Printer Friendly

Parasitos gastrointestinales de aves silvestres en un ecosistema ribereno urbano tropical en Heredia, Costa Rica.

Gastrointestinal parasites of wild birds in a tropical riverine urban ecosystem in Heredia, Costa Rica.

En los ecosistemas urbanos, los rios son uno de los elementos articuladores en el desarrollo de las ciudades cumpliendo una funcion ecologica muy importante, actuando como corredores biologicos interurbanos donde la vida silvestre se traslada y refugia. Actualmente, estos ecosistemas son poco preservados, ya que el ser humano se establece mas exitosamente que otras especies, aumentando la fragmentacion del paisaje natural (Barrientos & Monge-Najera, 2010; Monge-Najera, 2013).

La contaminacion y el inadecuado manejo de los residuos solidos que a diario se produce en las zonas urbanas, es una posible consecuencia de la proliferacion de agentes infecciosos, tanto en seres humanos como en la fauna silvestre (Azpiri, Maldonado, & Gonzalez 2000). Pese a la contaminacion existente, las aves son uno de los grupos taxonomicos que logra obtener beneficios en las zonas de proteccion de los rios urbanos, ya que es donde realizan la mayor parte de sus actividades, tales como: forrajeo, reproduccion, zonas de paso, entre otras. Sin embargo, los altos niveles de contaminacion de algunos rios urbanos las exponen a adquirir enfermedades que podrian ocasionarles la muerte (Friend & Franson, 1999; Azpiri et al. 2000; Freitas, Oliveira, Cavalcanti, Leite, Magalhaes, Oliveira, & Evencio-Sobrinho, 2002; Tomas-Cabedo, Merino, Moreno, Morales, & Martinez-De La Puente, 2007; Papazahariadau, Diakou, Papadopoulos, Georgopoulou, Komnenou, & Antoniadou-Sotiriadou, 2008).

Muchas enfermedades comunes en aves son ocasionadas por parasitos, viendose favorecidas por fuentes de agua contaminada, como los rios. Estos representan medios de transmision de parasitos entre las aves y el ser humano o viceversa, a traves de la zoonosis (Friend & Franson, 1999; Freitas et al. 2002; Papazahariadau et al. 2008).

Entre los endoparasitos mas comunes de las aves se encuentran los nematodos (gusanos redondos), cestodos (tenias), trematodos (duelas), acantocefalos (gusanos tornillo) y protozoos (coccidios, entre otros) (Loot, Park, Lek, & Brosse, 2006). La mayoria de los nematodos y protozoarios tienen un ciclo de vida directo, mientras que los cestodos tienen ciclo de vida indirecto con la participacion de huespedes intermediarios (Freitas et al. 2002).

En Suramerica se han realizado estudios parasitologicos en aves de cautiverio, como zoologicos o aviarios, permitiendo identificar patogenos especificos de familias de aves (Freitas et al. 2002; Hernandez, Larramend, & Szczypel, 2002; Hinojosa-Saenz, & Gonzalez-Acuna, 2005; Marin-Gomez & Benavides-Montano, 2007; Rojas, Larramendy, Sanchez, Gonzalez-Acuna, Lara, & Cicchino, 2009; Mena & Neyra, 2009; Garcia-Corredor, Sanchez-Parada, Pulido-Medellin, & Andrade-Becerra, 2013). En Colombia, fue reportado en aves de la familia Psittacidae, los parasitos Capillaria spp. y Ascaridia spp.; asi como protozoarios Isospora spp., los cuales produjeron perdida de peso, debilidad, anorexia, plumaje erizado y problemas en sus ciclos reproductivos (Burbano, Acosta, Montano, & Martinez, 2003).

En Costa Rica, la mayoria de los estudios sobre parasitos gastrointestinales (PGI) han sido realizados en aves silvestres de cautiverio (Campos, 1997; List & Solano, 2001; Arce, 2005; Sibaja, 2006; Jimenez 2016, com. pers.); pero existen escasos reportes de PGI en aves silvestres de zonas urbanas. En palomas y en aves paseriformes se ha reportado Ascaridia columbae, Raillietina echidnobothrida e Eimeria spp. (Jimenez, Wearing, Hernandez, Di Mare, Villareal, Cedeno, & Ramirez, 2002; Rodriguez-Ortiz, Garcia-Prieto, & Perez-Ponce de Leon, 2004), mientras que en aves de plantaciones de cafe se han reportado acantocefalos, Syngamus trachea e Isospora zorzai (Keller, Yabsley, Gibbs, McGraw, & Hernandez 2012; Hernandez, Peters, Weygandt, Jimenez, Villegas, O'Connor, Michael, Yabsley, Garcia, & Carroll, 2013); y en zanates de parques urbanos se reportaron acantocefalos, cestodos sin identificar e Isospora spp. (Picado & Castillo 2007). En un estudio reciente en aves paseriformes de la zona Sur del pais se reporto Acuaria spp., Capillaria spp., ascaridios y coccidios (Gonzalez, 2016).

Sin embargo, hasta la fecha ningun estudio parasitologico en aves ha sido realizado en rios urbanos de Costa Rica, por lo que surge la necesidad de realizar un primer diagnostico de los PGI presentes en las aves silvestres que habitan el ecosistema ribereno de la microcuenca urbana del rio Pirro (Heredia). Esta microcuenca presenta serios problemas ambientales, tales como contaminacion de las aguas superficiales, impermeabilizacion de los suelos, desbordamiento del cauce y perdida de la cobertura boscosa, lo cual reduce la disponibilidad de recursos para las aves (Romero, Piedra, Villalobos, Marin, & Nunez 2011; Alvarado, Bermudez, Romero, & Piedra, 2014).

MATERIALES Y METODOS

Area de estudio: El rio Pirro se ubica en la provincia de Heredia, Costa Rica y es un tributario intermitente del rio Bermudez, afluente de la subcuenca del rio Virilla, dentro de la cuenca del rio Grande de Tarcoles. Tiene una extension de 7.36 [km.sup.2] con una longitud total de 9.7 km, se encuentra a 1 050 y 1 420 msnm, con temperaturas que oscilan entre los 15 y 25[grados]C. La microcuenca del rio Pirro esta conformada por un 73 % de area urbana, 5.6 % vegetacion riberena y 16.3 % de cultivos de cafe, con tendencia a crecer en el area urbana (Romero et al. 2011; Alvarado et al. 2014).

Se seleccionaron cuatro sitios de estudio desde la parte alta del rio Pirro hasta la parte media (Fig. 1), ubicados en dos cantones (San Rafael y Heredia) y tres distritos (Los Angeles, Santiago y Heredia).

En la parte media de la microcuenca del rio Pirro se seleccionaron tres sitios de estudio, el primero se ubico en Guayabal, especificamente en los jardines de la Iglesia Centro Cristiano de Heredia (09[grados]59'34.3" N, 84[grados]06'49.1" W), a una altitud de 1 140 msnm. El segundo en la Universidad Nacional, dentro del jardin universitario del antiguo Centro de Documentacion en Vida Silvestre (09[grados]59'54.9" N, 84[grados]06'34.1" W) a una elevacion de 1174msnm. El tercer sitio en el canton de Heredia, distrito Santiago, en una plantacion privada de cafe (10[grados]00'21.3" N, 84[grados]06'16.3" W) a una elevacion de 1 171 msnm. Finalmente, en la parte alta de la microcuenca, se ubico el cuarto sitio, tambien en una plantacion privada de cafe (10[grados]01'56.6" N, 84[grados]05'32.8" W) a una altura de 1 450 msnm.

Captura de aves: Se realizo durante la epoca seca (febrero-abril) y lluviosa (agostosetiembre) del 2011. Se utilizaron seis redes de niebla en cada sitio, con dimensiones estandar, y un diseno experimental basado en la metodologia para uso de redes descrita por Ralph et al. (1996), modificandola para zonas urbanas en cuanto al tiempo de revision de redes (de 10 a 15 minutos) y horas de apertura durante la manana: 6:30-11:30 y por la tarde: 13:3016:30. Una vez capturadas las aves se colocaron en bolsas de tela hasta su posterior evaluacion.

Parametros de salud en las aves: Una vez capturada el ave se procedio a hacer una descripcion de algunos parametros de salud como el: Examen Objetivo General (EOG) y la presencia de PGI.

El EOG consistio en revisar la totalidad del cuerpo del ave, mediante el tacto o palpacion de los organos y extremidades superiores (alas) e inferiores (patas) (Brejov, 2014). Se utilizo una escala de evaluacion entre uno a tres, donde uno fue bueno, dos fue regular y tres fue malo. Las partes evaluadas del cuerpo del ave fueron: ojos y cavidad oral (hidratado o deshidratado de acuerdo al estado de las mucosas), quilla (mediante la palpacion se logro aproximar indicios de desnutricion), region abdominal (mediante palpacion se percibieron protuberancias anormales), patas (presencia/ausencia de deformaciones o falta de miembros), cloaca (presencia/ausencia de restos de heces para identificar indicios de cuadros diarreicos) y alas (problemas mecanicos). Tambien se realizaron algunas mediciones biometricas como: desgaste del plumaje (se utilizo una escala de cero a tres (donde cero representa ningun desgaste, uno desgaste leve, dos desgaste moderado y tres desgaste grave), edad y sexo (cuando era posible identificarlos), medida del ala y peso.

La presencia de PGI fue evaluada a partir de la recolecta de heces producto de la defecacion espontanea cuando estuvieron dentro de la bolsa de tela, la cual fue lavada en cada muestreo para evitar la contaminacion. Las heces se recolectaron directamente con un hisopo de madera, se colocaron en viales eppendorf con 0.5 ml de solucion salina, conservadas a 4[grados]C en una hielera. Posteriormente se trasladaron al Laboratorio de Parasitologia de la Escuela de Medicina Veterinaria de la Universidad Nacional para su posterior analisis. Las muestras fueron procesadas por medio de dos tecnicas: directo salina-lugol, para detectar protozoarios como Giardia duodenalis; y la tecnica de Sheather con solucion hipersaturada de azucar para detectar ooquistes de coccidios y huevos de nematodos. La identificacion se realizo a nivel de grupo o genero de acuerdo a lo descrito por Sloss, Kemp y Zajac (1994) y Foreyt (2001).

Todas las aves capturadas se anillaron, y en el caso de las recapturas en muestreos diferentes, se evaluaron nuevamente los parametros de salud.

El porcentaje de infeccion por PGI se calculo con la siguiente formula: PI = [N.sup.+] / [N.sup.T] *100, donde PI= porcentaje de infeccion, [N.sup.+] = numero de pruebas positivas de PGI, [N.sup.T] = numero de individuos por especie.

La relacion entre el EOG de las aves y el porcentaje de infeccion por PGI, se realizo mediante el modelo de regresion lineal general (General Lineal Model), con la ecuacion glm (Porcentaje infeccion ~ Cavidadoral + Quilla + Patas + Alas + Plumaje, family=gaussian(identity), data=datos) y una funcion gausiana. Para la eleccion del mejor modelo se utilizo el Criterio de Informacion de Akaike (Information Criterion), permitiendo utilizar la maxima verosimilitud y el mejor ajuste de los datos (Posada y Rosero 2007), mediante el programa estadistico R Comander (2008).

Parametros fisicos y bacteriologicos del agua: Se realizo un estudio descriptivo en cuanto a la calidad del agua superficial del rio, tomando variables fisicoquimicas del agua como: Oxigeno disuelto (mg/l), porcentaje de saturacion de oxigeno (%), temperatura (C[grados]) y pH, realizandolo una vez en dos epocas del ano (lluviosa y seca), con un multiparametro Thermo Scientific Orion 5 Star.

Para estimar la carga bacteriologica, se tomo una unica muestra de agua en epoca seca y otra en lluviosa, con recolectores esteriles de 100 ml rotulados previamente. Las muestras se mantuvieron en una hielera a 10[grados]C aproximadamente y se trasladaron al laboratorio de bacteriologia de la Escuela de Medicina Veterinaria de la Universidad Nacional para su procesamiento. A estas muestras se les realizo el analisis microbiologico de coliformes fecales y Escherichia coli siguiendo el protocolo de laboratorio de Clesceri, Greenberg y Trussell (1989).

Para el analisis de los datos generados por el laboratorio de bacteriologia, se utilizo un indice de Calidad de Agua (Oram 2013), dado por la Fundacion Sanitaria Nacional (NSF, National Sanitation Foundation), en Dallas, Estados Unidos de Norteamerica, el cual clasifica la calidad, asi: 90-100 excelente, 70-90 buena, 50-70 media, 25-50 mala y 0-25 muy mala.

Las mediciones de la calidad del agua realizadas se reportan de forma descriptiva para visualizar el nivel de contaminacion de los sitios de estudio, y ademas son puntuales, lo que significa que dependieron de las condiciones del agua en el momento de la toma.

RESULTADOS

Parametros de salud de aves: Se evaluaron 158 individuos correspondientes a 30 especies de aves capturadas en el rio Pirro (Cuadro 1). El 52.5 % (83 individuos) de las aves capturadas mostro un EOG bueno, mientras que un 42.4 % (67 individuos) y un 5.0 % (8 individuos) fue regular y malo respetivamente. Los principales signos clinicos observados en las tres categorias del EOG fueron: bajo peso, deshidratacion y diarrea; sin embargo, en una de las especies de aves (Turdus grayi) se observaron malformaciones, especificamente en la region del pico y patas, asi como mutilaciones o protuberancias en los corvejones y falanges.

El 25.9 % (41/158) de las aves capturadas fueron positivas a PGI, representando un 50 % (15/30) de las especies analizadas. El total de las muestras positivas a PGI correspondieron a parasitos no zoonoticos. Se identificaron tres grupos de estos: protozoarios, nematodos y cestodos. Los porcentajes de infeccion mas altos estuvieron representados por los coccidios, con 97.6 % (40/41) (sin esporular/esporulados). Dentro del grupo de los coccidios un 14.6 % (6/41) y un 2.4 % (1/41) fue positivo a Isospora spp. e Eimeria spp., respectivamente.

Strongylida, Capillaria spp, y Choanotaenia spp., para el grupo de los nematodos y cestodos respectivamente, cada uno presento un porcentaje de infeccion 2.4 % de (Apendice digital 3). Las infecciones simples (98.7%) fueron las mas frecuentes, representadas por los coccidios (27 individuos) o por Isospora spp. (4 individuos); mientras que la infeccion mixta se presento en una unica especie de ave (T grayi), donde se diagnosticaron los 4 tipos de PGI encontrados en este estudio (Cuadro 2).

Finalmente, segun el modelo de regresion lineal (General Lineal Model), se logro demostrar que la cavidad oral (P= 0.00115) y las alas (P= 0.00386) fueron las variables del EOG que se asociaron significativamente con el porcentaje de infeccion de PGI en las aves analizadas, mientras que las variables: quilla (P= 0.10416), patas (P= 0.25482) y plumaje (P= 0.30791) no resultaron estadisticamente significativas.

Parametros fisicos y bacteriologicos del agua: En los cuatro sitios de estudio, se encontraron, tanto para coliformes fecales como para E. coli, mas de 1 600 NMP (Numero mas Probable) de bacterias por cada 100 ml de agua. De acuerdo con la clasificacion de la NSF, la calidad del agua del rio Pirro en la epoca seca, fue mala (entre 25 y 50) en los cuatro sitios de estudio; mientras que en la epoca lluviosa tres de los sitos: Universidad Nacional, Santiago y San Rafael, tambien lo fueron, sin embargo, la calidad del agua en Guayabal fue muy mala.

Dentro de las variables fisicoquimicas medidas en el agua se observo una fluctuacion importante en el oxigeno disuelto (0.6 y 4.59 mg/l), asi como variaciones en el indice de calidad del agua entre las epocas climatologicas (Fig. 2).

DISCUSION

En Costa Rica, este es el primer estudio que describe el EOG y la presencia de PGI en aves silvestres en un ecosistema ribereno urbano; aunque existe un estudio que valoro la condicion corporal de aves silvestres como parametro de salud en un agroecosistema rural (Hernandez et al 2013).

El EOG determinado para las aves capturadas en el rio Pirro, indico que mas del 50 % presento un buen estado fisico de salud. Las aves que presentaron un estado regular y malo de EOG, mostraron signos clinicos como bajo peso corporal, deshidratacion y diarrea; siendo aspectos que podrian estar relacionados con la presencia de agentes infecciosos (parasitos, virus y bacterias) como ha sido reportado en aves de vida libre (Samour, 2016).

Los porcentajes de infeccion por PGI en las especies de aves analizadas, fluctuaron de 14.2 a 100 % (Apendice digital 3), con valores similares o menores (< 13 %) a los reportados en otros estudios (Hernandez et al. 2013; Carrera, 2016).

Los coccidios fueron los PGI con mayor porcentaje de infeccion (97.6 %), como se ha detectado en aves de vida libre en Iran, Brasil, Estados Unidos, Mexico y Costa Rica (Jimenez et al. 2002; Martinez-Guerrero, Pereda-Solis, Rosales-Alferez, & Herrera-Casio, 2010; Hernandez et al. 2013; Badparva, Ezatpour, Azami, & Badparva, 2015; Gomes-DosSantos, Oliveira, Barbosa-DeMoura, & DeSouza-Correia, 2015; Carrera, 2016; Gonzalez, 2016); sin embargo, los porcentajes de infeccion varian entre estudios, debido a factores tales como: el diseno del muestreo, especies de aves, dieta y tipo habitat, entre otros (Zinke, Schnebel, Dierschke, & Ryll, 2004; Hernandez et al. 2013; Badparva et al. 2015; Leung & Koprivnikar, 2016).

Es importante mencionar, que a pesar de que las muestras de heces no fueron sometidas a esporulacion con Dicromato de potasio al 2 % (Sloss, Kemp, & Zajac, 1994; Foreyt, 2001), algunos coccidios se detectaron esporulados cuando las heces fueron procesadas por la tecnica Sheather. Los coccidios identificados en este estudio fueron Isospora spp. e Eimeria spp. (Apendice digital 3). El primero estuvo presente en cinco especies de aves, mientras que el segundo se presento solo en una especie de ave (T. grayi); teniendo el primero un rango amplio de hospedadores respecto al segundo (Samour, 2016). En Costa Rica se ha reportado Isospora spp. e I. zorzai en aves de las familias Icteridae y Turdidae, respectivamente (Picado & Castillo, 2007; Keller et al. 2012).

Los coccidios tienen un ciclo de vida directo y la resistencia que adquieren en el ambiente favorece su presencia como una posible una fuente de infeccion para las aves a traves del alimento o agua contaminada (Friend & Franson, 1999; Atkinson, Thomas, & Hunter; 2008). En la literatura hay un gran numero de especies de coccidios en aves de vida libre que han sido reportadas como patogenas, pero usualmente no son de importancia clinica; contrario a lo que sucede en aves de cautiverio, donde con frecuencia se presentan sintomas como: perdida de peso, diarrea, plumaje erizado y problemas en ciclos reproductivos (Friend & Franson, 1999; Burbano et al 2003; Gill & Paperna, 2008; Samour, 2016).

Por otra parte, los nematodos del grupo Strongylida y Capillaria spp. se detectaron en porcentajes bajos de infeccion (2.4%) y en una unica especie de ave de la familia Turdidae; contrario a otros estudios, donde los porcentajes de infeccion fueron mayores (6 % y 56.1 %) al valor encontrado (Schoener, 2010; Gonzalez, 2016). Capillaria spp. es un parasito frecuentemente encontrado en aves, la mayoria de las especies tienen un ciclo de vida directo y parasitan principalmente aves de aviarios y de compania, como canarios, palomas, gallinaceas y guacamayos (Friend & Franson, 1999). En Costa Rica ha sido identificada C. obsigenata en palomas silvestres (Rodriguez-Ortiz et al. 2004).

El cestodo Choanotaenia spp. (2.4 %) se ha identificado en aves paseriformes (gorriones y yiguirros) de Nigeria y Estados Unidos (Edosomwan & Ogbonnia, 2014; Carrera, 2016), similar a lo encontrado en este estudio. En Costa Rica C. infundibulum ha sido reportado en gallos domesticos (Rodriguez-Ortiz et al. 2004). Este parasito tiene un ciclo de vida indirecto con hospedadores intermediarios como: moscas, escarabajos, termitas y saltamontes (Edosomwan & Ogbonnia, 2014; Carrera, 2016), que son presas usuales de los yiguirros (Stiles & Skutch, 2003). La utilizacion de fuentes de alimentacion con artropodos e insectos podrian representar una importante fuente de contaminacion con Choanotaenia spp., para las aves infectadas con este parasito.

A pesar de que se detectaron cestodos sin identificar, estos podrian estar representados por Raillietina, Tetrameres, Hymenolepis Aploparapsis y Anomotaenia, como se ha identificado en aves Paseriformes, Apodiformes y Psittaciformes (Rodriguez-Ortiz et al. 2004; Edosomwan & Ogbonnia, 2014; Gomes-DosSantos et al. 2015; Carrera, 2016).

En este estudio las infecciones simples predominaron sobre las multiples, como ha sido reportado en aves Paseriformes, Pisciformes, Psittaciformes y Stringiformes de Costa Rica (Sibaja, 2006; Gonzalez, 2016), lo cual indica que las aves han estado expuestas a fuentes de infeccion limitada, favoreciendose las infecciones con parasitos de ciclos directos (Sibaja, 2006). Sin embargo, cabe mencionar que las infecciones mixtas con PGI en T. grayi se presentaron con parasitos de ciclos de vida directos e indirectos, posiblemente por los habitos alimenticios generalistas de esta especie (Stiles & Skutch, 2003).

Los PGI en las aves silvestres son bioindicadores de salud del ecosistema, esto debido a la relacion que existe entre la presencia de parasitos, el estado fisico de las aves y la calidad de su habitat (Sures, 2001; Costa, Coelho, Bueno, Ferreira, & Freire, 2010). La cavidad oral y el estado de las alas fueron las variables que presentaron significancia estadistica en relacion a las infecciones con PGI. Muchas de las aves en su cavidad oral, evidenciaron salivacion viscosa, lo que podria indicar un cierto grado de deshidratacion, el cual es un signo que algunos nematodos pueden ocasionar en sus hospedadores (Holand, Jensen, Tufto, Saether, & Ringsby, 2013). En el caso del estado de las alas o plumaje de las aves, se ha demostrado que es uno de los mayores indicadores cualitativos de buena salud (Bitton, Dawson, & Ochs, 2008; Marichal-Arbona, & Avila, 2014). La estructura y composicion de la pluma puede verse afectada al existir una mala alimentacion y presencia de endoparasitos (Bitton, Dawson, & Ochs, 2008).

Finalmente, la calidad del agua del rio Pirro no fue apta para consumo humano por la contaminacion actual y la presencia de coliformes fecales. A pesar de que en este estudio no se encontraron parasitos zoonoticos en las aves analizadas, en un estudio realizado en la microcuenca urbana del rio Torres (San Jose, Costa Rica), se diagnosticaron en las aves, los parasitos zoonoticos Giardia duodenalis y Cryptosporidium parvum. Tanto la microcuenca del Pirro como en la del Torres se presentan problemas con el manejo de las aguas residuales, invasion al cauce del rio y perdida de cobertura (Perez-Gomez, com. pers). La mala calidad del agua superficial del rio, provoca que este recurso disponible para las aves no sea el mas apto, ya que utilizan aguas contaminadas con heces humanas (Friend & Franson, 1999); y a la vez estas aves eventualmente podrian ser transmisores de parasitos con potencial zoonotico.

Los ecosistemas riberenos urbanos que con frecuencia mantienen un alto contenido de materia fecal, podrian estar exentos de esto si se da un adecuado manejo de las aguas residuales, lo que permitiria que los rios urbanos funcionen como corredores biologicos interurbanos aprovechables por aves residentes y migratorias como espacios para refugiarse y alimentarse (Perez-Gomez, Gastezzi-Arias, & Vega-Quesada, 2016).

AGRADECIMIENTOS

Agradecemos a todos los que colaboraron en el trabajo de campo, especialmente a Sergio Quesada, Carola Scholz, Roberto Vargas, Nestor Quesada y Monica Gonzalez. Un agradecimiento especial a Federico Herrera por su colaboracion en los procesos finales del escrito. Un profundo agradecimiento a Oscar Ramirez por su disposicion y apoyo tecnico. Al proyecto de Rehabilitacion de la microcuenca del rio Pirro de la Universidad Nacional de Costa Rica. Finalmente a agradecemos a Zaidett Barrientos y Julian Monge por sus valiosos consejos al manuscrito.

REFERENCIAS

Alvarado, V., Bermudez, T., Romero, M., & Piedra, L. (2014). Plantas nativas para el control de la erosion en taludes de rios urbanos. Spanish Journal of Soil Science, 4(1), 99-111.

Arce, E. R. (2005). Uso de protocolos veterinarios en el proceso de reintroduccion de la lapa roja (Ara macao) en Costa Rica (Tesis de Licenciatura). Universidad Nacional, Heredia, Costa Rica.

Atkinson, C. T., Thomas, N. J., & Hunter, D. B. (Eds.). (2008). Parasitic disseases of wild birds. Iowa, United States of America: Wiley-Blackwell.

Azpiri, G., Maldonado, F., & Gonzalez, G. (2000). La importancia del estudio de enfermedades en la conservacion de la fauna silvestre. Veterinaria Mexico, 31(3), 223-230.

Badparva, E., Ezatpour, B., Azami, M., & Badparva, M. (2015). First report of birds infection by intestinal parasites in Khorramabad, West Iran. Parasitic Diseases, 39(4), 720-724.

Barrientos, Z. & Monge-Najera, J. (2010). Restauracion ecologica en la meseta central de Costa Rica. Biocenosis, 23, 20-25.

Bitton, P. P, Dawson, R. D., & Ochs, C. L. (2008). Plumage characteristics, reproductive investment and assortative mating in tree swallows Tachycineta bicolor. Behavioral Ecology and Sociobiology, 52(10), 1543-1550.

Brejov, G. D. (2014). Semiologia Veterinaria Medicina 1. Buenos Aires, Argentina: Facultad de Veterinaria de la Universidad de Buenos Aires (FVET-UBA).

Burbano, P S., Acosta, D. O., Montano, J. B., & Martinez, K. (2003). Parasitos gastrointestinales en las aves de la familia Psittacidae en la Fundacion Zoologica de Cali (Cali, Valle del Cauca, Colombia). Medicina Veterinaria, 20(6), 67-72.

Clesceri, L. S., Greenberg, A. E., & Trussell, R. R. (1989). Standard methods for the examination of water and wastewater. Washington, United States of America: American Public Health Association.

Campos, R. F. V. (1997). Estudio coprologico de parasitos en aves de la familia Psittacidae en el centro oficial de rescate de vida silvestre Jardin Gaia (Tesis de Licenciatura). Universidad Nacional, Heredia, Costa Rica.

Carrera, P. D. (2016). Gastrointestinal parasites in captive and free-ranging birds and their possible crosstransmission at the Bristol Zoo Gardens (Tesis de Maestria). University of Bristol, England.

Costa, I. A., Coelho, C. D., Bueno, C., Ferreira, I., & Freire, E. (2010). Ocorroencia de parasitos gastrintestinais em aves silvestres no municipio de Seropedica, Rio de Janeiro, Brasil. Ciencia Animal Brasileira, 11, 914-922.

Edosomwan, E. U., & Ogbonnia, C. F. (2014). A survey of helminth parasites of wild birds in the university of Benin, Benin-city, Nigeria. African Journals Online, 55(1,2), 462-464.

Foreyt, W. J. (2001). Veterinary Parasitology reference manual. Iowa, United States of America: State University Press.

Freitas, M. F. L., Oliveira, J. B., Cavalcanti, M. D. B., Leite, A. S., Magalhaes, V. S., Oliveira, R. A., & Evencio-Sobrinho, A. (2002). Parasitos gastrointestinales de aves silvestres en cautiverio en el estado de Pernambuco, Brasil. Parasitologia Latinoamericana, 57(1-2), 50-54.

Friend, M. & Franson, C. (1999). Field manual of wildlife diseases: general field procedures and diseases of birds. Washington, United States of America: U. S. Geological Survey.

Gill, H. & Paperna, I. (2008). Proliferative visceral Isospora (atoxoplasmosis) with morbid impact on the Israeli sparrow Passer domesticus (biblicus Hartert, 1904). Parasitology Research, 103(3), 493-499.

Gomes-DosSantos, E., Oliveira, J. B., Barbosa-DeMoura, G. J., & DeSouza-Correia, J. M. (2015). Helmintos intestinales de Amazona amazonica (Psittaciformes: Psittacidae) de vida libre en la region noreste de Brasil. Mexicana de Biodiversidad, 86, 823-825.

Gonzalez-Acuna, D., Lara, J., & Cicchino, A. (2009). Nuevos registros de piojos (Insecta: Phthiraptera) en aves domesticas y ornamentales en Chile. Archivos de Medicina Veterinaria, 41(2), 181-184.

Gonzalez, M. (2016). Presencia de parasitos en aves silvestres (orden Passeriformes) de vida libre de la zona sur de Costa Rica (Tesis de Licenciatura). Universidad Nacional, Heredia, Costa Rica.

Hernandez, M., Larramend, M., & Szczypel, B. (2002). Cestodos mas comunes de la gallina domestica en Cuba. Cubana de Ciencia Avicola, 26, 145-149.

Hernandez, S. M., Peters, V. E., Weygandt, P. L., Jimenez, C., Villegas, P., O'Connor, B., Yabsley, M. J., Garcia, M., Riblet, S. M., & Carroll, C. R. (2013). Do shade-grown coffee plantations pose a disease risk for wild birds? Ecohealth, 10(2), 145-158. Doi: 10.1007/ s10393-013-0837-3

Hinojosa-Saez, A. & Gonzalez-Acuna, D. (2005). Estado actual del conocimiento de helmintos en aves silvestres de Chile. Gayana, 69(2), 241-253.

Holand, H., Jensen, H., Tufto, J., Saether, B. E., & Ringsby, T. H. (2013). Temporal and spatial variation in prevalence of the parasite Syngamus trachea in a metapopulation of house sparrows (Passer domesticus). Parasitology, 140(10), 1275-1286.

Jimenez, A., Wearing, J., Hernandez, J., Di Mare, M., Villareal, J., Cedeno, Y., & Ramirez, O. (2002). Parasitos en palomas silvestres: Collareja & Alablanca (I parte). Boletin de Parasitologia (Costa Rica), 3(2), 1.

Keller, S. P., Yabsley, M. J., Gibbs, S. E. J., McGraw, S. N., & Hernandez, S. M. (2012). A new Isospora species of passerines in the family Turdidae from Costa Rica. Parasitology, 98(1), 167-169. Doi: 10.1645/ GE-2721.1

Leung, T. L. F. & Koprivnikar, J. (2016). Nematode parasite diversity in birds: the role of host ecology, life history and migration. Animal Ecology, 85(6), 14711480. Doi:10.1111/1365-2656.12581

List, M. C. S. & Solano, O. E. G. (2001). Practica dirigida en el manejo veterinario de primates no humanos en cautiverio (Tesis de Licenciatura). Universidad Nacional, Heredia, Costa Rica.

Loot, G., Park, Y. S., Lek, S., & Brosse, S. (2006). Encounter rate between local populations shapes host selection in complex parasite life cycle. Biological Journal of the Linnean Society, 89(1), 99-106.

Marin-Gomez, S. Y. & Benavides-Montano, J. A. (2007). Parasitos en aves domesticas (Gallus domesticus) en el noroccidente de Colombia. Veterinaria y Zootecnia, 1(2), 43-51.

Marichal-Arbona, E. & Denis-Avila, D. (2014). Variaciones sexuales y eterias de la coloracion del plumaje de Erythrura gouldiae (Passeriformes: Estrildidae) en cautiverio. Cubana de Ciencias Biologicas, 3(1), 68-80.

Martinez-Guerrero, J. H., Pereda-Solis, M. E., Rosales-Alferez, F., & Herrera-Casio, H. (2010). Parasitos gastrointestinales del guajolote silvestre de Gould (Meleagris gallopavo mexicana): abundancia, distribucion, prevalencia y diversidad. Agrociencia, 44(5), 541-547.

Monge-Najera, J. (2013). Potencia de las capitales provinciales de Costa Rica para albergar corredores biologicos urbanos. Ambientico, 232-233, 75-80.

Oram, B. (2013). Online Calculator for Determing a Water Quality Index. Dallas, United States of America: National Sanitation Foundation (NSF). Recuperado de http://www.water-research.net/ index.php/water-treatment/water-monitoring/ monitoring-the-quality-of-surfacewaters

Papazahariadau, M., Diakou, A., Papadopoulos, E., Georgopoulou, I., Komnenou, A., & Antoniadou-Sotiriadou, K. (2008). Parasites of the digestive tract in free-ranging birds in Greece. Natural History, 42(5-8), 381-398.

Perez-Gomez, G., Gastezzi-Arias, P., & Vega-Quesada, A. (2016). Avifauna poco frecuente en la microcuenca del rio Torres, San Jose, Costa Rica. Celedonia, 20(2), 20-27.

Picado, P. & Castillo, M. (2007). Determinacion de Salmonella spp. y endoparasitos en zanates (Quiscalus mexicanus) del parque de Canas, Guanacaste. Costarricense de Salud Publica, 16(31), 1400-1429.

Posada, S. L & Rosero, R. (2007). Comparacion de modelos matematicos: una aplicacion en la evaluacion de alimentos para animales. Colombiana de Ciencias Pecuarias, 20, 141-148.

R Development Core Team. (2008). R: A language and environment for statistical computing. Vienna, Austria: R Foundation for Statistical Computing.

Ralph, C. J., Geupel, R., Pyle, P., Martin, T. E., DeSante, D. F., & Mila, B. (1996). Manual de metodos de campo para el monitoreo de aves terrestres. California, United States of America: Department of Agriculture.

Rodriguez-Ortiz, B., Garcia-Prieto, L., & Perez-Ponce de Leon, G. (2004). Checklist of the helminth parasites of vertebrates in Costa Rica. Biologia Tropical, 52(2), 313-354.

Rojas, P. Y., Larramendy, R., Sanchez, I. Y., Mena, R. R., & Neyra, R. D. (2009). Presencia de Phylophthalmus sp

(Trematoda: Philophthalmidae) en gallinas criadas en traspatio. Salud Animal, 31(3), 180-182.

Romero, M., Piedra, L., Villalobos, R., Marin, R., & Nunez, F. (2011). Evaluacion ecologica rapida de un ecosistema urbano: El caso de la microcuenca del rio Pirro, Heredia, Costa Rica. Geografica de America Central, 47, 41-70.

Schoener, E. R. (2010). Gastrointestinal parasites in endemic, native, and introduced New Zealand passerines with a special focus on Coccidia (Tesis de Maestria). Massey University, Palmerston, New Zealand.

Sibaja, K. D. (2006). Identificacion de los parasitos gastrointestinales y ectoparasitos de animales silvestres en cautiverio en Costa Rica (Tesis de Licenciatura). Universidad Nacional, Heredia, Costa Rica.

Sloss, M. W., Kemp, R. L., & Zajac, A. M. (1994). Veterinary Clinical Parasitology. Iowa, United States of America: State College Press.

Stiles, G. & Skutch, A. F. (2003). Guia de Aves de Costa Rica. Heredia, Costa Rica: Instituto Nacional de Biodiversidad.

Sures, B. (2001). The use of fish as bioindicators of heavy metals in aquatic ecosystems: a review. Aquatic Ecology, 35, 245-255.

Tomas-Cabedo, G., Merino, S., Moreno, J., Morales, J., & Martinez-De La Puente, J. (2007). Impact of blood parasites on immunoglobulin level and parental effort: a medication field experiment on a wild passerine. Functional Ecology, 21(1), 125-133.

Zinke, A., Schnebel, B., Dierschke, V., & Ryll, M. (2004). Prevalence and intensity of excretion of coccidial oocysts in migrating passerines on Helgoland. Ornithology, 145(1), 74-78.

Gabriela Perez-Gomez (1), Ana Eugenia Jimenez-Rocha (1) & Tania Bermudez-Rojas (1)

(1.) Universidad Nacional, Heredia, Costa Rica. Apdo 86-3000. gabytta1985@gmail.com; ana.jimenez.rocha@una.cr; tania.bermudez.rojas@una.cr

Recibido 23-X-2017. Corregido 12-III-2018. Aceptado 12-IV-2018.

Leyenda: Fig. 1. Ubicacion de los sitios de estudio: Guayabal (G1), Universidad Nacional (U2), Santiago (S3) y San Rafael (SR4) del rio Pirro, Heredia, Costa Rica.

Leyenda: Fig. 2. Indice de Calidad de Agua y D.E (desviacion estandar), en los cuatro sitios de estudio durante el ano 2011, a lo largo de la microcuenca urbana del rio Pirro, Heredia. Rangos del Indice de Calidad de Agua: Excelente (90-100), Buena (70-90), Media (50-70), Mala (25-50), Muy Mala (0-25).
CUADRO 1
Especies de aves capturadas en el rio Pirro, Heredia, 2011

Familia                   Especie                Nombre en ingles

Columbidae       Columbina inca              Inca Dove
Columbidae       Leptotila verreauxi         White-tipped Dove
Columbidae       Zenaida asiatica            White-winged Dove
Momotidae        Momotus lessonii            Lesson's Motmot
Picidae          Melanerpes hoffmannii       Hoffmann's Woodpecker
Tyrannidae       Contopus sp                 --
Tyrannidae       Megarynchus pitangua        Boat-billed Flycatcher
Tyrannidae       Pitangus sulphuratus        Great Kiskadee
Vireonidae       Vi reo flavoviridis         Yellow-green Vireo
Vireonidae       Vireo philadelphicus        Philadelphia Vireo
Vireonidae       Vi reo olivaceus            Red-eyed Vireo
Troglodytidae    Troglodytes aedon           House Wren
Troglodytidae    Cantorchilus modestus       Cabanis's Wren
Turdidae         Turdus grayi                Clay-colored Thrush
Turdidae         Catharus aurantiirostris    Orange-billed
                                               Nightingale-Thrush
Turdidae         Catharus ustulatus          Swainson's Thrush
Passerellidae    Melozone cabanisi           Cabanis's Ground-Sparrow
Passerellidae    Melozone leucotis           White-eared Ground-
                                               Sparrow
Passerellidae    Zonotrichia capensis        Rufous-collared Sparrow
Passerellidae    Atlapetes albinucha         White-naped Brushfinch
Parulidae        Basileuterus ruffrons       Rufous-capped Warbler
Parulidae        Setophaga petechia          Yellow Warbler
Parulidae        Parkesia noveboracensis     Northern Waterthrush
Parulidae        Cardellina canadensis       Canada Warbler
Parulidae        Cardellina pusilla          Wilson's Warbler
Parulidae        Protonotaria citrea         Prothonotary Warbler
Parulidae        Oreothlypis peregrina       Tennessee Warbler
Cardinalidae     Piranga rubra               Summer Tanager
Thraupidae       Thraupis episcopus          Blue-gray Tanager
Thraupidae       Saltator coerulescens       Grayish Saltator

Familia              Nombre en espanol

Columbidae       Tortolita Colilarga
Columbidae       Paloma Coliblanca
Columbidae       Paloma Aliblanca
Momotidae        Pajaro Bobo, Bobo Azul
Picidae          Carpintero de Hoffmann
Tyrannidae       Pibi
Tyrannidae       Mosqueron Picudo
Tyrannidae       Bienteveo Grande
Vireonidae       Vireo Cabecigris
Vireonidae       Vireo Amarillento
Vireonidae       Vireo Ojirrojo
Troglodytidae    Soterrey Cucarachero
Troglodytidae    Soterrey Chinchirigui
Turdidae         Mirlo Pardo (Yiguirro)
Turdidae         Zorzal Piquianaranjado
Turdidae         Zorzal de Swainson
Passerellidae    Pinzon Cafetalero
Passerellidae    Pinzon Orejiblanco
Passerellidae    Chingolo (Comemaiz)
Passerellidae    Salton Gargantiamarilla
Parulidae        Reinita Cabecicastana
Parulidae        Reinita Amarilla
Parulidae        Reinita Acuatica Nortena
Parulidae        Reinita Pechirrayada
Parulidae        Reinita Gorrinegra
Parulidae        Reinita Cabecidorada
Parulidae        Reinita Verdilla
Cardinalidae     Tangara Veranera
Thraupidae       Tangara Azuleja
Thraupidae       Saltator Grisaceo

CUADRO 2
EOG, porcentaje y tipo de infeccion por PGI, en aves del rio Pirro,
Heredia, 2011

Especie                    EOG (%) (1)    PI ([n.sup.+]/
                                          [n.sup.1])] (2)

Columbina inca                 0.4           50 (1/2)
Momotus lessonii               1.1          14. 2 (1/7)
Melanerpes hoffmannii          1.1           50 (1/2)
Troglodytes aedon              1.1           25 (1/4)
Turdus grayi                   1.1          27.4(17/62)
Vireo flavoviridis             0.9           33 (1/3)
Vireo philadelphicus           0.9           33 (1/3)
Basileuterus ruflfrons         0.8           80 (4/5)
Setophaga petechia             1.0           33 (1/3)
Parkesia noveboracensis        0.9           50 (1/2)
Cardellina canadensis          0.9           50 (1/2)
Cardellina pusilla             0.9           100 (1/1)
Thraupis episcopus             1.1           33 (1/3)
Saltator coerulescens          1.4           100 (1/1)
Melozone cabanisi              1.1           33 (2/6)
Melozone leucotis              1.1           18 (2/11)
Zonotrichia capensis           1.0          17.6 (3/17)

Especie                    Infeccion       Infeccion Mixta
                             Simple

Columbina inca                 Co                --
Momotus lessonii               Co                --
Melanerpes hoffmannii          Co                --
Troglodytes aedon              Co                --
Turdus grayi                   --       I, E, Ch, Ca, Ce, St
Vireo flavoviridis             Co                --
Vireo philadelphicus           Co                --
Basileuterus ruflfrons         I                 --
Setophaga petechia             Co                --
Parkesia noveboracensis        Co                --
Cardellina canadensis          I                 --
Cardellina pusilla             I                 --
Thraupis episcopus             I                 --
Saltator coerulescens          Co                --
Melozone cabanisi              Co                --
Melozone leucotis              Co                --
Zonotrichia capensis           Co                --

(1) EOG (%) = Examen Objetivo General (%), Escala utilizada = 0
(Nulo), 0-1 (Bueno), 1.1-1.4 (Regular), 1.5-2 (Malo).

(2) PI = Porcentaje de infeccion por PGI (muestras positivas/total de
muestras).

I = (Isospora spp.), E = (Eimeria spp.), Ch (Choanotaenia spp.), Ca
(Capillaria spp.), Co (Coccidios sin identificar), Ce (cestodos sin
identificar), St (Strongylida).
COPYRIGHT 2018 Universidad de Costa Rica
No portion of this article can be reproduced without the express written permission from the copyright holder.
Copyright 2018 Gale, Cengage Learning. All rights reserved.

Article Details
Printer friendly Cite/link Email Feedback
Author:Perez-Gomez, Gabriela; Jimenez-Rocha, Ana Eugenia; Bermudez-Rojas, Tania
Publication:Revista de Biologia Tropical
Date:Jun 1, 2018
Words:6112
Previous Article:Densidad poblacional y estructura de talla del pepino de mar Holothuria (Halodeima) grisea (Aspidochirotida: Holothuriidae) en aguas someras del sur...
Next Article:Remanentes de bosque tropical como refugios de la diversidad de aves dentro de una matriz de desarrollo turistico en la Peninsula de Yucatan, Mexico.
Topics:

Terms of use | Privacy policy | Copyright © 2021 Farlex, Inc. | Feedback | For webmasters |