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Preferencia alimentaria de aranas Misumenops pallidus (Araneae: Thomisidae) sobre potenciales insectos presa de cultivos de alfalfa.

Abstract. Feeding preferences of the spider Misumenops pallidus (Araneae: Thomisidae) on potential prey insects from alfalfa crops. The spider Misumenops pallidus (Thomisidae) is commonly found in alfalfa crops. We studied its predatory preferences on potential insect prey, particularly regarding agroecosystems pests. Two kinds of tests were done under normal laboratory conditions: simultaneous presentation of prey (n= 215) and alternative prey test (n= 45). The spiders preferred insects that were mobile, small, without defensive glands and with thin exoskeletons. According to the amount of prey consumed, we established four predation levels: high (> 55%, on adult Drosophila melanogaster flies); intermediate (30% -55% on the defoliator larvae of Rachiplusia nu and adult heteropterans: Horciasinus argentinus and Halticus spegazzinii); and low (10%- 30% on the chrysomelids Colapsis sp. and Diabrotica speciosa). The pentatomid Piezodorus guildinii, the curculionid Naupactus sp. and the aphid Acyrthosiphom pisum were not accepted as food. Once the spider captured a prey item it did not accept another, independently of prey item species (82% of trials). Rev. Biol. Trop. 54(2): 505-513. Epub 2006 Jun 01.

Key words: araneae, Thomisidae, Misumenops pallidus, predation, prey preference, alfalfa.

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El Manejo Integrado de Plagas (MIP) sostiene que el control biologico surge como resultado de complejas interacciones a nivel de la comunidad. En este marco, la utilizacion de enemigos naturales es uno de los pilares del MIP, donde los depredadores juegan un papel preponderante. En la ultima decada ha surgido un creciente interes por los depredadores generalistas, especialmente por las aranas que constituyen un grupo resistente que las convierte en los depredadores mas abundantes en los ecosistemas terrestres (Rinaldi 1998). Las aranas son en agroecosistemas, el componente dominante de los enemigos naturales limitantes de las poblaciones de herbivoros (Greenstone 1999, Greenstone y Sunderland 1999, Sunderland y Greenstone 1999). Las aranas son numericamente importantes y conforman un grupo diverso y exitoso, lo que se demuestra en la diversidad de comportamientos que presentan y habitats ocupados, en la potencialidad de capturar un numero mayor de presas que las consumidas y en la riqueza especifica (Nyffeler et al. 1987, 1992, Provencher y Riechert 1994, Riechert y Lawrence 1997, Riechert y Maupin 1998, Riechert 1999). La dieta de las aranas, a pesar de ser generalistas, puede llegar a ser muy restricta cuando un tipo de presa es ofrecido en grandes densidades, como suele ocurrir con ciertas plagas en los monocultivos.

En los ultimos 35 anos, experimentos en cultivos, han probado la capacidad de las aranas en reducir las poblaciones de algunos insectos plaga y consecuentemente el dano que causan (Ito et al. 1962, Luczak 1979, Mansour et al. 1980, Mansour y Whitcomb 1986, Mansour 1987, Oraze y Grigarik 1989, Wise 1993, Riechert y Lawrence 1997, Beckerman et al. 1997, Greenstone 1999, Marshall y Rypstra 1999, Rypstra et al. 1999, Marshall et al. 2002).

Teniendo en cuenta las complejas interacciones que existen a nivel de la comunidad, resulta de importancia el rol que cumplen las aranas al complementar su accionar con el de otros enemigos naturales (Sunderland 1999), que junto con la diversificacion del habitat, debe ser considerado al momento de aumentar la sustentabilidad en producciones agricolas.

La alfalfa (Medicago sativa L.) es una de las especies forrajeras de mayor importancia en la Argentina. Actualmente se cultiva en todo el pais, principalmente en la region pampeana y constituye una excelente fuente de proteinas para el ganado. Es un cultivo perenne (con cuatro a seis anos de vida util), con una gran cobertura vegetal, que provee un ambiente estable y favorable para numerosos organismos. Mas del 80-90% del dano a los alfalfares argentinos es causado por tres grupos de plagas primarias, las orugas defoliadoras y cortadoras, los gorgojos y los pulgones (Harcourt et al. 1986). En el presente trabajo se analizo el accionar depredador de Misumenops pallidus (Keyserling) frente a diferentes potenciales insectos presas en cultivos de alfalfa.

MATERIAL Y METODOS

De muestreos periodicos realizados con antelacion al presente trabajo, en diferentes cultivos de alfalfa del partido de La Plata (Buenos Aires, Argentina), resulto que la familia Thomisidae fue la mas abundante y M. pallidus la especie mas comun, por lo que se la eligio para realizar el estudio.

Se trabajo con hembras adultas con siete dias de ayuno, de 8-10 mm de tamano, recolectadas en tres cultivos de alfalfa ubicados en la localidad de los Hornos (La Plata, Argentina). La recoleccion se efectuo con una red de arrastre de 40 centimetros de diametro y conjuntamente, con la misma metodologia, se muestreo la fauna acompanante, para ser utilizada como potenciales presas en los ensayos, cubriendo los ordenes de insectos mas representativos en el campo (Cuadro 1).

Se realizaron dos tipos de prueba: Prueba de presentacion simultanea de presas y Prueba de presa alternativa (Jackson y Li 1998).

Los ensayos se llevaron a cabo en el laboratorio con un fotoperiodo de 12L/12N y una temperatura media de 25[grados]C. Se utilizaron cajas de Petri plasticas de 9 cm de diametro por 2 cm de alto, con un orificio en su tapa superior para ingresar, con el menor stress, a las presas y depredadores (Fig. 1). Se realizaron un total de 260 ensayos donde las presas fueron tomadas de a pares (Cuadro 2).

[FIGURA 1 OMITIR]

Prueba de presentacion simultanea de presas (n = 215): se introdujo un ejemplar de una presa en la caja, a los diez minutos se agrego un ejemplar de otra especie de presa y transcurridos otros diez minutos un ejemplar de M. pallidus. Se considero el comienzo del ensayo a partir de la introduccion de la arana, y su finalizacion cuando esta ultima depredo una presa, o transcurridos 30 min desde su ingreso.

Prueba de presa alternativa (n = 45): se introdujo un ejemplar de M. pallidus en la caja y se le agrego un ejemplar de una presa (A). Se espero a que la arana se este alimentando y se introdujo un ejemplar de una segunda presa (B) diferente de la primera, considerandose este el comienzo del experimento. En otro ensayo, a otra arana alimentandose de la especie "B" se la contacto con un ejemplar de especie "A". El ensayo finalizo cuando la primera presa fue descartada por preferir la segunda o transcurridos 30 min desde el comienzo.

Los resultados fueron analizados mediante un prueba de bondad de ajuste [ji al cuadrado] (p < 0.05) (Sokal y Rohlf 1986).

RESULTADOS

De la realizacion del prueba de presentacion simultanea de presas (Cuadro 2, Fig. 2) surge que los dipteros (Drosophila melanogaster) conforman claramente la presa mas depredada por M. pallidus, seguidos en segundo lugar por un grupo conformado por heteropteros Miridae (Horciasinus argentinus y Halticus spegazzinii) y lepidopteros Noctuidae (Rachiplusia nu). El tercer lugar lo ocuparia otro grupo conformado por coleopteros crisomelidos (Diabrotica speciosa y Colaspis sp.) y finalmente se ubicaria el grupo de los afidos (Acyrthosiphom pisum), curculionidos (Naupactus sp.) y heteropteros Piezodorus guildinii. De estos, los dos ultimos conformarian dentro de los items alimentarios ofrecidos, los que nunca fueron consumidos, mientras que los afidos alguna vez fueron elegidos. No obstante se los ubica tambien en este nivel porque solo fueron depredados, en dos oportunidades de los 34 ensayos realizados correspondientes a la primera prueba y al ser ofrecida otra presa alternativa (segunda prueba), en forma casi inmediata, la arana los descarto.

[FIGURA 2 OMITIR]

Teniendo en cuenta la depredacion de M. pallidus por las diferentes presas ofrecidas se establecieron los siguientes niveles: Depredacion Maxima, Depredacion Intermedia, Depredacion Minima y No Depredados (Cuadro 3).

Por otro lado se observo, como resultado de la aplicacion de esta misma prueba, que a medida que decrece la preferencia por la presa, disminuye el consumo hasta convertirse en cero (nivel No depredado), es decir se incrementa la decision de M. pallidus de no consumir ninguna presa (Fig. 3). Esto confirmaria los niveles de depredacion senalados anteriormente.

[FIGURA 3 OMITIR]

Los resultados de los 45 ensayos efectuados de la prueba de presas alternativas mostraron que raramente M. pallidus deja la presa que esta consumiendo para tomar otra. Solamente en ocho experiencias descarto la presa que estaba consumiendo y opto por la ofrecida en segundo termino (18%) (Cuadro 4). De estos ocho ensayos, en tres las presas descartadas correspondieron a afidos (Nivel No depredado <10%).

DISCUSION

El nivel de depredacion de M. pallidus se relaciono con el tamano de las presas ofrecidas, el grosor de sus cuticulas, la presencia de defensas quimicas y la movilidad, mostrando una mayor predileccion por las presas de dimensiones menores, de exoesqueletos mas delgados, sin sustancias repelentes para los depredadores y las de mayor movilidad. De nuestras experiencias surge que:

1- M. pallidus muestra una actitud de depredacion positiva hacia moscas adultas, D. melanogaster, las que se ubicarian en el Nivel de Depredacion Maxima (> 55%), por ser insectos con cuticulas delgadas, de mejor manipulacion (pequeno tamano), muy moviles lo que facilitaria su encuentro con la arana y sin glandulas repelentes.

2- M. pallidus hacia las larvas defoliadoras R. nu y heteropteros adultos H. argentinus y H. spegazzinii no evidencio una tendencia definida manifestando un nivel de Depredacion Intermedia (30%-55%). R. nu, si bien presenta una cuticula delgada y sin glandulas repelentes, su tamano y escasa movilidad dificulta la manipulacion por parte de la arana, mientras que los heteropteros adultos a pesar de ser de pequeno tamano y sin defensas quimicas, presentan una cuticula de mayor grosor y menor movilidad que los dipteros.

3- Frente a los coleopteros crisomelidos (Colaspis sp. y D. speciosa), M. pallidus mostro un nivel de Depredacion Minima (10%-30%). Las presas presentan lento desplazamiento, un tamano semejante o mayor y un exoesqueleto de gran grosor lo que complicaria la depredacion y su consumo por parte de la arana.

4- Finalmente, M. pallidus manifesto una actitud de depredacion negativa por los coleopteros curculionidos (Naupactus sp.), por los hemipteros pentatomidos (P. guildinii) y por los afidos (A. pisum). En el primer caso se trata de presas pequenas pero con exoesqueletos gruesos lo que dificulta la inoculacion del veneno y con poca movilidad lo que no favorece el encuentro con la arana. En los otros dos casos la depredacion negativa esta relacionada con la presencia de glandulas pestilentes, que resultan una buena defensa frente a los depredadores (Richards y Davies 1984, Nentwig 1986). Estos tres grupos corresponden al nivel de No Depredados (< 10%).

5- En el 82% de los casos, independientemente del tipo de presa considerada, M. pallidus una vez que decide cazar y lo consigue, no cambia a su presa por otra.

Por ser las aranas depredadores generalistas que atacan a sus presas con relacion a la frecuencia de encuentros, cuanto mayor sea la densidad de una especie presa (como ocurre en los monocultivos), mayor sera la proporcion de ataques hacia dicha presa y por ende mas restricta resultara su dieta (Riechert y Lawrence 1997). Coincidiendo con esto Nyffeler y Benz (1988) encontraron que Achaearanea riparia se comporta como depredador monofago de hormigas en habitats donde estas constituyen las presas mas abundantes, y como generalistas en habitats donde otros grupos de potenciales presas aparecen en gran numero. Gonzalez et al., en un trabajo enviado al Journal of Arachnology, referido a la preferencia y tasa de depredacion de M. pallidus sobre insectos plaga de cultivos de soja y realizando experiencias a campo, sostienen que esta arana mostro una clara preferencia positiva hacia las larvas de los defoliadores. En el presente trabajo M. pallidus mostro una depredacion intermedia hacia R. nu en presencia del resto de presas ofrecidas, pero siendo esta presa uno de los tres grupos de plagas primarias de la alfalfa que ocasionan mas del 90% del dano a los alfalfares argentinos (Lanteri 1994), en el momento de mayor densidad de esta plaga existen mas posibilidades del accionar de la arana sobre la misma. Por otro lado, si tenemos en cuenta que los depredadores pueden afectar el impacto de los insectos plaga de forma directa debido al consumo de los mismo, y ademas de forma indirecta, debido a que la sola presencia de ellos representa un riesgo de depredacion de herbivoros, que puede afectar el comportamiento de forrajeo de estas presas (Beckerman et al. 1997), queda de manifiesto la importancia del estudio de las aranas en su rol de enemigos naturales de insectos plaga.

Por otro lado, M. pallidus presenta caracteristicas favorables para ser tenidas en cuenta como un factor de mortalidad de insectos en el cultivo de alfalfa por ser una especie que coloniza el cultivo desde los comienzos de su desarrollo y se dispersa ampliamente (A. Armendano com. pers.), lo que permite la depredacion sobre insectos fitofagos aun cuando sus densidades en el cultivo sean bajas, retardando el incremento poblacional y porque tiene superposicion de generaciones donde los subadultos y adultos (que tienen el mayor consumo) son proporcionalmente importantes en todo momento.

Esto sugiere que tacticas de conservacion de estos depredadores generalistas compatibles con otras estrategias de control, son aconsejables en el manejo integrado de plagas en agroecosistemas.

RESUMEN

Se analizo la preferencia alimentaria de la arana Misumenops pallidus frente a diferentes potenciales insectos presas, algunos de los cuales son plaga en cultivos agricolas. Se efectuaron pruebas de presentacion simultanea de presas (n= 215) y de presa alternativa (n= 45), en condiciones normales de laboratorio. M. pallidus mostro predileccion por insectos moviles, pequenos, de exoesqueleto delgado y sin glandulas repelentes. Se establecieron cuatro niveles de depredacion. El grado maximo (> 55%) correspondio a las moscas adultas Drosophila melanogaster. Hubo depredacion intermedia (30%-55%) de larvas desfoliadoras (Rachiplusia nu) y heteropteros adultos (Horciasinus argentinus y Halticus spegazzinii); y depredacion minima (10%-30%) de los crisomelidos Colaspis sp. y Diabrotica speciosa. Los pentatomidos Piezodorus guildinii, los curculionidos Naupactus sp. y los afidos Acyrthosiphom pisum, no fueron depredados. En el 82% de los casos, una vez que M. pallidus logra cazar su presa, no la cambia por otra (independientemente del tipo de presa considerada).

Palabras clave: araneae, Thomisidae, Misumenops pallidus, depredacion, preferencia de presas, alfalfa.

REFERENCIAS

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German Cheli (1), Andrea Armendano & Alda Gonzalez (2) CEPAVE, CONICET, Facultad de Ciencias Naturales y Museo, UNLP, Argentina. Calle 2 No 584 (1900) La Plata, Argentina. Fax 054- 221-4232327.

(1) chelicera@arnet.com.ar

(2) asgonzalez@cepave.com.ar

Recibido 30-IX-2002. Corregido 15-VII-2004. Aceptado 08-XII-2004.
CUADRO 1
Presas utilizadas en los ensayos de predacion de Misumenops pallidus
en el laboratorio

TABLE 1
Prey species used in the predation tests of Misumenops pallidus in
the laboratory

Orden              Familia                Genero / especie

Coleoptera         Curculionidae          Naupactus sp.
                   Chrysomelidae          Diabrotica speciosa
                                          Colaspis sp.

Lepidoptera        Noctuidae              Rachiplusia nu

Homoptera          Aphididae              Acyrthosiphom pisum

Heteroptera        Pentatomidae           Piezodorus guildinii
                   Miridae                Horciasinus argentinus
                                          Halticus spegazzinii

Diptera            Drosophilidae          Drosophila melanogaster

Familia            Estado de desarrollo   Tamano relativo
                                          a M. Pallidus

Curculionidae      Adulto                 Igual a mayor
Chrysomelidae      Adulto                 Menor a igual
                   Adulto                 Menor a igual

Noctuidae          Larva                  Mayor

Aphididae          Adulto                 Menor

Pentatomidae       Adulto y ninfa IV      Igual a mayor

Miridae            Adulto                 Menor
                   Adulto                 Menor

Drosophilidae      Adulto                 Menor

CUADRO 2
Prueba de presentacion simultanea de presas a Misumenops pallidus
en el laboratorio

TABLE 2
Test of simultaneous presentation of prey to Misumenops pallidus
in the laboratory

Pares de presas

Presa 1                Presa 2                 Prefiere    Prefiere
                                               presa 1     presa 2

D. melanogaster        Colaspis sp.               10 *           1
D. melanogaster        Naupactus sp.               4 **          0
D. melanogaster        Rachiplusia nu              4             3
D. melanogaster        Miridae                     7 **          3
D. melanogaster        Acyrthosiphom pisum         6 *           1
D. melanogaster        Diabrotica speciosa         4 *           0
Miridae                Colaspis sp.                2             4
Miridae                Naupactus sp.               8 *           0
Miridae                Rachiplusia nu              6             3
Miridae                Acyrthosiphom pisum        10 *           0
Miridae                Diabrotica speciosa         8 **          1
Miridae                Piezodorus guildinii        3             0
Rachiplusia nu         Colaspis sp.                3             1
Rachiplusia nu         Naupactus sp.               4 **          0
Rachiplusia nu         Diabrotica speciosa         5             0 **
Colaspis sp.           Naupactus sp.               0             0
Colaspis sp.           Acyrthosiphom pisum         0             0
Colaspis sp.           Diabrotica speciosa         4             3
Colaspis sp.           Piezodorus guildinii        4             0
Diabrotica speciosa    Naupactus sp.               2             0
Diabrotica speciosa    Acyrthosiphom pisum         2             1
Diabrotica speciosa    Piezodorus guildinii        4 *           0
Naupactus sp.          Acyrthosiphom pisum         0             0

Presa 1                No come              N

D. melanogaster            0               11
D. melanogaster            1                5
D. melanogaster            0                7 n.s.
D. melanogaster            1 **            11
D. melanogaster            0                7
D. melanogaster            0                4
Miridae                    5               11 n.s.
Miridae                    4               12
Miridae                    2               11 n.s.
Miridae                    1               11
Miridae                    4               13
Miridae                    6 *              9
Rachiplusia nu             3                7 n.s.
Rachiplusia nu             1                5
Rachiplusia nu             4                9
Colaspis sp.               9 *              9
Colaspis sp.               5 *              5
Colaspis sp.              11 *             18
Colaspis sp.               3                7 n.s.
Diabrotica speciosa        5 **             7
Diabrotica speciosa        2                5 n.s.
Diabrotica speciosa        0                4
Naupactus sp.              6 *              6

* p <  .05;  ** p < .1;  n.s.  no significativo.

CUADRO 3
Niveles de depredacion de Misumenops pallidus frente a diferentes
presas ofrecidas en el laboratorio

TABLE 3
Predation levels of Misumenops pallidus on prey items offered
in the laboratory

Nivel de depredacion              Presas

Depredacion maxima (>55%)         Diptera, Drosophilidae:

Depredacion intermedia (30-55%)   Heteroptera, Miridae:

                                  Lepidoptera, Noctuidae:

Depredacion minima (10-30%)       Coleoptera, Chrysomelidae:

No depredados (<10%)              Homoptera, Aphididae:

                                  Coleoptera, Curculionidae:

                                  Heteroptera, Pentatomidae:

Presas

Diptera, Drosophilidae:           Drosophila melanogaster

Heteroptera, Miridae:             Horciasinus argentinus
                                  Halticus spegazzinii

Lepidoptera, Noctuidae:           Rachiplusia nu

Coleoptera, Chrysomelidae:        Colaspis sp.
                                  Diabrotica speciosa

Homoptera, Aphididae:             Acyrthosiphom pisum

Coleoptera, Curculionidae:        Naupactus sp.

Heteroptera, Pentatomidae:        Piezodorus guildinii

CUADRO 4
Prueba de presas alternativas ofrecidas a Misumenops pallidus en el
Laboratorio

TABLE 4
Test of alternative prey items offered to Misumenops pallidus in
the laboratory

Presa en consumo           Presa ofrecida

Rachiplusia nu             Naupactus sp.
Rachiplusia nu             Colaspis sp.
Drosophila melanogaster    Rachiplusia nu
Drosophila melanogaster    Colaspis sp.
Rachiplusia nu             Drosophila melanogaster
Colaspis sp.               Rachiplusia un
Colaspis sp.               Drosophila melanogaster
Miridae                    Acyrthosiphom pisum
Rachiplusia nu             Acyrthosiphom pisum
Acyrthosiphom pisum        Miridae
Miridae                    Drosophila melanogaster
Miridae                    Rachiplusia nu
Miridae                    Colaspis sp.
Colaspis sp.               Miridae
Diabrotica speciosa        Drosophila melanogaster
Piezodorus guildinii       Drosophila melanogaster
Diabrotica speciosa        Colaspis sp.
Acyrthosiphom pisum        Drosophila melanogaster
Rachiplusia nu             Miridae
Drosophila melanogaster    Miridae
N

Presa en consumo           Toma presa ofrecida

Rachiplusia nu
Rachiplusia nu
Drosophila melanogaster
Drosophila melanogaster
Rachiplusia nu
Colaspis sp.
Colaspis sp.
Miridae
Rachiplusia nu
Acyrthosiphom pisum                              2
Miridae                                          4
Miridae                                          1
Miridae
Colaspis sp.
Diabrotica speciosa
Piezodorus guildinii
Diabrotica speciosa
Acyrthosiphom pisum                              1
Rachiplusia nu
Drosophila melanogaster
N                                                8

Presa en consumo            No toma presa ofrecida

Rachiplusia nu                                   2
Rachiplusia nu                                   1
Drosophila melanogaster                          2
Drosophila melanogaster                          5
Rachiplusia nu                                   2
Colaspis sp.                                     2
Colaspis sp.                                     3
Miridae                                          1
Rachiplusia nu                                   2
Acyrthosiphom pisum
Miridae                                          5
Miridae                                          2
Miridae                                          2
Colaspis sp.                                     1
Diabrotica speciosa                              3
Piezodorus guildinii                             1
Diabrotica speciosa                              1
Acyrthosiphom pisum
Rachiplusia nu                                   1
Drosophila melanogaster                          1
N                                               37
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Author:Cheli, German; Armendano, Andrea; Gonzalez, Alda
Publication:Revista de Biologia Tropical
Date:Jun 1, 2006
Words:3969
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