              Ninfas depredadas (Media [+ o -] E.E.)
de presa            Larvas
                            C. rufilabris

Pequenas             L1     75,8 [+ o -] 1,6 bB
(Ninfa I y II)       L2     79,4 [+ o -] 1.5 abA
                     L3     84,7 [+ o -] 0,93 aB
Medianas             L1     52,6 [+ o -] 2,3 dB
(Ninfa III y IV)     L2     63,4 [+ o -] 2,4 cA
                     L3     75,5 [+ o -] 1,8 bA
Grandes              L1     38,2 [+ o -] 1,9 eA
(Ninfa V)            L2     49,4 [+ o -] 2,2 dAB
                     L3     73,5 [+ o -] 2,1 bA
                            F = 67,18 P < 0,0001

Tamano               Ninfas depredadas (Media [+ o -] E.E.)
de presa                C. externa            C. comanche

Pequenas           83,7 [+ o -] 0,6 abA   71,4 [+ o -] 2,3b B
(Ninfa I y II)     82,8 [+ o -] 1,0 abA   68,0 [+ o -] 2,8 bB
                   88,7 [+ o -] 0,3 aA    85,8 [+ o -] 0,6a B
Medianas           63,6 [+ o -] 1,7 eA     55,1 [+ o -] 2,3cB
(Ninfa III y IV)   70,5 [+ o -] 1,8 deA   43,8 [+ o -] 3,5 dB
                   80,9 [+ o -] 1,7 bcA   77,4 [+ o -] 1,6abA
Grandes            35,7 [+ o -] 1,6 gA    28,3 [+ o -] 2,0 eB
(Ninfa V)          53,9 [+ o -] 2,6 fA    41,4 [+ o -] 3,1 dB
                   75,3 [+ o -] 1.3 cdA   70,6 [+ o -] 2,4 bA
                   F= 115,33 P < 0,0001   F = 61,14 P < 0,0001

Tamano               Ninfas depredadas (Media [+ o -] E.E.)

de presa                   F; P

Pequenas           F = 13,73 P < 0,0001
(Ninfa I y II)     F = 16,13 P < 0,0001
                   F = 9,62 P < 0,0007
Medianas           F = 7,03 P < 0,0001
(Ninfa III y IV)   F = 27,46 P < 0,0001
                   F = 2,57 P < 0,0955
Grandes            F = 7,65 P < 0,0023
(Ninfa V)          F = 5,46 P < 0,0102
                   F = 1,35 P > 0,2769

Valores dentro de la misma columna seguida por letras minuscula
iguales no son significativamente diferentes entre especie.
Valores dentro de la misma fila seguidos por letras mayuscula
iguales no son significativamente diferentes entre especies
(Tukey con [alfa] = 0,05).

Tabla 2. Preferencia en el consumo de presa de acuerdo con el indice
de Manly ([beta]) para tres especies de Chrysoperla sobre los cinco
instares ninfales del psilido asiatico de los citricos.

Larvas            Indice de preferencia de Manly (Media [+ o -] E.E.)
         Ninfas
                       C. rufilabris              C. externa

           I        0,35 [+ o -] 0,03 *       0,35 [+ o -] 0,03 *
           II       0,34 [+ o -] 0,02 *       0,32 [+ o -] 0,03 *
L1        III        0,16 [+ o -] 0,04         0,17 [+ o -] 0,01
           IV        0,10 [+ o -] 0,02         0,11 [+ o -] 0,02
           V         0,04 [+ o -] 0,01        0,02 [+ o -] 0,007
           I        0,36 [+ o -] 0,05 *       0,38 [+ o -] 0,06 *
           II       0,29 [+ o -] 0,04 *       0,27 [+ o -] 0,06 *
L2        III        0,14 [+ o -] 0,04        0,20 [+ o -] 0,01 *
           IV        0,12 [+ o -] 0,03         0,09 [+ o -] 0,02
           V         0,07 [+ o -] 0,02         0,03 [+ o -] 0,01
           I        0,30 [+ o -] 0,05 *       0,25 [+ o -] 0,03 *
           II       0,26 [+ o -] 0,03 *       0,24 [+ o -] 0,01 *
L3        III        0,16 [+ o -] 0,06         0,18 [+ o -] 0,04
           IV        0,13 [+ o -] 0,02         0,14 [+ o -] 0,01
           V         0,13 [+ o -] 0,03         0,17 [+ o -] 0,04

Larvas   Indice de preferencia
            de Manly (Media
             [+ o -] E.E.)

              C. comanche

         0,42 [+ o -] 0,06 *
          0,26 [+ o -] 0,06 *
L1         0,15 [+ o -] 0,04
           0,10 [+ o -] 0,01
           0,05 [+ o -] 0,02
          0,33 [+ o -] 0,06 *
          0,20 [+ o -] 0,05 *
L2         0,16 [+ o -] 0,03
           0,16 [+ o -] 0,05
           0,13 [+ o -] 0,06
          0,29 [+ o -] 0,04 *
          0,21 [+ o -] 0,03 *
L3         0,14 [+ o -] 0,03
           0,16 [+ o -] 0,05
           0,19 [+ o -] 0,06

Medias de los indices con asterisco denotan preferencia
significativa ([alfa] = 0,05), con la prueba no parametrica
del signo. Ho: [beta] < 0,20, el cual indica que no hay preferencia
de presa; y Ha: [beta] [mayor que o igual a] 0,20, el cual indica
que hay preferencia.

Tabla 3. Consumo de tres especies de larvas de Ceraeochrysa sobre
tres tamanos de presas de Diaphorina citri en condiciones
controladas (25 [+ o -] 2 [grados]C con 60-70% de HR y un fotoperiodo
de16:8 h (L:O)).

Tamano de presa
                   Larvas         Ninfas depredadas (Media
                                  [+ o -]  E.E.)

                                  Ce. valida

Pequeno              L1     78,7  [+ o -]  1,7a B
(Ninfa I y II)       L2     81,5  [+ o -]  0,8 aA
                     L3     81,2  [+ o -]  1,4 aB
Mediano              L1     58,9  [+ o -]  2,0 bcA
(Ninfa III y IV)     L2     55,7  [+ o -]  1,0 cA
                     L3     67,3  [+ o -]  1,5 bB
Grande               L1     42,5  [+ o -]  2,8 dA
(Ninfa V)            L2     45,8  [+ o -]  1,4 dB
                     L3     39,0  [+ o -]  2,7 dB
                             F = 80,63 P < 0,0001

Tamano de presa       Ninfas depredadas (Media  [+ o -]  E.E.)

                         Ce. cincta               Ce. claveri

Pequeno            86,1  [+ o -]  1,5 abA     79,3  [+ o -]  1,8bB
(Ninfa I y II)     85,2  [+ o -]  1,6 abA    81,8  [+ o -]  2,1 abA
                    87,9  [+ o -]  0,9aA     88,2  [+ o -]  0,4 aA
Mediano            48,3  [+ o -]  3,2 deB    44,6  [+ o -]  1,8 dB
(Ninfa III y IV)    53,3  [+ o -]  2,6 dA    55,8  [+ o -]  2,4 cA
                    70,6  [+ o -]  4,1cAB    78,4  [+ o -]  1,6 bA
Grande              40,2  [+ o -]  4,0 eA    38,1  [+ o -]  2,.3 dA
(Ninfa V)          46,9  [+ o -]  2,5 deAB   53,8  [+ o -]  2,1 cA
                   73,8  [+ o -]  2,3 bcA    76,0  [+ o -]  1,5 bA
                     F = 46,1 P < 0,0001      F = 90,7 P < 0,0001

Tamano de presa

Pequeno            F = 5,53 P < 0,0097
(Ninfa I y II)     F = 1,53 P > 0,2340
                   F = 14,78 P < 0,000
Mediano            F = 8,99 P < 0,0010
(Ninfa III y IV)   F = 0,42 P > 0,6608
                   F = 4,41 P < 0,0220
Grande             F = 0,49 P > 0,6204
(Ninfa V)          F = 4,30 P < 0,0239
                   F = 83,23 P < 0,000

Valores dentro de la misma columna seguida por letras minuscula
iguales no son significativamente diferentes por especie. Valores
dentro de la misma fila seguidos por letras mayuscula iguales no
son significativamente diferentes entre especies; Tukey
([alfa] = 0,05).

Tabla 4. Preferencia en el consumo de presa de acuerdo con el de
indice de Manly ([beta]) para tres especies de Ceraeochrysa sobre
los cinco instares ninfales del psilido asiatico de los citricos.

Larvas             Indice de preferencia de Manly (Media [+ o -] E.E.)
          Ninfas
                           Ce. valida                 Ce. cincta

            NI        0,37  [+ o -]  0,00 *     0,34  [+ o -]  0,05 *
            NII       0.33  [+ o -]  0,04 *     0,31  [+ o -]  0,04 *
L1         NIII        0,16  [+ o -]  0,04      0,21  [+ o -]  0,06 *
            NIV        0,11  [+ o -]  0,02       0,10  [+ o -]  0,04
            NV         0,03  [+ o -]  0,01       0,04  [+ o -]  0,02
            NI        0,33  [+ o -]  0,05 *     0,35  [+ o -]  0,05 *
            NII       0,29  [+ o -]  0,05 *     0,27  [+ o -]  0,03 *
L2         NIII        0,19  [+ o -]  0,04       0,17  [+ o -]  0,05
            NIV        0,10  [+ o -]  0,01       0,15  [+ o -]  0,06
            NV         0,07  [+ o -]  0,02       0,06  [+ o -]  0,01
            NI        0,34  [+ o -]  0,02 *     0,21  [+ o -]  0,01 *
            NII       0,25  [+ o -]  0,06 *      0,17  [+ o -]  0,02
L3         NIII        0,17  [+ o -]  0,04       0,19  [+ o -]  0,03
            NIV        0,11  [+ o -]  0,04       0,18  [+ o -]  0,03
               NV      0,14  [+ o -]  0,03      0,21  [+ o -]  0,01 *

Larvas   Indice de preferencia de Manly (Media [+ o -] E.E.)

              Ce. claveri

         0,47  [+ o -]  0,03 *
         0,23  [+ o -]  0,02 *
L1        0,19  [+ o -]  0,03
          0,09  [+ o -]  0,04
          0,09  [+ o -]  0,01
         0,37  [+ o -]  0,02 *
         0,24  [+ o -]  0,02 *
L2        0,16  [+ o -]  0,03
          0,11  [+ o -]  0,03
          0,09  [+ o -]  0,03
         0,32  [+ o -]  0,08 *
         0,20  [+ o -]  0,03 *
L3        0,15  [+ o -]  0,04
          0,15  [+ o -]  0,03
          0,18  [+ o -]  0,04

Medias de los indices con asterisco denotan preferencia significativa
([alfa] = 0,05), con la prueba no parametrica del signo. Ho: [beta] <
0,20, el cual indica que no hay preferencia de presa; Ha: [beta]
[mayor que o igual a] 0,20, el cual indica que hay preferencia.
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Author:Pacheco-Rueda, Iliana; Lomeli-Flores, J. Refugio; Lopez-Arroyo, J. Isabel; Gonzalez-Hernandez, hecto
Publication:Revista Colombiana de Entomologia
Article Type:Ensayo
Date:Jul 1, 2015
Words:6644
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