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Periodontitis Apical: Caracterizacion Histologica y Morfometrica de Quistes Radiculares y Granulomas Periapicales.

Apical Periodontitis: Histological and Morphometric Characterization of Radicular Cysts and Periapical Granulomas

INTRODUCCION

La periodontitis apical consiste en el establecimiento de un proceso inflamatorio localizado en los tejidos periapicales, como consecuencia de la infeccion y posterior desvitalizacion del diente (Zero et al., 2011; Zohrabian & Abrahams, 2015). La respuesta del huesped a la persistencia del estimulo microbiano se traduce en una lucha constante por la defensa y mantencion del equilibrio mediante procesos de inflamacion, reabsorcion y destruccion tisular, con la subsecuente generacion de una lesion osteolitica periapical, posible de visualizar radiograficamente y de identificar histologicamente como granuloma periapical o quiste radicular (Nair, 2004; Schulz et al, 2009; Zero et al.). Los quistes radiculares son las lesiones quisticas de origen inflamatorio mas comunes en los maxilares, estando ubica das cerca y alrededor de los apices de los dientes afectados y generalmente precedidos por un granuloma periapical. Este ultimo consiste en la formacion de tejido de granulacion con un infiltrado celular y una capsula de tejido conectivo (Nair; Carrillo et al, 2008).

De acuerdo a la clasificacion de tumores de cabeza y cuello de la Organizacion Mundial de la Salud (OMS), los quistes radiculares se encuentran dentro de la entidad de quistes odontogenicos de origen inflamatorio (Speight & Takata, 2018). Respecto de la etiopatiogenia de los quistes periapicales se ha propuesto que estos se forman a partir de la estimulacion de los restos epiteliales de Malassez en el ligamento periodontal, provenientes de la degradacion de la vaina de Hertwig durante la odontogenesis, mediante los mecanismos y productos involucrados en la inflamacion periapical (Nair; Lin et al., 2007; Carrillo et al.). Histologicamente se mencionan dos tipos de quistes, los quistes verdaderos, que se encuentran completamente rodeados de epitelio, y los quistes de bolsillo, que se caracterizan por su cavidad abierta hacia el conducto radicular (Simon, 1980; Ramachandran Nair et al., 1996; Nair). Los quistes radiculares se presentan revestidos en forma parcial o total por un epitelio escamoso estratificado no queratinizado, cuyas celulas se encuentran unidas por desmosomas (Simon; Ramachandran Nair et al.; Schulz et al.). La pared fibrosa de tejido conectivo presenta diferentes grados de infiltrado inflamatorio celular, compuesta principalmente por macrofagos, neutrofilos, celulas plasmaticas, linfocitos, ademas de vasos sanguineos, cristales de colesterol, cuerpos de Rushton, depositos de hemosiderina y material de cuerpo extrano (Schulz et al.; Chi & Neville, 2011). Los granulomas periapicales, en tanto, se caracterizan histologicamente por presentar un infiltrado celular inflamatorio cronico con linfocitos T y B, celulas plasmaticas y neutrofilos, una capsula fibrosa con algunos fibroblastos, vasos sanguineos truncados y podria encontrarse material de cuerpo extrano, pudiendo presentar o no zonas con epitelio (Ramachandran Nair et al.). La incidencia de estas lesiones es variable, reportandose para el caso de los quistes radiculares entre un 8,6% y 64,91 %, mientras que para los granulomas periapicales entre un 20% y 72% (Ramachandran Nair et al.; Nair; Carrillo et al.; Schulz et al.; Diegues et al., 2011; Akinyamoju et al., 2014; Calis, kan et al, 2016; Sullivan, et al., 2016; Tavares et al., 2017).

En la identificacion y diagnostico de las lesiones periapicales, se han senalado varios metodos de comprobada eficacia, siendo la radiografia periapical la mas utilizada (de Paula-Silva et al., 2009). Sin embargo, para el diagnostico diferencial de estas lesiones, el analisis radiografico por si solo no es concluyente debido a diversos factores que dificultan el diagnostico, entre ellos, las distintas lesiones osteoliticas de caracteristicas similares, variabilidad en las caracteristicas de granulomas y quistes radiculares, y limitaciones de visualizacion radiografica bidimensional (Cotti et al, 1999; Lia et al., 2004; de Paula-Silva et al.). Caliskan et al. senalan que para llegar a una confirmacion diagnostica definitiva, es necesario el analisis histopatologico de las biopsias de estas lesiones y la correlacion con los hallazgos clinicos y radiograficos (Ricucci & Bergenholtz, 2004; Garcia et al., 2007). El objetivo de este estudio fue presentar una caracterizacion histologica y morfometrica de biopsias de lesiones periapicales relacionadas a dientes desvitalizados en diferentes pacientes, mediante microscopia optica.

MATERIAL Y METODO

Se analizaron seis biopsias de lesiones periapicales obtenidas a partir de dientes con indicacion de exodoncia y que en la radiografia preoperatoria presentaban lesiones compatibles con quistes y granulomas. La indicacion de exodoncia, formaba parte del tratamiento protesico rehabilitador programado en la consulta privada para cada paciente. Posterior a la exodoncia y biopsia de las lesiones, los pacientes fueron tratados con regeneracion osea guiada e implantes. Cada paciente firmo un consentimiento informado al inicio de su tratamiento. El diagnostico de periodontitis apical se realizo mediante la anamnesis, examen clinico y radiografico, lo cual fue consignado en la ficha clinica de cada paciente. La confirmacion diagnostica se realizo mediante analisis histopatologico de las biopsias en el Laboratorio del Centro de Excelencia en Estudios Morfologicos y Quirurgicos (CEMyQ) de la Universidad de la Frontera.

Procesamiento y analisis de las muestras. Posterior a la exodoncia de los dientes y biopsia de las lesiones apicales, las muestras de tejido fueron fijadas con formalina tamponada al 10% y almacenadas a 4 [grados]C por cuatro semanas y lavadas con suero fisiologico. Luego de la inclusion en bloques de parafina, se utilizo un microtomo Leica [R] RM2255 para el corte longitudinal de las muestras con 3 mm de grosor. Se realizo el procedimiento de rutina para tinciones de Hematoxilina Eosina (HE) y Picrosirius Red. Posteriormente, las muestras fueron analizadas con microscopio optico Leica [R] DM750 y camara Leica [R]ICC50 HD, a magnificaciones de 10x y 40x.

Area de la lesion periapical. El area aproximada de la lesion periapical se determino mediante la utilizacion del software ImageJ (National Institutes of Health, Bethesda, MD). Se trabajo con la imagen completa de la muestra en tincion HE y magnificacion de 10x. Se modificaron los contrastes con el software y se trabajo con la imagen en color binario (blanco y negro) para calcular el porcentaje de area seleccionada y realizar posteriormente la conversion a [mm.sup.2]. La obtencion del area de la muestra, se determino mediante saturacion con color negro y posterior cuantificacion del numero de pixeles de ese color (Fig. 1A), metodologia similar a lo presentado en otros estudios cuantitativos histologicos (Ziago et al., 2017).

Densidad celular. Para cada uno de los casos, se seleccionaron en forma aleatoria seis segmentos de la muestra con tincion HE a una magnificacion de 40x. Una vez seleccionados los segmentos, se realizo una nueva aleatorizacion y se seleccionaron tres areas por cada uno. De esta manera se realizo una cuantificacion celular por area en forma manual utilizando ImageJ (Fig. 1B). Se contabilizaron dos categorias de celulas: infiltrado inflamatorio y celulas de tejido conectivo, sin discriminacion en el tipo celular. Para el infiltrado inflamatorio se contabilizaron linfocitos, macrofagos, neutrofilos y celulas plasmaticas, mientras que para las celulas del tejido conectivo se contabilizaron fibrocitos y fibroblastos.

Densidad de Colageno Tipo I. Se seleccionaron aleatoriamente tres segmentos de cada muestra con tincion Picrosirius Red. Con el software ImageJ, se modifico el contraste de las imagenes y se trabajo en color binario (blanco y negro). Con ello se calculo el porcentaje de area seleccionada (negro) que corresponde al colageno total. Posteriormente se realizo el mismo procedimiento, pero con imagenes obtenidas a partir de luz polarizada. De esta forma se contabilizo el porcentaje de area correspondiente a colageno tipo I. Con los valores de colageno total y colageno tipo I, se calculo una proporcion o porcentaje. El proceso de modificacion del color se presenta en la Figura 2.

Analisis estadistico. Para el analisis estadistico se utilizo el software SigmaPlot 12.0 (Systat Software, Inc, San Jose, CA, USA). Se utilizo la prueba Shapiro-Wilk para determinar la normalidad de los datos. Los datos con distribucion normal fueron presentados con la media y desviacion, y se aplico la prueba T. Los datos con distribucion no normal fueron presentados con la mediana y cuartiles 1 y 3, y se aplico la prueba U Mann Whitney. Se utilizo como umbral de significancia p<0,05.

RESULTADOS

Aspectos generales. La media de las edades de los pacientes fue de 56,2+10 anos. El 33,3% de las lesiones fueron obtenidas de la zona maxilar y el 66,7% de la zona mandibular, siendo la zona anterior mas frecuente (66,7%). Tal como se muestra en la Tabla I, de las biopsias analizadas el 66,7% (n=4) correspondieron a quistes radiculares y el 33,3% (n=2) a granulomas. El area promedio de las lesiones periapicales fue de 10,7 [+ o -] 5 [mm.sup.2], siendo la lesion de mayor tamano un quiste de 18,1 [mm.sup.2] y la lesion de menor tamano un granuloma de 5,2 [mm.sup.2]

Densidad de celular. De acuerdo al analisis y contabilizacion de la densidad celular inflamatoria, no hubo diferencia estadistica entre quistes y granulomas (Fig. 3; p=0,654). La mediana de celulas inflamatorias en quistes fue de 9,2 cel/ 10000 [micron][m.sup.2] (Q1-1,5; Q3-33,5), mientras que para los granulomas fue de 20,8 cel/10000 [micron][m.sup.2] (Q1-0,4; Q3-47,7). En cuanto a la densidad de fibrocitos/fibroblastos presentes en quistes y granulomas, tampoco se encontraron diferencias estadisticas significativas (p=0,499). En los quistes, la mediana de densidad celular fue de15,4 cel/10000 [mm.sup.2] (Q19,2; Q3-24,2), mientras que para los granulomas fue de 18,5 cel/10000 [micron][m.sup.2] (Q1-11,2; Q3- 24,2).

Densidad de colageno tipo I. Respecto a la proporcion de colageno entre quistes y granulomas, no se encontro diferencia estadistica significativa (Fig. 4; p=0,704). El promedio porcentual de colageno tipo I para los quistes fue de 37,8 [+ o -] 19,2%, mientras que para los granulomas fue de 33,8 [+ o -] 23,3%.

Correlacion entre la densidad celular y cantidad de colageno tipo I. Se observo una correlacion negativa moderada entre la cantidad de celulas inflamatorias y el porcentaje de colageno tipo I presente (Fig. 4C; R=0,637). Por otro lado, se observo una correlacion positiva baja entre la densidad de fibroblastos y el porcentaje de colageno tipo I presente (Fig. 4D; R=0,121).

DISCUSION

El diagnostico clinico de periodontitis apical expresado en su forma de quiste radicular o granuloma periapical corresponde en ambos casos a dos etapas distintas del mismo proceso inflamatorio en la patogenesis de la lesion periradicular (Liapatas et al., 2003; Chi & Neville), por lo que resulta confuso de senalar en ocasiones, que ciertas celulas puedan estar asociadas exclusivamente o tener mayor predominio con uno u otro tipo de lesion. Liapatas et al. senalaron en su estudio inmunohistoquimico sobre el infiltrado inflamatorio cronico de las lesiones periapicales, que no existen mayores diferencias en el infiltrado inflamatorio ya sea que hablemos de quistes o granulomas. En nuestro estudio tampoco se encontraron mayores diferencias en cuanto a la cantidad de infiltrado inflamatorio tanto para quistes, como para granulomas. Esto muestra de manera general la variabilidad existente entre las distintas lesiones y dentro de la misma lesion, en donde los segmentos tisulares obtenidos no presentaron homogeneidad. Algunos autores agregan que la variabilidad tambien esta relacionada con la procedencia de la muestra, es decir, que los hallazgos histologicos pueden variar si es obtenida por la exodoncia de un diente, como en los casos analizados en este estudio, o por cirugia apical (Schulz et al.).

La incidencia de estas lesiones es muy variable de acuerdo a lo revisado en la literatura. Schulz et al., senalan que esta variabilidad puede estar relacionada con los distintos metodos y clasificaciones para determinar el diagnostico, la forma de la obtencion de la muestra y los metodos de procesamiento de esta (Garcia et al.; Schulz et al.). En este estudio se encontro un mayor numero de quistes que granulomas, lo cual coincide con lo reportado por Tavares et al. y Diegues et al., quienes reportan una mayor presencia de quistes que de granulomas en una muestra de poblacion brasilena.

En cuanto al diagnostico, Caliskan et al. mencionan que el tamano radiografico o la presencia de una linea radiopaca en estas lesiones no son suficientes para establecer un diagnostico del tipo de lesion y por lo tanto se hace necesario el analisis histopatologico. Lin et al. recomiendan tratar las lesiones de forma inicial con procedimientos conservadores no quirurgicos, y si se observa persistencia de estas o si el retratamiento endodontico no quirurgico no es factible o no esta indicado, se recomienda la eliminacion de la lesion mediante cirugia apical (Lin et al.; Schulz et al.). Akinyamoju et al. advierten que en muchas ocasiones se produce un sub-diagnostico, al no realizar el analisis histologico de las lesiones apicales. Asi, las ventajas de la biopsia y el correspondiente analisis histologico quedan establecidas en casos en donde lesiones periapicales aparentemente inofensivas resultan ser otras lesiones de mayor gravedad o severidad tales como el adenoma pleomorfo o queratoquiste odontogenico. Kontogiannis et al., y Sullivan et al., en su estudio retrospectivo de lesiones periapicales tambien encontraron lesiones tumorales como ameloblastoma y queratoquiste odontogenico en el analisis histopatologico, por lo tanto, la diversidad de estas lesiones debe ser considerada y su correcto diagnostico debe ser priorizado. Considerando que en la practica clinica el tratamiento en muchas ocasiones se planifica de acuerdo a las manifestaciones clinicas y apoyo de examenes complementarios imagenologicos, se podria recomendar la realizacion del analisis histologico de forma rutinaria para mejorar el abordaje terapeutico y ayudar en la comprension de aquellas lesiones persistentes posterior al tratamiento no quirurgico.

En nuestro estudio realizamos una propuesta de analisis histologico estructurado y reproducible. Esta metodologia de analisis cuantitativo puede proveer informacion relevante en cuanto a conocer el numero de celulas identificadas por un area determinada. Tambien planteamos una metodologia para la cuantificacion del colageno en las lesiones periapicales, que permite hacer una aproximacion a la cantidad total de colageno y distinguir tanto el colageno tipo I como el tipo III. En este caso, los resultados fueron presentados en relacion al colageno tipo I, con caracteristicas de fibras densas y gruesas, cuya birrefringencia es intensa entre los colores amarillo y rojo (Junqueira et al., 1978; Vij et al., 2011). Nuestros hallazgos coinciden con los estudios de Mahajan et al. (2013) y Vij et al., que senalan el predominio de estas tonalidades en las paredes de los quistes radiculares, principalmente el color anaranjado.

La periodontitis apical es una patologia compleja que requiere dedicacion en su diagnostico para acercarnos a un tratamiento mas especifico y favorable. En su patogenesis participan diversos factores, en donde tanto los componentes celulares como interacciones moleculares del proceso inflamatorio modifican la progresion y formacion de la lesion.

REFERENCIAS BIBLIOGRAFICAS

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Ziago, E. K.; Fazan, V. P; Iyomasa, M. M.; Sousa, L. G.; Yamauchi, P. Y.; da Silva, E. A.; Borie, E.; Fuentes, R. & Dias, F. J. Analysis of the variation in low-level laser energy density on the crushed sciatic nerves of rats: a morphological, quantitative, and morphometric study. Lasers Med. Sci., 32(2):369-78, 2017.

Zohrabian, V. M. & Abrahams, J. J. Inflammatory diseases of the teeth and jaws. Semin. Ultrasound CT MR, 36(5):434-43, 2015.

Direccion para correspondencia

Prof. Dr. Ramon Fuentes Fernandez

Centro de Investigacion en Ciencias Odontologicas (CICO)

Facultad de Odontologia

Universidad de La Frontera

Av. Francisco Salazar 01145

Temuco

CHILE

E-mail: ramon.fuentes@ufrontera.cl

Recibido: 09-05-2018

Aceptado: 29-07-2018

Ramon Fuentes (1,2); Giannina Alvarez (2,3); Alain Arias (1,2,4); Evelyn Borie-Echevarria (5) & Fernando Dias (1,2)

(1) Departamento de Odontologia Integral Adultos, Facultad de Odontologia, Universidad de La Frontera, Temuco, Chile.

(2) Centro de Investigacion en Ciencias Odontologicas (CICO), Facultad de Odontologia, Universidad de La Frontera, Temuco, Chile.

(3) Programa de Magister en Odontologia, Facultad de Odontologia, Universidad de La Frontera, Temuco, Chile.

(4) Universidad Adventista de Chile, Chillan, Chile.

(5) Facultad de Ciencias, Universidad Mayor, Chile.

Leyenda: Fig. 1. Metodologia de analisis histologico. A) Seleccion del area a calcular de la imagen original (10x). B) Imagen modificada a color binario para calcular el tamano o extension de la lesion en [mm.sup.2] (area color negro). C) Magnificacion de una de las selecciones de la muestra. Se realizo una segunda seleccion al azar de tres segmentos centrales (1, 3 y 6) para realizar la contabilizacion de las celulas presentes. En la imagen se observa predominio de linfocitos y fibrocitos. Tincion de HE con magnificacion de 40x

Leyenda: Fig. 2. A) Imagen original con tincion Picrosirius Red, magnificacion de 10x. B) Cambio de la imagen a color binario que muestra el total de colageno en el tejido (color negro). C). Polarizacion de la imagen original (A) que muestra la cantidad de colageno tipo I. D) Cambio de la imagen polarizada (C) a color binario para el calculo del porcentaje de colageno tipo I (color negro).

Leyenda: Figura 3. A) Densidad celular de celulas inflamatorias por 10000 [micron][m.sup.2]. B) Densidad de celulas del tejido conectivo (fibrocitos y fibroblastos) por 10000 [micron][m.sup.2].

Leyenda: Fig. 4. A) Concentracion de colageno tipo I en quistes y granulomas. B) Variacion de las concentraciones de colageno tipo I en las distintas biopsias evaluadas (1-6). La barra de color negro representa el total, las de color gris representan los quistes y las de color azul, los granulomas. C) Concentracion de colageno tipo I (%) v/s densidad de celulas inflamatorias (cel/10000 [micron][m.sup.2]). D) Concentracion de colageno tipo I (%) v/s densidad de celulas de tejido conectivo (cel/10000 [micron] [m.sup.2]).
Tabla I. Antecedentes generales de las biopsias y area de las de
lesiones periapicales en mm2.

No. de     Tipo de lesion     Sexo     Edad    Diente    Area de la
biopsia                               (anos)              lesion
                                                        ([mm.sup.2])

1         Quiste Radicular   Mujer      66       31         10,1
2         Quiste Radicular   Hombre     64       11         18,1
3         Quiste Radicular   Hombre     46       46          11
4         Quiste Radicular   Hombre     57       41         5,6
5            Granuloma       Mujer      62       46         5,2
6            Granuloma       Hombre     42       22         14,3
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Author:Fuentes, Ramon; Alvarez, Giannina; Arias, Alain; Borie-Echevarria, Evelyn; Dias, Fernando
Publication:International Journal of Morphology
Date:Dec 1, 2018
Words:3648
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