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Preferences of thrips (Thysanoptera) for the aerial structures of cotton plants (Gossypium hirsutum) in Colombia/Preferencias de tisanopteros (Thysanoptera) por las estructuras aereas de las plantas de algodon (Gossypium hirsutum) en Colombia.

Introduccion

Los insectos fitofagos detectan partes muy diversas de las plantas en busqueda del recurso alimenticio. De acuerdo con la estrategia, se ha realizado una clasificacion general; los polifagos, que son insectos que se alimentan de plantas de diferentes familias; oligofagos, especies asociadas a diferentes generos dentro de una misma familia; estenofagos, insectos que se hospedan en especies del mismo genero y monofagos, los cuales se encuentran asociados a una sola especie vegetal hospedante. En relacion con la estructura de la planta, el patron de explotacion puede ser por antofagia (consumo de estructuras florales), carpofagia, (alimentacion en frutos) o filofagia (danos en hojas). Segun la amplitud de dicha relacion los insectos fitofagos pueden ser especialistas o generalistas (Zwolfer 1983; Perez-Contreras 1999; Marullo 2009; Zamar y Neder 2012).

Los trips (Thysanoptera: Thripidae), son insectos que presentan notables cambios en los hospedantes, de tal manera que se les puede encontrar en plantas ajenas a sus anfitriones "naturales", ya sea como fuente alimenticia o de reposo, varios autores se refieren a estas plantas como lugares de paso para los trips (Mound y Marullo 1996); sin embargo, la especializacion en los trips podria corresponder a la regla general y no a la excepcion (Perez-Contreras 1999).

Con mas de 2.100 especies, Thripidae, es la segunda familia mas grande de Thysanoptera. Aunque a veces se considera que son principalmente antofilas, una gran proporcion de especies se reproduce solo en hojas, algunos son depredadoras de otros artropodos pequenos, y muy pocas se asocian con musgos. La mayoria de los trips plaga y todos los vectores de Tospovirus son miembros de esta familia (Jones 2005; ThripsWiki 2018).

En Colombia el cultivo de algodon es importante desde el punto de vista social y economico. En el valle calido del alto Magdalena se encuentran las principales localidades productoras con aproximadamente 9.720 ha y rendimientos promedio de 1.135 kg de fibra por ha (Confederacion Colombiana del Algodon 2015).

Al presente, las principales plagas registradas en el cultivo de algodon son el picudo del algodonero (Anthonomus granais Boheman), complejo Spodoptera spp., gusano bellotero (Heliothis virescens Fabricius), mosca blanca (Bemisia tabaci Gennadius), entre otras. En Colombia, se han realizado estudios para determinar el potencial de dano de A. grandis, la evaluacion del complejo Spodoptera tras la introduccion del algodon transgenico, la susceptibilidad de H. virescens a la proteina Cry1Ac y se han implementado estrategias de manejo con formulados para el control de B. tabacci en condiciones de laboratorio (Martinez et al. 2003; Espinel et al. 2008; Santos-Amaya et al. 2009; Romero et al. 2012).

Ahora bien, en Colombia los trips han sido importantes para estudios de determinacion de umbrales de accion, niveles de dano economico y estrategias de manejo en hortalizas, flores y frutales como en banano y maracuya (Arevalo y Correa 2003; Bueno y Cardona 2003; Santos et al. 2012; Sarabia et al. 2015). En algodon, algunas especies de trips (Thysanoptera: Thripidae), han adquirido mayor relevancia economica por la capacidad de ocasionar danos directos como la distorsion de hojas, defoliacion, muerte de meristemas apicales, aborto de botones florales, bronceado de capsulas, apertura prematura de capsulas y danos indirectos por la transmision de agentes patologicos virales que afectan la produccion y calidad de la fibra (EFSA 2014).

Por lo anterior, el presente trabajo tuvo como objetivos determinar las especies de Thripidae asociadas al cultivo de algodon y sus preferencias por los microhabitats de las plantas: (hoja, boton floral, flor y capsula), bajo condiciones ambientales de campo. Esta informacion servira de base para optimizar las actividades de muestreo de estos insectos en cultivos de algodon en el valle calido del alto Magdalena de Colombia.

Materiales y metodos

Area de estudio. Los muestreos se realizaron en la zona del valle calido del alto Magdalena, en los departamentos del Huila, Tolima y Cundinamarca (region Andina de Colombia) en la franja altitudinal basal por debajo de 1.000 msnm ubicadas en los municipios de Ambalema, Armero Guayabal, Venadillo, Espinal y Natagaima, en el departamento del Tolima; Villavieja y Campoalegre, en el departamento del Huila y Ricaurte en Cundinamarca.

Muestreos en cultivos de algodon. Durante 2014, se seleccionaron 60 fincas productoras de algodon que presentaron cultivos de algodon en etapa fenologica de llenado de capsulas (80 y 100 DDE), con presencia simultanea de hojas jovenes, botones florales, flores y capsulas.

En cada finca se muestrearon 10 plantas por ha y se capturaron de forma directa, con ayuda de pinceles humedecidos con alcohol, los trips adultos y larvas que hicieron presencia en cinco hojas jovenes, cinco botones florales, cinco capsulas y cinco flores de cada planta. Los trips recolectados se depositaron en tubos eppendorf de 1,5 mL con etanol al 70%.

Fase de laboratorio. Las muestras coleccionadas se trasladaron al laboratorio de entomologia del centro de investigacion Nataima de Corpoica, alli se realizo la clasificacion previa por morfotipos para diferenciar los estados inmaduros y adultos. Los adultos se contabilizaron y mediante montajes semipermanentes en solucion Hoyer, se identificaron a nivel de especie de acuerdo con Mound y Marullo (1996), Hoddle y Mound (2003) y Kumar et al. (2013). El analisis y las observaciones de los montajes se realizaron con la ayuda de un estereoscopio marca Leica ZOOM 2000 y un microscopio Nikon Type 119 YS2-T

Analisis de datos. Con las abundancias de cada especie, se realizaron analisis exploratorios mediante estadistica descriptiva en los microhabitats evaluados. Se determino la relacion de cada especie con los microhabitats mediante el analisis de agrupamiento de Bray-Curtis con ligamiento por promedio de grupos y un valor critico del 70% de similaridad en el programa Biodiversity Pro (McAleece et al. 1997). Los registros porcentuales de los calculos de los indices de Bray-Curtis se transformaron con el Log10 para obtener los niveles de preferencia de acuerdo con intervalos (> 1) de preferencia por el recurso, (= 1) presencia accidental en el recurso y (< 1) evasion del recurso. Se compararon las abundancias entre estructuras, especies, estructura-especie, departamento-estructura-especie, zona-estructura-especie mediante pruebas no parametricas de Kruskal-Wallis al 5% de significancia y se compararon de a pares entre las medias de los rangos con el programa Infostat (Di Rienzo et al. 2016).

Resultados

A partir de 12.000 muestras, se confirmo la presencia, en orden de abundancia, de T palmi (n = 3595; [mu] = 14,97 [+ or -] 2,08), S. dorsalis (n = 856; [mu] = 3,56 [+ or -] 0,41), y Fr cephalica (n = 405; [mu] = 1,68 [+ or -] 0,59) en el cultivo de algodon en los departamentos del Huila, Cundinamarca y Tolima en el valle calido del alto Magdalena de Colombia.

Las abundancias promedio en los tres departamentos, presentaron diferencias significativas (H = 160,78; P < 0,0001). T. palmi, presento la mayor abundancia en los microhabitats hoja joven, flor, boton floral y capsula en los departamentos del Huila y Tolima, seguido por S. dorsalis en hoja joven en Cundinamarca, flor en el Huila, boton floral en el Tolima y capsula en Cundinamarca y por Fr. cephalica en hoja joven en Tolima, y flor en Tolima, Huila, Cundinamarca; no hubo presencia de Fr. cephalica en boton floral y capsula en el Huila (H = 13,05; P < 0,0015) (Figs. 1A-1L).

Thrips palmi estuvo presente en todas las zonas estudiadas, sin embargo, las mayores abundancias se observaron en hojas jovenes, botones florales y flores en la zona centro del Huila, y en capsulas en la zona sur del Tolima (Figs. 2A-2D). Scirtothrips dorsalis presento las mayores abundancias en hojas jovenes y capsulas del suroccidente de Cundinamarca, seguido de flor y boton floral en el centro del Huila y sur del Tolima (Figs. 3A-3D). Frankliniella cephalica presento las mayores abundancias en flor, en el sur de Tolima, norte del Huila y suroccidente de Cundinamarca. Las flores representaron el microhabitat optimo en todas las zonas algodoneras (H = 27,92; P < 0,0001) (Figs. 4A-4D).

Agrupamiento de Bray-Curtis y preferencia por microhabitat. El analisis de agrupamiento de Bray-Curtis entre los microhabitats agrupados (Fig. 5) para T. palmi evidencio dos grupos con indices de similitud (Is) de 0,79 entre boton floral-capsula y 0,76 entre flor-hoja (Fig. 5A). Los niveles de preferencia fueron: hoja joven (1,9 > 1), seguido por flor (1,9 > 1), boton floral (1,8 > 1) y capsula (1,7 > 1).

Scirtothrips dorsalis presento un indice de similitud (Is) de 0,82 entre hoja-capsula (Fig. 5B). En cuanto al analisis de preferencia, mostro una mayor predileccion por las capsulas (1,7 > 1), seguido de hoja (1,3 > 1) y boton floral (1,2 > 1). El microhabitat flor (0,8 < 1) correspondio a una preferencia baja o prescindible por el insecto.

Frankliniella cephalica no evidencio agrupamiento, demostrando que existe una respuesta negativa hacia cada uno de los microhabitats en las plantas de algodon (Fig. 5C). Esta especie mostro preferencia por la flor (1,3 > 1). Las capsulas (0,4 < 1), hojas (-0.4 < 1) y botones florales no presentaron individuos para esta especie). La comparacion entre estructuras arrojo diferencias significativas para T. palmi (H = 36,84; P < 0,0001), S. dorsalis (H = 19,65; P < 0,0001) y Fr. cephalica (H = 31,16; P < 0,0001) (Tabla 1).

Al analizar la interaccion entre las tres especies, se observa que cada microhabitat es compartido por al menos dos de las tres especies de trips asociados al cultivo de algodon (Fig. 6). En el microhabitat flor, predominan Fr. cephalica y T. palmi; mientras que, en hoja, boton floral y capsula, prevalecen S. dorsalis y T palmi. Esta ultima, presento los mayores indices de preferencia con respecto a Fr. cephalica y S. dorsalis. La comparacion entre microhabitat para las especies presento diferencias significativas en hoja joven (H = 50,29; P < 0,0001), flor (H = 35,52; P < 0,0001), boton floral (H = 24,16; P < 0,0001) y capsula (H = 32,31; P < 0,0001) (Tabla 2).

Discusion

En el cultivo de algodon Gossypium hirsutum L., uno de los cultivos de mayor importancia economica a nivel mundial, los trips de los generos Caliothrips Daniel, Retithrips Marchal, Sericothrips Haliday, Thrips Linneaeus, Frankliniella Karny y Scirtothrips Shull, constituyen limitantes fitosanitarios claves en la produccion (ThripsWiki 2016), con varias especies polifagas y habito alimenticio fitofago con distribucion en las zonas tropicales y subtropicales del mundo (Mound y Marullo 2012).

La herbivoria de T. palmi, S. dorsalis y Fr. cephalica en las estructuras de las plantas de algodon, muestra una relacion de competencia interespecifica negativa o antibiosis por los recursos capsula, boton floral, hoja joven y flor. Sin embargo, T. palmi, presento una mayor amplitud y capacidad de explotacion de los recursos, con niveles de abundancia superiores a S. dorsalis en hoja joven, boton floral y capsula; y a Fr. cephalica en flor. Ante la presencia de especies invasoras como T. palmi y S. dorsalis en cultivos de algodon, las poblaciones de Fr. cephalica podrian resultar excluidas de las flores y ser presionadas hacia una diferenciacion de nicho, o una extincion local. En este caso, se evidenciaria el efecto de especies invasoras sobre especies indigenas como Fr. cephalica en los agroecosistemas, pese a que la competencia es una interaccion biologica en la cual la aptitud o adecuacion biologica de una especie es reducida como consecuencia de la presencia de otra. En perjuicio de todas las especies involucradas, la competencia interespecifica es solo uno de los muchos factores bioticos que interactuan afectando la estructura de las comunidades ecologicas, al reducir la fecundidad, el crecimiento y la supervivencia de al menos una de las especies involucradas y puede cambiar las poblaciones, comunidades y la evolucion de las especies que interactuan. Este panorama es aun mas dramatico y acelerado cuando entre las especies que compiten, se encuentran especies invasoras y nativas (Silveira-Neto et al. 1976; Zwolfer 1983; Liebhold et al. 1995; Liebhold y Tobin 2008).

De acuerdo con este estudio, T. palmi tiene una relacion de tipo filofaga-carpofaga-antofaga en el cultivo de algodon. Scirtothrips dorsalis presento una relacion de tipo filofaga-carpofaga y Fr. cephalica, una relacion de tipo antofagia por la preferencia exclusiva por el microhabitat flor, como la mayoria de especies dentro del genero Frankliniella Karny (Mound y Marullo 1996). Los microhabitats seleccionados por S. dorsalis, (hoja joven, boton floral y capsula) corresponderian a recursos alimenticios y reproductivos, debido a que no requieren de polen para reproducirse (Mound y Stiller 2011). Al contrario, Fr. cephalica, necesita polen para una mayor produccion de huevos convirtiendose en un recurso alimenticio necesario para la reproduccion (Tsai et al. 1996).

A traves de este estudio, el algodon se consolida como una planta hospedante verdadera para T. palmi, S. dorsalis y Fr. cephalica, debido a que en estudios realizados por Zamar y Neder (2012), se resalto que las condiciones de planta hospedera, se basa en que los insectos se establecen, se alimentan y se reproducen. Esta condicion se observo de manera conjunta con la presencia de estados inmaduros (huevos y estados larvarios) y adultos (De Borbon 2007). Las especies de trips polifagas como T. palmi y S. dorsalis, tienden a ser plagas, en comparacion con aquellas de habito alimenticio monofago u oligofago. La polifagia y el intervalo de hospedantes estan relacionados con la disponibilidad de compuestos quimicos presentes en la planta, o por la inusual flexibilidad del insecto en la eleccion de las fuentes de alimentacion (Perez-Contreras 1999; Bernays y Chapman 2007; Marullo 2009; Zamar y Neder 2012).

Las especies de trips reportadas en este estudio, podrian incidir negativamente en los rendimientos esperados y en la calidad de la fibra de algodon producida en Colombia, tanto por los danos directos como por los indirectos a traves de la trasmision de particulas virales. Thrips palmi, en algodon, se ha observado causando dano en tejidos de hojas que pueden deformarse y despedazarse (Bournier 1987; Leigh 1995). En Brasil, Goussain et al. (2015), reportaron por primera vez esta especie causando dano a cultivos de algodon, siendo catalogada como plaga potencial. En relacion con virus, Jagtap et al. (2012) encontraron un porcentaje bajo (3-5%) de transmision del virus del rayado del tabaco (TSV), que causa la enfermedad del mosaico del algodon.

Scirtothrips dorsalis, es la especie con mayor tasa de dano y abundancia estacional de estados inmaduros y adultos en el algodonero, en comparacion con 12 cultivos de importancia economica entre los que se incluyen aguacate y mango en el sur de Florida (Kumar et al. 2012). Asimismo, se ha reportado como una de las 13 especies mas peligrosas y exoticas que amenazan la industria, a causa de las perdidas economicas que puede generar en cultivos de fresa, mani, pimenton, arandanos y algodon (Kumar et al. 2013).

Frankliniella cephalica, no se ha encontrado causando un dano especifico a la planta de algodon, sin embargo, se ha comprobado su capacidad de trasmitir virus en las plantas hospedantes (Ohnishi et al. 2006). El genero Frankliniella y especificamente, Frankliniella tritici fue encontrada en el 10% de las flores de algodon como portador del hongo Fusarium verticillioides agente causal del sindrome denominado capsula dura o hardlock; sin embargo, la implementacion de control con insecticidas redujo la incidencia de capsula dura y el numero de trips, con aumentos en los rendimientos (Mailhot et al. 2007).

Los adultos de muchas especies de Thrips y Frankliniella, cuando hay escasez de flores en sus hospederos, se pueden alimentar de plantas en etapa de floracion que no son adecuadas (Chellemi et al. 1994) y de hojas jovenes, microhabitats que segun Funderburk et al. (2002) son una fuente mas estable de alimento para el desarrollo de estados inmaduros. Estas estrategias de alimentacion, permiten referirse a especies de estos generos como especies oportunistas, dado que son capaces de explotar ambientes que se presentan de forma intermitente (Mound y Marullo 2002). Estos ambientes, son controlados por factores climaticos que afectan la respuesta de las infestaciones de trips hacia cada microhabitat del cultivo de algodon (Cook et al. 2013). Al respecto, se han encontrado correlaciones significativas positivas entre las poblaciones de trips con temperaturas maximas y negativas con humedades relativas en horas de la manana en algodones transgenicos de India y Turquia (Sitaramaraju et al. 2010; Shivanna et al. 2011).

Conclusiones

Thrips palmi, Scirtothrips dorsalis y Frankliniella cephalica se encuentran asociadas al cultivo de algodon en el valle calido del alto Magdalena de Colombia y su presencia podria ocasionar efectos negativos en la calidad de la fibra y los rendimientos esperados. Son necesarios estudios sobre la biologia, ecologia, bioeconomia, generacion de reglas de decision como umbrales de accion y niveles de dano economico, en conjunto con estrategias de manejo integrado que permitan reducir la abundancia, dispersion y colonizacion de las poblaciones de trips y la capacidad de dano al cultivo de algodon.

Agradecimientos

Los autores agradecen a las diferentes agremiaciones del sector algodonero en los departamentos del Tolima, Huila y Cundinamarca, al Ministerio de Agricultura y Desarrollo Rural (MADR) por la financiacion, a la Corporacion Colombiana de Investigacion Agropecuaria AGROSAVIA, al Instituto Colombiano Agropecuario ICA, la Universidad del Tolima, BIOQUALITYAGRO, la Universidad Nacional de Colombia con sede en Bogota y la Ing. en Agroecologia Jessica Vaca U., por sus observaciones, comentarios y decidida colaboracion en la realizacion de esta publicacion. Al doctor Arturo Goldarazena por su ayuda en la identificacion de especimenes.

DOI: 10.25100/socolen.v44i2.7310

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Recibido: 04-abr-2017 * Aceptado: 04-jul-2018

CAMILO IGNACIO JARAMILLO-BARRIOS (1), ANDRES RODRIGUEZ (2), EDGAR VARON-DEVIA (3), BUENAVENTURA MONJE-ANDRADE (4) y EVERTH EBRATT-RAVELO (5)

(1) Ingeniero Agronomo, Corporacion Colombiana de Investigacion Agropecuaria-Agrosavia, Centro de Investigacion Nataima Km 9 via Espinal-Chicoral, Tolima, Colombia, cijaramillo@agrosavia.co. Codigo Orcid: https://orcid.org/0000-0002-8302-2736. (2) Estudiante, Facultad de Agronomia. Universidad del Tolima, Ibague, Colombia, ing.andresrz@gmail.com. (3) Ph. D. Corporacion Colombiana de Investigacion Agropecuaria-Agrosavia, Centro de Investigacion Nataima Km 9 via Espinal-Chicoral, Tolima, Colombia, evaron@agrosavia.co. Codigo Orcid: https://orcid.org/0000-0002- 5421-507X. (4) M. Sc. Corporacion Colombiana de Investigacion Agropecuaria-Agrosavia, Centro de Investigacion Nataima Km 9 via Espinal-Chicoral, Tolima, Colombia, bmonje@agrosavia. co. Codigo Orcid: http://orcid.org/0000-0002-8177-4651. (5) I. A., M. Sc. Candidato Ph. D. Universidad Nacional de Colombia. Instituto Colombiano Agrope cuario ICA. Mosquera, Cundinamarca, Colombia, eeebraitr@unal.edu.co. Autor para correspondencia. Camilo Ignacio Jaramillo-Barrios. Ingeniero Agronomo, Corporacion Colombiana de Investigacion Agropecuaria-Agrosavia, Centro de Investigacion Nataima Km 9 via Espinal- Chicoral, Tolima, Colombia. cijaramillo@agrosavia.co.

Caption: Figura 1. Promedio de abundancia de T. palmi, S. dorsalis y Fr. cephalica ([+ or -] SE) en microhabitat foliares y reproductivos del cultivo de algodon en los departamentos de Cundinamarca (C/marca), Tolima y Huila. A. T. palmi en hoja joven. B. T. palmi flor. C. T. palmi en boton floral. D. T. palmi en capsula. E. S. dorsalis en hoja joven. F. S. dorsalis en flor. G. S. dorsalis en boton floral. H. S. dorsalis en capsula. I. Fr. cephalica en hoja joven. J. Fr. cephalica en flor. K. Fr. cephalica en boton floral. L. Fr. cephalica en capsula (Los promedios con la misma letra, no presentan diferencias significativas-Prueba Kruskal-Wallis, H = 160,78; P < 0,0001).

Caption: Figura 2. Abundancias de Thrips palmi ([+ or -] SE) en microhabitat foliares y reproductivos en las zonas algodoneras del valle calido del alto Magdalena, Colombia, norte del Tolima (NT), centro del Tolima (CT), suroccidente de Cundinamarca (SOC), sur del Tolima (ST), norte del Huila (NH), centro del Huila (CH). A. T. palmi hoja joven. B. T. palmi flor. C. T. palmi boton floral. D. T. palmi. Letras iguales no presentan diferencias significativas entre promedios de rangos en zonas algodoneras (H = 36,84; P < 0,0001).

Caption: Figura 3. Abundancias de Scirtothrips dorsalis ([+ or -] SE) en microhabitat foliares y reproductivos en las zonas algodoneras del valle calido del alto Magdalena, Colombia, norte del Tolima (NT), centro del Tolima (CT), suroccidente de Cundinamarca (SOC), sur del Tolima (ST), norte del Huila (NH), centro del Huila (CH). A. S. dorsalis hoja joven. B. S. dorsalis flor. C. S. dorsalis boton floral. D. S. dorsalis capsula. Letras iguales no presentan diferencias significativas entre promedios de rangos en zonas algodoneras (H = 19,65; P < 0,0001).

Caption: Figura 4. Abundancias de Fr. cephalica ([+ or -] SE) en microhabitat foliares y reproductivos en las zonas algodoneras del valle calido del alto Magdalena, Colombia, norte del Tolima (NT), centro del Tolima (CT), suroccidente de Cundinamarca (SOC), sur del Tolima (ST), norte del Huila (NH), centro del Huila (CH). A. Fr. cephalica hoja joven. B. Fr. cephalica flor. C. Fr. cephalica boton floral. D. Fr. cephalica capsula. Letras iguales no presentan diferencias significativas entre promedios de rangos en zonas algodoneras (H = 31,16; P < 0,0001).

Caption: Figura 5. Analisis de agrupamiento de Bray-Curtis entre los microhahitats del cultivo de algodon y las especies de trips estudiadas. A. T. palmi. B. S. dorsalis. C. Fr. cephalica.

Caption: Figura 6. Interaccion entre las especies de trips en el cultivo de algodon de acuerdo con los niveles de preferencia por los microhabitats.
Tabla 1. Abundancias ([+ or -] SE) para T. palmi, S. dorsalis y Fr.
cephalica en hoja joven, flor, boton floral y capsula del cultivo
de algodon en el valle calido del alto Magdalena.

Microhabitat           T palmi                S. dorsalis

Hoja           29,05 [+ or -] 6,27 (b)   6,03 [+ or -] 1,22 (b)
Flor           21,78 [+ or -] 4,43 (b)   1,27 [+ or -] 0,35 (a)
Boton Floral   4,10 [+ or -] 0,82 (a)    1,87 [+ or -] 0,40 (a)
Capsula        4,98 [+ or -] 1,79 (a)    5,10 [+ or -] 0,81 (b)

Microhabitat       Fr. cephalica

Hoja           0,15 [+ or -] 0,09 (a)
Flor           6,35 [+ or -] 2,25 (b)
Boton Floral   0,00 [+ or -] 0,00 (a)
Capsula        0,25 [+ or -] 0,25 (a)

Tabla 2. Abundancias ([+ or -] SE) de las especies T. palmi, S.
dorsalis y Fr. cephalica en hoja joven, flor, boton floral y capsula
del cultivo de algodon en el valle calido del alto Magdalena.

Especie                  Hoja                      Flor

T. palmi        29,05 [+ or -] 6,27 (c)   21,78 [+ or -] 4,43 (c)
S. dorsalis     6,03 [+ or -] 1,22 (b)    1,27 [+ or -] 0,35 (a)
Fr. cephalica   0,15 [+ or -] 0,09 (a)    6,35 [+ or -] 2,25 (b)

Especie              Boton floral               Capsula

T. palmi        4,10 [+ or -] 0,82 (b)   4,98 [+ or -] 1,79 (b)
S. dorsalis     1,87 [+ or -] 0,40 (b)   5,10 [+ or -] 0,81 (c)
Fr. cephalica   0,00 [+ or -] 0,00 (a)   0,25 [+ or -] 0,25 (a)
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Title Annotation:Agriculture/Seccion Agricola: Research paper/Articulos de investigacion
Author:Jaramillo-Barrios, Camilo Ignacio; Rodriguez, Andres; Varon-Devia, Edgar; Monje-Andrade, Buenaventur
Publication:Revista Colombiana de Entomologia
Date:Jul 1, 2018
Words:4977
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