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Population dynamics of Saissetia oleae (Hemiptera: Coccidae) on olive trees/Dinamica populacional de Saissetia oleae (Hemiptera: Coccidae) em oliveiras.

INTRODUCAO

Saissetia oleae (Oliver) (Hemiptera: Coccidae), tambem conhecida como cochonilhapreta, cochonilha-da-oliveira ou ainda cochonilhanegra, esta distribuida em todas as regioes tropicais e subtropicais do mundo, considerada como praga nas culturas dos citros e de oliveiras (MURUA; FIDALGO, 2001). Os danos diretos causados em oliveiras ocorrem pela succao da seiva, porem os indiretos sao mais comuns, como o desenvolvimento da fumagina, fungo de coloracao negra, que se mantem atraves do exsudato acucarado (honeydew) liberado pela praga. Este fungo forma uma grossa camada que impede a passagem de luz, prejudicando a respiracao e a producao de fotoassimilados, provocando a depressao da planta, diminuindo sua brotacao e, consequentemente, reduzindo a producao (BARRANCO et al., 2008).

No Brasil, em Minas Gerais, Prado et al. (2012) constataram que S. oleae foi a especie mais abundante em oliveiras, apontada como praga primaria na cultura (SANTA-CECILIA et al., 2014). As femeas de S. oleae sao de coloracao marromescura, medem de 3 a 4 mm, tem corpo em formato de "concha" com uma rugosidade em forma de "H". As ninfas de primeiro e segundo instares sao de coloracao amarelo-clara a parda (BARRANCO et al., 2008) e medem de 0,4 a 1,5 mm (PRADO et al., 2012). As de terceiro tem carapaca amarelada, e as elevacoes em forma de "H" ja sao visiveis (PRADO et al., 2012). Contudo, segundo os ultimos autores, existem divergencias quanto ao numero de instares dessa especie, as quais sao atribuidas a dificuldade em diferencia-los. A reproducao de S. oleae pode ocorrer de forma sexual, mas principalmente partenogenetica (BARRANCO et al., 2008). As femeas de S. oleae podem colocar de 2.000 a 2.500 ovos, que permanecem incubados dentro destas, por cerca de 5 a 20 dias, dependendo das condicoes climaticas (NETO et al., 2008).

A dinamica populacional da cochonilhanegra e conhecida em Portugal (PEREIRA et al., 1997; SANTA-CECILIA et al., 2014), Espanha (BRIALES;CAMPOS, 1986; MONTIEL;SANTAELLA, 1995; TENA et al., 2007; BARRANCO et al., 2008), Grecia (STRATOPOULOU; KAPATOS, 1998) e na Argentina (FERNANDEZ et al., 1979). No Brasil, os unicos trabalhos desta natureza foram os levantamentos populacionais realizados em pomares de oliveiras no municipio de Maria da Fe-MG, por Prado et al. (2012) e Santa-Cecilia et al. (2014). No Rio Grande do Sul, onde o cultivo de oliveiras e recente, atualmente, a area de producao abrange 1,2 mil hectares (Emater/RS-Ascar, 2014), trabalhos que abordem a dinamica populacional da cochonilha-negra inexistem. Este tipo de informacao e fundamental para o aprimoramento do manejo da cultura, e desta forma este trabalho teve como objetivo conhecer a dinamica populacional de S. oleae e quantificar seu parasitismo natural em oliveiras.

MATERIAL E METODOS

O estudo foi realizado em Cacapava do Sul (30[degrees]30'43" S, 53[degrees]29'27" O), Rio Grande do Sul, em pomar de oliveira variedade Arbequina, com 0,95 ha e 471 arvores, implantadas em 2006. Os registros meteorologicos diarios de temperatura (oC), precipitacao pluviometrica (mm) e umidade relativa do ar (%) foram obtidos da Estacao Meteorologica Automatica de Cacapava do Sul, do Instituto Nacional de Meteorologia, localizada a 6,8 km da area de estudo. As amostragens foram mensais, de abril de 2012 a marco de 2013, em 20 plantas sorteadas. De cada arvore, em cada um dos quadrantes da copa (norte, sul, leste e oeste), foram retirados dois ramos, sendo um da area externa e outro da interna, acerca de 1,50 m do solo, totalizando oito ramos por planta. Cada ramo (unidade amostral), com 20 a 30 cm de comprimento e, no minimo, 20 folhas, foi acondicionado individualmente em saco plastico identificado, levado para o laboratorio e mantido em refrigerador ([+ or -] 4[degrees]C) ate a a triagem, feita com o auxilio de estereomicroscopio. O local onde as cochonilhas se encontravam na unidade amostral foi registrado, face abaxial da folha (AB), adaxial (AD), borda (BO) e ramo (RA).

Os coccideos foram examinados, separando o corpo do substrato, e contabilizados, por fase de desenvolvimento. Ninfas de primeiro e segundo instares (N1 + N2) foram contabilizadas juntas, por apresentarem caracteristicas morfologicas semelhantes (corpo pequeno, achatado, tenro e amarelado) por dificil a separacao . Registraram-se tambem ninfas de terceiro (N3), que apresentam coloracao parda e uma marca em forma de H no corpo. Os adultos que tem coloracao marrom-escura, corpo convexo e esclerotizado foram separados em sem ovos (A), e com ovos (AOV). Foram registrados individuos vivos (V), mortos sem indicios de parasitismo (M), parasitados com larvas de parasitoides (LA), com pupas de parasitoides (PU), com perfuracao apos a emergencia de parasitoides (CP) e com meconio, as fezes deixadas pelo parasitoide apos a emergencia (ME).

O numero medio de individuos em cada estagio de desenvolvimento, por arvore, em cada ocasiao de amostragem e por estacao, foi comparado por Kruskal-Wallis. O numero medio de individuos nos ramos internos e externos, por arvore, foi comparado pelo teste de Mann-Whitney para duas amostras independentes. Foi comparada por Kruskal-Wallis a media de individuos por quadrante, por arvore e a media, por local, na unidade amostral (AB, AD, RA ou BO), assim como a media de cochonilhas mortas parasitadas (MP) e a de mortas nao parasitadas (MNP). Para o calculo da porcentagem de parasitismo, o numero de individuos parasitados incluiu as cochonilhas CP, PU, LA e ME. O teste de correlacao de Spearman foi realizado para avaliar a associacao dos fatores meteorologicos com o numero medio mensal de individuos, por arvore. O nivel minimo de significancia adotado em todas as analises foi de 5%, e o programa utilizado foi o Bioestat 5.0[R] (AYRES et al., 2007).

RESULTADOS E DISCUSSAO

O numero medio de individuos por ocasiao de amostragem no pomar foi de 755,4 [+ or -] 59,40. Verificou-se que, embora S. oleae tenha ocorrido o ano todo, foi mais abundante na primavera (3.543,8 [+ or -] 378,25) e no verao (4.279,3 [+ or -] 346,89), quando comparados com o outono (535,7 [+ or -] 134,72) e o inverno (705,7 [+ or -] 162,84) (H = 54,2387; gl = 3; p < 0,0001), sugerindo que as temperaturas mais elevadas destas duas estacoes sao as mais favoraveis para este inseto. Tena et al. (2007), em citros e oliveira, na Espanha, tambem encontraram maior abundancia de S. oleae no verao, assim como Marrao (2013), nos olivais em Portugal, corroborando os dados encontrados neste estudo. As temperaturas minima (rs = 0,6375; p = 0,0257), media (rs = 0,6538; p = 0,0211) e maxima (rs = 0,6434; p = 0,024) correlacionaram-se, de maneira positiva e significativa, com o numero medio de individuos observados. Fernandez et al. (1979), na Argentina, e Jimenez (1985), na Espanha, afirmaram que, dentre os fatores climaticos, a temperatura e o principal agente de controle de ovos e ninfas de S. oleae em oliveiras. Da mesma forma, na Espanha, Montiel e Santaella (1995) constataram que a alta mortalidade de ninfas de primeiro instar da cochonilha-negra estava associada a temperaturas extremas (minimas de 8[degrees]C negativos; maximas de 40[degrees]C e umidade relativa do ar de 30%).

Por outro lado, em olivais, na Grecia, Stratopoulou e Kapatos (1998) apontaram que as altas temperaturas foram mais importantes que as baixas, como meio de controle abiotico de S. oleae. As temperaturas registradas em Cacapava do Sul (medias maximas de ate 25[degrees]C e minimas de 10 [degrees]C), embora com amplitude de variacao pequena, mostraram associacao com o numero medio de cochonilhas. A umidade relativa do ar mantevese sempre acima de 70%, nao criando assim uma condicao limitante no ambiente para as cochonilhas.

A ocorrencia de individuos de S. oleae, nos diferentes estagios de desenvolvimento, em todas as ocasioes de amostragem, sugere que mais do que uma geracao pode ocorrer ao longo do ano. A existencia de mais de uma geracao da cochonilha-negra ao longo do ano, com sobreposicao das mesmas, foi constatada por Prado et al. (2012), em Minas Gerais, em oliveiras. Porem, em outras regioes, na Espanha (BRIALES; CAMPOS, 1986; MONTIEL; SANTAELLA, 1995) e em Portugal (PEREIRA et al., 1997), apenas uma geracao anual tem sido registrada para a especie. Constatou-se que, entre abril e outubro, o numero medio mensal de ninfas de primeiro e segundo instares (178,2 [+ or -] 241,46) foi inferior (Fig. 1), em comparacao ao observado entre novembro e marco (1.423,4 [+ or -] 899,27) (H = 131,3241; gl = 11; p < 0,0001). A diferenca entre estes dois periodos representa um acrescimo de 571% no numero de individuos.

O incremento das temperaturas, alem da disponibilidade continua de recurso alimentar pelas oliveiras, parece estimular a reproducao e a eclosao de ninfas, sugerindo ser este o principal periodo de recrutamento de novos individuos. Resultados diferentes foram observados na Espanha, em oliveiras, por Briales e Campos (1986) e Tena et al. (2007), os quais constataram que a eclosao das ninfas ocorreu concentrada durante junho e julho (inicio do verao). Segundo os autores, no final do verao, em funcao das altas temperaturas (> 30[degrees]C), associadas com umidade relativa inferior a 30%, cerca de 80% das ninfas de 1[degrees] instar morreram.

Temperaturas tao elevadas quanto as da Espanha nao foram registradas em Cacapava do Sul, o que talvez explique a reproducao e a eclosao ao longo de toda esta estacao. Quanto ao terceiro instar (N3) (Fig. 1), em media, o numero nao variou de abril a dezembro (7,9 [+ or -] 11,11) e foi mais elevado de janeiro ate marco (69,9 [+ or -] 48,83) (H = 116.6876; gl = 11; p < 0,0001). Briales e Campos (1986), na Espanha, encontraram predominancia das fases imaturas, principalmente N2 e N3 durante o inverno, representando 75% da populacao neste periodo, embora tambem estivessem presentes durante todo o ano, porem em menor proporcao.

A media de adultos (A) de S. oleae (Fig. 1) foi mais baixa (15,8 [+ or -] 23,93) de abril a dezembro, em comparacao ao periodo de janeiro a marco (46,4 [+ or -] 35,57) (H = 54.8218; gl = 11; p < 0,0001). Adultos com ovos (AOV) (Fig. 1) seguiram o mesmo padrao dos sem ovos, de abril ate dezembro (6,3 [+ or -] 9,70), sendo a media menor que a de janeiro a marco (22,1 [+ or -] 16,26) (H = 80,2365; gl = 11; p < 0,0001). Carvalho e Aguiar (1997) tambem encontraram em citros, na Ilha da Madeira, adultos de S. oleae com e sem ovos, durante todo o ano. No entanto, por nao terem conseguido detectar a longevidade dos individuos a campo, os autores nao afirmaram se as femeas observadas ao longo do ano foram individuos de uma ou de mais geracoes, e esta mesma dificuldade ocorreu no presente trabalho. O numero de cochonilhas nos ramos internos e externos da copa nao diferiu (Z(U) = 0,1086; p = 0,4568), assim como entre os quadrantes norte, sul, leste e oeste (H = 4,3468; gl = 3; p = 0,2264). Em oliveiras, em Portugal, Pereira et al. (2004) tambem nao observaram diferenca no numero de S. oleae entre quadrantes da copa; no entanto, verificaram maior quantidade na regiao interna da mesma.

As ninfas (N1 + N2) foram mais abundantes na face abaxial das folhas (H = 127,529; gl=2; p < 0,0001), fato que pode estar relacionado a protecao da luz solar. Conforme Carvalho e Aguiar (1997), no primeiro instar, os individuos apresentam reacao fototropica negativa. A busca por micro-habitats mais abrigados da luz e umidos na face abaxial das folhas, por ninfas neste estagio, foi referida em outros trabalhos (PEREIRA et al., 2004; SERAFINI et al., 2007; PRADO et al., 2012; SANTA-CECILIA et al., 2014). Afora as condicoes abioticas mais favoraveis, este micro-habitat oferece protecao contra a acao de inimigos naturais. Os resultados sugerem que, conforme avanca o desenvolvimento, S. oleae direciona-se para os ramos, o que pode ser constatado pelo maior numero de individuos dos demais estagios localizados nesta regiao; ninfas de terceiro instar (H = 107,0038; gl=2; p < 0,0001), adultos (H = 280,842; gl = 2; p < 0,0001) e adultos com ovos (H = 206,1361; gl = 2; p < 0,0001) (Fig. 2).

A maior abundancia de N1 + N2 nas folhas tambem pode ser devido ao aparelho bucal mais delicado; sendo o tecido foliar mais tenro que o dos ramos, facilitaria a alimentacao. Os ramos constituem-se em recurso mais perene na planta, e neste local registrou-se o maior numero de N3, A e AOV, possivelmente por estes serem os estagios mais longos no desenvolvimento. Resultados semelhantes foram obtidos por Tena et al. (2007), que constataram 75% das ninfas de primeiro instar nas folhas de oliveira e apenas 5% de adultos. Prado et al. (2012) e Santa-Cecilia et al. (2014) tambem observaram esta migracao das folhas para os ramos, conforme o desenvolvimento dos individuos de S. oleae.

Quanto a media de individuos de S. oleae mortos nao parasitados (MNP) e mortos parasitados (MP), esta diferiu entre os meses (H = 68,659; gl = 11; p < 0,0001). Entre abril e novembro, a proporcao de MNP foi, no minimo, nove vezes maior que o de MP (Fig. 3). Em dezembro, o numero de MP foi equivalente ao de MNP. A partir de janeiro ate marco, o numero de MNP voltou a subir e foi superior ao de MP. Embora, Stratopoulou e Kapatos (1998) tenham afirmado que a mortalidade por parasitismo pode ser importante para a regulacao da populacao de S. oleae, neste estudo, este nao foi o principal fator.

Segundo observaram Montiel e Santaella (1995), alem de inimigos naturais e fatores climaticos, a competicao intraespecifica tambem foi responsavel pela mortalidade da cochonilha-negra. Estes autores constataram que, nos meses de verao, ninfas de S. oleae morreram a procura por lugares mais favoraveis para se fixar e alimentar-se, permanecendo mais expostas as altas temperaturas. Assim, e possivel que a mortalidade observada nas oliveiras, em Cacapava do Sul, tenha sido decorrente, principalmente, da competicao intraespecifica, pois 90% dos individuos N1 + N2 estavam mortos. O parasitismo de S. oleae mais elevado no mes de dezembro tanto pode estar associado as condicoes climaticas favoraveis ao desenvolvimento dos parasitoides, quanto a maior abundancia do hospedeiro. Corroborando estes resultados, maior abundancia de parasitoides de S. oleae foi verificada no verao, em Chipre, na Espanha , assim como em Minas Gerais, no Brasil (ORPHANIDES, 1993; TENA et al., 2008; PRADO et al., 2012).

Saissetia oleae apresentou a taxa de parasitismo de 3,40%, e deste total, 49,2% sao de cochonilhas perfuradas (CP) e 50% de pupas de parasitoides (PU). Este resultado e inferior ao observado em Portugal (9,5%) e em Minas Gerais, Brasil (32,5%) (PEREIRA et al., 1998; PRADO et al., 2012). No entanto, estes autores consideraram baixo o parasitismo na cochonilha-negra. A taxa de parasitismo pode ser subestimada pela mortalidade da populacao hospedeira em decorrencia das puncturas realizadas pelos parasitoides para alimentacao e para avaliacao do hospedeiro, as quais podem ter contribuicao importante para a mortalidade total (ASPLANATO; GARCIA, 2002); no entanto, no presente trabalho, estas nao foram observadas e contabilizadas.

[FIGURE 1 OMITTED]

[FIGURE 2 OMITTED]

[FIGURE 3 OMITTED]

CONCLUSOES

Na primavera e no verao, S. oleae e mais abundante.

A temperatura e o fator meteorologico que mais afeta o tamanho da populacao da cochonilhanegra.

Ninfas de primeiro e segundo instares sao mais frequentes nas folhas de oliveiras, enquanto as de terceiro e os adultos sao nos ramos.

A taxa de parasitismo e de 3,40%.

http://dx.doi.org/10.1590/0100-2945-213/14

AGRADECIMENTOS

A CAPES, pela concessao de bolsa a primeira autora, e ao CNPq, para a segunda autora (Processo n[degrees] 303606/2013-4), e para a terceira autora, pela bolsa de Pos-Doutorado Empresarial (PDI).

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GABRIELA CHESIM DE SOUZA (2), LUIZA RODRIGUES REDAELLI (3), VERA REGINA DOS SANTOS WOLFF (4)

(1) (Trabalho 213-14). Recebido em: 21-07-2014. Aceito para publicacao em: 09- 04-2015.

(2) Eng. Agr., Mestre da UFRGS--PPG Fitotecnia, Departamento de Fitossanidade. E-mail: gabycsouza@gmail.com

(3) Eng. Agr., Dr., Professora da UFRGS--PPG Fitotecnia, Departamento de Fitossanidade. E-mail: luredael@ufrgs.br

(4) Biol. Dr., Pesquisadora da FEPAGRO--Unidade Central Porto Alegre. E-mail: wolffvera@gmail.com
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Title Annotation:texto en portugues
Author:De Souza, Gabriela Chesim; Redaelli, Luiza Rodrigues; Wolff, Vera Regina Dos Santos
Publication:Revista Brasileira de Fruticultura
Date:Dec 1, 2015
Words:3339
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