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Plantas, afidos y parasitoides: interacciones troficas en agroecosistemas de la provincia de Santa Fe, Argentina y clave para la identificacion de los Aphidiinae y Aphelinidae (Hymenoptera) conocidos de la region.

Plants, aphids and parasitoids: trophic interactions in agroecosystems in the province of Santa Fe, Argentina and a key to the identification of Aphidiinae and Aphelinidae (Hymenoptera) known to the region

INTRODUCCION

Entre los insectos plaga, los afidos (o "pulgones") (Hemiptera: Aphididae) constituyen uno de los grupos entomologicos con mayor importancia agricola en las zonas templadas y representan uno de los principales factores limitantes de la produccion de cultivos en la Argentina (Basigalup & Ustarroz, 2007). Los himenopteros parasitoides de la subfamilia Aphidiinae (Braconidae; Ichneumonoidea) y de la Familia Aphelinidae (Chalcidoidea) se destacan como los enemigos naturales mas eficientes de afidos (Lohaus et al., 2013). Es de destacar que muchas especies de afidos se alimentan sobre especies vegetales de crecimiento espontaneo que crecen en los bordes de los cultivos, y pueden ser huespedes alternativos para parasitoides de afidos plaga (Kavallieratos et al., 2001). Por lo tanto, el conocimiento de las asociaciones entre plantas, afidos y parasitoides y la correcta identificacion de especies que componen estas comunidades es fundamental para detectar asociaciones troficas de importancia para el manejo de la afidofauna.

Durante las decadas del 70 y 80, en Argentina se introdujeron diversas especies de parasitoides para el control de afidos: Aphidius ervi (Haliday), A. rhophalosiphi (De Stefani- Perez), A. uzbekistanicus (Luzhetzki), Ephedrus plagiator (Nees), Praon gallicum Stary y Lysiphlebus testaceipes (Cresson), lograndose el establecimiento de algunas de ellas (Botto et al., 1995). Botto y Hernandez (1989) presentaron una clave de diez especies de parasitoides primarios asociados a afidos plaga en cultivos de cereales de nuestro pais, pero desde entonces, y a pesar de registrarse otras especies de parasitoides de afidos, no se han actualizado las herramientas para la identificacion de estos insectos. Teniendo en cuenta que el uso exitoso de parasitoides como agentes de biocontrol se ve afectado por el escaso conocimiento acerca de su taxonomia, rangos de hospedadores e interacciones ecologicas (Powell, 1994; Rehman & Powell, 2010), se realizo el presente trabajo con los siguientes objetivos: (1) conocer detalladamente las asociaciones planta-afido-parasitoide en cultivos y en vegetacion marginal de la provincia de Santa Fe y (2) proveer una clave de Aphidiidae y Aphelinidae actualizada e ilustrada, que incluya las especies presentes en la provincia de Santa Fe.

MATERIALES Y METODOS

Se realizaron muestreos periodicos de insectos (afidos y parasitoides asociados) entre los anos (2009-2013), en seis campos cultivados de avena, siete de trigo, doce de alfalfa y tres de colza, todos ubicados en seis distritos de la provincia de Santa Fe: Bernardo de Irigoyen, Ceres, Monte Vera, Rafaela, Reconquista y Sarmiento (Tabla I). Ademas de los cultivos, en todos los campos se realizaron muestreos en la vegetacion marginal. Los campos muestreados presentaron una superficie que vario entre 1 y 3 has, sin que se realizaran aplicaciones de insecticidas durante el periodo de estudio.

Con el proposito de establecer las relaciones entre los parasitoides y sus afidos hospedadores se trazaron al azar 10 transectas de 0,5 m en cada cultivo y en su vegetacion espontanea, y se colectaron todas las colonias de afidos, incluyendo las momias (afidos parasitados) presentes. Estas ultimas fueron colocadas individualmente en tubos plasticos etiquetados (2 ml) y se llevaron al laboratorio para su incubacion y emergencia del estado adulto (Andorno et al., 2007). Luego, los insectos fueron montados y disectados siguiendo la tecnica de Fulbright et al., (2007). Los afidos se colocaron en frascos plasticos (~3 cm) con alcohol al 95% para ser transportados al laboratorio, donde fueron montados siguiendo la tecnica de Delfino (1983). La determinacion de los afidos se llevo a cabo utilizando las claves de Blackman & Eastop (2006 a, b) y fueron corroboradas por el Dr. Miguel Angel Delfino. Las especies de Aphidiidae y Aphelinidae fueron determinadas utilizando las claves de Smith (1944), Pike et al., (2000), Takada (2001) y Hopper et al. (2012), y tambien por comparacion de los especimenes con los presentes en la coleccion de especies y paratipos de la Washington State University (WSU) (Prosser, Washington, Estados Unidos). Todas las identificaciones fueron corroboradas por los Dres. Keith Pike (WSU) y por uno de los autores (MG). Especimenes de referencia fueron depositados en la coleccion entomologica del INTA-Rafaela y WSU.

A fin de detallar las asociaciones registradas entre plantas, afidos y parasitoides se confecciono una matriz de interacciones tritroficas. A partir de los ejemplares de Aphidiinae y Aphelinidae identificados en este estudio y de una busqueda exhaustiva en la bibliografia de especies presentes en la provincia de Santa Fe, se realizaron dos claves de identificacion: la primera se basa en la morfologia de las hembras de ambos grupos de parasitoides y constituye una actualizacion a la clave confeccionada por Botto & Hernandez (1989). La segunda clave que aqui presentamos esta basada en la morfologia de las momias y otros indicios dejados por los parasitoides al emerger de su hospedador, y permite conocer el genero o especie de parasitoide que causo la muerte del afido, cuando no es posible contar con el individuo que emergio de la momia, al menos en la region de estudio y para los cultivos aqui considerados. Las ilustraciones de los insectos se realizaron con imagenes tomadas de una lupa (Olympus, SZ61) la cual tiene acoplada una camara digital con una resolucion de 10 Mpx (Infinity Analyze 1, Lumenera). Los dibujos fueron digitalizados y posteriormente trabajados mediante el programa Adobe Photoshop.

RESULTADOS

La matriz de interacciones de la region de estudio incluyo 73 especies: 4 especies de plantas cultivadas y 30 especies de plantas de crecimiento espontaneo, 25 especies de afidos y 14 especies parasitoides (Tablas II y III). Ademas de los grupos de parasitoides que se tratan en este estudio, se registraron especies de hiperparasitoides de otras Familias: Encyrtidae, Pteromalidae (ambos Chalcidoidea), Megaspilidae (Ceraphronoidea), y Figitidae (Cynipoidea), aunque su representacion fue muy baja (en conjunto menos del 3% del total de parasitoides colectados N= 31.543).

Del total de especies vegetales creciendo en los bordes, solo 10 hospedaron en algun momento a especies de pulgones perjudiciales para los cultivos estudiados (Tabla III). Con respecto a la comunidad de afidos solo tres especies se asociaron exclusivamente a cultivos, 9 especies se presentaron solo en la vegetacion espontanea y 13 especies se encontraron en ambos subambientes (Tablas II y III). Doce especies de parasitoides pertenecieron a la subfamilia Aphidiinae (Braconidae) y dos a la Familia Aphelinidae. Del total de parasitoides obtenidos (N=31.543) el 59% pertenecio a la especie L. testaceipes, el 12% a Aphidius colemani (Vierck) y el 10% a Binodoxys brevicornis (Haliday). El genero Aphelinus Dalman se encontro solo en el subambiente cultivado, la especie B. brevicornis solo se presento en la vegetacion espontanea, mientras que el resto de los parasitoides se obtuvieron en ambos subambientes.

En los cultivos se registraron 103 interacciones parasitoide-afido, mas de la mitad constituyen asociaciones nuevas para la region de estudio (Tabla II), ampliandose el rango de hospedadores para todas las especies de Aphidiinae (ver Tabla II, casilleros sombreados). Lysiphlebus testaceipes y A. colemani fueron las especies mas polifagas (Tabla II).

A continuacion se presenta una clave ilustrada de parasitoides adultos y otra basada en la morfologia de las momias, para identificar especies de afidiinos y afelinidos que pertenecieron a los agroecosistemas de la provincia de Santa Fe.

Clave de parasitoides de afidos en agroecosistemas de la provincia de Santa Fe (hembras) (ampliada y actualizada de Botto Hernandez, 1989)

1. -Ala anterior: venacion muy reducida y ausencia de pterostigma (Figs. 2 y 3). Antena (Figs. 14 y 15) con 6 flagelomeros; longitud del escapo mayor a la longitud del primer flagelomero (F1) (Aphelinidae, Aphelinus) ... 2

-Ala anterior: venacion bien desarrollada y pterostigma presente (Figs. 1, 4-11). Antena (Figs. 12 y 13) con 11 o mas flagelomeros; longitud del escapo igual o de menor tamano que la longitud del primer flagelomero (F1) (Braconidae, Aphidiinae) ... 5

2. -Braquiptero: la punta del ala anterior cuando esta en reposo no alcanza el apice de abdomen ... Aphelinus asychis Walker

-Macroptero: la punta del ala anterior cuando esta en reposo sobrepasa el apice de abdomen ... 3

3. -Cuerpo completamente amarillo ... Aphelinus subflavescens (Westwood)

-Cuerpo con manchas oscuras ... 4

4. -Escapo de color castano claro y casi 5 veces mas largo que ancho. Tercer flagelomero cuadrado (Fig. 15). Patas de coloracion variada, desde totalmente amarillas a moderadamente oscuras. Torax negro y abdomen amarillo. Celda costal de alas anteriores con una sola fila completa de pelos, la celda ligeramente mas corta que la vena marginal (Fig. 2) ... Aphelinus abdominalis (Dalman)

-Escapo casi 4 veces mas largo que ancho. Escapo y pedicelo de color negro. Tercer flagelomero sub-cuadrado (Fig. 14). Patas con manchas negras excepto los femures de color amarillo claro. Celda costal de alas anteriores con dos o mas filas completas de pelos, la celda casi tan larga como la vena marginal (Fig. 3) ... Aphelinus mali (Haldeman)

5. -Alas anteriores con tres celdas radiales cerradas (Fig. 1). Antena con 11 flagelomeros ... Ephedrus plagiator (Nees)

-Alas anteriores con celdas radiales (Cr1 y Cr2) abiertas (Figs. 4-11). Antena con mas de 11 flagelomeros ... 6

6. -Vena media desarrollada. Celdas radiales (Cr1 y Cr2) abiertas, no fusionadas con la celda media. Venas interradiales muy poco definidas (Figs. 4 y 5). Peciolo poco desarrollado (Praon spp) ... 7

-Vena media poco desarrollada o ausente. Celdas radiales y media fusionadas en una sola celda central, abierta o cerrada (Figs. 6-11). Peciolo bien desarrollado ... 8

7. -Antenas con escapo, pedicelo, primero y segundo flagelomeros amarillentos. Antena con 1516 flagelomeros. Vena intermedia ausente o poco evidente (Fig. 4) ... Praon gallicum Haliday

-Antenas con el primer flagelomero amarillo en la base, el resto de color marron oscuro, o, antena con escapo, pedicelo y flagelomeros del mismo color. Antena con 17-18 flagelomeros (raramente 16-20). Vena intermedia evidente (Fig. 5) ... Praon volucre Haliday

8. -Vena intermedia y media ausente (Figs. 6 y 7) ... 9

-Vena intermedia y media completa o incompleta (Figs. 8-11) ... 10

9. -Antena con 10 flagelomeros (Fig.12) ... Binodoxys brevicornis (Haliday)

-Antena con 13-15 flagelomeros (Fig.13) ... Diaeretiella rapae (M'Intosh)

10. -Vena intermedia y media incopletas, solo una pequena parte de la vena media bajo la vena interradial presente (Fig. 8). Propodeo sin esculpir (Fig. 22) ... Lysiphlebus testaceipes (Cresson)

-Vena intermedia y media completas (Figs. 9-11). Propodeo claramente aereolado (Aphidius spp) ... 1

11. -Area anterolateral del propodeo rugoso sin costillas (Fig. 16). Antena con 17-18 flagelomeros ... Aphidius ervi (Haliday)

-Area anterolateral del propodeo con costillas bien marcadas (Figs. 17-21) ... 12

12. -Area anterolateral del propodeo con menos de cinco costillas anchas (Figs. 17 y 18) ... 13 -Area anterolateral del propodeo con mas de cinco costillas finas (Figs. 19-21) ... 14

13. -Antena con 15-16 flagelomeros. Las costillas del propodeo paralelas entre si, con escasa separacion en la porcion proximal (Fig. 17). Coloracion general con extensivos colores amarillos ... Aphidius colemani Vierck

-Antena con 17-18 flagelomeros. Las costillas del propodeo mas separadas entre si en la porcion proximal (Fig. 18). Coloracion generalmente marron oscuro ... Aphidius picipes (Nees)

14. -Antena con 14-15 flagelomeros. Palpos maxilares trisegmentados, palpos labiales bisegmentados... Aphidius matricariae Haliday

-Antena con 16 flagelomeros o mas. Palpos maxilares tetrasegmentados, palpos labiales trisegmentados ... 15

15. -Antena con 16-17 flagelomeros. Color marron oscuro excepto por el escapo y pedicelo que son amarillentos. Pterostigma triangular ancho. Metacarpo 1/3 a 1/4 mas corto que el pterostigma (Fig. 11). Propodeo marron, a veces con manchas amarillas (Fig. 20) ... Aphidius uzbekistanicus Luzhetzki

-Antena con 17-18 flagelomeros. Pterostigma triangular ancho. Metacarpo largo casi igual al pterostigma (Fig. 10). Antena con escapo, pedicelo y primer y segundo segmento del flagelomero amarillos. Propodeo de color amarillo (Fig. 21) ... Aphidius rhopalosiphi DeStefani

Clave para identificar parasitoides a traves de los indicios en afidos parasitados (ampliada y actualizada de Botto Hernandez, 1989).

1. -Capullo pupal de aspecto algodonoso cuya parte inferior se encuentra adherida a la hoja, parasitoides que pupan fuera del cuerpo del afido huesped (pupacion externa) ... 2

-Parasitoide que pupan dentro del afido, sin formacion de capullo. El parasitoide emerge del cuerpo vacio de tegumento endurecido del afido huesped denominado "momia" (pupacion interna), que presenta coloracion variada, aspecto globoso o subgloboso y que queda adherida en la superficie de una hoja ... 3

2. -Orificio de salida con margenes regulares, con o sin tapa de salida ... Praon sp.

-Orificio de salida con margenes irregulares, nunca con tapa de salida ... Parasitoides secundarios en Praon sp.

3. -Momias de color negro ... 4

-Momias de color pardo (claro u oscuro) ... 5

4. -Forma del cuerpo globoso o subgloboso (proporcion Largo/Ancho= 1 a 1,8). Si hay orificio de salida del parasitoide, este es circular y de bordes regulares, con operculo localizado en la parte distal de la momia ... Ephedrus spp.

-Forma del cuerpo alargada (proporcion Largo/ Ancho mayor que 1,8). Orificio de salida del parasitoide localizado en cualquier parte de la momia, con bordes irregulares y generalmente sin operculo ... Aphelinus spp. y sus parasitoides secundarios

5. -Orificio de salida circular con margenes de corte regular, con o sin tapa de salida ... Aphidius spp., Binodoxys brevicornis, Diaere tiella rapae, Lysiphlebus testaceipes, Praon sp. -Orificio de salida con bordes irregulares ... parasitoides secundarios de las especies mencionadas en el dilema 5.

DISCUSION

Los resultados de este trabajo muestran la gran diversidad de interacciones troficas que se establecen entre plantas, afidos y parasitoides en sistemas cultivados y naturales aledanos. La matriz regional de interacciones revelo que 13 especies de afidos que atacan los cultivos tambien pueden alimentarse de plantas de crecimiento espontaneo. Esta informacion es util desde el punto de vista del manejo, indicando cuales especies vegetales podrian anadirse si se desea aumentar la diversidad en estos agro ecosistemas (la llamada "diversidad correcta" Landis et al., 2000; Gurr et al., 2004; Letourneau et al., 2011). La necesidad de conocer los recursos vegetales del agroecosistema que son utilizados por las plagas y por los enemigos naturales es un desafio clave para correctas practicas de control biologico (Valladares & Salvo, 1999; Lavandero et al., 2006; Hopkinson et al., 2013).

La diversidad de parasitoides encontrada en los cultivos de alfalfa, avena, trigo y colza fue baja en comparacion a los estudios de Vollhardt et al., (2008), que reportan 14 especies solo atacando afidos en cultivos de trigo y de Rakhshani et al., (2006) que registran 12 parasitoides asociados a afidos de alfalfa. La relativa pobreza de la comunidad de parasitoides en la zona de estudio posiblemente se deba a la predominancia que han alcanzado algunas especies generalistas como L. testaceipes. Este parasitoide, introducido en 1984 para el control de Schizaphis graminum (Rondani) en cereales, se establecio exitosamente y posiblemente desplazo a las especies nativas como A. colemani, D. rapae, Praon sp., P. volucre, A. asychis y A. abdominalis (Botto et al., 1995). En nuestros resultados, L. testaceipes se destaco por la riqueza de hospederos que parasito, lo cual coincide con lo senalado por Rodrigues et al., (2004) que la incluyen como la especie mas importante en Sudamerica asociada a mas de 65 especies de afidos, tanto en agroecosistemas como en ambientes urbanos (Stary et al., 2007). Aphidius colemani fue la especie con mayor rango de hospederos, y ha sido considerado como el enemigo natural mas eficiente para controlar a afidos plaga como las especies Myzus persicae (Sulzer) y Aphis gossypii (Glover) (van Emden & Harrington, 2007). Por lo tanto, seria beneficioso mantener las poblaciones de este afidiino en los cultivos con miras a disminuir la incidencia de las dos especies de afidos anteriormente mencionadas.

Para todas las especies de parasitoides de la subfamilia Aphidiinae, principalmente para A. colemani y L. testaceipes, se registraron numerosas interacciones cuya ocurrencia no habia sido detectada anteriormente en la zona de estudio (Tabla II), mientras que las asociaciones de la Familia Aphelinidae ya habian sido mencionadas (Duarte et al., 2012). Otro hallazgo interesante a partir de los resultados obtenidos es que, todas las especies de afidiinos que atacaron afidos en cultivos (a excepcion de B. brevicornis) tambien se asociaron a afidos en la vegetacion espontanea. El numero de interacciones troficas que establecieron los parasitoides con afidos, desarrollandose en plantas de los bordes, fue sorprendente y represento el 67% de la totalidad de interacciones.

Es de destacar que el 73% de las especies que incluye L. testaceipes en su dieta son afidos que se alimentan en la vegetacion de crecimiento espontaneo. Si se considera que mas de la mitad de los parasitoides obtenidos pertenecieron a esta especie, se comprende la gran importancia que los bordes poseen en estos agroecosistemas.

Cuatro especies vegetales de crecimiento espontaneo (Araujia angustifolia (Hook. et Arn) Steud., A. brachystephana Griseb, A. odorata (Hook. et Arn) Fontella & Goyder y Muehlenbeckia sagittifolia (Ortega) Meisn) consideradas como no invasivas, y que no registran antecedentes de haber sido consideradas como malezas (Wiemer et al., 2011) hospedaron a una unica especie de afido, Aphis nerii (Boyer de Fonscolombe), especialista de Apocynaceae, y no perjudicial para plantas cultivadas. El potencial de las interacciones que establecen las especies vegetales arriba mencionadas y A. nerii para el desarrollo de sistemas de cria abierta de parasitoides, para el control biologico conservativo de afidos, se ha considerado recientemente (Zumoffen et al., 2015). Finalmente, ya sea para conocer el efecto benefico o perjudicial de los bordes de vegetacion a los cultivos, o para planificar estrategias de control biologico conservativo basados en proveer hospedadores inocuos alternativos a los parasitoides, se destaca la importancia de conocer detalladamente las interacciones troficas en agroecosistemas basados en la correcta identificacion taxonomica de las especies en ellas involucradas.

Recibido: 01-VI-2015; aceptado: 29-VIII-2015

AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecen al Dr. Keith Pike, Washington State University of the Unite State y al Dr. Petr Stary, Institute of Entomology, Academy of Sciences of the Czech Republic, por el entrenamiento en la identificacion de las especies de parasitoides. Zumoffen L. y A. Salvo agradecen a CONICET.

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ZUMOFFEN, Leticia (1,2), Marta RODRIGUEZ (3), Marcos GERDING (3), Cesar E. SALTO (1) & Adriana SALVO (4)

(1) Area Investigacion Agronomia, Proteccion Vegetal, Estacion Experimental Agropecuaria INTA, Rafaela, Ruta Nacional 34, Km. 227, Santa Fe, Argentina.

(2) CONICET, INTA, Rafaela, Ruta Nacional 34, Km. 227, Santa Fe, Argentina. E-mail: zumoffen. leticia@inta.gob.ar; leticiazumoffen@hotmail.com

(3) Centro de Produccion de Insectos Beneficos, Biobichos Ltda. Chillan, Chile.

(4) Centro de Investigaciones Entomologicas de Cordoba, Instituto Multidisciplinario de Biologia Vegetal (CONICET), FCEFy N, Universidad Nacional de Cordoba, Cordoba, Argentina.

Leyenda: Figs. 1-7. Alas. Abreviaciones utilizadas en las figuras de las alas. Pt= pterostigma; Cc= celda costal; Cr= Celda radial (1,2,3); Cm= celda media; M= vena media; Vm= vena marginal; Ir=vena interradial (1, 2); Im= vena intermedia; Mc=metacarpo. 1, Ephedrus plagiator; 2, Aphelinus abdominalis; 3, Aphelinus mali; 4, Praon gallicum; 5, Praon volucre; 6, Binodoxys brevicornis; 7, Diaeretiella rapae.

Leyenda: Figs. 8-15. 8-11. Alas. 8, Lysiphlebus testaceipes; 9, Aphidius ervi; 10, Aphidius rhopalosiphi; 11, Aphidius uzbekistanicus. 12-15. Antenas (sin escala) E= escapo; P= pedicelo; F (1,2,3)= flagelomeros. 12, B. brevicornis; 13, D. rapae; 14, A. mali; 15, A. abdominalis.

Leyenda: Figs. 16-22. Propodeos (sin escala). 16, A. ervi; 17, A. colemani; 18, A. picipes; 19, A. matricariae; 20, A. uzbekistanicus; 21, A. rhopalosiphi; 22, L. testaceipes.
Tabla I. Numero de lotes muestreados de cada especie cultivada,
Indicando el distrito y ano de muestreo.

Distrito               Departamento             2009

                                        Al   Av   Tr   Co

Bernardo de Irigoyen   San Jeronimo     1
Ceres                  San Cristobal
Monte Vera             La Capital
Rafaela                Castellanos      1    1
Reconquista            Gral. Obligado
Sarmiento              Las Colonias     1

Distrito               Departamento             2010

                                        Al   Av   Tr   Co

Bernardo de Irigoyen   San Jeronimo
Ceres                  San Cristobal    1
Monte Vera             La Capital            1    1
Rafaela                Castellanos      1    1    1    1
Reconquista            Gral. Obligado
Sarmiento              Las Colonias

Distrito               Departamento             2011

                                        Al   Av   Tr   Co
                                        1
Bernardo de Irigoyen   San Jeronimo
Ceres                  San Cristobal
Monte Vera             La Capital
Rafaela                Castellanos      1              1
Reconquista            Gral. Obligado
Sarmiento              Las Colonias               1

Distrito               Departamento             2012

                                        Al   Av   Tr   Co

Bernardo de Irigoyen   San Jeronimo
Ceres                  San Cristobal    1
Monte Vera             La Capital       1    1    1
Rafaela                Castellanos      1    1    1    1
Reconquista            Gral. Obligado        1    1
Sarmiento              Las Colonias               1

Distrito               Departamento             2013

                                        Al   Av   Tr   Co

Bernardo de Irigoyen   San Jeronimo
Ceres                  San Cristobal
Monte Vera             La Capital
Rafaela                Castellanos      1
Reconquista            Gral. Obligado
Sarmiento              Las Colonias

Abreviaciones de las especies cultivadas: Al=alfalfa; Av=avena;
Tr=trigo; Co=colza.

Tabla II. Matriz de interacciones planta-afido-parasitoide en
cultivos de alfalfa, avena, trigo y colza, registradas en los
agroecosistemas de la provincia de Santa Fe (2009-2013). Los
casilleros sombreados indican nuevas interacciones parasitoide-afido.

Cultivo   Especies de afidos                         Especies de
                                                     parasitoides

                                                 Ac   Ae   Am   Ap

Alfalfa   Acyrthosiphon kondoi (Shinji) (b)           X
          Acyrthosiphon pisum (Harris) (b)            X
          Aphis craccivora (Koch) (b)            X    X
          Aphis fabae (Scopoli) (b)              X    X
          Aphis gossypii (Glover) (b)            X         X
          Myzus persicae (Sulzer) (b)            X    X    X    X
Avena y   Diuraphis noxia (Mordv.) (a)           X    X    X
Trigo     Macrosiphum euphorbiae (Thomas) (b)    X    X    X
          Metopolophium dirhodum (Walker) (a)    X    X    X
          Myzus persicae (Sulzer) (b)            X    X    X    X
          Rhopalosiphum maidis (Fitch) (b)       X    X    X
          Rhopalosiphum padi (L.) (b)            X         X    X
          Rhopalosiphum rufiabdominale           X              X
            (Sasaki) (b)
          Schizaphis graminum (Rondani) (b)      X    X    X    X
          Sitobion avenae (Fabricius) (a)        X    X         X
Colza     Brevicoryne brassicae (L.) (b)         X    X    X
          Lipaphis pseudobrassicae (Davis) (b)   X
          Macrosiphum euphorbiae (Thomas) (b)    X    X    X
          Myzus persicae (Sulzer) (b)            X    X    X

Cultivo   Especies de afidos                         Especies de
                                                     parasitoides

                                                 Ar   Au   Dr   Ep

Alfalfa   Acyrthosiphon kondoi (Shinji) (b)
          Acyrthosiphon pisum (Harris) (b)                 X
          Aphis craccivora (Koch) (b)                      X
          Aphis fabae (Scopoli) (b)
          Aphis gossypii (Glover) (b)
          Myzus persicae (Sulzer) (b)                      X
Avena y   Diuraphis noxia (Mordv.) (a)                     X
Trigo     Macrosiphum euphorbiae (Thomas) (b)              X
          Metopolophium dirhodum (Walker) (a)    X              X
          Myzus persicae (Sulzer) (b)                      X
          Rhopalosiphum maidis (Fitch) (b)                 X
          Rhopalosiphum padi (L.) (b)            X         X    X
          Rhopalosiphum rufiabdominale
            (Sasaki) (b)
          Schizaphis graminum (Rondani) (b)      X         X    X
          Sitobion avenae (Fabricius) (a)        X    X         X
Colza     Brevicoryne brassicae (L.) (b)                   X
          Lipaphis pseudobrassicae (Davis) (b)        X
          Macrosiphum euphorbiae (Thomas) (b)              X
          Myzus persicae (Sulzer) (b)                      X

Cultivo   Especies de afidos                         Especies de
                                                     parasitoides

                                                 Pg   Pv   Lt   Apa

Alfalfa   Acyrthosiphon kondoi (Shinji) (b)      X
          Acyrthosiphon pisum (Harris) (b)                 X
          Aphis craccivora (Koch) (b)                      X
          Aphis fabae (Scopoli) (b)                        X
          Aphis gossypii (Glover) (b)                      X
          Myzus persicae (Sulzer) (b)                      X
Avena y   Diuraphis noxia (Mordv.) (a)                     X
Trigo     Macrosiphum euphorbiae (Thomas) (b)         X    X
          Metopolophium dirhodum (Walker) (a)    X    X    X
          Myzus persicae (Sulzer) (b)                      X
          Rhopalosiphum maidis (Fitch) (b)            X    X
          Rhopalosiphum padi (L.) (b)                 X    X
          Rhopalosiphum rufiabdominale                     X
            (Sasaki) (b)
          Schizaphis graminum (Rondani) (b)           X    X
          Sitobion avenae (Fabricius) (a)        X    X
Colza     Brevicoryne brassicae (L.) (b)                   X
          Lipaphis pseudobrassicae (Davis) (b)
          Macrosiphum euphorbiae (Thomas) (b)              X     X
          Myzus persicae (Sulzer) (b)                      X     X

Cultivo   Especies de afidos                     Especies de
                                                 parasitoides

                                                 Apm

Alfalfa   Acyrthosiphon kondoi (Shinji) (b)
          Acyrthosiphon pisum (Harris) (b)
          Aphis craccivora (Koch) (b)
          Aphis fabae (Scopoli) (b)
          Aphis gossypii (Glover) (b)             X
          Myzus persicae (Sulzer) (b)             X
Avena y   Diuraphis noxia (Mordv.) (a)
Trigo     Macrosiphum euphorbiae (Thomas) (b)
          Metopolophium dirhodum (Walker) (a)
          Myzus persicae (Sulzer) (b)
          Rhopalosiphum maidis (Fitch) (b)
          Rhopalosiphum padi (L.) (b)
          Rhopalosiphum rufiabdominale
            (Sasaki) (b)
          Schizaphis graminum (Rondani) (b)
          Sitobion avenae (Fabricius) (a)
Colza     Brevicoryne brassicae (L.) (b)          X
          Lipaphis pseudobrassicae (Davis) (b)
          Macrosiphum euphorbiae (Thomas) (b)
          Myzus persicae (Sulzer) (b)             X

Referencias: (a) especies de afidos encontradas solo en las plantas
cultivadas; (b) especies de afidos encontradas en el cultivo y la
vegetacion espontanea. Abreviaciones: Ac=Aphidius colemani; Ae=A.
ervi; Am=A. matricariae; Ap=A. picipes; Ar=A. rhopalosiphi; Au=A.
uzbekistanicus; Dr= Diaeretiella rapae; Ep=Ephedrus plagiator;
Pg=Praon gallicum; Pv=P volucre; Lt=Lysiphlebus testaceipes;
Apa=Aphelinus abdominalis; Apm=A. mali

Tabla III. Matriz de interacciones planta-afido-parasitoide en la
vegetacion marginal a los cultivos de alfalfa, avena, trigo y colza,
registradas en los agroecosistemas de la provincia de Santa Fe.

Especies de            Especies de afidos              Especies de
vegetacion                                             parasitoides
espontanea
                                                       Ac   Ae   Am

Ammi majus (L.)        Aphis gossypii (b)              X         X

Araujia angustifolia   Aphis nerii (Boyer de           X
(Hook. et Arn.)        Fonscolombe) (c)

Araujia                Aphis nerii (c)                 X
brachystephana
Griseb

Araujia odorata        Aphis nerii (c)                 X
(Hook. et Arn.)

Bidens sp. (L.)        Aphis spiraecola (Patch) (c)    X

Brassica sp. (L.) *    Brevicoryne brassicae (b)       X    X    X
                       Lipaphis pseudobrassicae (b)    X

Bowlesia incana        Uroleucon sp. Mordvilko (c)
(Ruiz & Pav.)

Capsella bursa-        Aphis gossypii (b)              X         X
pastoris (L.) *        Aphis craccivora (b)            X    X
                       Capitophorus carduinus          X    X
                         (Walker) (c)
                       Cryptomyzus korschelti Borner
                         (c)
                       Lipaphis erysimi (Kaltenbach)   X         X
                         (c)
                       Macrosiphum euphorbiae (b)      X    X    X
                       Myzus persicae (b)              X    X    X
                       Myzus sp. (Passerini) (c)
                       Rhopalosiphum padi (b)          X         X

Cichorium intybus      Uroleucon sp. (c)
(L.) *                 Aphis craccivora (b)            X    X

Conium maculatum       Aphis gossypii (b)              X         X
(L.)

Dicliptera tweediana   Aphis gossypii (b)              X         X
(Nees)

Erodium malacoides     Aphis gossypii (b)              X         X
(L.)

Foeniculum vulgare     Dysaphis apiifolia
(Miller)                 (Theobald) (c)
                       Hyadaphis foeniculi
                         (Passerini) (c)

Fumaria officinalis    Aphis gossypii (b)              X         X
(L.)                   Capitophorus carduinus (c)      X    X

Lamiun amplexicaule    Aphis gossypii (b)              X         X
(L.) *                 Rhopalosiphum padi (b)          X         X
                       Rhopalosiphum rufiabdominale    X
                         (b)

Leonurus sibiricus     Aphis gossypii (b)              X         X
(L.) *                 Capitophorus carduinus (c)      X    X
                       Lipaphis erysimi (c)            X         X
                       Rhopalosiphum padi (b)          X         X

Matricaria             Aphis gossypii (b)              X         X
chamomilla (L.)

Muehlenbeckia          Aphis gossypii (b)              X         X
sagittifolia           Aphis nerii (c)                 X
(Ortega) Meisn

Polygonum              Aphis gossypii (b)              X         X
convolvulus (L.)

Rapistrum rugosum      Myzus persicae (b)              X    X    X
(L.) *

Rapistrum sp.          Aphis gossypii (b)              X         X
(Crantz)

Salpichroa             Lipaphis erysimi (c)            X         X
origanifolia (Lam.)

Sida sp. (L.) *        Aphis gossypii (b)              X
                       Aphis craccivora (b)            X    X
                       Aphis fabae (b)                 X

Sphaeralcea            Aphis gossypii (b)              X         X
bonariensis Griseb     Aphis spiraecola (c)            X

Taraxacum officinale   Aphis gossypii (b)
(Web)

Trifolium repens       Aphis craccivora (b)            X    X
(L.) *                 Acyrthosiphon kondoi (b)             X
                       Acyrthosiphon pisum (b)         X    X

Sorghum halepense      Rhopalosiphum maidis (b)        X    X    X
(L.) *                 Schizaphis graminum (b)         X    X    X

Veronica persica       Lipaphis erysimi (c)            X         X
Poiret

Verbena bonariensis    Aphis gossypii (b)              X         X
(L.) *                 Rhopalosiphum padi (b)          X         X

Verbena sp. (L.)       Aphis gossypii (b)              X         X

Especies de            Especies de afidos              Especies de
vegetacion                                             parasitoides
espontanea
                                                       Ap   Ar   Au

Ammi majus (L.)        Aphis gossypii (b)

Araujia angustifolia   Aphis nerii (Boyer de
(Hook. et Arn.)        Fonscolombe) (c)

Araujia                Aphis nerii (c)
brachystephana
Griseb

Araujia odorata        Aphis nerii (c)
(Hook. et Arn.)

Bidens sp. (L.)        Aphis spiraecola (Patch) (c)

Brassica sp. (L.) *    Brevicoryne brassicae (b)
                       Lipaphis pseudobrassicae (b)              X

Bowlesia incana        Uroleucon sp. Mordvilko (c)
(Ruiz & Pav.)

Capsella bursa-        Aphis gossypii (b)
pastoris (L.) *        Aphis craccivora (b)
                       Capitophorus carduinus
                         (Walker) (c)
                       Cryptomyzus korschelti Borner
                         (c)
                       Lipaphis erysimi (Kaltenbach)   X    X    X
                         (c)
                       Macrosiphum euphorbiae (b)
                       Myzus persicae (b)              X    X    X
                       Myzus sp. (Passerini) (c)
                       Rhopalosiphum padi (b)               X

Cichorium intybus      Uroleucon sp. (c)
(L.) *                 Aphis craccivora (b)

Conium maculatum       Aphis gossypii (b)
(L.)

Dicliptera tweediana   Aphis gossypii (b)
(Nees)

Erodium malacoides     Aphis gossypii (b)
(L.)

Foeniculum vulgare     Dysaphis apiifolia
(Miller)                 (Theobald) (c)
                       Hyadaphis foeniculi
                         (Passerini) (c)

Fumaria officinalis    Aphis gossypii (b)
(L.)                   Capitophorus carduinus (c)

Lamiun amplexicaule    Aphis gossypii (b)
(L.) *                 Rhopalosiphum padi (b)               X
                       Rhopalosiphum rufiabdominale
                         (b)

Leonurus sibiricus     Aphis gossypii (b)
(L.) *                 Capitophorus carduinus (c)
                       Lipaphis erysimi (c)            X    X    X
                       Rhopalosiphum padi (b)               X

Matricaria             Aphis gossypii (b)
chamomilla (L.)

Muehlenbeckia          Aphis gossypii (b)
sagittifolia           Aphis nerii (c)
(Ortega) Meisn

Polygonum              Aphis gossypii (b)
convolvulus (L.)

Rapistrum rugosum      Myzus persicae (b)              X    X    X
(L.) *

Rapistrum sp.          Aphis gossypii (b)
(Crantz)

Salpichroa             Lipaphis erysimi (c)            X    X    X
origanifolia (Lam.)

Sida sp. (L.) *        Aphis gossypii (b)
                       Aphis craccivora (b)
                       Aphis fabae (b)

Sphaeralcea            Aphis gossypii (b)
bonariensis Griseb     Aphis spiraecola (c)

Taraxacum officinale   Aphis gossypii (b)
(Web)

Trifolium repens       Aphis craccivora (b)
(L.) *                 Acyrthosiphon kondoi (b)
                       Acyrthosiphon pisum (b)

Sorghum halepense      Rhopalosiphum maidis (b)
(L.) *                 Schizaphis graminum (b)         X    X

Veronica persica       Lipaphis erysimi (c)            X    X    X
Poiret

Verbena bonariensis    Aphis gossypii (b)
(L.) *                 Rhopalosiphum padi (b)               X

Verbena sp. (L.)       Aphis gossypii (b)

Especies de            Especies de afidos              Especies de
vegetacion                                             parasitoides
espontanea
                                                       Dr   Ep   Pg

Ammi majus (L.)        Aphis gossypii (b)

Araujia angustifolia   Aphis nerii (Boyer de
(Hook. et Arn.)        Fonscolombe) (c)

Araujia                Aphis nerii (c)
brachystephana
Griseb

Araujia odorata        Aphis nerii (c)
(Hook. et Arn.)

Bidens sp. (L.)        Aphis spiraecola (Patch) (c)

Brassica sp. (L.) *    Brevicoryne brassicae (b)       X
                       Lipaphis pseudobrassicae (b)

Bowlesia incana        Uroleucon sp. Mordvilko (c)     X         X
(Ruiz & Pav.)

Capsella bursa-        Aphis gossypii (b)
pastoris (L.) *        Aphis craccivora (b)            X    X
                       Capitophorus carduinus
                         (Walker) (c)
                       Cryptomyzus korschelti Borner   X
                         (c)
                       Lipaphis erysimi (Kaltenbach)
                         (c)
                       Macrosiphum euphorbiae (b)      X         X
                       Myzus persicae (b)                   X
                       Myzus sp. (Passerini) (c)
                       Rhopalosiphum padi (b)          X    X

Cichorium intybus      Uroleucon sp. (c)               X         X
(L.) *                 Aphis craccivora (b)            X    X

Conium maculatum       Aphis gossypii (b)
(L.)

Dicliptera tweediana   Aphis gossypii (b)
(Nees)

Erodium malacoides     Aphis gossypii (b)
(L.)

Foeniculum vulgare     Dysaphis apiifolia              X
(Miller)                 (Theobald) (c)
                       Hyadaphis foeniculi             X
                         (Passerini) (c)

Fumaria officinalis    Aphis gossypii (b)
(L.)                   Capitophorus carduinus (c)

Lamiun amplexicaule    Aphis gossypii (b)
(L.) *                 Rhopalosiphum padi (b)          X    X
                       Rhopalosiphum rufiabdominale
                         (b)

Leonurus sibiricus     Aphis gossypii (b)
(L.) *                 Capitophorus carduinus (c)
                       Lipaphis erysimi (c)
                       Rhopalosiphum padi (b)          X    X

Matricaria             Aphis gossypii (b)
chamomilla (L.)

Muehlenbeckia          Aphis gossypii (b)
sagittifolia           Aphis nerii (c)
(Ortega) Meisn

Polygonum              Aphis gossypii (b)
convolvulus (L.)

Rapistrum rugosum      Myzus persicae (b)                   X
(L.) *

Rapistrum sp.          Aphis gossypii (b)
(Crantz)

Salpichroa             Lipaphis erysimi (c)
origanifolia (Lam.)

Sida sp. (L.) *        Aphis gossypii (b)
                       Aphis craccivora (b)            X    X
                       Aphis fabae (b)

Sphaeralcea            Aphis gossypii (b)
bonariensis Griseb     Aphis spiraecola (c)

Taraxacum officinale   Aphis gossypii (b)              X         X
(Web)

Trifolium repens       Aphis craccivora (b)            X    X
(L.) *                 Acyrthosiphon kondoi (b)
                       Acyrthosiphon pisum (b)         X         X

Sorghum halepense      Rhopalosiphum maidis (b)        X
(L.) *                 Schizaphis graminum (b)         X    X

Veronica persica       Lipaphis erysimi (c)
Poiret

Verbena bonariensis    Aphis gossypii (b)
(L.) *                 Rhopalosiphum padi (b)          X    X

Verbena sp. (L.)       Aphis gossypii (b)

Especies de            Especies de afidos              Especies de
vegetacion                                             parasitoides
espontanea
                                                       pv   Lt   Bb

Ammi majus (L.)        Aphis gossypii (b)                   X

Araujia angustifolia   Aphis nerii (Boyer de                X
(Hook. et Arn.)        Fonscolombe) (c)

Araujia                Aphis nerii (c)                      X
brachystephana
Griseb

Araujia odorata        Aphis nerii (c)                      X
(Hook. et Arn.)

Bidens sp. (L.)        Aphis spiraecola (Patch) (c)         X

Brassica sp. (L.) *    Brevicoryne brassicae (b)            X
                       Lipaphis pseudobrassicae (b)

Bowlesia incana        Uroleucon sp. Mordvilko (c)
(Ruiz & Pav.)

Capsella bursa-        Aphis gossypii (b)                   X
pastoris (L.) *        Aphis craccivora (b)                 X
                       Capitophorus carduinus               X
                         (Walker) (c)
                       Cryptomyzus korschelti Borner
                         (c)
                       Lipaphis erysimi (Kaltenbach)
                         (c)
                       Macrosiphum euphorbiae (b)      X    X
                       Myzus persicae (b)
                       Myzus sp. (Passerini) (c)            X
                       Rhopalosiphum padi (b)          X    X

Cichorium intybus      Uroleucon sp. (c)
(L.) *                 Aphis craccivora (b)                 X

Conium maculatum       Aphis gossypii (b)                   X
(L.)

Dicliptera tweediana   Aphis gossypii (b)                   X
(Nees)

Erodium malacoides     Aphis gossypii (b)                   X
(L.)

Foeniculum vulgare     Dysaphis apiifolia
(Miller)                 (Theobald) (c)
                       Hyadaphis foeniculi                       X
                         (Passerini) (c)

Fumaria officinalis    Aphis gossypii (b)                   X
(L.)                   Capitophorus carduinus (c)           X

Lamiun amplexicaule    Aphis gossypii (b)                   X
(L.) *                 Rhopalosiphum padi (b)          X    X
                       Rhopalosiphum rufiabdominale         X
                         (b)

Leonurus sibiricus     Aphis gossypii (b)                   X
(L.) *                 Capitophorus carduinus (c)           X
                       Lipaphis erysimi (c)
                       Rhopalosiphum padi (b)          X    X

Matricaria             Aphis gossypii (b)                   X
chamomilla (L.)

Muehlenbeckia          Aphis gossypii (b)                   X
sagittifolia           Aphis nerii (c)                      X
(Ortega) Meisn

Polygonum              Aphis gossypii (b)                   X
convolvulus (L.)

Rapistrum rugosum      Myzus persicae (b)
(L.) *

Rapistrum sp.          Aphis gossypii (b)                   X
(Crantz)

Salpichroa             Lipaphis erysimi (c)
origanifolia (Lam.)

Sida sp. (L.) *        Aphis gossypii (b)                   X
                       Aphis craccivora (b)                 X
                       Aphis fabae (b)                      X

Sphaeralcea            Aphis gossypii (b)                   X
bonariensis Griseb     Aphis spiraecola (c)                 X

Taraxacum officinale   Aphis gossypii (b)
(Web)

Trifolium repens       Aphis craccivora (b)                 X
(L.) *                 Acyrthosiphon kondoi (b)        X
                       Acyrthosiphon pisum (b)         X    X

Sorghum halepense      Rhopalosiphum maidis (b)        X    X
(L.) *                 Schizaphis graminum (b)         X    X

Veronica persica       Lipaphis erysimi (c)
Poiret

Verbena bonariensis    Aphis gossypii (b)                   X
(L.) *                 Rhopalosiphum padi (b)          X    X

Verbena sp. (L.)       Aphis gossypii (b)                   X

Referencias: (*) especies de vegetacion espontanea que hospedaron
alguna especie de afido plaga para los cultivos estudiados; (b)
especies de afidos encontradas en el cultivo y en la vegetacion
espontanea; (c) especies de afidos encontra-dos solo en la
vegetacion espontanea. Abreviaciones: Ac=Aphidius colemani; Ae=A.
ervi; Am=A. matricariae; Ap=A. picipes; Ar=A. rhopalosiphi; Au=A.
uzbekistanicus; Dr=Diaeretiella rapae; Ep= Ephedrus plagiator;
Pg=Praon gallicum; Pv=P. volucre; Lt= Lysiphlebus testaceipes;
Bb=Binodoxys brevicornis.
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Title Annotation:Trabajo Cientifico Article
Author:Zumoffen, Leticia; Rodriguez, Marta; Gerding, Marcos; Salto, Cesar E.; Salvo, Adriana
Publication:Revista de la Sociedad Entomologica Argentina
Article Type:Ensayo
Date:Jul 1, 2015
Words:6527
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