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Patrones de deposito de polen sobre el cuerpo de los polinizadores en comunidades esfingofilas de Argentina subtropical.

2014. Pollen deposition patterns onto the pollinators' body in sphingophilous communities of subtropical Argentina

INTRODUCCION

Las plantas que coexisten en una comunidad y comparten vectores de polen pueden experimentar competencia interespecifica tanto por el servicio de los polinizadores como por interferencia de polen impropio en los estigmas. En este ultimo caso se ven afectadas tanto la especie dadora, que desperdicia polen al colocarlo sobre estigmas de otras especies (Murcia & Feisinger, 1996), como la especie receptora, que limita la fertilizacion de sus ovulos al congestionarse los estigmas con polen impropio (Campbell, 1985). Asi, la utilizacion diferencial del cuerpo de los polinizadores para el deposito de polen permite que distintas plantas utilicen los mismos vectores disminuyendo la interferencia (Stebbins 1970). Este fenomeno de aislamiento espacial en la localizacion del polen sobre diferentes regiones del cuerpo del polinizador o a diferentes alturas en sus aparatos bucales, surgiria como consecuencia de un desplazamiento de caracteres en especies de plantas que coexisten en una comunidad, y ha sido propuesto en diversos sistemas planta-polinizador (Nilsson et al., 1987; Grant, 1992; Buzato et al., 2000; Ollerton et al., 2003). Asi, este desplazamiento de caracteres conduciria a que las especies de plantas presenten una diversidad de sitios de deposito de polen mayor a la esperada por azar (Armbruster et al., 1994; Muchhala & Potts, 2007; Waterman et al., 2011). Sin embargo, esta sobre-dispersion en los sitios de deposito de polen ha sido confirmada en solo dos sistemas en los que especies de un mismo genero coexisten: Stylidium Sw. ex Willd. (Stylidiaceae) en el oeste de Australia y Burmeistera H.Karst. & Triana (Campanulaceae) en Ecuador y Costa Rica (Armbruster et al., 1994; Muchhala & Potts, 2007).

A diferencia de los rasgos de ajuste morfologico con el cuerpo del polinizador que determinan el lugar de deposito de polen, aquellos rasgos florales que son utilizados como senales o atrayentes (por ejemplo color, forma del limbo o composicion quimica del perfume), y que son preferidos por un determinado agente polinizador, tienden a convergir dentro de una comunidad. Este fenomeno de convergencia en un determinado rasgo o conjunto de rasgos florales resultante de la seleccion mediada por polinizadores conduciria a comunidades en las que las especies de plantas son fenotipicamente mas similares a lo esperado por azar (Pauw, 2006; Waterman et al., 2011). En el caso particular de las flores adaptadas a la polinizacion por esfingidos nocturnos (Lepidoptera, Sphingidae), se observa que tanto las senales visuales (i.e. corolas estrelladas de coloracion clara) como las olfativas (i.e. emision de perfumes agradables e intensos en horario nocturno dominados por terpenos aciclicos y alcoholes aromaticos)--que permiten que los polinizadores localicen las flores en casi completa oscuridad--han evolucionado de manera independiente en especies de plantas pertenecientes a una gran diversidad de familias (Silberbauer-Gottsberger & Gottsberger, 1975; Haber & Frankie, 1989; Knudsen & Tollsten, 1993; Raguso et al., 2006; Goyret et al., 2008; Schlumpberger et al., 2009; Kaczorowski et al., 2012). Por otro lado, las interrelaciones entre las especies de plantas esfingofilas y los esfingidos que las polinizan han servido como modelo clasico referido a la especializacion y a la coevolucion, ya que entre ellas se encuentran ejemplos extremos de una especializacion morfologica reciproca (Nilsson et al., 1987; veanse tambien las referencias citadas por Arditti et al., 2012). La estrategia tradicionalmente considerada decisiva en la especializacion floral de las plantas esfingofilas, por su impacto en el exito reproductivo y por su eficacia en excluir a otros visitantes de lengua corta, ha sido el desarrollo de grandes distancias entre las piezas fertiles y el nectar (i.e. longitud operativa; Darwin, 1862; Nilsson et al., 1985; Haber & Frankie, 1989; Whittall & Hodges, 2007). Estas longitudes operativas extremadamente largas de las flores se corresponden en mayor o menor medida con la longitud de las proboscides de sus polinizadores en diferentes comunidades estudiadas (Nilsson et al., 1985; Haber & Frankie, 1989; Wasserthal, 1997; Agosta & Janzen, 2005; Anderson et al., 2010; Martins & Johnson, 2013). Asimismo, dependiendo de la arquitectura floral que presenten las especies, estas longitudes operativas pueden estar condicionadas por la presencia de tubos largos o espolones florales, o por estambres largos y estigmas exsertos. El tubo puede estar formado por diversas partes florales, a saber: corola (Apocynaceae: Mandevilla Lindl., Solanaceae: Nicotiana L.), espolones derivados de petalos o tepalos (Orchidaceae: Habenaria Willd.; Ranunculaceae: Aquilegia L.), hipanto (Onagraceae: Oenothera L.), o ser un tubo formado por petalos adpresos (Bromeliaceae: Tillandsia L.). La mayoria de las especies esfingofilas presentan flores de arquitectura hipocrateriforme con una entrada al tubo muy angosta que obliga a los esfingidos a introducir solo su proboscide en la flor y libar el nectar en vuelo. En este tipo de arquitectura, el polen puede depositarse ya sea sobre la proboscide cuando los estambres estan incluidos en el tubo floral, o sobre el cuerpo del polinizador cuando los estambres son exsertos. Otras especies de plantas esfingofilas presentan tubos mas anchos, como es el caso de las flores infundibuliformes presentes en algunas especies de solanaceas y cactaceas, que permiten que el cuerpo de los esfingidos se introduzca de forma parcial o total en las flores cuando estos se alimentan, y el polen se deposita todo alrededor del cuerpo del visitante (por ejemplo en especies de Datura L. y Echinopsis Zucc., respectivamente). Otras, en cambio, carecen de tubos florales, como es el caso de las flores peniciladas de algunas fabaceas [Caesalpinia gilliesii (Wall. ex Hook.) Dietr. , especies de Albizia Durazz.] y caparaceas (especies de Capparis L.) que depositan el polen ventralmente sobre las alas y el cuerpo. De este modo, las especies de plantas esfingofilas que coexisten en una comunidad y que comparten el elenco de polinizadores pueden estar experimentando desplazamiento de sus caracteres florales, ya sea en la arquitectura floral que determina el sitio del cuerpo del polinizador donde el polen sera depositado, o en el largo del tubo floral que determina que el polen sea depositado a diferentes alturas sobre la proboscide de los esfingidos.

Sobre la base de estos antecedentes, los objetivos de este trabajo son: 1) determinar si las longitudes operativas de las flores polinizadas por esfingidos en Argentina subtropical se corresponden con la longitud de las proboscides de los polinizadores y 2) evaluar si la diversidad de sitios de deposito de polen en el cuerpo de los polinizadores se halla sobredispersa en diferentes comunidades esfingofilas de Argentina subtropical. A diferencia de estudios previos, que evaluan este ultimo fenomeno en diferentes especies de un mismo genero (Armbruster et al., 1994; Muchhala & Potts, 2007), aqui lo abordaremos desde una perspectiva de comunidad mediante el registro de todas las especies de plantas utilizadas como fuentes de nectar por los esfingidos. Para esto se determinara el elenco de plantas nativas polinizadas por esfingidos en diferentes comunidades y se evaluara el rol que cumplen tanto la arquitectura floral como la longitud operativa de estas especies de plantas esfingofilas en la remocion y deposito de polen sobre el cuerpo de sus polinizadores. En particular, se espera que diferentes arquitecturas florales determinen que el polen sea depositado en diferentes sitios del cuerpo de los esfingidos, mientras que diferencias en las longitudes operativas de las flores conduzcan a que el polen se deposite a diferentes alturas sobre la proboscide de los polinizadores.

MATERIALES Y METODOS

Determinacion del elenco de plantas polinizadas por esfingidos. Las observaciones se realizaron en 33 localidades de Argentina subtropical (Fig. 1, Apendice 1). Se determino el elenco de plantas polinizadas por esfingidos mediante tres aproximaciones diferentes. En primer lugar, en cada comunidad se realizaron observaciones directas de visitas a las flores en aquellas especies que se encontraban en flor aproximadamente entre las 19:00 y 01:00 h y, siempre que fue posible, se tomaron fotografias y se filmo el comportamiento de los esfingidos. En cada localidad se recolecto material vegetal de referencia para su determinacion que fue depositado bajo el nombre de recolector Andrea A. Cocucci (AAC) en CORD (Thiers, 2014). Como segunda aproximacion, se capturaron los esfingidos atraidos mediante dos trampas de luz distantes entre si aproximadamente 25 m. Cada trampa se equipo con dos lamparas mezcladoras de 150 W y un pano blanco de 1,5 x 1,5 m dispuesto en forma vertical. Los esfingidos se capturaron utilizando frascos mortiferos de boca ancha que contenian papel absorbente que se reemplazo de manera frecuente con el fin de evitar la contaminacion con polen entre los individuos capturados. Los esfingidos se mantuvieron en sobres entomologicos individuales y luego se inspeccionaron bajo una lupa binocular para constatar si transportaban polen en diferentes partes del cuerpo (proboscide, alas, torax, abdomen y patas). Se realizaron preparaciones permanentes en gelatina glicerinada selladas con parafina del polen encontrado sobre los insectos. Los diferentes tipos polinicos hallados se identificaron con un atlas palinologico de referencia elaborado con muestras de polen extraidas de especies de plantas que estaban en flor en las inmediaciones de las localidades de estudio (segun Kislev et al., 1972; Haber & Frankie, 1989; Darrault & Schlindwein, 2002). En tercer lugar, se evaluo la visita de esfingidos a las flores mediante la inspeccion de los estigmas de flores frescas bajo una lupa de mano (20 x18 mm) para constatar la presencia de escamas dejadas por los esfingidos (Nilsson & Rabakonandrianina, 1988). Estos tres tipos de registros se complementaron con registros de polinizacion por esfingidos nocturnos citados por otros autores.

Longitud operativa de las flores y de la proboscide de los polinizadores. En cada localidad de estudio se midio, con calibre digital, la longitud operativa de las flores, i.e. la longitud del tubo corolino en especies hipocrateriformes y tubulares, y la distancia que separa las piezas fertiles del nectar en especies peniciladas, infundibuliformes, papilionadas y bilabiadas. En aquellas especies que presentaron verticilos fertiles de diferentes longitudes con respecto al tubo floral (i.e. exsertos o inclusos) se midio tanto la longitud del tubo floral como la altura a la que se disponian las anteras (LA) y los estigmas (LG). En el caso de las especies de Apocynaceae, donde los verticilos fertiles se encuentran soldados formando un cono anteral (CA) se midio la altura de este ultimo. En el caso de Habenaria gourlieana se midio la longitud del espolon nectarifero (ES). Finalmente, en Heterophyllaea pustulata, que presenta flores con pistilos de diferentes longitudes las mediciones se realizaron tanto en las flores longistiladas (long) como en las brevistiladas (brev). En aquellas especies en las que se realizaron varias medidas de longitud operativas, solo se utilizo el maximo valor para el analisis de correlacion y los modelos nulos que se explican a continuacion (vease Tabla 2). En aquellos casos en los que no se hallaron en el campo suficientes individuos en flor o cuando las flores se hallaron en estado senescente (e.g. especies de cactaceas), las mediciones se complementaron a partir de ejemplares de herbario depositados en CORD y LIL (Thiers, 2014) procedentes de las mismas localidades de estudio o en localidades cercanas. Se midio la longitud operativa en 1 a 37 flores de 1 a 186 individuos por especie, dependiendo del numero de flores abiertas y del numero de individuos presentes en cada localidad y/o de la cantidad de ejemplares de herbario disponibles para cada especie. Para los nombres de las especies de plantas se siguio a Zuloaga & Morrone (2014). Ademas, se midio la longitud de la proboscide de los esfingidos capturados con un calibre digital (0,01 mm) los que se identificaron a nivel de especie (Kitching et al. 2013; More et al. 2005).

Se realizo una correlacion de Spearman (Zar, 2010) entre la longitud operativa media de las flores de cada especie y la longitud media de la proboscide de todos los individuos de las especies de polinizadores que transportaban polen de la respectiva especie de planta en la proboscide con el fin de determinar si estas variables se encuentran asociadas. Solo se utilizaron para este analisis aquellas especies de plantas de las cuales se identifico el ensamble de esfingidos polinizadores (n = 23, Tabla 2), y se excluyeron aquellas especies en las que la polinizacion por esfingidos se constato a partir de escamas depositadas en el estigma o por observaciones nocturnas de visitas en las que no pudo identificarse la especie de esfingido.

Arquitectura floral. Se clasificaron las especies esfingofilas de acuerdo a su arquitectura floral segun un criterio funcional que integra los siguientes aspectos: a) forma de la corola o parte equivalente del perianto, b) ubicacion de la superficie atractiva, c) exposicion de los verticilos fertiles y d) disposicion sectorial de los verticilos fertiles (Tabla 1, Fig. 2). Este ultimo aspecto hace referencia a si las piezas fertiles se encuentran dispuestas de forma simetrica y equidistante (i.e. "circular" como en Nicoticana longiflora) o si lo hacen de forma asimetrica (i.e. "ventral" como en Bauhinia mollis, "dorsal" como en Craniolaria integrifolia o "lateral" como en Habenaria gourlieana). Asimismo, en cada comunidad estudiada se clasifico a las especies esfingofilas presentes en cuatro categorias segun el patron de deposito/remocion del polen sobre el cuerpo de los esfingidos: difuso en todo el cuerpo (flores del tipo infundibuliforme), region dorsal del cuerpo incluyendo la region dorsal de la cabeza (flores bilabiadas), region ventral del cuerpo incluyendo las patas y parte ventral de las alas (flores peniciladas, hipocrateriformes con las piezas fertiles exsertas y papilionadas) y proboscide (flores tubulares e hipocrateriformes con las piezas fertiles inclusas). Sobre la base de observaciones de campo, el deposito/remocion de polen de Barnadesia odorata, que presenta flores cortas de arquitectura bilabiada en el margen del capitulo y ligulada en el centro, se clasifico como si todas las flores fueran hipocrateriformes (sobre la proboscide de los polinizadores).

Asi, se elaboro una matriz de las diferentes localidades muestreadas en funcion del numero de especies de plantas que mostraron diferentes patrones de deposito de polen sobre el cuerpo de los esfingidos (disponible por solicitud al autor corresponsal).

Modelos nulos para evaluar la particion del nicho de polinizacion. Para determinar si las especies de plantas minimizan la interferencia de polen impropio utilizando diferentes regiones del cuerpo de los polinizadores (proboscide, region ventral, region dorsal y difuso en el cuerpo), se determino si la diversidad observada de sitios de deposito del polen es diferente de lo esperado por azar. Para esto se calculo la diversidad de los sitios de deposito presente en cada comunidad utilizando el indice de Shannon (H'). A partir de estos valores (n =28, excluyendo cinco comunidades en las que se registro solo una especie de planta) se calculo el valor promedio de diversidad observado que se comparo con la distribucion de 1000 pseudo-valores obtenidos al azar. Cada uno de estos pseudo-valores se obtuvo construyendo 28 comunidades con el mismo numero de especies que las comunidades originales, pero asignando al azar el sitio de deposito de polen que caracteriza cada especie. Ademas, el mismo modelo nulo se aplico para determinar si las especies de plantas minimizan la interferencia de polen dentro de cada comunidad. En estos casos se utilizo el valor observado de diversidad de sitios de deposito de cada comunidad y se comparo cada uno de ellos con una distribucion de 1000 pseudovalores obtenidos utilizando el mismo numero de especies de la comunidad original, pero con lugares de deposito de polen asignados al azar.

[FIGURA 1 OMITIR]

Por otro lado, para determinar si las especies de plantas evitan la interferencia por polen impropio utilizando diferentes longitudes operativas, y por lo tanto depositando el polen a diferentes alturas sobre la proboscide y cuerpo de los polinizadores, se construyo un segundo modelo nulo siguiendo lo propuesto por Muchhala & Potts (2007). Para esto se ordenaron las especies presentes en cada comunidad segun sus longitudes operativas y se determino la diferencia en longitudes entre especies consecutivas. El valor observado de diferencia en longitudes se calculo como el promedio de estas diferencias para las 28 comunidades (n = 149 pares de especies adyacentes, se excluyeron aquellas comunidades con una sola especie de planta) que se comparo con una distribucion de 1000 pseudo-valores obtenidos al azar. Para construir cada uno de estos pseudo-valores, se re-muestrearon las especies presentes en las 28 comunidades originales y se asignaron al azar a 28 pseudo-comunidades, con las cuales se calculo el valor promedio de diferencia de longitudes. La probabilidad de ocurrencia de las especies en las pseudo-comunidades fue proporcional al numero de comunidades en que cada especie se encontraba presente. De este modo, una especie ampliamente distribuida tiene mas probabilidad de ser re-muestreada que una especie que solo se encontro presente en una localidad. Este mismo modelo nulo evalua si las especies de plantas difieren en sus longitudes operativas dentro de cada comunidad. Se utilizaron los valores promedio de diferencia de longitud de cada comunidad y se comparo cada uno de ellos con una distribucion de 1000 pseudo-valores obtenidos utilizando el mismo numero de especies que la comunidad original, pero con largos operativos asignados al azar.

Por otro lado, debido a que si dos especies poseen diferente lugar de deposito pero igual longitud operativa no se observaria interferencia de polen, se aplico el modelo nulo que evalua si las especies de plantas difieren en sus longitudes operativas mas de lo esperado por azar utilizando solo aquellas especies que depositan el polen en la proboscide (n= 22 comunidades, incluyendo solo aquellas comunidades que presentaban dos o mas especies de plantas con deposito de polen en la proboscide).

Las rutinas de los modelos nulos mencionados previamente se crearon utilizando el programa R (R Core Team, 2013).

RESULTADOS

Especies de plantas polinizadas por esfingidos. Se constato la visita de esfingidos a las flores de 42 especies nativas pertenecientes a 14 familias (Tabla 2), ya sea por observaciones directas de visitas realizadas en las flores (23 especies de 8 familias), por la identificacion del polen que los esfingidos transportaron sobre sus cuerpos (25 especies de 14 familias) o por observaciones indirectas de visitas mediante el registro de escamas dejadas por los esfingidos en los estigmas al visitar las flores (30 especies de 9 familias). A estas especies nativas, se suman otras cuatro especies exoticas: Oenothera biennis L. (Onagraceae), Datura stramonium L. (Solanaceae), Lonicera japonica Thunb., (Caprifoliaceae) y Mirabilis jalapa L. (Nyctaginaceae). Asimismo, la identificacion de los tipos polinicos transportados por los esfingidos se realizo en los 1.391 individuos capturados, los que pertenecen a 40 especies (Tabla 3). Varios tipos polinicos transportados por los esfingidos, que representan aproximadamente el 1% del total, no pudieron ser identificados a nivel de genero; entre estos se encuentran varios pertenecientes a especies de Asteraceae (5 morfotipos), Cactaceae (1 morfotipo) y Fabaceae (4 morfotipos).

Se observo un amplio rango de variacion tanto en la longitud operativa de las flores como en la longitud de la proboscide de los esfingidos. Las especies de plantas presentaron en muchos casos flores con distancias operativas de gran longitud, superando los 10 cm (Tabla 2). Por otro lado, se observo un amplio rango de variacion en la longitud de proboscide de los esfingidos capturados, desde 15,49 mm en Callionima grisescens hasta 121,39 mm en Manduca rustica (Tabla 3).

Segun las diferentes arquitecturas florales y longitudes operativas presentes en las plantas polinizadas por esfingidos, los patrones de remociondeposito de polen sobre el cuerpo de los polinizadores pueden clasificarse en: "verticalmente precisos" ya sea en paquetes discretos de polen sobre la proboscide (en especies de Mandevilla) u ojos (Habenaria gourlieana), sobre la region ventral (en especies de Oenothera) o de manera difusa sobre las alas (Caesalpinia gilliesii) o "verticalmente difusos" a lo largo de la proboscide (Petunia axillaris) o sobre todo el cuerpo (en especies de Cactaceae con flores de arquitectura infundibuliforme; ver Fig. 3).

[FIGURA 2 OMITIR]

En general, se observo una correlacion positiva y significativa entre la distancia operativa de las flores y la longitud media de la proboscide de los esfingidos polinizadores (n = 23 especies de plantas, [r.sub.s]=0,65; p=0,0004; Fig. 4). Al identificar el tipo de arquitectura de cada especie de planta se observo que la longitud operativa de las especies nativas que presentaron arquitectura penicilada e infundibuliforme fue mayor que la longitud promedio de la proboscide de sus polinizadores (ver diagonal superior Fig. 4). La longitud operativa de las plantas que presentaron arquitectura hipocrateriforme y bilabiada fue variada, hubo valores tanto menores como mayores que la longitud promedio de la proboscide de sus polinizadores (Fig. 4). Sin embargo, especies como Mandevilla longiflora, M. petraea y Habenaria gourlieana, que presentan un deposito de polen verticalmente preciso sobre la proboscide u ojos de los esfingidos, mostraron longitudes operativas superiores a la longitud promedio de la proboscide de sus polinizadores.

Diferenciacion de los sitios de deposito de polen y de la longitud operativa de las flores. La diversidad promedio entre comunidades de los sitios del cuerpo de los polinizadores donde el polen se deposito no difirio significativamente del valor promedio esperado por azar para todas las comunidades (H[acute accent] observado = 0,8168; H[acute accent] esperado = 0,8923, P = 0,918). Al examinar los resultados obtenidos en las comunidades individuales, nueve de las 28 comunidades presentaron una diversidad promedio de los sitios de deposito significativamente mayor que la obtenida bajo el modelo nulo (Quilino = 1,0114; Cuesta Blanca = 1,1683; Cno. Santa Clara = 1,3863; El Fuerte = 1,1570; Santa Barbara = 1,1570; Cachi Adentro = 1.0042; Quebrada del Toro = 1,0550; Ampimpa = 1,0397 y Anillaco = 1,0549).

Por otro lado, la diferencia promedio de longitud operativa entre especies de plantas esfingofilas consecutivas en las 28 comunidades estudiadas no difirio significativamente del valor esperado por azar, ya sea cuando se consideran todas las arquitecturas florales (valor promedio observado = 18,11 mm; valor promedio esperado por azar = 18,21 mm) o solo aquellas que depositan el polen en la proboscide de los polinizadores (valor observado = 22,61 mm; valor promedio esperado por azar = 21,86 mm). Al examinar los resultados obtenidos en las comunidades individuales, solo dos de las 28 comunidades presentaron una diferencia significativa en la longitud operativa mayor a la esperada por azar (Cuesta de la Chilca = 110 mm y Anillaco = 38 mm).

Finalmente, solo en la comunidad de Anillaco se observo que tanto la diversidad de los sitios de deposito de polen como la diferencia de la longitud operativa de especies consecutivas difirieron significativamente de los valores obtenidos a partir del modelo nulo.

DISCUSION Y CONCLUSIONES

Especies de plantas polinizadas por esfingidos en Argentina subtropical. En este trabajo confirmamos la polinizacion por esfingidos nocturnos para un amplio espectro de plantas nativas de Argentina subtropical. Estos resultados, como los observados en otras comunidades de diferentes regiones (Haber & Frankie, 1989; Nilsson et al., 1987; Darrault & Schlindwein, 2002; Alarcon et al., 2008; Martins & Johnson, 2013) muestran que las flores de longitudes operativas extremas se han especializado en un gremio de esfingidos con proboscides correspondientemente largas.

Sin embargo, este listado no es exhaustivo porque aun resta confirmar los agentes polinizadores de algunas especies de plantas que presentan flores con longitudes operativas de mas de 10 cm de longitud, y que ademas presentan antesis nocturna, perianto de coloracion clara y emiten perfumes en horario nocturno, como por ejemplo Hieronymiella clidanthoides Pax (Amaryllidaceae), Tanaecium cyrtanthum (Mart. ex DC.) Bureau & K. Schum. (Bignoniaceae), Jaborosa odonelliana Hunz. (Solanaceae) y Clerodendrum ekmanii Moldenke (Verbenaceae). Segun los rasgos morfologicos de las flores de estas especies solamente esfingidos con proboscides muy largas (mayores a los 11 cm de longitud) serian capaces de polinizarlas.

Arquitectura floral y patrones de deposito de polen sobre el cuerpo de los esfingidos. Las distintas arquitecturas florales han evolucionado de manera convergente en grupos filogeneticamente aislados, por ejemplo flores peniciladas han evolucionado tanto en las fabaceas como en las malvaceas (Endress, 1994) y han sido tempranamente reconocidas como un aspecto sobresaliente en la morfologia funcional de las flores (Delpino, 1874; Knuth, 1906; Vogel, 1954). La clasificacion morfologica aqui propuesta (vease Tabla 1) se basa en un criterio funcional que integra la forma del perianto, la ubicacion de la superficie atractiva y la exposicion y disposicion de las piezas fertiles. Esta clasificacion difiere de la propuesta previamente por Delpino (1874), donde las flores hipocrateriformes de las especies de Nicotiana y las flores bilabiadas de las especies de Craniolaria y Habenaria gourlieana son agrupadas conjuntamente en el grupo "Sifonofori e Macrosifoni". La disposicion de las piezas fertiles en estos dos grupos determina que el polen sea depositado solo en la proboscide o en la parte dorsal del cuerpo del polinizador respectivamente. Las plantas esfingofilas aqui estudiadas presentan arquitecturas florales muy diferentes que se relacionan con la morfologia funcional ya que determinan en que parte del cuerpo del polinizador las anteras aplican el polen y los estigmas lo recogen (por ej. proboscide, parte ventral de las alas y del cuerpo, parte dorsal de la cabeza). En el caso particular de los esfingidos, que presentan el cuerpo cubierto densamente de escamas, el transporte del polen sobre partes del cuerpo libres de escamas (por ejemplo la proboscide, los ojos y las espinas de las patas) evitaria o disminuiria la perdida de polen (Cocucci et al., 2009). Igualmente, los sistemas precisos de remocion/deposito de polen, como los descritos para las especies de Mandevilla, que depositan cumulos de polen a una altura fija de la proboscide (More et al., 2007), Habenaria gourlieana, que adhiere los polinarios a los ojos de los esfingidos (Singer & Cocucci, 1997), y Caesalpinia gilliesii, que deposita el polen sobre la region ventral de las alas (More et al., 2006), evitan la perdida de polen y hacen mas eficiente el proceso de polinizacion (Fig. 3).

Nueve de las 28 comunidades estudiadas presentaron una diversidad de los sitios de deposito significativamente mayor que la obtenida bajo el modelo nulo. Solo en otros dos estudios se ha detectado una sobre-dispersion en la morfologia floral a nivel comunitario asociada a la utilizacion diferencial del cuerpo del polinizador para el deposito/ remocion de polen: Stylidium (Stylidiaceae), genero endemico del suroeste de Australia y polinizado por abejas solitarias y bombilidos (Armbruster et al., 1994) y Burmeistera (Campanulaceae), genero endemico en Ecuador y Costa Rica polinizado casi exclusivamente por murcielagos (Muchhala, 2007; Muchhala & Potts, 2007). Ambos casos presentan sistemas de polinizacion muy precisos. En el caso de Stylidium, que presenta un mecanismo explosivo de deposito de polen, la variacion en la longitud y disposicion de la columna floral dentro de cada comunidad determina que el polen sea depositado de manera precisa en diferentes areas del cuerpo de los polinizadores (por ej. dorsal, ventral o lateral; Armbruster et al. 1994). En el caso de Burmeistera, se demostro que la exsersion de las piezas fertiles en especies coexistentes es significativamente sobre-dispersa en relacion con lo que deberia esperarse por azar (Muchhala & Potts, 2007). Asimismo, experimentalmente se demostro que la morfologia de la corola (ancha vs. angosta) determina que una mayor cantidad de granos de polen conespecificos sean depositados ya sea sobre los estigmas de flores de corolas anchas al ser polinizadas por murcielagos o sobre los estigmas de flores de corolas angostas al ser polinizadas por picaflores (Muchhala, 2007). Otros factores que no incluimos en nuestros analisis, como el escalonamiento en la fenologia de floracion, el horario de antesis floral de especies coexistentes (Martins & Johnson 2013), o la utilizacion de senales florales distintivas como la morfologia del limbo o composicion quimica de los perfumes florales (Parachnowitsch et al., 2012; Kaczorowski et al., 2013), podrian evitar la competencia interespecifica entre especies de plantas coexistentes por la utilizacion diferencial de las especies de esfingidos presentes en cada comunidad como agentes polinizadores. Por ultimo, si bien todas las especies de plantas aqui estudiadas son polinizadas principalmente por esfingidos, difieren en su grado de especializacion. Especies generalistas, es decir polinizadas por muchas especies de esfingidos experimentarian menor competencia por sitios de deposito de polen que aquellas plantas especialistas, polinizadas por una o unas pocas especies de esfingidos.

[FIGURA 3 OMITIR]

Arquitectura floral, longitud operativa de las flores y longitud de la proboscide de los polinizadores. Se observo una correlacion significativa y positiva entre la longitud operativa promedio de las plantas esfingofilas y la longitud promedio de las proboscides de los polinizadores (Fig. 4). Estos resultados, al igual que los observados en otras comunidades (Nilsson et al., 1987; Haber & Frankie, 1989; Darrault & Schlindwein, 2002; Johnson et al., 2002; Agosta & Janzen, 2005), sugieren que las flores con longitudes operativas extremas se han especializado en esfingidos con proboscides correspondientemente largas. Sin embargo, diferentes estudios demuestran la existencia de relaciones asimetricas planta-esfingido donde las especies de plantas de grandes longitudes operativas son polinizadas por una o unas pocas especies de esfingidos de proboscides de gran longitud, mientras que esfingidos de proboscides largas polinizan flores de longitudes operativas tanto cortas como largas (Cocucci et al., 2009; Martins & Johnson, 2013).

[FIGURA 4 OMITIR]

La arquitectura de tipo hipocrateriforme es la que se encuentra mas ampliamente representada en las especies esfingofilas de Argentina subtropical, hallandose en 10 de las 15 familias donde se confirmo la polinizacion por esfingidos (Tabla 2). Las flores de las especies hipocrateriformes presentaron un amplio rango de longitudes operativas, desde 16 mm en Barnadesia odorata (Asteraceae) hasta 128 mm en Ipomoea alba (Convolvulaceae). Aquellas especies hipocrateriformes con piezas fertiles incluidas (que depositan el polen todo a lo largo de la proboscide) y con piezas fertiles exsertas (que depositan el polen en la region ventral de las alas, torax, abdomen y patas) presentaron longitudes operativas muy similares a la longitud media de la proboscide de sus polinizadores aunque tambien se observaron casos de longitudes operativas mayores y menores a la longitud media de la proboscide (Fig. 4). Nuestros resultados coinciden con los observados en otras comunidades esfingofilas, donde especies con tubos cortos son visitadas por esfingidos con proboscides tanto cortas como largas, mientras que especies con tubos largos restringen el espectro de visitantes a aquellos que poseen proboscides iguales o mayores que la longitud operativa de las flores (Nilsson et al., 1987; Haber & Frankie, 1989; Alarcon et al., 2008; Martins & Johnson, 2013). De este modo, las especies con tubos cortos experimentarian una competencia interespecifica fuerte con especies de tubos largos al tener una mayor probabilidad de transferencia de polen impropio sobre sus estigmas (Rodriguez-Girones & Santamaria, 2006, 2007). Por otro lado, las especies de tubos largos experimentarian seleccion direccional hacia tubos cada vez mas largos ya que individuos con flores demasiado cortas, por falta de congruencia con visitantes de proboscides largas, no recibirian ni entregarian polen y estarian en desventaja reproductiva en comparacion con los individuos de flores largas, que podrian recibir polen de polinizadores tanto de proboscides largas como medianas (Gregory, 1964; Miller, 1981; Feinsinger, 1983; Robertson & Wyatt, 1990; Johnson & Steiner, 1997; Nilsson, 1998; More et al., 2012).

Por otro lado, especies con flores peniciladas e infundibuliformes mostraron longitudes operativas mayores a la longitud promedio de la proboscide de los polinizadores (Fig. 4). En estos dos tipos de flores, es necesario que la longitud de la proboscide del polinizador sea menor o igual que la distancia operativa de las flores para que los esfingidos hagan contacto con las piezas fertiles ya sea al impactar con la region ventral de las alas y cuerpo en las flores peniciladas (More et al., 2006; Amorim et al., 2013) o al introducirse completamente en las flores infundibuliformes (Schlumpberger et al., 2009). En el caso de las flores bilabiadas, Habenaria gourlieana, que deposita los polinarios sobre los ojos de los esfingidos cuando estos introducen completamente sus proboscides en el espolon, mostro una longitud operativa mayor a la longitud media de la proboscide (More et al., 2012).

Solo dos de las 28 comunidades estudiadas presentaron una diferencia en la longitud operativa mayor a la esperada por azar, por lo que la particion del nicho de polinizacion segun la longitud operativa de las flores no ocurriria en la mayoria de las comunidades observadas. Probablemente, la inclusion en nuestro modelo de la fenologia, tanto de las especies de plantas como de esfingidos, podria develar la existencia de la particion del nicho de polinizacion en diferentes partes del cuerpo y/o a diferentes alturas de la proboscide en las comunidades aqui estudiadas.

Las diferentes arquitecturas florales determinan diferentes patrones de deposito y remocion de polen en el cuerpo del polinizador y, ademas, la longitud operativa de las flores determina que especies de esfingidos tienen acceso al nectar. Asi, diferentes combinaciones de arquitecturas florales y un amplio rango de longitudes operativas de las flores de las diferentes especies presentes en una comunidad determinan patrones de deposito y remocion de polen verticalmente precisos (C. gilliesii, H. gourlieana, especies de Mandevilla) o verticalmente difusos (Cestrum parqui, Nicotiana longiflora, Petunia axillaris, Tillandsia xiphiodes), los que tienen implicancia en la evolucion de las flores de longitudes operativas extremas. Sin embargo, no encontramos que la diversidad promedio de sitios de deposito de polen como la diferencia promedio de longitud floral entre especies de plantas esfingofilas coexistentes difirieran significativamente de lo esperado por azar. Solo unas pocas comunidades mostraron el uso diferencial del cuerpo de los esfingidos para el deposito/ remocion de polen por parte de las plantas esfingofilas presentes (N= 9) y el deposito de polen a diferentes alturas sobre la proboscide de los polinizadores (N= 2). Estos resultados sugieren que otros factores, como el grado de generalizacion, diferencias en la fenologia y/o la utilizacion de senales florales distintivas, podrian estar evitando la competencia por polinizadores entre especies de plantas coexistentes. Dado que en la mayoria de las comunidades los muestreos fueron esporadicos, la realizacion de nuevas observaciones abarcando el periodo completo de floracion de las especies esfingofilas podria develar la presencia de patrones sobredispersos de deposito de polen sobre el cuerpo de los polinizadores.

DOI: 10.14522/darwiniana.2014.21.568

Original recibido el 2 de enero de 2014, aceptado el 18 de junio de 2014

Editor Asociado: Raul Pozner

AGRADECIMIENTOS

A Boris Schlumpberger por la captura de esfingidos. A Ian J. Kitching por su ayuda en la identificacion de las especies de esfingidos. A Lilian Pasarelli y Cecilia Trujillo por su ayuda en la identificacion de los tipos polinicos transportados por los esfingidos. A Mariano Devoto y un segundo revisor anonimo por la lectura critica del manuscrito. Los autores son investigadores del Consejo Nacional de Investigaciones Cientificas y Tecnicas (CONICET) y agradecen la asistencia del CONICET y la Universidad Nacional de Cordoba por brindar las instalaciones y apoyo economico para la realizacion de este trabajo.

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Apendice 1. Ubicacion geografica y fecha de los muestreos nocturnos
para la captura de esfingidos utilizando trampas de luz y de la
observacion de visitas en las plantas. Se detalla la duracion del
muestreo y de la observacion de visitas (en horas) y el tamano de la
muestra por localidad.

Nro.   Localidad (Provincia)             Fecha               Muestreo
                                                           nocturno (h)

1      PN Mburucuya (Corrientes)         25-26/Ene/2002         4
                                         20-21/Nov/2003         5
2      Bella Vista (Corrientes)          22/Feb/2003            4
                                         18-19/Nov/2003         4
3      PN El Palmar (Entre Rios)         16/Nov/2003            4
                                         17/Nov/2003            4
4      Villaguay (Entre Rios)            10-11/Oct/2008         0
5      Diamante (Entre Rios)             10-12/Oct/ 2009        0
6      Tandil (Buenos Aires)             12/Dic/2000            4
7      Quilino (Cordoba)                 10-11/Ene/2005         5
8      Agua de Oro (Cordoba)             9/Nov/2000             4
9      Reserva La Quebrada (Cordoba)     17/Oct/2002            4
10     Unquillo (Cordoba)                12/Feb/2004            4
11     El Durazno (Cordoba)              3-4/Mar/2002           8
                                         22-23/Mar/2002         8
                                         10-12/Mar/2004         0
                                         14-15/Mar/2005         0
12     Cuesta Blanca (Cordoba)           2/Nov/2000             4
                                         3/Nov/2000             4
                                         21/Nov/2000            4
                                         8/Nov/2001             4
                                         25/Feb/2002            4
                                         24/Oct/2002            4
                                         7/Ene/2005             4
                                         8/Ene/2005             4
13     Cno. San Nicolas (Cordoba)        27/Nov/2002            4
14     Cno. Alta Gracia (Cordoba)        31/Oct/2002            4
15     Nono (Cordoba)                    23-26/Oct/2004         12
16     Parque Luro (La Pampa)            23/Oct/2001            4
17     Terna de Reyes (Jujuy)            22/Oct/2003            5
                                         8/Nov/2003             5
                                         9/Nov/2003             5
                                         25/Nov/2003            5
18     San Francisco (Jujuy)             20/Sep/2003            4
19     Cno. Santa Clara (Jujuy)          27/Nov/2001            4
20     Calilegua (Jujuy)                 25/Nov/2000            4
                                         26/Nov/2000            4
                                         21/Feb/2001            4
                                         13/Oct/2001            4
21     El Fuerte (Jujuy)                 23/Oct/2003            5
                                         7/Nov/2003             5
                                         24/Nov/2003            5
22     Santa Barbara (Jujuy)             27/Nov/2000            4
                                         22/Feb/2001            5
23     La Estrella (Salta)               23/Feb/2001            5
24     Cachi Adentro (Salta)             11/Nov/2002            4
                                         17/Nov/2003            4
25     La Calderilla (Salta)             21/Nov/2003            4
26     Quebrada del Toro (Jujuy)         8/Dic/2003             4
27     Ampascachi (Salta)                7/Nov/2002             4
28     Cno. La Vina (Salta)              8/Nov/2002             4
29     Ampimpa (Tucuman)                 6/Nov/2002             4
30     El Laurel (Tucuman)               28/Nov/2001            4
                                         10/Mar/2002            4
31     San Javier (Tucuman)              14-15/Mar/2002         4
32     Cuesta de la Chilca (Catamarca)   15-16/Mar/2003         4
33     Anillaco (La Rioja)               9-11/Oct/2003          10

Nro.   Localidad (Provincia)             Fecha             Observacion
                                                           de visitas
                                                               (h)

1      PN Mburucuya (Corrientes)         25-26/Ene/2002         6
                                         20-21/Nov/2003         4
2      Bella Vista (Corrientes)          22/Feb/2003            4
                                         18-19/Nov/2003         4
3      PN El Palmar (Entre Rios)         16/Nov/2003            6
                                         17/Nov/2003            5
4      Villaguay (Entre Rios)            10-11/Oct/2008         5
5      Diamante (Entre Rios)             10-12/Oct/ 2009       18
6      Tandil (Buenos Aires)             12/Dic/2000            4
7      Quilino (Cordoba)                 10-11/Ene/2005         4
8      Agua de Oro (Cordoba)             9/Nov/2000             4
9      Reserva La Quebrada (Cordoba)     17/Oct/2002            8
10     Unquillo (Cordoba)                12/Feb/2004            8
11     El Durazno (Cordoba)              3-4/Mar/2002           4
                                         22-23/Mar/2002         4
                                         10-12/Mar/2004         5
                                         14-15/Mar/2005         5
12     Cuesta Blanca (Cordoba)           2/Nov/2000             0
                                         3/Nov/2000             0
                                         21/Nov/2000            0
                                         8/Nov/2001             4
                                         25/Feb/2002            4
                                         24/Oct/2002            4
                                         7/Ene/2005             4
                                         8/Ene/2005             4
13     Cno. San Nicolas (Cordoba)        27/Nov/2002            4
14     Cno. Alta Gracia (Cordoba)        31/Oct/2002            4
15     Nono (Cordoba)                    23-26/Oct/2004        18
16     Parque Luro (La Pampa)            23/Oct/2001            0
17     Terna de Reyes (Jujuy)            22/Oct/2003            4
                                         8/Nov/2003             6
                                         9/Nov/2003             5
                                         25/Nov/2003            4
18     San Francisco (Jujuy)             20/Sep/2003            4
19     Cno. Santa Clara (Jujuy)          27/Nov/2001            4
20     Calilegua (Jujuy)                 25/Nov/2000            4
                                         26/Nov/2000            4
                                         21/Feb/2001            4
                                         13/Oct/2001            4
21     El Fuerte (Jujuy)                 23/Oct/2003            2
                                         7/Nov/2003             2
                                         24/Nov/2003            2
22     Santa Barbara (Jujuy)             27/Nov/2000            4
                                         22/Feb/2001            4
23     La Estrella (Salta)               23/Feb/2001            4
24     Cachi Adentro (Salta)             11/Nov/2002            4
                                         17/Nov/2003            0
25     La Calderilla (Salta)             21/Nov/2003            4
26     Quebrada del Toro (Jujuy)         8/Dic/2003             4
27     Ampascachi (Salta)                7/Nov/2002             4
28     Cno. La Vina (Salta)              8/Nov/2002             4
29     Ampimpa (Tucuman)                 6/Nov/2002             4
30     El Laurel (Tucuman)               28/Nov/2001            4
                                         10/Mar/2002            4
31     San Javier (Tucuman)              14-15/Mar/2002         4
32     Cuesta de la Chilca (Catamarca)   15-16/Mar/2003         4
33     Anillaco (La Rioja)               9-11/Oct/2003          6

Nro.   Localidad (Provincia)             Fecha              Nro.. de
                                                           esfingidos
                                                           capturados

1      PN Mburucuya (Corrientes)         25-26/Ene/2002        3
                                         20-21/Nov/2003        12
2      Bella Vista (Corrientes)          22/Feb/2003           34
                                         18-19/Nov/2003        9
3      PN El Palmar (Entre Rios)         16/Nov/2003           1
                                         17/Nov/2003           3
4      Villaguay (Entre Rios)            10-11/Oct/2008        0
5      Diamante (Entre Rios)             10-12/Oct/ 2009       0
6      Tandil (Buenos Aires)             12/Dic/2000           0
7      Quilino (Cordoba)                 10-11/Ene/2005        13
8      Agua de Oro (Cordoba)             9/Nov/2000            0
9      Reserva La Quebrada (Cordoba)     17/Oct/2002           10
10     Unquillo (Cordoba)                12/Feb/2004           3
11     El Durazno (Cordoba)              3-4/Mar/2002          15
                                         22-23/Mar/2002        3
                                         10-12/Mar/2004        0
                                         14-15/Mar/2005        0
12     Cuesta Blanca (Cordoba)           2/Nov/2000            7
                                         3/Nov/2000            54
                                         21/Nov/2000           62
                                         8/Nov/2001            88
                                         25/Feb/2002           14
                                         24/Oct/2002           49
                                         7/Ene/2005            7
                                         8/Ene/2005            7
13     Cno. San Nicolas (Cordoba)        27/Nov/2002           35
14     Cno. Alta Gracia (Cordoba)        31/Oct/2002           9
15     Nono (Cordoba)                    23-26/Oct/2004        12
16     Parque Luro (La Pampa)            23/Oct/2001           3
17     Terna de Reyes (Jujuy)            22/Oct/2003           56
                                         8/Nov/2003            16
                                         9/Nov/2003            59
                                         25/Nov/2003          198
18     San Francisco (Jujuy)             20/Sep/2003           2
19     Cno. Santa Clara (Jujuy)          27/Nov/2001           27
20     Calilegua (Jujuy)                 25/Nov/2000           20
                                         26/Nov/2000           33
                                         21/Feb/2001           30
                                         13/Oct/2001           11
21     El Fuerte (Jujuy)                 23/Oct/2003           35
                                         7/Nov/2003            27
                                         24/Nov/2003           78
22     Santa Barbara (Jujuy)             27/Nov/2000          117
                                         22/Feb/2001           78
23     La Estrella (Salta)               23/Feb/2001           13
24     Cachi Adentro (Salta)             11/Nov/2002           1
                                         17/Nov/2003           1
25     La Calderilla (Salta)             21/Nov/2003           8
26     Quebrada del Toro (Jujuy)         8/Dic/2003            4
27     Ampascachi (Salta)                7/Nov/2002            1
28     Cno. La Vina (Salta)              8/Nov/2002            10
29     Ampimpa (Tucuman)                 6/Nov/2002            1
30     El Laurel (Tucuman)               28/Nov/2001           55
                                         10/Mar/2002           11
31     San Javier (Tucuman)              14-15/Mar/2002        3
32     Cuesta de la Chilca (Catamarca)   15-16/Mar/2003        7
33     Anillaco (La Rioja)               9-11/Oct/2003         0


Marcela More, Santiago Benitez-Vieyra, Alicia N. Sersic & Andrea A. Cocucci

Instituto Multidisciplinario de Biologia Vegetal (IMBIV), CONICET y Universidad Nacional de Cordoba, Casilla de Correo 495, 5000 Cordoba, Argentina; mmore@efn.uncor.edu (autor corresponsal).
Tabla 1. Clasificacion de la arquitectura floral de especies
esfingofilas y patrones asociados de remocion-deposito de polen
sobre el cuerpo del polinizador. La arquitectura floral se define
siguiendo un criterio funcional que integra: a) forma del perianto;
b) ubicacion de la superficie atractiva en los petalos u organos
equivalentes; c) exposicion de los verticilos fertiles; y d)
disposicion sectorial de las piezas fertiles.

Arquitectura             Perianto (forma)      Superficie atractiva

Infundibuliforme        Tubo desarrollado y     Interna (Adaxial)
                          limbo reducido

Tubular                 Tubo desarrollado y     Externa (Abaxial)
                          limbo reducido

Papilionada            Sin tubo o con tubo y    Interna (Adaxial)
                        limbo desarrollados

Hipocrateriforme con       Tubo y limbo         Interna (Adaxial)
verticilos fertiles        desarrollados
inclusos

Hipocrateriforme con       Tubo y limbo         Interna (Adaxial)
verticilos fertiles        desarrollados
exsertos

Bilabiada                  Tubo y limbo         Interna (Adaxial)
                           desarrollados

Penicilada                   Sin tubo           Interna (Adaxial)

Arquitectura           Verticilos fertiles   Verticilos fertiles
                          (exposicion)          (disposicion)

Infundibuliforme            Inclusos         Circular o ventral

Tubular                     Inclusos          Circular o dorsal

Papilionada            Exsertos o inclusos         Ventral

Hipocrateriforme con        Inclusos              Circular
verticilos fertiles
inclusos

Hipocrateriforme con        Exsertos              Circular
verticilos fertiles
exsertos

Bilabiada              Exsertos o inclusos    Lateral o dorsal

Penicilada                  Exsertos              Circular

Arquitectura           Patron de remocion-
                        deposito de polen

Infundibuliforme         Todo el cuerpo

Tubular                Toda la proboscide

Papilionada            Region ventral del
                             cuerpo

Hipocrateriforme con       Proboscide
verticilos fertiles
inclusos

Hipocrateriforme con   Region ventral del
verticilos fertiles          cuerpo
exsertos

Bilabiada               Region dorsal del
                       cuerpo y base de la
                           proboscide

Penicilada             Region ventral del
                             cuerpo

Tabla 2. Especies polinizadas por esfingidos en Argentina
subtropical segun observacion directa de esfingidos visitando las
flores (tipo de registro 1), identificacion del polen que los
esfingidos transportaban sobre sus cuerpos (tipo de registro 2) y
observacion de escamas dejadas por los esfingidos en los estigmas de
las flores (tipo de registro 3). Se indica la longitud operativa
promedio de las flores (T, tubo; CA, altura del cono anteral; ES,
espolon; LG, largo del estilo; LA, largo de los estambres; ES, largo
del espolon; long, longistilada; brev, brevistilada), la
arquitectura floral (I, infundibuliforme; B, bilabiada; Eli,
hipocraterifonne con las piezas fertiles inclusas en el tubo
coralino; Ele, hipocraterifonne con las piezas fertiles exsertas;
Pe, penicilada; Pa, papilionada; T, tubular), los lugares de
deposito de polen sobre el cuerpo de los esfingidos y las
localidades donde fueron estudiadas segun se enumeran en la Fig. 1.

Familia          Especie                    Registro

Apocynaceae      Mandevilla longiftora         2
                 (Desf.) Pichon

Apocynaceae      Mandevilla petraea (A.      1,2,3
                 St.-Hil.) Pichon

Apocynaceae      Mandevilla laxa (Ruiz &      2,3
                 Pav.) Woodson

Asteraceae       Barnadesia odorata            2
                 Griseb.

Bromeliaceae     Tillandsia xiphioides         2
                 Ker. Gawl. var.
                 xiphioides

Cactaceae        Cereus forbesii Otto ex     1,2,3
                 C. F. Forst.

Cactaceae        Echinopsis                   2,3
                 ancistrophora Speg.

Cactaceae        Echinopsis leucantha          3
                 (Gillies ex Salm-Dick)
                 Walp.

Cactaceae        Echinopsis silvestrii        3(a)
                 Speg.

Cactaceae        Harrisia pomanensis (F.     1,2,3
                 A. C. Weber ex K.
                 Schum.) Britton & Rose
                 subsp. pomanensis

Cactaceae        Stetsonia coryne (Salm-     1,2,3
                 Dick) Britton & Rose

Cactaceae        Trichocereus                 3(a)
                 atacamensis (Phil.)
                 Backeb.

Cactaceae        Trichocereus candicans        3
                 (Gillies ex Salm-Dyck)
                 Britton & Rose

Cactaceae        Trichocereus fabrisii        3(a)
                 R. Kiesling

Cactaceae        Trichocereus smrzianus       3(a)
                 (Backeb.) Backeb.

Cactaceae        Trichocereus                1.3(a)
                 terscheckii (Parm. ex
                 PfeiiF.) Britton & Rose

Cactaceae        Trichocereus                 3(a)
                 thelegonoides (Speg.)
                 Britton & Rose

Capparaceae      Capparicordis tweediana       1
                 (Eichler) H. H. litis &
                 X. Cornejo

Caprifoliaceae   Lonicera japonica           1,2,3
                 Thunb. **

Convolvulaceae   Ipomoea alba L.              2,3

Fabaceae         Caesalpinia gilliesii       1,2,3
                 (Wall, ex Hook.) D.
                 Dietr.

Fabaceae         Bauhinia mollis (Bong.)      1,2
                 D. Dietr.

Malvaceae        Ceiba chodatti (Hassl.)    1(b),2,3
                 Ravenna

Malvaceae        Pseudobombax argentinum       2
                 (R. E. Fr.) A. Robyns

Martyniaceae     Cramolaria argentina         2,3
                 Speg.

Nyctaginaceae    Mirabilis jalapa L. **      1,2,3

Onagraceae       Oenothera qffinis           1,2,3
                 Cambess.

Onagraceae       Oenothera biennis L. *        3

Onagraceae       Oenothera indecora           1,3
                 Cambess.

Onagraceae       Oenothera odorata Jacq.       3

Onagraceae       Oenothera picensis Phil      1,3
                 subsp. cordobensis W.
                 Dietr.

Orchidaceae      Habenaria gourleiana        1,2,3
                 Gillies ex Lindl.

Rubiaceae        Heterophyllaea                2
                 pustulata Hook. f.

Solanaceae       Oestrum parqui L'Her.       1,2,3

Solanaceae       Datura ferox L.             1.2(c)

Solanaceae       Datura inoxia Mili.          1(e)

Solanaceae       Datura stramonium L. *       1(d)

Solanaceae       Jab orosa integrifolia     1(e),2,3
                 Lam.

Solanaceae       Jab orosa runcinata           3
                 Lam.

Solanaceae       Nicotiana alata Link &       Kf)
                 Otto

Solanaceae       Nicotiana longiflora        1,2,3
                 Cav.

Solanaceae       Nicotiana otophora           1,2
                 Griseb.

Solanaceae       Nicotiana                    Kf)
                 plumbaginifolia Viv.

Solanaceae       Nicotiana sylvestris        1,2,3
                 Speg. & Comes

Solanaceae       Petunia axillaris           1,2,3
                 (Lam.) Britton, Stem &
                 Poggenb.

Plumbaginaceae   Plumbago scandens L.          2

Verbenaceae      Glandularia platensis         2

Familia          Longitud operativa [+ o -] desvio
                  estandar en mm (Nro. individuos)

Apocynaceae          T: 118.92 [+ o -] 4.69 (6)

Apocynaceae         T: 105.95 [+ o -] 7.94 (13)

Apocynaceae          T: 44,18 [+ o -] 3,34 (9)

Asteraceae           T: 16,58 [+ o -] 2,00 (4)

Bromeliaceae         T: 66,11 [+ o -] 6,65 (5)

Cactaceae

Cactaceae           T: 137.28 [+ o -] 51.83 (10)

Cactaceae            T: 163.70 [+ o -] 9.65 (3)

Cactaceae           T: 173.02 [+ o -] 10.05 (2)

Cactaceae                    T: 110(1)

Cactaceae                     T: 80(1)

Cactaceae            T: 119.02 [+ o -] 4.06 (8)

Cactaceae           T: 171.16 [+ o -] 44.96 (6)

Cactaceae                    T: 140(g)

Cactaceae            T: 126.69 [+ o -] 1.59 (2)

Cactaceae                   T: 139,27(1)

Cactaceae                    T: 150(g)

Capparaceae

Caprifoliaceae       T: 20,59 [+ o -] 4,05 (2)

Convolvulaceae       T: 103.93 [+ o -] 7.18 (6)

Fabaceae

Fabaceae

Malvaceae

Malvaceae

Martyniaceae         T: 123.86 [+ o -] 2.14 (5)

Nyctaginaceae        T: 33,86 [+ o -] 6,09 (3)

Onagraceae          T: 102.70 [+ o -] 0.58 (186)

Onagraceae           T: 45,58 [+ o -] 7,38 (2)

Onagraceae           T: 33,25 [+ o -] 4,95 (9)

Onagraceae           T: 24,72 [+ o -] 1,57 (2)

Onagraceae           T: 48,53 [+ o -] 4,30 (6)

Orchidaceae        ES: 120.08 [+ o -] 10.15 (81)

Rubiaceae         T(long): 48.53 [+ o -] 4,30 (6);
                  T(brev): 48,53 [+ o -] 4,30 (6)

Solanaceae           T: 17,32 [+ o -] 0,95 (1)

Solanaceae

Solanaceae          T: 178.65 [+ o -] 12.78 (20)

Solanaceae           T: 73,40 [+ o -] 6,40 (4)

Solanaceae           T: 56.34 [+ o -] 6.26 (10)

Solanaceae           T: 14.46 [+ o -] 1.11 (10)

Solanaceae            T: 83,35 [+ o -] 13 (44)

Solanaceae          T: 77.61 [+ o -] 13.85 (46)

Solanaceae           T: 32.60 [+ o -] 2.24 (21)

Solanaceae            T: 32,81 [+ o -] 5,3 (6)

Solanaceae            T: 74,29 [+ o -] 5,7 (6)

Solanaceae            T: 65 [+ o -] 6,18 (23)

Plumbaginaceae               T: 20 (h)

Verbenaceae          T: 27.48 [+ o -] 1.16 (10)

Familia          Longitud operativa [+ o -] desvio
                  estandar en mm (Nro. individuos)

Apocynaceae         CA: 113.80 [+ o -] 4.55 (6)

Apocynaceae         CA: 97.79 [+ o -] 7.82 (13)

Apocynaceae          CA: 32,06 [+ o -] 2,28 (9)

Asteraceae

Bromeliaceae

Cactaceae           LG: 101.05 [+ o -] 3.86 (2)

Cactaceae

Cactaceae                   LG: 144,9(1)

Cactaceae           LG: 153.15 [+ o -] 31.90 (2)

Cactaceae

Cactaceae

Cactaceae            LG: 99,05 [+ o -] 6,49 (8)

Cactaceae           LG: 167.48 [+ o -] 39.38 (4)

Cactaceae

Cactaceae

Cactaceae                  LG: 200,34(1)

Cactaceae

Capparaceae          LG: 21,56 [+ o -] 0,71 (2)

Caprifoliaceae       LG: 37,28 [+ o -] 3,10 (2)

Convolvulaceae      LG: 121.79 [+ o -] 1.29 (3)

Fabaceae            LG: 107.91 [+ o -] 6.67 (19)

Fabaceae                       LG: 83

Malvaceae           LG: 107.41 [+ o -] 16.69 (9)

Malvaceae                  LG: 113,36(1)

Martyniaceae        LG: 150.62 [+ o -] 2.80 (5)

Nyctaginaceae

Onagraceae

Onagraceae          LG: 59.48 [+ o -] 12.18 (2)

Onagraceae

Onagraceae           LG: 49,51 [+ o -] 6,82 (2)

Onagraceae           LG: 66,75 [+ o -] 4,91 (5)

Orchidaceae

Rubiaceae        LG(long): 66.75 [+ o -] 4,91 (5);
                  LG(brev): 66,75 [+ o -] 4,91 (5)

Solanaceae

Solanaceae           LG: 37,64 [+ o -] 1,64(8)

Solanaceae          LG: 134.78 [+ o -] 9.05 (21)

Solanaceae

Solanaceae          LG: 55.95 [+ o -] 6.41 (10)

Solanaceae          LG: 13.87 [+ o -] 1.46 (10)

Solanaceae           LG: 77,04 [+ o -] 3,52 (7)

Solanaceae          LG: 80.76 [+ o -] 14.57 (36)

Solanaceae

Solanaceae

Solanaceae           LG: 77,74 [+ o -] 5,33 (6)

Solanaceae          LG: 73.98 [+ o -] 23.28 (23)

Plumbaginaceae

Verbenaceae

Familia          Longitud operativa [+ o -] desvio    Arquitectura
                  estandar en mm (Nro. individuos)

Apocynaceae                                                Hi

Apocynaceae                                                Hi

Apocynaceae                                                Hi

Asteraceae                                                 B

Bromeliaceae                                               Hi

Cactaceae           LA: 101.45 [+ o -] 0.23 (2)            I

Cactaceae                                                  I

Cactaceae           LA: 144.68 [+ o -] 6.17 (2)            I

Cactaceae           LA: 174.21 [+ o -] 16.86 (2)           I

Cactaceae                                                  I

Cactaceae                                                  He

Cactaceae           LA: 108.72 [+ o -] 5.01 (8)            I

Cactaceae           LA: 137.58 [+ o -] 40.06 (5)           I

Cactaceae                                                  I

Cactaceae                   LA: 97,67(1)                   I

Cactaceae                  LA: 185,54(1)                   I

Cactaceae                                                  I

Capparaceae          LA: 15.38 [+ o -] 2.89 (2)            Pe

Caprifoliaceae       LA: 34.37 [+ o -] 4.26 (2)            B

Convolvulaceae      LA: 128.77 [+ o -] 8.83 (6)            Hi

Fabaceae            LA: 97.96 [+ o -] 5.58 (29)            Pe

Fabaceae                       LA: 65                      Pa

Malvaceae           LA: 91.68 [+ o -] 17.11 (9)            Pe

Malvaceae                   LA: 91,68(1)                   Pe

Martyniaceae        LA: 147.33 [+ o -] 2.22 (5)            B

Nyctaginaceae                                              He

Onagraceae                                                 He

Onagraceae          LA: 56.90 [+ o -] 14.20 (2)            He

Onagraceae                                                 He

Onagraceae                                                 He

Onagraceae           LA: 66.10 [+ o -] 5.27 (6)            He

Orchidaceae                                                B

Rubiaceae                                                  Hi

Solanaceae                                                 T

Solanaceae           LA: 39.70 [+ o -] 1.89 (8)            I

Solanaceae          LA: 148.35 [+ o -] 8.57 (20)           I

Solanaceae                                                 I

Solanaceae          LA: 52.63 [+ o -] 4.94 (10)            Hi

Solanaceae          LA: 12.86 [+ o -] 0.82 (10)            Hi

Solanaceae           LA: 75.71 [+ o -] 2.67 (7)            Hi

Solanaceae          LA: 92.97 [+ o -] 6.23 (10)            Hi

Solanaceae                                                 B

Solanaceae                                                 Hi

Solanaceae           LA: 78,5 [+ o -] 5,17 (6)             T

Solanaceae          LA: 91.68 [+ o -] 17.11 (9)            Hi

Plumbaginaceae                                             Hi

Verbenaceae                                                Hi

Familia          Lugar de deposito   Localidades
                 de polen

Apocynaceae      proboscide          2

Apocynaceae      proboscide          1, 2, 3, 8, 10,
                                     11, 12, 13, 15

Apocynaceae      proboscide          13, 17, 18, 21,
                                     22, 31

Asteraceae       proboscide          17, 21, 22, 26

Bromeliaceae     proboscide          12

Cactaceae        difuso              7, 19

Cactaceae        difuso              17, 21, 22, 26

Cactaceae        difuso              32

Cactaceae        difuso

Cactaceae        difuso              7

Cactaceae        ventral             7

Cactaceae        difuso              24, 29, 32

Cactaceae        difuso              12, 15, 33

Cactaceae        difuso

Cactaceae        difuso

Cactaceae        difuso              21, 22

Cactaceae        difuso

Capparaceae      ventral             27

Caprifoliaceae   dorsal              3, 12

Convolvulaceae   proboscide          2

Fabaceae         ventral             2, 7, 8, 9, 10,
                                     12, 13, 14, 15,
                                     16, 24, 27, 28,
                                     29, 33

Fabaceae         ventral

Malvaceae        ventral             20

Malvaceae        ventral             20, 21, 22, 23

Martyniaceae     dorsal              19, 21, 22, 27

Nyctaginaceae    ventral             11, 12, 13

Onagraceae       ventral             2, 3, 8, 9, 10,
                                     11, 12, 13, 14,
                                     15, 16, 33

Onagraceae       ventral             11

Onagraceae       ventral             15

Onagraceae       ventral             15

Onagraceae       ventral             11, 15

Orchidaceae      dorsal              11

Rubiaceae        proboscide          17, 21, 22

Solanaceae       proboscide          2, 3, 8, 9, 10,
                                     11, 12, 13, 14,
                                     15, 16, 17, 21,
                                     22, 24, 25, 26,
                                     27, 33

Solanaceae       difuso

Solanaceae       difuso

Solanaceae       difuso

Solanaceae       proboscide          4, 5, 17

Solanaceae       proboscide          4, 5

Solanaceae       proboscide

Solanaceae       proboscide          5, 8, 9, 10, 12,
                                     13, 14, 17, 18,
                                     20, 21, 22, 26,
                                     28, 29

Solanaceae       dorsal              18, 20

Solanaceae       proboscide

Solanaceae       proboscide          19, 30

Solanaceae       proboscide          2, 3, 5, 6, 7,
                                     8, 10, 12, 14,
                                     15, 17, 21, 22,
                                     27

Plumbaginaceae   proboscide          17, 21, 22

Verbenaceae      proboscide          17, 21, 22
                 (Spreng.) Schnack &
                 Covas

Referencias biblograficas. (a) Schlumpberger (com. pers.); (b) Gibbs
& Semir (2003); (c) Mimosa (1999); (d) Grant (1983); (e) Vesprini &
Galetto (2000); (f) Ippolito et. al. (2004); (g)Kiesling (1978);
(h)Kieslmg (1993).

* especie introducida; ** especie cultivada.

Tabla 3. Especies de esfingidos, numero de individuos capturados
durante los muestreos nocturnos utilizando trampas de luz y longitud
media de la proboscide de cada especie. Para los nombres de las
especies se siguio a More et al. (2005) y Kitching et al. (2013).

Especie                                No. de       Longitud media
                                     individuos    de la proboscide
                                     capturados      [+ o -] error
                                                     estandar (mm)

Adhemarius gannascus (Stoll, 1790)       12       23,99 [+ o -] 0,56

Agrius cingulata (Fabricius, 1775)       7        101,18 [+ o -] 2,37

Callionima grisescens (Rothschild,       78       15,49 [+ o -] 0,13
1894)

Callionima innus Rothschild &            3        17,65 [+ o -] 0,54
Jordan, 1903

Callionima nomius (Walker, 1856)         1               17,29

Erinnyis crameri (Schaus, 1898)          3        38,34 [+ o -] 1,11

Erinnyis ello (Linnaeus, 1758)           19       35,74 [+ o -] 0,86

Erinnyis impunctata Rothschild &         1               37,56
Jordan, 1903

Erinnyis lassauxii (Boisduval,           3        39,90 [+ o -] 2,19
1859)

Erinnyis obscura (Fabricius, 1775)       21       26,92 [+ o -] 0,42

Erinnyis oenotrus (Cramer, 1780)         13       38,94 [+ o -] 1,09

Eumorpha analis (Rothschild &            17       43,34 [+ o -] 0,80
Jordan, 1903)

Eumorpha fasciatus (Sulzer, 1776)        5        45,08 [+ o -] 0,82

Eumorpha labruscae (Linnaeus,            7        54,99 [+ o -] 1,55
1758)

Eumorpha neuburgeri (Rothschild &        35       45,04 [+ o -] 0,49
Jordan, 1903)

Eumorpha triangulum (Rothschild &        1               41,02
Jordan, 1903)

Euryglottis guttiventris                 14       65,85 [+ o -] 0,67
Rothschild & Jordan, 1903

Hyles euphorbiarum (Guerin-              15       28,45 [+ o -] 1,00
Meneville & Percheron, 1835)

Hyles lineata (Fabricius, 1775)          12       34,33 [+ o -] 1,02

Lintneria aurigutta (Rothschild &        4        55,63 [+ o -] 7,19
Jordan, 1903)

Lintneria maura (Burmeister, 1879)      220       56,50 [+ o -] 0,32

Lintneria phalerata (Kernbach,           33       48,70 [+ o -] 0,53
1955)

Madoryx oiclus (Cramer, 1779)            1               47,24

Manduca armatipes (Rothschild &          31       45,74 [+ o -] 0,67
Jordan, 1916)

Manduca bergi (Rothschild &              90       56,16 [+ o -] 0,41
Jordan, 1903)

Manduca diffissa (Butler, 1871)         219       62,02 [+ o -] 0,54

Manduca florestan (Stoll, 1782)          16       56,67 [+ o -] 2,30

Manduca rustica (Fabricius, 1775)        20       121,39 [+ o -] 2,74

Manduca scutata (Rothschild &            4        72,12 [+ o -] 2,48
Jordan, 1903)

Manduca sexta (Linnaeus, 1763)           70       97,75 [+ o -] 1,69

Manduca stuarti (Rothschild, 1896)       15       78,59 [+ o -] 1,23

Manduca tucumana (Rothschild &          202       79,05 [+ o -] 0,32
Jordan, 1903)

Pachylioides resumens (Walker,           1               28,06
1856)

Xylophanes ceratomioides Grote &         6        35,97 [+ o -] 0,83
Robinson, 1866

Xylophanes chiron (Drury, 1773)          2        46,01 [+ o -] 0,56

Xylophanes docilis (Butler, 1875)        1               37,58

Xylophanes pluto (Fabricius, 1777)       22       34,03 [+ o -] 0,64

Xylophanes schreiteri Clark, 1923        64       35,08 [+ o -] 0,32

Xylophanes tersa (Linnaeus, 1771)        94       30,77 [+ o -] 0,26

Xylophanes titana (Druce, 1878)          9        36,53 [+ o -] 0,64

No. total de individuos capturados      1391
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Author:More, Marcela; Benitez-Vieyra, Santiago; Sersic, Alicia N.; Cocucci, Andrea A.
Publication:Darwiniana
Date:Jul 1, 2014
Words:11617
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