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Population fluctuation and spatial dependence of Aleurocanthus woglumi Ashby, 1915 (Hemiptera: Aleyrodidae) on Citrus latifolia/Flutuacao populacional e dependencia espacial de Aleurocanthus woglumi Ashby, 1915 (Hemiptera: Aleyrodidae) em Citrus latifolia.

INTRODUCAO

O Brasil e um dos tres maiores produtores mundiais de frutas, e a estimativa da producao de laranja em 2014 alcanca 16,4 milhoes de toneladas ou 402,5 milhoes de caixas, aumento de 0,8% em relacao a 2013. Sao Paulo e o principal produtor do Pais, respondendo por 72,0% da producao (IBGE, 2014).

Apesar do cenario favoravel, esse setor vem sendo ameacado por uma praga quarentenaria presente, Aleurocanthus woglumi Ashby, 1915 (Hemiptera: Sternorrhyncha: Aleyrodidae), que causa perdas de 20% a 80% em plantas citricas pela succao continua de nutrientes e pelo aparecimento da fumagina sobre as folhas, dificultando o processo de respiracao e fotossintese das plantas, alem de restringir o comercio com outras regioes livres da praga (RAGA; COSTA, 2008; ADEAL, 2010; MAPA, 2014).

Outro aspecto relevante consiste no fato de essa praga possuir habito polifago, uma vez que, alem de diversas especies frutiferas, pode infestar plantas ornamentais e plantas daninhas, sendo facilmente transportada para outras regioes (RAGA; COSTA, 2008). E justamente sua capacidade de adaptacao e dispersao em condicoes brasileiras e a falta de pesquisas e informacoes sobre essa praga, que a tornam tao preocupante aos fruticultores. Inicialmente encontrada no Estado do Para, em 2001, disseminou-se para os Estados do Amapa, Amazonas, Tocantins, Maranhao e Sao Paulo (LEMOS et al., 2006; RONCHI-TELLES et al., 2009), Paraiba (LOPES et al., 2009), Bahia (SILVA et al., 2010), Ceara (ADAGRI, 2010), Rio Grande do Norte (ADEAL, 2010), Roraima (CORREIA et al., 2011), Pernambuco (MONTEIRO, 2012), Tocantins e Alagoas (MAPA, 2014).

Dentre as pesquisas realizadas com esse aleirodideo, destacam-se os aspectos biologicos e os testes de preferencia para oviposicao. Ronchi-Telles et al. (2009) caracterizaram A. woglumi como uma especie multivoltina, com ciclo medio de vida de 71,76 [+ or -] 2,07 dias. Lopes et al. (2013) observaram que este inseto apresenta preferencia por ovipositar nas especies citricas (limoeiro, laranjeira e tangerineira), mantendo um padrao de nao preferencia em cajueiro e goiabeira, sendo que os hospedeiros laranjeira e mangueira nao interferiram no ciclo biologico desta praga, com duracao de 66,71 [+ or -] 0,71 e 69,00 [+ or -] 0,65 dias, respectivamente.

Todavia, faltam informacoes basicas para implementacao de programas de manejo integrado de pragas, que so poderao ser alcancadas mediante pesquisas de monitoramento e amostragem corretas da praga no ambiente.

Segundo Blackshaw e Vernon (2006), o conhecimento da dinamica espaco-temporal dos insetos em ecossistemas agricolas e importante para o desenvolvimento de estrategias de manejo e reducao do uso de pesticidas. Dessa forma, alguns estudos tem sido desenvolvidos com hemipteros em condicoes brasileiras, como os trabalhos realizados por Maruyama et al. (2006) e Ferreira Filho et al. (2008), que visaram a esclarecer a distribuicao e a estrutura populacional de Oncometopia facialis Stal, 1869 (Hemiptera: Cicadellidae) e Glycaspis brimblecombei Moore, 1964 (Hemiptera: Psyllidae), respectivamente.

Pesquisas sobre monitoramento e uso de tecnologias de informacoes geograficas foram desenvolvidas com A. woglumi no Estado do Texas (FLETCHER et al., 2004; MEAGHER et al., 1991). Contudo, em condicoes brasileiras, esses estudos ainda sao incipientes. Medeiros et al. (2009) avaliaram a dinamica populacional da referida praga, mas e necessario determinar a distribuicao espacial e construir um plano confiavel de amostragem que permita estimar a densidade populacional e seu dano, o que permitira tomar a decisao de controle, com consequente reducao do custo de producao.

As relacoes espaciais dos insetos sao, frequentemente, manifestacoes de caracteristicas biologicas inerentes as necessidades espaciais das especies, influenciadas pela planta hospedeira e pelo ambiente (TAYLOR, 1984), enquanto a dependencia espacial e a caracteristica decorrente do fato de que amostras espacialmente proximas sao comumente mais semelhantes umas as outras do que amostras mais distantes (MATOS, 2000).

Normalmente, os metodos estatisticos convencionais descrevem a distribuicao de uma populacao de insetos como agregada, uniforme ou aleatoria, e segundo Farias et al. (2002), a distancia entre os pontos amostrados nao e levada em consideracao. A geoestatistica tem sido o metodo mais utilizado para estudar as populacoes. Permite detectar a variabilidade espacial e uma medida de correlacao entre as amostras coletadas em campo por meio do semivariograma, que nada mais e do que o grafico da semivariancia estatistica (y) em funcao da distancia (h) entre os pares de pontos amostrados (TEIXEIRA, 2013).

Partindo-se do pressuposto de que o mapeamento permite a visualizacao espacial da praga no agroecossistema, possibilitando seu controle racional com aplicacoes direcionadas, reducao nos custos de producao e diminuicao dos impactos causados por produtos fitossanitarios, este trabalho teve como objetivos avaliar a flutuacao populacional e a dependencia espacial da mosca-negra em um pomar de lima-acida Tahiti (Citrus latifolia, Tanaka), visando a determinar o numero de armadilhas necessarias para uma amostragem representativa de A. woglumi.

MATERIAL E METODOS

O experimento foi instalado em pomar de lima-acida Tahiti (C. latifolia) localizado no municipio de Sao Jose de Ribamar (MA), com area de 3,5 ha, espacamento 7x7 m, com cinco anos de idade e coordenadas geograficas [02.sup.0] 33' 04,8" S e [44.sup.0] 13' 07,6" W. Durante todo o periodo de estiagem (agosto a dezembro), as plantas foram irrigadas pelo metodo de microaspersao e receberam os tratos culturais recomendados para a cultura, inclusive poda de limpeza e aplicacao do ingrediente ativo imidacloprido, tres meses antes do inicio do experimento.

As amostragens foram quinzenais, no periodo de janeiro/2007 a janeiro/2008. Para cada coleta, utilizaram-se 64 armadilhas amarelas adesivas (10 cm de largura e 21 cm de altura), espacadas nas linhas e entrelinhas de plantio em 21 m e suspensas nas arvores a uma altura de 1,5m do solo, sempre dispostas na face norte.

Quanto a determinacao da dependencia espacial, os pontos amostrados foram georreferenciados com GPS, utilizando-se das coordenadas planas do Sistema Universal Transversal de Mercator (UTM) para sua localizacao.

As armadilhas foram substituidas a cada 15 dias e, para avaliacao em laboratorio, foram protegidas por filme de PVC em toda a face antes do transporte.

No Laboratorio de Entomologia da Universidade Estadual do Maranhao (UEMA), os insetos capturados foram separados por sexo e contados com auxilio de um estereomicroscopio. Quando o numero de insetos coletados foi muito grande, a armadilha era dividida em quadrantes, contando-se a quantidade presente em um dos quadrantes e multiplicando-se o valor obtido por quatro, totalizando-se o numero de machos e femeas (NGUYEN et al., 1983).

Avaliou-se a flutuacao populacional de machos, femeas e total de adultos coletados nas estacoes chuvosa e seca. Os dados diarios de temperatura ([degrees]C), umidade relativa do ar (%) e precipitacao pluvial (mm) foram obtidos junto ao Laboratorio de Meteorologia do Nucleo Geoambiental da UEMA, a partir de uma plataforma de dados meteorologicos instalada na cidade de Sao Luis-MA, com coordenadas geograficas 44 12' 42,7" O e 02 35' 34,6" S com 4,7 km de distancia do pomar.

Para a correlacao entre as variaveis climaticas e as curvas de flutuacao populacional de adultos, utilizaram-se medias mensais de temperatura, umidade relativa do ar e o somatorio da precipitacao pluvial acumulada em periodos de 14 dias, imediatamente anteriores as coletas (Figura 1).

Realizou-se analise de correlacao simples entre o numero de insetos (machos, femeas e total) e as variaveis climaticas. Pelo teste de Shapiro-Wilk, observou-se que, para as variaveis analisadas, os dados nao apresentavam distribuicao normalizada, e que, nesse caso, o teste de Spearman seria o mais adequado (procedimento Univariate, SAS[R], 2001). Os dados foram transformados em [square root of (x + 0,5)], e os coeficientes de correlacao (r) foram testados pelo teste t de Student, ao nivel de 5% de probabilidade.

Os variogramas construidos foram adequados de acordo com o modelo que forneceu o melhor coeficiente de determinacao (R2). Esse modelo foi validado pela relacao C0 /C0+C1, que determina o indice k, sendo que valores inferiores a 0,80 denotam a distribuicao agregada as populacoes em estudo. O valor da semivariancia no intercepto do eixo [gamma](h) e chamado de efeito pepita (C), por definicao [gamma](0)=0 (zero). Entretanto, na pratica, a medida que h tende para zero, [gamma] (h) aproxima-se de um valor positivo chamado efeito pepita (C), que representa a variabilidade em distancias menores do que a distancia da amostragem minima realizada. Variacao espacial (C1) e a diferenca entre o patamar (C) e o efeito pepita (C0) (FARIAS et al., 2002).

As variancias amostrais foram definidas em termos de [gamma] como uma funcao da distancia de separacao entre os pontos (h): [gamma] (h) = 1/2 n (h) [SIGMA] [[Z ([x.sub.i]) - Z ([x.sub.i+h])].sup.2], em que: Z ([x.sub.i]) e o valor amostral medido ou contado no local [x.sub.i]; Z ([x.sub.i+h]) e o valor amostral medido ou contado no local [x.sub.i+h], e n (h) e o numero total de pares amostrais para cada uma das distancias de separacao (MATHERON, 1963).

A determinacao da distancia entre as armadilhas foi feita para uma direcao geral, isto e, adotando-se um angulo de tolerancia de 90[degrees]. Isto significa que as distancias entre os locais das armadilhas foram determinadas em todas as direcoes dentro da area amostrada.

As estimativas de valores em pontos nao amostrados a partir de amostras coletadas, considerando a estrutura de dependencia espacial do fenomeno, sao um metodo de inferencia espacial chamado de krigagem. E essa estimativa atraves do metodo da krigagem foi obtida pela seguinte expressao: z * ([x.sub.0]) = [N.summation over (i = 1)] [[lambda].sub.i] Z ([x.sub.i]) em que: N e o numero de valores medidos z (x/) envolvidos na estimativa; [lambda]i sao as unidades associadas com cada valor medido (MATHERON, 1963).

As analises dos variogramas foram realizadas com o programa GS+. Os modelos foram adequados aos variogramas, e os dados foram krigados, e as estimativas krigadas foram utilizadas para produzir mapas de densidade da populacao de adultos da mosca-negra.

RESULTADOS E DISCUSSAO

Constatou-se incidencia de A. woglumi em todas as avaliacoes realizadas, sendo que o numero medio total foi maior durante a estacao chuvosa, principalmente nos meses de janeiro a marco/2007, quando a praga atingiu seu apice em aproximadamente 800 insetos/armadilha (Figuras 1 e 2). No entanto, em abril, mes com maior indice pluviometrico, houve queda brusca na infestacao, sendo capturados, em media, 100 insetos/armadilha. Apos esse periodo, ate setembro, a ocorrencia de picos populacionais oscilou numa periodicidade bimestral. Essa relacao observada e uma possivel explicacao para a maior densidade populacional encontrada no periodo chuvoso, meses em que as plantas de citros estao em pleno desenvolvimento, emitindo novas brotacoes, local preferido para alimentacao e oviposicao.

Silva et al. (2011a) observaram indice elevado de plantas com presenca de mosca-negra nos meses de baixa precipitacao pluvial (abril e maio/2009), no Estado do Para, mas tambem relacionaram o aumento populacional da praga ao maior crescimento vegetativo das plantas de citros, que ocorreu logo apos um periodo intenso de chuvas, nos meses de janeiro, fevereiro e marco/2009, e por essa fase ser a preferida para alimentacao e oviposicao.

Resultados divergentes tambem foram encontrados por Medeiros et al. (2009), observando que os maiores picos populacionais de A. woglumi foram no periodo de baixa precipitacao, em areas de producao de citros no Maranhao, avaliando somente numero de posturas, ovos e ninfas do inseto presentes nas folhas de citros. E importante considerar a metodologia de coleta utilizada nesta pesquisa, uma vez que as chuvas intensas podem ter favorecido a dispersao dos adultos da mosca-negra e sua fixacao nas armadilhas adesivas instaladas no pomar.

Constatou-se que houve correlacao entre os fatores abioticos e a ocorrencia de A. woglumi no pomar de citros em estudo (Tabela 1). Para a variavel precipitacao pluvial e numero total de femeas + machos, a correlacao foi positiva e significativa quando considerado o periodo completo de avalicao (chuvoso + seco), e nao significativa para o periodo chuvoso, que favoreceu a incidencia da praga na cultura e sua provavel dispersao e fixacao nas armadilhas adesivas. Silva et al. (2011b) avaliaram a influencia dos fatores abioticos na infestacao natural de mosca-negra e constataram que a precipitacao pluvial apresentou correlacao nao significativa (r = -0,464) e reduziu a presenca do inseto nas plantas de citros, em Capitao Poco (PA).

Neste trabalho, a temperatura manteve-se praticamente constante e elevada ao longo do ano, condicoes normais para a regiao do Tropico Umido. A correlacao da variavel temperatura foi significativa e apresentou, em todos os periodos, resultados negativos com a quantidade de insetos coletados, indicando que possiveis alteracoes na temperatura podem causar alteracoes na densidade populacional de A. woglumi (Tabela 1). De acordo com Gyeltshen et al. (2005), o desenvolvimento de A. spiniferus e muito influenciado pelo clima predominante de uma regiao, e pesquisas realizadas por Lopes et al. (2013) verificaram que, nas condicoes climaticas do Estado do Maranhao, A. woglumi apresenta-se como uma especie multivoltina, completando seu ciclo de vida com 66,71[+ or -]0,71 dias, com possibilidade de ocorrer, em media, cinco geracoes ao ano.

Silva et al. (2011b) tambem relataram que a temperatura se apresenta como elemento muito importante para o desenvolvimento da populacao de insetos e encontraram correlacao significativa e positiva (r = 0,478) entre a temperatura media e o indice de plantas infestadas por mosca-negra em plantas citricas, no Estado do Para.

Para a variavel umidade relativa, a correlacao foi significativa e positiva no periodo completo (chuvoso + seco) para o numero total de insetos coletados, verificando-se que altos indices de umidade relativa do ar favoreceram a incidencia da praga (Tabela 1, Figura 1). Dentre os fatores abioticos que mais influenciam o desenvolvimento de A. woglumi, estao umidade relativa (70-80%) e temperaturas na faixa de 20-34[degrees]C (EPPO, 1997). No Estado do Para, este inseto encontra condicoes ideais de desenvolvimento, ou seja, temperatura entre 28 e 32[degrees]C e umidade relativa de 70 a 80% (SILVA et al., 2001b), valores proximos aos encontrados nesta pesquisa.

Os semivariogramas obtidos caracterizaram agregacao na distribuicao espacial (Tabela 2 e Figura 3). Escolheu-se o modelo esferico para a obtencao dos variogramas com o intuito de descrever a estrutura espacial de A. woglumi nas estacoes chuvosa e seca para machos, femeas e total de insetos coletados, alem do indice k, que e outro indicador de ocorrencia de distribuicao espacial do organismo em estudo. Journel e Huijbregts (1978) determinaram que os valores obtidos para o indice k abaixo de 0,80 indicam que o fenomeno estudado e agregado, com forte relacao entre as amostras, e, nesse trabalho, os indices encontrados variaram entre 0,14 e 0,25.

O alcance da dependencia espacial para adultos da mosca-negra, onde as amostras sao consideradas espacialmente dependentes, durante a estacao chuvosa para o numero medio de machos, femeas e total de adultos, foi de 238,00 m, 209,60 m e 233,00 m, respectivamente (Figuras 3A, 3B e 3C). Portanto, a area de agregacao da mosca-negra no pomar foi de 177.862 [m.sup.2] para machos, 137.946 [m.sup.2] para femeas e de 170.467 [m.sup.2] para o numero total de adultos.

O alcance da dependencia espacial para a estacao seca foi cerca de 3/4 menor do que para a estacao chuvosa. Para o numero de machos, o alcance foi de 54,40 m, para femeas, igual a 55,70 m, e para o total de adultos, de 55,90 m (Figuras 3D, 3E e 3F). Ja a area de agregacao de adultos da mosca-negra para a estacao chuvosa foi de 9.292 [m.sup.2], de 9.741 [m.sup.2] e de 9.811 [m.sup.2], para os numeros de machos, femeas e total de adultos, respectivamente.

Os mapas das densidades da populacao estimadas, interpoladas pelo metodo da krigagem, mostraram areas de agregacao dentro do pomar. Na estacao chuvosa, os valores foram de 5,28 para machos (Figura 4A), de 4,54 para femeas (Figura 4B) e de 5,71 para a populacao total (Figura 4C). Notouse que as areas de agregacao obtidas foram muito proximas para os dois sexos bem como para o numero total de adultos. Para a estacao seca, as areas com maior quantidade de insetos no pomar em estudo nao se distinguiram muito das areas de maior agregacao na estacao chuvosa, mas como o nivel populacional foi menor nessa estacao climatica, a agregacao tambem foi inferior. Para machos, na maior area de agregacao, seriam encontrados, pelo menos, 3,90 insetos (Figura 5A), 3,62 femeas (Figura 5B) e 4,48 insetos, independentemente do sexo (Figura 5C).

Neste trabalho, pode-se inferir que, com a area de agregacao encontrada para a estacao chuvosa, deve-se colocar, ao menos, uma armadilha a cada 17 ha, com a finalidade de se obter uma estimativa confiavel das populacoes de mosca-negra num plano de amostragem. Ja para a estacao seca, e necessaria uma armadilha por hectare para se obter a mesma estimativa. A caracterizacao da estrutura espacial de A. woglumi mostrou-se util, por potencializar a importancia de amostragens desse inseto durante o periodo seco, pois teve-se o menor alcance da dependencia espacial encontrada nessa estacao climatica.

A distribuicao do tipo agregada geralmente implica dependencia espacial da variavel numero de especimes por area, permitindo uma abordagem atraves da geoestatistica e da utilizacao de ferramentas de agricultura de precisao, possibilitando, dessa maneira, o desenvolvimento de metodologia de amostragem da populacao dos insetos-praga. Pinho et al. (2008) verificaram que a distribuicao espacial da mosca- negra ocorreu em agrupamentos com dependencia espacial descrita pelo modelo esferico, formando reboleiras com alcances que variaram de 15,5 a 34 m em plantio de citros em sistema agroflorestal.

Os resultados encontrados neste trabalho indicaram que, na elaboracao de um plano de amostragem, pode-se optar por qualquer um dos sexos ou o numero total de insetos capturados devido as suas dependencias espaciais serem muito proximas em ambas as estacoes e que o numero de armadilhas a serem instaladas devera ser maior na estacao seca.

[FIGURE 1 OMITTED]

[FIGURE 2 OMITTED]

[FIGURE 3 OMITTED]

[FIGURE 4 OMITTED]

[FIGURE 5 OMITTED]

CONCLUSAO

O periodo chuvoso contribui para a elevacao do nivel populacional de Aleurocanthus woglumi.

A area de agregacao de A. woglumi na estacao chuvosa e maior que na estacao seca, sendo que, para se obter uma estimativa confiavel do numero de adultos da mosca-negra-dos-citros, durante a estacao chuvosa, e necessario instalar uma armadilha a cada 17 hectares e, durante a estacao seca, uma armadilha a cada hectare.

http://dx.doi.org/10.1590/0100-2945-415/13

AGRADECIMENTOS

A FAPEMA (Fundacao de Amparo a Pesquisa e ao Desenvolvimento Tecnologico do Maranhao) pela concessao da bolsa de estudos para o primeiro autor.

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DANIELE LAVRA VIEIRA (2), ANGELO LUIZ TADEU OTTATI (3), RAIMUNDA NONATA SANTOS DE LEMOS (4), GISLANE DA SILVA LOPES (5), JOSE RIBAMAR GUSMAO ARAUJO (6)

(1) Trabalho 415-13. Recebido em: 17-10-2013. Aceito para publicacao em: 29-09-2014. Parte da dissertacao do primeiro autor apresentada ao Programa de Pos-Graduacao em Agroecologia/UEMA.

(2,5) Engenheira Agronoma, Mestre em Agroecologia Pelo Programa de Pos-Graduacao em Agroecologia/CCA/UEMA, E-mails: d.lavra@ hotmail.com; gslopes11@yahoo.com

(3) Engenheiro Agronomo, DSc. Fiscal Federal do MAPA-SEDESA/DT/SFA/MA. E-mail: angelo.ottati@agricultura.gov.br

(4,6) Engenheiro Agronomo, DSc. Professor Adjunto do Depto. de Fitotecnia e Fitossanidade da Universidade Estadual do Maranhao--UEMA; Caixa Postal 9, CEP 65055098, Sao Luis-MA. Email: r.lemos@elo.com.br (autor correspondente); gusmao@elo.com.br
TABELA 1--Indices de correlacao de Spearman entre numero de adultos
de Aleurocanthus woglumi capturados em armadilhas adesivas amarelas
sustentadas em plantas de lima-acida Tahiti e as variaveis climaticas
precipitacao pluvial (mm), temperatura ([degrees]C) e umidade relativa
do ar (%). Sao Jose de Ribamar - MA.

Variavel Climatica     Adultos            Periodo
                                          Chuvoso

Precipitacao Pluvial   (F+M) (2)       [0,4110.sup.ns3]
Temperatura             (F+M)             -0,6440*
Umidade Relativa        (F+M)          [0,3172.sup.ns]

Variavel Climatica                Periodo
                       Seco                Completo (1)

Precipitacao Pluvial   [-0,0231.sup.ns]       0,5603*
Temperatura                -0,7455*           -0,7471*
Umidade Relativa       [0,3736.sup.ns]        0,5988*

(1) o periodo completo de coletas refere-se aos periodos chuvoso e
seco.

(2) total de femeas e machos de mosca-negra-dos-citros.

(3) significancia dos coeficientes de correlacao (r) de Spearman
testada pelo teste t de Student, ao nivel de 5% de probabilidade.

TABELA 2--Modelos de semivariograma para a distribuicao espacial de
adultos de Aleurocanthus woglumi, capturados em armadilhas adesivas
amarelas sustentadas em plantas de lima-acida Tahiti. Sao Jose de
Ribamar-MA.

         Parametros do Semivariograma
         Efeito pepita   Patatar   a (m)    Modelo

                     Estacao Chuvosa
Machos   0,161           0,742     238,00   Esferico
Femeas   0,139           0,960     209,60   Esferico
Total    0,147           0,817     233,00   Esferico

                     Estacao Seca
Machos   0,188           0,748     54,40    Esferico
Femeas   0,126           0,504     55,70    Esferico
Total    0,132           0,610     55,90    Esferico

                         Area de
         [R.sup.2]       agregacao             [K.sup.2]
                         [([m.sup.2]).sup.1]

                     Estacao Chuvosa
Machos   0,85            177.862               0,21
Femeas   0,89            137.946               0,14
Total    0,89            170.467               0,18

                     Estacao Seca
Machos   0,75            9.292                 0,25
Femeas   0,72            9.741                 0,25
Total    0,78            9.811                 0,22

(1) area de agregacao = [pi][r.sup.2], em que [pi]= 3,1415 e r= a.

(2) indice k= [C.sub.0]/[C.sub.0]+[C.sub.1].
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Author:Vieira, Daniele Lavra; Ottati, Angelo Luiz Tadeu; De Lemos, Raimunda Nonata Santos; Lopes, Gislane D
Publication:Revista Brasileira de Fruticultura
Date:Dec 1, 2014
Words:4680
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