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Parasitos gastrointestinales en reptiles en cautiverio en lima metropolitana.

GASTROINTESTINAL PARASITES IN CAPTIVE REPTILES IN METROPOLITAN LIMA

INTRODUCCION

La tortuga <<motelo>> Chelonoidis denticulata, es objeto de un activo comercio internacional con el fin de suplir la demanda del mercado de mascotas silvestres (Lada y Brestilav, 2000). Estos animales mantienen los parasitos que obtuvieron en su vida libre y que, bajo ciertas condiciones como el estres, pueden volverse patogenos y ocasionar la muerte del hospedero (Arrojo, 2002). A pesar de ello, es escasa la informacion sobre el estado sanitario de estos animales, aunque algunos parasitos gastrointestinales han sido reportados como causas frecuentes de mortalidad y morbilidad (Sanchez et al., 2004).

Algunas especies de parasitos en reptiles son parte de la flora intestinal normal, como aquellos de los generos Balantidium y Nyctotherus, pero su densidad puede incrementarse por el estres del cautiverio y causar enfermedad (Chinnadurai y DeVoe, 2009; Jacobson, 2007). Por otro lado, estos protozoos tienen un rol importante en la digestion de celulosa (De Bosschere y Roels, 1999).

Nematodos de la familia Atractidae se encuentran en anfibios, reptiles, mamiferos y peces (Ivashkin y Babaeva, 1973). En tortugas se cree que la infeccion ocurre despues de la madurez sexual, por lo que se cuestiona si la transmision pudiera ocurrir durante la copula (Petter, 1966). Salizar y Sanchez (2007) registraron, por primera vez para el Peru el nematodo Angusticecum brevispiculum en Chelonoidis denticulata, parasito comun en quelonios en cautiverio y de curso usualmente asintomatico (Satorhelyi y Sreter, 1993).

En el pais se ha registrado el nematodo

Alaeuris caudatus en Iguana iguana, el cual convive con nematodos del genero Ozolaimus (Tantalean, 1998). Ademas, se ha identificado el nematodo Rhabdias spp y el cestodo Ophiotaenia calmetti en Boa constrictor (Sanchez et al., 2004). Los adultos de Rhabdias spp parasitan los pulmones, pudiendo llegar a inducir la produccion de mucosidad, dificultad respiratoria y neumonia (Greiner y Mader, 2001). Ophiotaenia sp es un parasito del intestino delgado, que en grandes numeros alteran la absorcion de nutrientes y ocasionan obstruccion intestinal (Tantalean y Gozalo, 1985).

Otros parasitos importantes son los pentastomidos como Porocephalus sp. Los adultos de Porocephalus crotali son comunes en viperidos del genero Bothrops, mientras P. clavatus se encuentra en boas (Garate et al., 2007). Los pentastomidos son parasitos casi exclusivos de los reptiles, pero los carnivoros, primates no humanos y humanos pueden ser hospederos accidentales (Drabick, 1987; Hendrix y Blagburn, 1988). Por otro lado, los reptiles parecen tener especies de Cryptosporidium que son patogenas para una clase especifica de animales, pero que pueden tener un curso zoonotico, especialmente en personas con inmunosupresion (Montali, 1999).

El presente trabajo tuvo como objetivo identificar parasitos gastrointestinales en reptiles mantenidos en cautiverio en centros de crianza de la zona de Lima. Esto permitira establecer medidas sanitarias que eviten infecciones en animales en cautiverio y el posible impacto negativo en la salud publica.

MATERIALES Y METODOS

Lugar de Estudio

Se trabajo con el total de la poblacion de reptiles mantenidos en cautiverio en los parques zonales Sinchi Roca y Huascar, en los distritos de Comas y Villa El Salvador, respectivamente; asi como del zoologico del Colegio El Buen Pastor en Los Olivos y del Serpentario del Instituto Nacional de Salud ubicado en el distrito de Chorrillos, de la ciudad de Lima. La distribucion de la poblacion de reptiles se muestra en el Cuadro 1.

Se registro la especie, sexo, edad y procedencia (cautiverio o vida libre) de cada individuo. Muestras de heces fueron recolectadas directamente de los ambientes de los animales. Las muestras obtenidas (n=133) fueron llevadas al Laboratorio de Parasitologia de la Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia de la Universidad Peruana Cayetano Heredia, Lima.

Metodos Coproparasitologicos

Se utilizaron cuatro metodos coproparasitologicos: directo, de Faust, de Ritchie modificado y frotis fecal con tincion Ziehl-Neelsen (Henricksen y Pohlenz, 1981). Los huevos y larvas de cada especie fueron identificadas segun sus caracteristicas morfologicas y metricas (Tantalean et al., 1983; Tantalean y Gozalo, 1985; Tantalean, 1998; Sanchez et al, 2004). Se considero muestra positiva si presentaba uno o mas parasitos y negativa si no presentaba parasitos. Los ooquistes de Cryptosporidium se reconocieron por el color que toman con la fucsina, asi como por su forma y tamano (Henricksen y Pohlenz, 1981).

Analisis de Datos

Los datos obtenidos fueron resumidos mediante estadistica descriptiva para determinar la frecuencia de individuos positivos y la frecuencia de parasitos identificados. La asociacion entre las variables independientes sexo, edad y procedencia y la presentacion de infecciones parasitarias fue determinada mediante la prueba de Chi Cuadrado.

RESULTADOS Y DISCUSION

Se encontraron parasitos gastrointestinales en el 76.3% de la poblacion de reptiles en los cuatro establecimientos en estudio (Cuadro 2). Se identificaron 12 especies de parasitos, correspondiendo a los protozoos Nyctotherus sp, Balantidium sp y Cryptosporidium sp, los nematodos Sauricola sp, Angusticaecum sp, larvas de la familia Atractidae, huevos tipo Strongylus, Alaeuris sp, Rhabdias sp y Ozolaimus sp, el cestodo Ophiotaenia sp y el pentastomido Porocephalus sp (Cuadro 3).

No se encontraron asociaciones significativas en el analisis de las variables sexo, edad y procedencia, posiblemente debido al bajo numero de muestras en algunos de los grupos.

Dentro de las 17 especies de reptiles en estudio, Chelonoidis denticulata e Iguana iguana destacan por ser las especies con mayor frecuencia de parasitos (95.5% [85/ 89] y 100% [6/6], respectivamente). En el caso de las serpientes, de las 15 especies en estudio, solo se encontraron parasitos en 5 de ellas, pero debe tenerse en cuenta el pequeno numero de serpientes por especie y que la mayoria procedia del serpentario del Instituto de Salud, donde reciben la debida atencion sanitaria.

Se observo una alta presencia de Nyctotherus spp (80.9%) y Balantidium spp (62.9%) en C. denticulata. Estos protozoos ciliados forman parte de la flora normal del tracto digestivo de los quelonios y tienen un papel importante en la digestion de la celulosa (De Bosschere y Roels, 1999). Se conoce que la densidad de estos parasitos puede incrementarse por el estres asociado con el cautiverio o enfermedades concurrentes (Chinnadurai y Devoe, 2009). Estos parasitos se encontraron mayormente en la forma quistica, aunque tambien como trofozoitos.

El 23.6% de C. denticulata dio positivo al nematodo Sauricola sp. Tantalean et al. (1983) reportaron S. sauricola en el intestino delgado en tortugas C. denticulata de Loreto, Peru, en tanto que Bursey y Brooks (2011) reportaron Rhinoclemmys annulata y R. pulcherrima en el Area de Conservacion de Guanacaste, Costa Rica. Por otro lado, el 20.2 y 11.2% de las muestras de C. denticulata fueron positivas para larvas de Atractidae spp y Angusticaecum spp, respectivamente. Salizar y Sanchez (2007) reportaron A. brevispiculum en tortugas C. denticulata provenientes de Ucayali y el Parque Genaro en Loreto, Peru, en tanto que Tantalean et al. (1983) registraron en estas tortugas una especie desconocida de Angusticaecum sp para el Peru.

En las muestras de Iguana iguana se encontraron huevos de nematodos oxiuridos de los generos Alaeuris y Ozolaimus, familia Pharyngodonidae, con frecuencias de 66.7 y 50%, respectivamente. Al respecto, la especie de A. caudatus ha sido reportada por Tantalean (1998) en I. iguana en Tumbes, Peru, mientras que Dyer et al. (1999) registraron A. vogelsangi en el intestino grueso de un ejemplar adulto de I. iguana en Costa Rica. Por otro lado, especies de O. megatyphlon han sido reportadas por Tantalean (1976) en iguanas de Tumbes, mientras que Arrojo (2002) reporto O. megatyphlon y O. cirratus en el ciego intestinal de iguanas decomisadas en un mercado de Lima, Peru.

Larvas de Rhabdias spp se hallaron en 40% de muestras de Bothrops atrox; hallazgo que ratifica el reporte de Tantalean y Gozalo (1985) en B. atrox capturados en Loreto, Peru. Por otro lado, Sanchez et al. (2004) registraron Rhabdias spp en pulmones de Boa constrictor, Epicrates cenchria y Corallus caninus. En el presente estudio, ninguno de los ejemplares B. atrox positivos para Rhabdias presentaba signos clinicos y las larvas se encontraron en muestras de heces, pues no se evaluo su presencia a nivel pulmonar.

Huevos de Ophiotaenia spp se encontraron en 1/5, 1/3, 1/2 y 1/11 muestras de B. atrox, B. barnetti, Crotalus durissus terrificus y B. constrictor, respectivamente. En el Peru, Tantalean y Gozalo (1985) reportaron por primera vez Ophiotaenia sp en el intestino delgado de B. atrox, mientras que en 1992 identificaron la especie O. calmetti. Por otro lado, Sanchez et al. (2004) reportaron una especie no identificada de Ophiotaenia en B. constrictor, E. cenchria y C. caninus, sugiriendo que podria ser causa de morbilidad y mortalidad en animales cautivos jovenes y adultos.

Unicamente se encontraron huevos del pentastomido Porocephalus en Epicrates cenchria. P crotali se reporto por primera vez en el pais en pulmones de Bothrops atrox (Tantalean y Gozalo, 1985) y, posteriormente, Garate et al. (2007) identificaron a P stilessi en la serpiente Lachesis muta. Otro estudio realizado en Brasil reporto una especie desconocida de Porocephalus sp en Boa constrictor y P. stilessi en Lachesis muta (Oliveira et al., 2008). El genero Porocephalus puede causar lesiones en los pulmones y obstruccion de la traquea, siendo uno de los parasitos mas patogenos en serpientes y de importancia en salud publica, debido a que sus larvas pueden encontrarse en las visceras de humanos.

Cryptosporidium spp se identificaron en C. denticulata, Bothrops roedingeri, Bothrops pictus y Boa constrictor. Cryptosporidium spp fue reportado en 14 serpientes con gastritis hipertrofica por Brownstein et al. (1977). Asimismo, Levine (1980) nombraria Cryptosporidium serpentis a los ooquistes que infectaban la mucosa gastrica de reptiles; y mas adelante, Hassl y Benyr (2003) identificaron C. parvum y C. serpentis en heces de anfibios y reptiles. La presencia de C. parvum sugiere que la transmision zoonotica es posible o que los humanos podrian ser la fuente de infeccion en reptiles.

El riesgo de zoonosis transmitidas por reptiles es cada vez mas preocupante debido al aumento del comercio ilegal de fauna silvestre y la popularidad de los reptiles como mascotas; sin embargo, el potencial zoonotico no esta claramente establecido (Montali, 1999).

CONCLUSIONES

* Se identificaron los parasitos Nyctotherus sp, Balantidium sp, Sauricola sp, larvas de la familia Atractidae, Angusticaecum sp, Alaeuris sp, Ozolaimus sp, Rhabdias sp, Ophiotaenia sp, Porocephalus sp y Cryptosporidium sp.

* Este estudio representa el primer reporte de Nyctotherus sp, Balantidium sp y Cryptosporidium sp en reptiles en el Peru.

* Las frecuencias de parasitos en Chelonoidis denticulata no fueron estadisticamente significativas para el factor sexo, edad y procedencia.

* Los reptiles poseen parasitos gastrointestinales que podrian representar un riesgo para la salud publica.

http://dx.doi.org/10.15381/rivep.v26i1.10909

LITERATURA CITADA

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Laura Chavez C. (1), Enrique Serrano-Martinez (1,2), Manuel Tantalean V. (1), Marco Quispe H. (1), Gina C. Casas V. (1)

(1) Grupo SALUVET-UPCH, Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Peruana Cayetano Heredia, Lima, Peru

(2) E-mail: enrique.serrano@upch.pe

Recibido: 20 de enero de 2014

Aceptado para publicacion: 17 de setiembre de 2014
Cuadro 1. Relacion de especies de reptiles muestreados en tres
zoologicos y un serpentario de Lima Metropolitana

Ubicacion                    Especie                        Poblacion

Parque Zonal Sinchi Roca     Chelonoidis denticulata           40
                             Trachemys scripta                  3
                             Iguana iguana                      2
                             Boa constrictor                    1
Parque Zonal Huascar         Chelonoidis denticulata           49
                             Iguana iguana                      3
Zoologico "El Buen Pastor"   Iguana iguana                      1
                             Boa constrictor                    1
Serpentario del Instituto    Bothrops atrox                     5
Nacional de Salud            Bothrops barnetti                  3
                             Bothrops roedingeri                1
                             Bothrops pictus                    1
                             Crotalus durissus terrificus       2
                             Bothriopsis chloromelas            1
                             Boa constrictor                    9
                             Epicrates cenchria                 3
                             Clelia clelia                      2
                             Phylodrias sp.                     2
                             Eunectes murinus                   1
                             Oxyrhopus fitzgeri                 1
                             Pseutes sp.                        1
                             Spilotes pullatus                  1

Cuadro 2. Frecuencia de parasitos gastrointestinales en reptiles
mantenidos en cautiverio en Lima Metropolitana

                                            Reptiles

             Especie                        Total (n)   Positivos (%)

Tortugas                                       92           93.5
             Chelonoidis denticulata           89           95.5
             Trachemys scripta                  3           33.3
Iguanas                                         6          100
             Iguana iguana                      6          100
Serpientes                                     35           28.6
             Bothrops atrox                     5           40.0
             Bothrops barnetti                  3           33.3
             Crotalus durissus terrificus       2           50.0
             Boa constrictor                   11           27.3
             Epicrates cenchria                 3           33.3
Total                                         133           76.3

Cuadro 3. Parasitos gastrointestinales en reptiles mantenidos en
cautiverio en Lima Metropolitana

Grupo        Especies                  Parasitos            Positivos

                                                            (n)   (%)

Tortugas     Chelonoidis               Nyctotherus sp       72    80.9
(n=92)       denticulada (89)          Balantidium sp       56    62.9
                                       Huevos tipo          28    31.5
                                       Strongylus sp
                                       Sauricola sp         21    23.6
                                       Atractidae sp        18    20.2
                                       Angusticaecum sp     10    11.2
                                       Cryptosporidium sp   35    39.3
             Trachemys scripta (3)     Nyctotherus sp        1    33.3
Iguanas      Iguana iguana 6)          Alaeuris sp           4    66.7
(n=6)                                  Ozolaimus sp          3    50.0
Serpientes   Bothrops atrox (5)        Rhabdias sp           2    40.0
(n=35)                                 Ophiotaenia sp        1    20.0
             Bothrops barnetti (3)     Ophiotaenia sp        1    33.3
             Bothrops roedingeri (1)   Cryptosporidium sp    1    33.3
             Bothrops pictus (1)       Cryptosporidium sp    1    33.3
             Crotalus durissus (2)     Ophiotaenia sp        1    50.0
             Boa constrictor (11)      Ophiotaenia sp        1     9.1
                                       Cryptosporidium sp    2    18.2
             Epicrates cenchria (3)    Porocephalus sp       1    33.3
             Clelia clelia (2)                 --            0     0
             Phylodrias sp (2)                 --            0     0
             Bothriopsis                       --            0     0
               chloromelas (1)
             Eunectes murinus (1)              --            0     0
             Oxyrhopus fitzgeri (1)            --            0     0
             Pseutes sp (1)                    --            0     0
             Spilotes pullatus (1)             --            0     0
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Author:Chavez C., Laura; Serrano-Martinez, Enrique; Tantalean V., Manuel; Quispe H., Marco; Casas V., Gina
Publication:Revista de Investigaciones Veterinarias del Peru (RIVEP)
Date:Jan 1, 2015
Words:2976
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