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Phenotypic plasticity in Heliconius erato (Lepidoptera: Nymphalidae) mandibles induced by different host plants (Passifloraceae)/Plasticidad fenotipica en mandibulas de Heliconius erato (Lepidoptera: Nymphalidae) inducida por diferentes plantas hospederas (Passifloraceae).

Introduccion

En un abordaje ecologico, de plasticidad fenotipica en animales se define como un grupo de expresiones fenotipicas dependientes del ambiente que obedecen a un ajuste del individuo a su entorno (Bradshaw 1965; Schilichting 1986; Sultan 1995; Pigliucci 2002; West-Eberhard 2003; DeWitt y Scheiner 2004). Representa un poderoso medio de adaptacion en el cual alelos alternativos (o sus productos) reaccionan de manera diferente al medio ambiente; aquellos con reacciones favorables persisten y los otros desaparecen. Frecuente y tradicionalmente la plasticidad fenotipica se interpreta como una expresion "no genetica" (Wright 1931). Las dudas sobre si las variaciones fenotipicas de los organismos en determi nados ambientes son plasticas o geneticas son persistentes y enganosas debido a esta vision incorrecta de que efectos ambientales y geneticos son independientes. Los genes y el ambiente pueden interactuar y las respuestas fenotipicas son geneticas en todos los casos; la diferencia radica en si las mutaciones que surgieron son favorecidas (heredadas) o no (DeWitt y Scheiner 2004).

Desde decadas, el papel de la plasticidad fenotipica en la adaptacion a ambientes inciertos ha sido foco de varios estudios. Sin embargo, a pesar del volumen grande de articulos en este campo, la plasticidad adaptativa no ha sido ampliamente documentada (Scheiner 1993; Gotthard y Nylin 1995). Las interacciones entre insectos y sus hospederos vegetales conforman un sistema complejo y altamente dinamico (Bernays 1998) que puede inducir modificaciones fenotipicas a corto plazo que afectan el desarrollo y la evolucion de sus estructuras corporales, inclusive sus piezas bucales (Menna-Barreto y Araujo 1985; Perico y Araujo 1991; Price 1997; Bernays 1998; Larsson 2002). Bernays (1986) usando larvas de Spodoptera (Lepidoptera: Noctuidae) y algunas especies de grillos, demostro que las dimensiones de la capsula cefalica y musculos mandibulares estan intimamente relacionados con el tipo de dieta. En este sentido, la autora tambien mostro alometria en larvas de Pseudaletia unipuncta (Haworth, 1809) (Lepidoptera: Noctuidae) sometidas a diferentes dietas, donde la alimentacion con tejido rigido provoco un aumento proporcional mayor de la cabeza con relacion al tamano del cuerpo.

Las mandibulas de insectos masticadores juegan un papel decisivo en su desarrollo al establecer el primer contacto con el tejido vegetal y al encargarse de cortarlo en fragmentos, determinando si puede o no ser ingerido. En ese sentido, las mandibulas pueden sufrir presiones selectivas importantes (Chapman 1998). Generalmente, las mandibulas presentan dos areas distintas en su morfologia externa: una parte distal o 'region incisiva' que contiene los dientes incisivos y es responsable por cortar el alimento; y una area proximal o 'region molar' que lo tritura (Chapman 1995). Internamente, la anatomia de las mandibulas ha sido estudiada en ortopteros (Baines et al. 1990), himenopteros (Masuko 1986; Rehder 1989; Paul y Gronenberg 2002) y larvas de Sphingidae (Griss 1990). En lepidopteros que poseen mandibulas dicondilas y aparatos bucales hipognatos, existe un par de musculos insertados en apodemas que estan localizados a cada lado del plano de articulacion y se encargan de los movimientos de abduccion y aduccion (Snodgrass 1935; 1950). Dichos musculos se originan en la porcion antero-dorsal de la cabeza, donde el musculo abductor se encarga de la rapidez de contraccion mientras el aductor proporciona la fuerza de cierre a las mandibulas, siendo responsable de generar gran parte de la fuerza empleada para cortar el alimento. Debido a eso, el aductor es mas grande que el abductor y ocupa, practicamente, toda la cavidad cefalica (Snodgrass 1935; Chapman 1995; Vegliante 2005).

Las mariposas de la tribu Heliconiini (Lepidoptera: Nymphalidae) han sido utilizadas en diversos estudios evolutivos y son reconocidas principalmente por la estrecha relacion con sus plantas hospederas (Passifloraceae). Durante mucho tiempo este complejo fue propuesto como un sistema de evolucion conjunta (Gilbert 1975; Benson et al. 1976; Benson 1978).

Alexander (1961) describio diferentes estrategias adoptadas por larvas de seis especies de heliconineos que rompen la nervadura central de las hojas y raspan tejidos superficiales de las mismas para poder alimentarse, sugiriendo que dichas estrategias estarian relacionadas no solamente con el comportamiento de los individuos sino tambien con la forma de sus mandibulas. Decadas despues, Aymone (2009) registro cambios de forma convergentes en la cabeza de ocho especies de heliconineos durante su trayectoria ontogenetica, lo que relaciono con el crecimiento gradual de las mandibulas y musculos aductores en la cabeza de estas mariposas. Al igual que Alexander (1961), Aymone sugirio que dicha convergencia estaria relacionada a los habitos alimenticios (convergentes) adoptados por las especies durante su trayectoria evolutiva; dichos habitos fueron descritos detalladamente por Benson (1978). Sin embargo, aunque se reconoce que la variacion en el uso de la planta hospedera esta asociada a plasticidad fenotipica en estos insectos, por lo menos en relacion al tamano y forma de las alas (Jorge et al. 2011), se desconoce la existencia de tal relacion a los respectivos apendices alimenticios.

Heliconius erato phyllis (Fabricus, 1775) es una especie oligofaga cuyos individuos tienen una alta orientacion espacial con relacion a las plantas hospederas y una acentuada capacidad de inspeccionar su calidad (Mugrabi-Oliveira y Moreira 1996 a, b). Las hembras adultas ponen huevos exclusivamente en hojas jovenes, que son mas suaves, y en los zarcillos (Mugrabi-Oliveira y Moreira 1996 a, b), mas blandos que las hojas maduras, que se encuentran en la base del ramo (Fenny 1970; Barp et al. 2006; Elpino-Campos 2010). En estudios comportamentales Rodrigues y Moreira (1999) observaron que, en condiciones naturales, larvas del primer y segundo instar se alimentan de tejidos jovenes (suaves) localizados en la parte superior del ramo de Passiflora y, a medida que ocurre la ontogenesis, las larvas avanzan hacia la parte posterior del ramo donde se encuentran las hojas mas rigidas. Los autores tambien registraron una mortalidad significativa de las larvas jovenes cuando fueron obligadas a alimentarse de hojas maduras. Posteriormente, Silveira (2002) y Elpino-Campos (2010) atribuyeron dicha mortalidad acentuada a que las mandibulas de los individuos jovenes serian incapaces de masticar hojas duras.

Interrogantes relacionados con la descripcion y cuantificacion de procesos evolutivos que implican variaciones en las tasas de crecimento y posibles cambios de forma que sufririan las mandibulas de los heliconineos frente al consumo de diferentes pasifloras permanecen inexploradas. Los objetivos de este trabajo fueron 1) determinar si el consumo de diferentes plantas por parte de larvas de H. erato influenciaba el tamano/forma mandibulares y las dimensiones del musculo aductor asociado a las mismas y 2) determinar si existian diferencias en las tasas de crecimiento entre mandibulas y musculos aductores mandibulares que puedieran ser atribuidas al consumo de las diferentes plantas. Las hipotesis de trabajo fueron que 1) las larvas de H. erato presentarian diferencias de tamano y forma de las mandibulas y tambien diferencias en el area del musculo aductor como una respuesta fenotipica al consumo de diferentes plantas y que por ese motivo, 2) las larvas de H. erato presentarian diferentes tasas de crecimiento de mandibula y el musculo aductor.

Materiales y metodos

Cria de larvas y cultivo de pasifloraceas. Todas las larvas de H. erato utilizadas en este trabajo se obtuvieron a partir de huevos de hembras acondicionadas en insectarios y que fueron recolectadas en diferentes localidades de Porto Alegre, Brasil. Las larvas se mantuvieron en condiciones ambientales controladas en el Departamento de Zoologia de la Universidad Federal do Rio Grande do Sul (UFRGS), alimentadas ad libitum en ramos intactos de cuatro especies de Passiflora.

En la region de Rio Grande do Sul (Brasil) se registran nueve especies de Passiflora como hospederas de H. erato: Passiflora actinia Hook, P. alata Curtis, P. caerulea Linnaeus, P. capsularis Linnaeus, P. edulis Sims, P. elegans Mast, P. misera Kunt, P. suberosa Linnaeus y P. tenuifila Killip (Sacco 1962, 1980). Dentro de esas plantas, P. edulis junto con P. alata y P. tenuifila son consideradas hospederas letales debido a las defensas quimicas que presentan (Perico y Araujo 1991). Con base en la informacion anterior se usaron en el experimento las especies P. actinia, P. caerulea, P. misera y P. suberosa, las cuales se obtuvieron de un cultivo de pasifloras establecido especialmente para dicho fin en la misma localidad de estudio.

El material montado y analizado en este estudio reposa en la coleccion del Laboratorio de Morfologia y Comportamiento de Insectos (LMCI) de la Universidad Federal do Rio Grande do Sul, Porto Alegre, bajo el codigo de acceso LMCI_250.

Preparacion de material en laboratorio. Para hacer el seguimiento de la forma mandibular de H. erato en el transcurso de su ontogenesis y poder asignar las coordenadas para los analisis de este estudio, se criaron larvas de todos los instares en Passiflora suberosa (n=12/instar) que es la planta mas utilizada por esta mariposa en condiciones naturales. Dos horas despues de haber alcanzado cada instar larval (L1-L5) los invidividuos fueron congelados y se disectaron todas las cabezas, usando un corte sagital central. Para descartar posibles asimetrias y estandarizar las comparaciones morfologicas entre las mandibulas, se utilizo solamente la mitad izquierda de la cabeza. Individualmente, cada mitad se coloco en posicion horizontal, encima de laminas de microscopia forradas con cinta doble faz; se realizaron fotografias en vista frontal con una camara digital Nikon[R] DS-U3 adaptada a un microscopio Nikon[R] AZ100M, utilizando el software de imagen NIS-Elements y en este mismo software se realizaron medidas de longitud cefalica (mm), considerada desde la insercion del condilo anterior hasta la base del escolus.

Para probar si el consumo de diferentes plantas influenciaba el tamano y la forma de las mandibulas, se emplearon larvas adicionales de H. erato alimentadas hasta quinto instar (L5) en P. actinia (n = 12), P. caerulea (n = 14), P, misera (n = 16) y P. suberosa (n = 14), siguiendo el mismo proceso de diseccion y montaje descritos. Se utilizaron solamente larvas de quinto instar ya que, independiente de que las mandibulas son sustituidas a traves de las mudas, posibles consecuencias alometricas y morfologicas ocasionadas por la planta hospedera serian evidentes solamente al final de la ontogenesis.

Para analizar el musculo aductor mandibular se usaron solamente las mitades derechas de las cabezas de los individuos sometidos a las diferentes dietas y posteriormente dichas mitades se prepararon siguiendo el mismo procedimiento de montaje descrito arriba. Con el software NlS-Elements se calculo el area de los musculos aductores usando medidas de R (diametro del musculo aductor), Hf (altura frontal del musculo aductor) y Hd (altura dorsal del musculo aductor) segun lo realizado por Aymone (2006). Para este experimento tambien se utilizaron solamente individuos de quinto instar pues el musculo aductor asociado a las mandibulas no se pierde ni es reemplazado durante las mudas y, por lo tanto, las posibles consecuencias de cualquier tratamiento proporcionado a las larvas seria percibido con mayor fuerza al final de la ontegenesis.

Analisis morfometricos. Una vez se tomaron las fotos y las medidas a todos los individuos, se realizaron comparaciones entre las longitudes cefalicas, tamano de las mandibulas y areas de los musculos aductores. No se cumplieron los supuestos de normalidad (Tests Shapiro-Wilk) y homegenidad de varianza (Test de Hartley), por lo que dichas comparaciones se analizaron con estadistica no parametrica. Las alometrias en las mandibulas y musculos aductores de las larvas de quinto instar se analizaron usando corelacion de Pearson y comparaciones ANCOVA (GraphPadPrism 5.00) entre las rectas de crecimiento correspondientes.

Para el analisis de la forma mandibular, la digitacion de los "landmarks" y su localizacion en coordenadas cartesianas se hizo sobre las fotos obtenidas en laboratorio, utilizando el programa TPSdig 2.16 (Rohlf 2010); siendo asignados 17 coordenadas consideradas regiones anatomicas de interes (Tabla 1) (Fig. 1). Dichas coordenadas se analizaron con el metodo de sobreposicion de Procustes (Rohlf y Slice 1990) y analisis de componentes principales (PCA) seguidos de analisis discriminantes (CVA). La significancia de variacion ontogenetica se calculo por medio de analisis multivariados MANOVA y los analisis de distribucion de las formas mandibulares en los instares y en las plantas se hicieron mediante PCA y posterior MANOVA.

Ademas, se realizo un analisis de deformaciones relativas (Rohlf 2006) graficamente a traves de la funcion "Thin Plate Splines" (Adams y Rosenberg 1998) y se establecieron relaciones de proximidad fenotipica a traves de distancias de Mahalanobis (1936) y arboles del vecino cercano "neighbor-joining" (Saitou y Nei 1987) no enraizadas. Los analisis se rodaron en el programa "R", usando Rmorph package (Baylac 2008) y los paquetes MASS, Ape, ade4 y stats (Development Core Team 2008).

Resultados

Las mandibulas de larvas de H. erato fueron de tipo cortador/masticador (Alexander 1961) durante toda su ontogenesis (Fig. 1) y los indices de identificacion correcta para la determinacion de cada instar fueron superiores al 90% (Tabla 2). Dicha mandibula cortadora presento algunas modificaciones en los cinco instares larvales (que seran discutidos posteriormente) y se destacaron cinco patrones: 1) 6 dientes conspicuos en la region incisiva, que se tornaron mas alargados a medida que trancurrio el desarrollo; 2) region molar poco desarrollada, practicamente lisa en el primer instar, seguido por regiones molares conspicuas con crestas y tuberculos fuertemente erguidos en el quinto instar, 3) el dislocamiento de los dientes incisivos en direccion al condilo anterior de la mandibula, 4) la fusion de la cuspide del diente 7 con su base 8 (coordenadas 7 y 8) en el quinto instar, 5) el vertice de la margen distal, localizado entre los dos condilos (coordenada 2), se prolongo en direccion opuesta a la region incisiva (Fig. 2) (Tabla 3).

Las larvas de quinto instar de H. erato alimentadas exclusivamente con P. actinia tuvieron cabezas mas grandes que aquellas alimentadas con las otras tres especies de Passiflora. Por otro lado, el tamano de las mandibulas y areas de musculos aductores mandibulares de los individuos en todos los tratamientos no presentaron diferencias estadisticas significativas (Tabla 4) (Fig. 3).

El analisis de variables canonicas estructuro en media las diferentes plantas hospederas (F = 2,183, Wilks' [lambda] = 0,259, P = 0,001) (Fig. 4). Comparaciones MANOVA pareadas entre la forma mandibular de los individuos alimentados con las cuatro plantas mostro que los que comieron P. suberosa tienen mandibulas significativamente diferentes de los que comieron P. actinia y P. misera. Las otras comparaciones no difirieron estadisticamente (Tabla 5).

El analisis discriminante mostro porcentajes de identificacion correcta superiores al 70% para cada una de las plantas hospederas (71,43% para mandibulas de larvas criadas en P. actinia, 71% en P. caerulea, 75% en P. misera y 78,68% para larvas criadas en P. suberosa). El arbol (no enraizado) de distancias fenotipicas de Mahalanobis obtenido del analisis discriminante (CVA) ilustra dicha comparacion al mostrar que la cria en P. misera y P. actinia origino larvas con mandibulas muy similares entre si y diferentes de las de los individuos criados en P. suberosa, los cuales divergen drasticamente del resto del grupo. Ademas, las mandibulas de larvas alimentadas con P. caerulea aparecen como un grupo de "forma mandibular intermediaria" entre el grupo formado por los individuos de P. misera + P. actinia y el de los individuos de P. suberosa (Fig. 5).

Las rectas correspondientes al tamano de la mandibula y del musculo aductor asociado de larvas de quinto instar de H. erato en las cuatro plantas hospederas mostraron coeficientes alometricos negativos (Fig. 6) y se presentaron diferencias estadisticamente significativas entre las inclinaciones de las rectas correspondientes al area del musculo aductor y el tamano de la mandibula de los individuos (ANCOVAs, P < 0,0001) (Tabla 6).

Discusion

Las mandibulas de larvas de H. erato fueron de tipo masticador (Alexander 1961) durante toda su ontogenesis, con algunas diferencias entre los cinco instares larvales. Teniendo en cuenta que las mandibulas analizadas fueron extraidas de larvas sacrificadas casi que inmediatamente despues de la muda, sin haberse alimentado, demuestra que dichas diferencias se atribuyen a su trayectoria ontogenetica y no a desgastes ocasionados por el consumo de tejido vegetal.

La hembra de H. erato pone huevos en regiones blandas de la planta hospedera, como zarcillos y hojas jovenes (Perico y Araujo 1991) garantizando que las larvas recien eclosionadas se alimenten con exito pues, como fue demostrado por Rodrigues y Moreira (1999), gran parte de larvas pequenas obligadas a comer hojas maduras (que son naturalmente mas rigidas) mueren durante los primeros dias de vida. En ese sentido, los estudios morfologicos de Silveira (2002) revelan que las mandibulas de larvas de H. erato al inicio del desarrollo son fuertemente dentadas, sin estructuras accesorias y, por tanto, incapaces de triturar alimentos rigidos, lo que explicaria la mortalidad cuando son sometidas a alimentacion con hojas duras. A medida que transcurre la ontogenesis larval, los individuos se alimentan progresivamente de hojas cada vez mas duras (Rodrigues y Moreira 1999) se sugiere que el desarrollo de crestas y tuberculos conspicuos en la region molar de las mandibulas de larvas de quinto instar, observados en este estudio, posiblemente es lo que les permite que trituren y consuman hojas rigidas.

Diversos autores sugieren que las adaptaciones mandibulares en insectos herbivoros estan sujetas a sus habitos alimenticios y a las caracteristicas del recurso utilizado por los mismos (Snodgrass 1935; Bernays 1991) ya que las mandibulas son las unicas estructuras encargadas de seleccionar y cortar el alimento en fragmentos menores que puedan ser ingeridos (Chapman 1998). Segun esto, hojas con diferentes niveles de dureza requeririan diferentes niveles de esfuerzo por parte del herbivoro (Elpino-Campos 2010); hojas mas duras necesitarian de mas esfuerzo y una musculatura mandibular mayor y, en contraste, hojas mas suaves no demandarian un incremento de la musculatura mandibular (Bernays 1986).

Considerando solamente las hospederas viables para la especie, P. misera tiene hojas mas suaves y menos nutritivas que P. suberosa (Kerpel 2004); pese a esto, P. misera es la planta que confiere mejor desarrollo larval a H. erato (Menna-Barreto y Araujo 1985; Perico 1995; Kerpel 2004). En lo que se refiere a dureza de las hojas, las pasifloraceas utilizadas en este estudio varian significativamente (Silveira 2002; Kerpel 2004; Elpino-Campos 2010). Nuestros resultados muestran que las larvas de H. erato alimentadas desde el inicio de su desarrollo en dichas plantas no sufrieron cambios significativos en las dimensiones de sus mandibulas ni en los musculos aductores. Ademas, independiente de las plantas hospederas, los musculos aductores crecieron proporcionalmente menos que las mandibulas en todas las larvas, lo que puede deberse a que la energia metabolica invertida en cambios morfologicos sea totalmente direccionada a originar modificaciones en la forma mandibular, especificamente, y no necesariamente en su tamano ni en el tamano de los musculos (Molen et al. 2007). En este estudio, los cambios de forma propiamente dicha (ver definicion usada en morfometria geometrica en Molen et al. 2007) evidenciados son discutidos a continuacion.

Pese a que el efecto de la planta hospedera no repercutio en el tamano de la mandibula, si lo hizo en su forma, la cual fue diferente dependiendo de la Passiflora que las larvas comieron. Como fue registrado en la literatura, se esperaria que las larvas alimentadas con P. suberosa, con hojas mas duras (Kerpel 2004), tuvieran dientes incisivos mas lisos cuando se comparan con los individuos criados en los otras tres hospederas, que poseen hojas mas suaves y menos densas (Elpino-Campos 2010). Esto no sucedio. Pese a que mandibulas con dientes aplanados (o ausentes) se asocian a insectos que se alimentan de hojas duras (Bernays y Janzen1988), nuestros resultados revelaron que los individuos que comieron P. suberosa, de hojas mas duras, desarrollaron dientes mas largos y conspicuos que los criados en P. caerulea y P. misera, que tienen hojas mas suaves.

Otro aspecto importante, es que los individuos de H. erato consumen progresivamente hojas mas duras a medida que el desarrollo larval avanza (Elpino-Campos 2010) por lo que cambios en la resistencia y dureza de las mandibulas a medida que la ontogenesis transcurre tambien serian esperados, mas fueron descartadas por Elpino-Campos en estudio detallado realizado en 2010. La plasticidad fenotipica entendida como una capacidad adaptativa de los individuos a las condiciones que les son impuestas, siempre a partir de un fenotipo preexistente (Whtiman y Ananthakrishnan 2009) nos lleva a sugerir que los dientes mas pronunciados en las larvas alimentadas con P. suberosa son una optimizacion de la mandibula cortadora, preexistente en estos individuos, para maximizar el efecto de "corte" de las hojas rigidas. En otros hospederos como P. misera y P. caerulea, los individuos presentan dientes menos conspicuos; pues al ser hospederos de hojas mas blandas (Elpino-Campos 2010) el acceso estaria facilitado y las adaptaciones plasticas no serian requeridas en la mandibula.

Passiflora suberosa, P. misera y P. caerulea ya fueron usadas en estudios de desarrollo larval de H. erato (Rodrigues y Moreira 1999; Elpino-Campos 2010; Kerpel 2004; Mugrabi-Oliveira y Moreira 1996b; Perico y Araujo 1991; Perico 1995; Menna-Barreto y Araujo 1985) mostrando que, en algunas regiones donde las tres plantas estan disponibles, P. misera es el hospedero en el cual las larvas llegaron mas rapidamente al estado adulto (Menna-Barreto y Araujo 1985; Perico 1995; Rodrigues y Moreira 2002, 2004) a pesar de tener una menor cantidad de nutrientes que las otras hospederas (e.g. P. suberosa) (Kerpel 2004). Por tal motivo, las larvas necesitan consumir mucho mas tejido para compensar el deficit nutricional y, en consecuencia, gastan mas tiempo alimentandose (Elpino-Campos 2012). En terminos energeticos, consumir hojas blandas es mas favorable, aunque la calidad del hospedero sea menor, pues es mas barato alimentarse de tejido suave por mas tiempo, que invertir metabolicamente en adaptaciones mandibulares que permitan ingerir hojas mas duras y mas nutritivas, como fue el caso de los individuos alimentados exclusiva y obligatoriamente con P. suberosa.

Predicciones sobre la evolucion del aparato bucal de larvas de H. erato con relacion al consumo de P. actinia no fueron posibles debido a la inexistencia de datos experimentales previos sobre la dureza de sus hojas. Sin embargo, nuestros resultados muestran que individuos alimentados con hojas de esta planta poseen mandibulas similares a los alimentados con P. misera, sugiriendo que P. actinia seria una planta con caracteristicas similares, de hojas suaves y blandas, lo que aun necesita ser corroborado en futuros estudios.

Conclusiones

Se demostro que la planta hospedera utilizada como alimento durante la ontogenesis de larvas de la mariposa H. erato puede moldear la forma de sus mandibulas como respuesta a una adaptacion plastica de los individuos para acceder al recurso vegetal de una forma mas eficiente. En este estudio, larvas alimentadas exclusivamente con las hojas de P. suberosa, que son mas duras, desarrollaron dientes significativamente mas largos que los individuos alimentados con las otras pasifloraceas, consideradas mas suaves. Lo anterior contradice lo propuesto por otros autores de que dientes largos y prolongados no son aptos para consumir tejido vegetal rigido y son propios de especies herbivoras que comen hojas blandas. Sugerimos que el aumento en la longitud de los dientes inducido por comer P. suberosa junto con el desarrollo de crestas y tuberculos en la region molar de las mandibulas que H. erato, mas que una contradiccion a la literatura conocida, puede entenderse como una adecuacion que parte de una condicion morfologica preexistente (mandibula cortadora), mediado por plasticidad fenotipica, que es mas barata en terminos energeticos y optimiza el proceso de alimentacion de estos insectos.

DOI: 10.25100/socolen.v44i2.7331

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Recibido: 01-oct-2017 * Aceptado: 24-may-2018

CAROLINA MILLAN (1), RODRIGO FORNEL (2) y GILSON R. P. MOREIRA (3)

(1) Estudiante Ph. D. Departamento de Ecologia, Instituto de Biociencias, Universidade Federal do Rio Grande do Sul. Avenida Bento Goncalves 9500, 91501-970 Porto Alegre, Rio Grande do Sul, Brasil, lepidoptera.azul@gmail.com. (2) Profesor, Ph. D. Departamento de Ciencias Biologicas, Laboratorio de Ecomorfologia Animal, Universidade Regional Integrada do Alto Uruguai e das Missoes (URI), Rua Sete de Setembro, 1621, 99709-910, Erechim, Brasil, rodrigofornel@hotmail.com. (3) Profesor, Ph. D. Departamento de Zoologia, Instituto de Biociencias, Universidade Federal do Rio Grande do Sul. Avenida Bento Goncalves 9500, 91501-970 Porto Alegre, Rio Grande do Sul, Brasil, gilson.moreira@ufrgs.br. Autor para correspondencia: Carolina Millan. Estudiante Ph. D. Departamento de Ecologia, Instituto de Biociencias, Universidade Federal do Rio Grande do Sul. Avenida Bento Goncalves 9500, 91501-970 Porto Alegre, Rio Grande do Sul, Brasil, lepidoptera.azul@gmail.com.

Caption: Figura 1. A. Mandibula de primer instar de H. erato, vista mediana. Los numeros se refieren a las coordenadas usadas en los analisis morfometricos. B. Localizacion de coordenadas en mandibulas de primer (izquierda) y quinto (derecha) instar de H. erato por microscopia electronica. Barras horizontales en la parte inferior derecha de las imagenes corresponden a 0,05 mm.

Caption: Figura 2. Analisis de componentes principales (PCA) de las formas mandibulares de los cinco instares larvales de H. erato. A. y B. representan las deformaciones por "Thin Plate Splines" del componente principal 1 (PC1) y componente principal 2 (PC2), respectivamente. La linea punteada representa o extremo negativo y la linea continua o extremo positivo de los componentes.

Caption: Figura 3. Longitud de: A. Capsula cefalica. B. Tamano de la mandibula (tamano del centroide). C. Area del musculo aductor mandibular de larvas de quinto instar de H. erato alimentadas con cuatro especies de Passiflora. Cajas con letras diferentes difieren estadisticamente (Kruskal-Wallis, seguido las pruebas de Dunn, P < 0,05).

Caption: Figura 4. Analisis de variables canonicas (CVA) de la forma mandibular de larvas de quinto instar de Heliconius erato criadas en cuatro especies de Passiflora. CV1 y CV2 representan las variables canonicas 1 (A) y 2 (B). La linea punteada representa el extremo negativo y la continua el positivo de los componentes.

Caption: Figura 5. Arboles "neighbor-joining" (no enraizadas) de las distancias fenotipicas de Mahalanobis para la forma mandibular de larvas de quinto instar de H. erato alimentadas con cuatro especies de Passiflora. Las ilustraciones mandibulares asociadas a cada planta hospedera corresponden a la forma media obtenida por sobreposicion de Procrustes (GPA) de las coordenadas mandibulares de individuos criados en cada hospedero vegetal y en el extremo inferior derecho la forma media total de los datos, sin discriminacion de la planta hospedera usada como alimento por los individuos.

Caption: Figura 6. A. Rectas de crecimiento mandibular (gris) y crecimiento del area del musculo aductor de la mandibula (negro) de larvas de quinto instar de H. erato criadas en cuatro especies de Passiflora. B. Variacion del area del musculo aductor mandibular en relacion al tamano mandibular (tamano del centroide) de los individuos. Comparaciones entre las rectas correspondientes al area del musculo y la recta del tamano mandibular en cada hospedero, usando el total de datos, difieren significativamente en su inclinacion (ANCOVAs, P < 0,0001).
Tabla 1. Descripcion de las regiones mandibulares y respectivos puntos
anatomicos utilizados en los analisis morfometricos.

Region     Coordenada "Landmark"               Descripcion

Condilar             1             Condilo posterior de la mandibula.
                     2             Vertice de la margen distal,
                                   localizado entre los dos condilos
                                   mandibulares.
                     3             Condilo anterior de la mandibula.

Molar                4             Limite lateral izquierdo de la
                                   margen establecida por la region
                                   molar.
                     5             Limite proximal del diente 11-12
                                   con la margen de la region molar.
                     6             Limite proximal del diente 9-10 com
                                   a margem de la region molar.

Incisiva   7, 9, 11, 13, 15 y 17   Apice del diente incisivo.
            8, 10, 12, 14 y 16     Base externa entre los dientes
                                   incisivos.

Tabla 2. Porcentajes de identificacion correcta de los cinco instares
larvales de H. erato segun el analisis discriminante (CVA).

Especie      Clasificacion correcta/instar
                      larval (%)

           L1    L2    L3    L4    L5

H. erato   100   90    100   100   100

Tabla 3. Descripcion morfologica de las mandibulas de primer (L1) y
quinto (L5) instar deH. erato.

Especie      Nivel de                     Instar larval
             agregacion
                                   L1                     L5

Heliconius   Solitario    Seis dientes           Mandibula aplanada.
erato                     conspicuos en el       Seis dientes
                          area incisiva.         conspicuos en la
                          Region molar poco      region incisiva.
                          desarrollada (casi
                          plana).                Formacion de
                                                 superficie aplanada
                                                 entre los dientes 7
                                                 y 9 de la region
                                                 incisiva.

                          Tipo de corte de las   Region molar
                          mandibulas: CORTADOR   fuertemente elevada,
                                                 presentando crestas
                                                 y tuberculos largos
                                                 al parecer
                                                 fusionados y
                                                 erguidos en la
                                                 superficie, en
                                                 direccion a la
                                                 region incisiva.

                          Tejido consumido:      Tipo de corte de las
                          Hojas jovenes y        mandibulas: CORTADOR
                          zarcillos.             TRITURADOR

                                                 Tejido consumido:
                                                 Hojas jovenes y
                                                 hojas maduras.

Tabla 4. Analisis de variacion con los valores para las pruebas de
Kruskal-Wallis y de Dunn correspondientes a las comparaciones entre
las cabezas de larvas de quinto instar de H. erato criadas con cuatro
especies de Passiflora. El asterisco indica diferencias estadisticas
significativas.

Planta hospedera                        p--valor prueba de Dunn

                               P. actinia   P. caerulea   P. misera

Tamano cabeza (mm)
Kruskal-Wallis = 14,59
P = 0,002201 *
P. actinia                         --        0,00116 *    0,002336 *
P. caerulea                                     --          0,466
P. misera                                                     --
P. suberosa
Tamano mandibula (centroide)
Kruskal-Wallis = 3,592
P = 0,309
P. actinia                         --         0,1171        0,8151
P. caerulea                                     --          0,1239
P. misera                                                     --
P. suberosa
Area musculo adutor (mm2)
Kruskal-Wallis = 2,180
p = 0,5359
P. actinia                         --         0,3132        0,1326
P. caerulea                                     --          0,7867
P. misera                                                     --
P. suberosa

Planta hospedera                p--valor
                                prueba de
                                  Dunn

                               P. suberosa

Tamano cabeza (mm)
Kruskal-Wallis = 14,59
P = 0,002201 *
P. actinia                     0,001941 *
P. caerulea                      0,2406
P. misera                        0,3176
P. suberosa                        --
Tamano mandibula (centroide)
Kruskal-Wallis = 3,592
P = 0,309
P. actinia                       0,9702
P. caerulea                       0,168
P. misera                        0,9007
P. suberosa                        --
Area musculo adutor (mm2)
Kruskal-Wallis = 2,180
p = 0,5359
P. actinia                       0,2626
P. caerulea                      0,8720
P. misera                        0,9336
P. suberosa                        --

Tabla 5. Comparaciones MANOVA pareadas entre las mandibulas de larvas
de quinto instar de H. erato alimentadas con cuatro pasifloraceas. El
asterisco indica diferencias estadisticas significativas.

Especie de Passiflora        Wilks'      F      p--valor
consumida                   [lambda]

P. actinia x P. caerulea     0,5476    0,8261    0,6158
P. actinia x P. misera       0,4526    1,4517    0,2670
P. actinia x P. suberosa     0,1358    6,3666   0,00363 *
P. caerulea x P. misera      0,4964    1,9279    0,1047
P. caerulea x P. suberosa    0,4314    2,2404    0,0688
P. misera x P. suberosa      0,3034    4,3619    0,0028*

Especie de Passiflora       p--Correccion
consumida                   de Bonferroni

P. actinia x P. caerulea       0,6158
P. actinia x P. misera         0,5340
P. actinia x P. suberosa      0,0180 *
P. caerulea x P. misera        0,3141
P. caerulea x P. suberosa      0,0688
P. misera x P. suberosa       0,0171 *

Tabla 6. Comparaciones alometricas (ANCOVAs) de las inclinaciones
([beta]) e interceptos ([alpha]) correspondientes a las rectas de
crecimiento del musculo aductor mandibular vs. tamano mandibular
(centroide) de larvas de H. erato alimentadas con cuatro especies de
Passiflora. Asterisco indica diferencias estadisticas significativas.

Especie                   [beta]      [alpha]
Passiflora
                 F           P        F    P

P. actinia    46,6283   < 0,0001 *    --   --
P. caerulea   12,1794   0,0009037 *   --   --
P. misera     12,8187   0,0006676 *   --   --
P. suberosa   16,9249   0,0001184 *   --   --
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Author:Millan, Carolina; Fornel, Rodrigo; Moreira, Gilson R.P.
Publication:Revista Colombiana de Entomologia
Date:Jul 1, 2018
Words:6518
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