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Optimizacion del muestreo de invertebrados tropicales: un ejemplo con escarabajos coprofagos (Coleoptera: Scarabaeinae) en Venezuela.

Sampling optimization for tropical invertebrates: An example using dung beetles (Coleoptera: Scarabaeinae) in Venezuela.

Ante la crisis global de perdida de biodiversidad, una de las principales acciones de conservacion ha sido la identificacion de areas prioritarias para la proteccion de las caracteristicas naturales de los ecosistemas (Margules & Pressey 2000). Para ello es necesario disponer de datos sobre los patrones de distribucion y abundancia de especies que permitan detectar diferencias espaciales en la riqueza y diversidad de especies, y que consideren su grado de endemismo, representatividad y complementariedad (Colwell 2009).

Generar datos sobre distribucion y abundancia que sean utiles para la toma de decisiones en conservacion y manejo requiere del desarrollo de inventarios que apliquen protocolos de muestreo rigurosos, factibles, eficientes y sistematicos (Cardoso et al. 2009). Existen varios ejemplos de protocolos de observacion y deteccion de vertebrados e invertebrados en zonas templadas o subtropicales que han sido aplicados exitosamente en escalas geograficas amplias, como parte de programas de inventario y monitoreo (Ward & Lariviere 2004, Carr III & de Stoll 2005, Schieck & Stelfox 2006, BBS 2010, Watson 2010). Sin embargo, existen pocos ejemplos en regiones tropicales (Villarreal et al. 2004, Noriega & Fagua 2009, Ahumada et al. 2011) y particularmente para invertebrados, resulta dificil implementar protocolos de muestreo efectivos dada la gran variabilidad en la probabilidad de deteccion de los individuos (Fisher 1999, Walpole & Sheldon 1999, Ward & Lariviere 2004, Cardoso et al. 2008, Gardner et al. 2008, Radtke et al. 2010).

Usualmente, los inventarios de invertebrados se enfocan en un grupo taxonomico indicador y consisten en hacer muestreos localizados con uno o varios metodos de captura a lo largo de transectos ubicados en varios tipos de habitat dentro de una zona de interes reducida (Colwell & Coddington 1994). El objetivo de estos inventarios locales es obtener una estimacion de riqueza, abundancia o composicion en un determinado tipo de habitat, para luego ser comparados con los estimadores obtenidos en otro tipo de habitat (Larsen & Forsyth 2005). No obstante, si el objetivo del inventario es monitorear tendencias espaciales o temporales y discernir si los cambios locales se enmarcan dentro de tendencias, regionales o nacionales, se necesita cubrir una gama amplia de escalas geograficas. Para lograr esto se requiere de un diseno muestreal eficiente, que permita extender y estandarizar los muestreos locales y replicarlos adecuadamente en diferentes regiones con caracteristicas ambientales heterogeneas. Un diseno muestreal robusto permitira a su vez obtener estimadores confiables de riqueza, diversidad y composicion de especies (Buzas & Hayek 1996, Gotelli & Colwell 2001).

Un diseno muestreal robusto debe tomar en cuenta tanto los factores que influyen directamente sobre las variables de interes (biogeografia, heterogeneidad de habitats, estructura del paisaje, condiciones climaticas, entre otros, Pierre et al. 2008), asi como los que afectan la deteccion de las especies y por tanto, influyen sobre la confiabilidad de los estimadores (especialmente el esfuerzo de muestreo, la efectividad de los metodos de captura y la heterogeneidad espacial; Kery & Schmid 2004). En este trabajo examinamos los resultados de varios muestreos preliminares de la Iniciativa para el Mapeo de la Biodiversidad Neotropical (NeoMapas, Rodriguez & Sharpe 2002) aplicados a escarabajos coprofagos (Coleoptera, Scarabaeinae), con el fin de proponer un diseno de muestreo estandarizado que permita obtener estimadores confiables de riqueza, composicion y abundancia en distintas regiones a nivel nacional. Los escarabajos coprofagos son uno de los grupos de artropodos mas utilizados en el estudio de la biodiversidad neotropical (Halffter & Favila 1997) y son de gran interes para programas de inventario y monitoreo por su alta diversidad y abundancia en la region, con cerca de 1 300 especies y 70 generos (Vaz-deMello et al. 2011), asi como por su importante papel ecologico, ya que son un componente clave en el reciclaje de nutrientes y dispersion de semillas al alimentarse principalmente de excrementos y de materia en descomposicion (Halffter & Favila 1997, Spector 2006, Nichols et al. 2008).

El metodo mas utilizado para el muestreo de escarabajos coprofagos son las trampas de caida cebadas, las cuales utilizan la afinidad diferencial de las especies por determinados tipos de cebos para atraer una gran variedad de especies de escarabajos (Halffter & Favila 1997). Un diseno muestreal optimo para escarabajos coprofagos representa un compromiso entre el grado de independencia entre las trampas, el tiempo y el costo asociado con el arreglo espacial de los grupos de trampas y la eficiencia en estratificar las unidades de muestreo entre los distintos tipos de habitats (Rohr et al. 2007). En este sentido, los aspectos mas relevantes del diseno muestreal a tomar en cuenta son: (i) el numero de trampas, (ii) la duracion del muestreo, (iii) el arreglo espacial de las trampas y (iv) el tipo de cebo utilizado (Villarreal et al. 2004, Filgueiras et al. 2009, Flechtmann et al. 2009, Noriega & Fagua 2009). Especificamente, nuestro objetivo consistio en evaluar el efecto de estos cuatro aspectos del diseno muestreal en los estimadores de riqueza, composicion y abundancia a dos escalas diferentes. Primero, a una escala local (dentro de un transecto), a fin de detectar y cuantificar los cambios en la biodiversidad a traves del tiempo. Segundo, a una escala regional, al comparar dos o mas transectos para detectar cambios tanto en riqueza de especies, como de composicion.

MATERIALES Y METODOS

Muestreo de escarabajos coprofagos: Los muestreos analizados en este estudio fueron realizados durante 2005, 2006 y 2008 en ocho regiones de Venezuela y forman parte de un estudio piloto dentro de la Iniciativa para el Mapeo de la Biodiversidad Neotropical (NeoMapas, Rodriguez & Sharpe 2002; Cuadro 1).

En cada localidad, se ubico un transecto a lo largo de una carretera secundaria cubriendo la gama mas amplia posible de altitudes y tipos de vegetacion. Seis de los transectos tuvieron 40km de longitud (NM05, NM08, NM09, NM24, NM26 y NM93), mientras que los otros dos (NM92 y NM97) fueron transectos con dimensiones reducidas (<10km). En general, el protocolo consistio en ubicar un numero variable de grupos de trampas de caida cebadas con ~20g de heces humanas o carrona en descomposicion, con una distancia minima de ~50m entre trampas (Cuadro 1, Fig. 1). En todos los casos, la unidad de muestreo fue la trampa de caida (Larsen & Forsyth 2005) y se cuantifico el esfuerzo de muestreo como la suma de las horas que cada trampa se mantuvo activa (horas/trampa). Dado que el numero de individuos capturados por las trampas de caidas es normalmente bajo, se ha sugerido que los inventarios que utilizan este metodo de captura podrian hacerse mas efectivos si se incrementa el esfuerzo de muestreo (Jimenez -Valverde & Lobo 2005). No obstante, siguiendo la recomendacion de Vennila & Rajagopal (1999), variamos dentro de un mismo transecto el tamano de los grupos de trampas con el fin de muestrear un mayor numero de microhabitats y evaluar el efecto de este factor sobre los estimadores de riqueza. Asi, colocamos grupos grandes de trampas (entre 11-20) en el transecto NM97, grupos medianos (entre 6-10 trampas) en los transectos NM05, NM93 y NM92 y grupos pequenos (1-5 trampas) en NM24, NM26 y NM09. Adicionalmente, tambien variamos en cada localidad de muestreo los tipos de cebos utilizados y la distancia entre grupos de trampas a lo largo del transecto.

Las trampas de caida fueron construidas con envases plasticos de 12.5cm de diametro y 13cm de profundidad (420 [cm.sup.3]), cubiertos por un plato plastico para proteger la trampa del sol y la lluvia (Spector 2006). Las trampas contuvieron una solucion preservante constituida por agua y etanol tecnico al 75% (proporciones 40% y 60% respectivamente). El cebo fue colocado en una bolsa de tul de nylon y luego suspendido por encima del liquido preservante utilizando un alambre enterrado en el suelo. El material fue recolectado con una frecuencia diaria o interdiaria por cuatro dias consecutivos (tiempos de revision 24, 48, 72 y 96 horas). Por motivos logisticos, no se realizaron sustituciones de cebo durante todo el tiempo de muestreo, y se recogieron las trampas cuando el cebo fue removido por algun animal. Adicionalmente, se tomo una descripcion detallada del tipo de habitat, asi como de las principales perturbaciones (e.g. quemas, deforestacion, construcciones de viviendas, entre otras). Sin embargo, esta informacion no fue analizada en el presente trabajo y se espera utilizarla en estudios futuros sobre cambios espaciales en la composicion y riqueza de especies.

El material recolectado se limpio en cada revision pasando la muestra por un colador y enjuagando con solucion preservante limpia. Seguidamente, fue transferido a bolsas plasticas con alcohol tecnico/solucion preservante limpia y las bolsas fueron rotuladas con el codigo del transecto, el punto de muestreo, la fecha y la hora.

[FIGURA 1 OMITIR]

Los ejemplares de tres transectos (NM09, NM24 y NM26) recolectados en 2005 fueron identificados por Antonio A. De Ascencao (Universidad de los Andes, ULA, Venezuela) y se mantienen en su coleccion. El resto del material fue identificado por Angel Solis (Instituto Nacional de Biodiversidad-INBIO, en Costa Rica) utilizando las claves de Vazde-Mello et al. (2011) y las referencias bibliograficas contenidas en ellas. Este material se encuentra depositado en la coleccion del Centro de Ecologia del Instituto Venezolano de Investigaciones Cientificas (Registro Nacional de Colecciones Biologicas numero 028). Los nombres de las especies fueron validados con la base de datos taxonomica The Scarabaeinae Research Network (ScarabNet 2011).

Riqueza de especies: Para cada uno de los cuatro tiempos de revision (24, 48, 72 y 96hrs), calculamos el numero de especies detectadas al incrementarse el numero de trampas, siguiendo un orden aleatorio. Con el fin de discriminar si el crecimiento del numero de especies estimadas fue debido al aumento en el numero de trampas o por la extension en el tiempo de muestreo, ajustamos un modelo STAR logaritmico (Species Time/Area Relationship) a las curvas de acumulacion de especies (Ulrich 2006):

Ec. 1 S=[[beta].sub.0]+[[beta].sub.1]log(A)+[[beta].sub.2]log(T) +[[beta].sub.3]log(A)log(T)

donde [[beta].sub.0] es una constante, A el area, entendidacomo el numero de trampas, T el esfuerzo de muestreo en horas, [[beta].sub.1] la pendiente de la relacion especie-area, [[beta].sub.2] la pendiente de la relacion especie-tiempo y [[beta].sub.3] el coeficiente de interaccion entre ambas relaciones (Adler et al. 2005). Para cada transecto se ajusto el modelo completo con una regresion lineal y se eliminaron secuencialmente los terminos redundantes hasta obtener un valor minimo del criterio de informacion de Akaike (mejor conocido por sus siglas en ingles, AIC; Quinn & Keough 2002). Adicionalmente, utilizamos el metodo de Colwell et al. (2004) para estimar el promedio y los intervalos de confianza de las curvas de acumulacion de especies por grupo de trampa dentro de los transectos NM08, NM92 NM93 y NM97 que contaban con 10 o mas trampas por grupo.

Distribucion de las abundancias: Para cada transecto graficamos la distribucion de las abundancias de las especies en orden decreciente (RAD, Rank-Abundance Distribution, Mouillot & Lepretre 2000). Los graficos RAD permiten comparar muestras tomadas en localidades distintas que tengan pocas o ninguna especie en comun (Fattorini 2005). La forma tipica de estas curvas es un decrecimiento monotonico, aproximadamente log-normal, cuando el muestreo es completo, que puede ser ajustada con un modelo de preferencia de nicho (niche preemption). En este modelo, la abundancia esperada a para una determina categoria de abundancia [a.sub.r] viene dada por:

Ec. 2 [a.sub.r] = J[(1-[alfa]).sup.(r-1)]

donde J es el numero total de individuos en la muestra y [alfa] el coeficiente que da la tasa de decaimiento de abundancia por categoria. En muestras diversas, con mayor equidad, a es menor que en muestras dominadas por una sola especie (Wilson 1991). Con el fin de evaluar si la distribucion de abundancias ordenadas varia segun el esfuerzo de muestreo, construimos el RAD basandonos en la cuenta acumulada de individuos de todas las trampas de un transecto al final de cada dia de muestreo (24, 48, 72 y 96hrs). Luego, para cada transecto graficamos el coeficiente a versus el esfuerzo de muestreo.

Efecto del tipo de cebo sobre la abundancia de especies: Para determinar si una especie tiene preferencias significativas por un tipo de cebo utilizamos el analisis de especies indicadoras propuesto por Dufrene & Legendre (1997) que calcula el valor indicador de una especie como el producto de la fidelidad y abundancia relativa de una especie a un conjunto de muestras que forman un grupo. En nuestro caso, la fidelidad se define como la prevalencia de una especie entre las trampas de un grupo y la abundancia relativa la definimos como el numero promedio de individuos por unidad de esfuerzo dentro de las trampas del grupo, dividido entre el numero promedio de individuos por unidad de esfuerzo dentro de todas las trampas. Este analisis lo realizamos para los transectos NM09 y NM97 para los cuales agrupamos los diferentes tipos de cebos utilizados en dos grandes categorias: (i) restos animales en proceso de descomposicion y (ii) heces. En nuestro caso, consideramos como un grupo a todas las trampas que utilizaron una categoria de cebo.

Efecto del diseno muestreal sobre la composicion de especies: Para evaluar el efecto del tipo de cebo, la disposicion de los grupos de trampas y el esfuerzo de muestreo en la composicion de especies capturadas en cada trampa, realizamos un analisis de varianza multivariado con permutaciones (PERMANOVA; Anderson 2001). Este analisis lo realizamos unicamente en dos transectos con grupos de trampas espacialmente bien definidos y variacion en los tipos de cebos utilizados (NM09 y NM26; Cuadro 1). Para ello, construimos una matriz S, en donde cada celda era el numero de individuos capturados por especie (columnas) en cada evento de revision de una trampa (filas). Utilizamos el indice de Chao (Chao et al. 2005) como un estimador de la distancia biotica entre las filas de S y con estos valores construimos una matriz de distancia, D. Luego, para hacer el PERMANOVA repartimos la varianza en D entre las tres distintas fuentes de variacion y ajustamos un modelo lineal. Debido a que los elementos de la matriz no son independientes, la significancia de cada factor fue calculada por medio de 1 000 permutaciones de la matriz de datos original manteniendo la asignacion de las muestras a las trampas (Tabachnick & Fidell 2007).

Para evaluar de forma espacialmente explicita el efecto de la disposicion de las trampas, aplicamos un correlograma de Mantel (Betts et al. 2009) a fin de calcular la autocorrelacion espacial en la composicion de especies en todos los transectos. A partir de una matriz St, en donde cada celda era el numero de individuos capturados para cada especie (columnas) en cada trampa (filas), calculamos la matriz de distancias bioticas, D. El correlograma muestra el valor de la correlacion de Mantel (r) para los intervalos de distancia entre trampas, medidos con base en las coordenadas geograficas proyectadas para cada transecto.

RESULTADOS

Muestreo de escarabajos coprofagos:

El esfuerzo de muestreo total fue de 47 023 horas*trampa (h*t) y se capturaron 40 337 ejemplares en los ocho transectos (Cuadro 1 y 2). Los dos transectos de menor longitud NM92 y NM97, representaron los extremos en cuanto esfuerzo de muestreo: NM92 tuvo el menor esfuerzo en h*t pero el segundo mayor numero de individuos por unidad de esfuerzo, mientras que NM97 tuvo mas de 9 600h*t pero un valor intermedio de individuos por unidad de esfuerzo. Ambos transectos tuvieron una riqueza similar, pero a juzgar por la altura y la cobertura boscosa, el muestreo no ha captado todas las especies que podrian estar presentes en NM92. Por otro lado, el transecto NM09 tuvo la menor cantidad de especies y el menor numero de ejemplares por unidad de esfuerzo, mientras que NM93 tuvo una riqueza de especies mucho mayor que el resto de los transectos con el tercer mejor registro de ejemplares por unidad de esfuerzo. NM05 aporto casi un tercio del material recolectado.

Un 70% del total de los ejemplares fueron identificados a nivel de especie y el resto a nivel de morfoespecie, representando 23 generos diferentes. El genero mas abundante fue Canthon con 18 524 ejemplares y fue a su vez el que tuvo mayor numero de especies (Cuadro 2, Anexo 1).

Riqueza de especies: Por lo general el coeficiente de regresion asociado al numero de trampas ([[beta].sub.1]) fue mayor que el del numero de horas de muestreo ([[beta].sub.2]), pero el termino de interaccion en algunos casos fue negativo (Cuadro 3). En estos casos, las curvas convergieron para valores altos de esfuerzo de muestreo (Fig. 2), lo cual siguiere que si se colocan pocas trampas es necesario dejarlas varios dias, pero si se colocan muchas, el efecto de los dias de muestreo no es tan importante. En los casos en que el termino de interaccion fue positivo (NM09, NM93) o no fue significativo (NM24 y NM08), el numero de trampas y el tiempo de muestreo por trampas fueron complementarios y las curvas correspondientes a cada tiempo de revision divergieron (Fig. 2, Cuadro 3). Solo en uno de los transectos (NM08) el tiempo de muestreo no tuvo relevancia en la aparicion de especies nuevas, sugiriendo (como se vera adelante) una alta dominancia en la composicion de especies.

[FIGURA 2 OMITIR]

A pesar de que en algunas localidades el valor maximo de numero de especies fue alcanzado luego de un esfuerzo de muestreo equivalente a 40-50 trampas, las curvas ajustadas tuvieron un aumento continuo, por lo que probablemente no se haya alcanzado el valor asintotico de riqueza de especies en ninguna de las localidades. Las curvas de acumulacion de especies dentro de los grupos con mas de 10 trampas mostraron por lo general una tendencia creciente, aunque en algunos casos (transectos NM97 y NM92) llegaron a valores estables con solo cinco trampas (datos no se muestran).

[FIGURA 3 OMITIR]

Distribucion de las abundancias: La distribucion de las abundancias mantuvo una forma similar durante los cuatro dias de muestreo para todos los transectos, pero entre el primer y el segundo dia de muestreo se observo un aumento notable en los valores, probablemente debido a que el cebo fue mas eficaz durante las primeras 48hrs (Fig. 3). En general, la composicion de especies en las muestras fue haciendose mas equitativa (menor valor de a) a medida que incremento el esfuerzo de muestreo, estabilizandose los valores a partir de las 50hrs (Fig. 4). No obstante, al comparar el a de los transectos alrededor de las 100hrs de muestreo, se observo que cinco poseen valores intermedios de equidad, (entre 0.3-0.35), pero en NM97 se requirio mas del doble del esfuerzo de muestreo para obtener valores similares. Por el contrario, NM92 mantuvo valores muy altos de a, indicando que las muestras estuvieron dominadas por una sola especie, mientras que NM24 fue el transecto con mayor equidad (Fig. 4).

Efecto del tipo de cebo sobre la abundancia de especies: La mayoria de las especies fueron capturadas con ambos tipos de cebos, aunque dos tercios mostraron abundancia relativa (ejemplares/esfuerzo de muestreo) mayor en cebos de heces. Por otro lado, la fidelidad a cada tipo de cebo estuvo muy relacionada con la frecuencia relativa o prevalencia de las especies en las muestras, la cual vario entre 1-82%. Para las cinco especies que llegaron a un solo tipo de cebo, la abundancia y frecuencia fue muy baja y por ello, no es posible discernir si se trata de preferencias reales o de un artefacto de muestreo. Segun el analisis de valor indicador, solo dos especies en NM09 y cinco en NM97 tuvieron una asociacion significativa con una de las dos categorias de cebo: Coprophanaeus jasius y Deltochilum sp. [086] estuvieron asociados a cebos de tejido en descomposicion, mientras que Onthophagus sp. [A23], Canthon politus, Canthidium sp. [089], Dichotomius protectus y Onthophagus curvicornis estuvieron asociados a cebos de heces (Cuadro 4).

[FIGURA 4 OMITIR]

Efecto del diseno muestreal sobre la composicion de especies: La diferencia en la composicion de especies a lo largo del transecto fue explicada principalmente (39-51%) por la disposicion de las trampas dentro y entre grupos (grupos de trampas). Por el contrario, los tipos de cebo o las diferencias en el esfuerzo de muestreo solo explico 2-3% (Cuadro 5).

Sin embargo, el analisis de PERMANOVA no resulto significativo para el transecto NM26, posiblemente debido a que las diferencias en la composicion de especies entre trampas fue muy alta (valor promedio de disimilitud entre trampas 0.91).

Para cuatro de los seis transectos de 40km, el correlograma de mantel presento valores de autocorrelacion positivos (valor de r>0) para distancias menores a 5km, y en el caso de NM09 y NM05 esta distancia se extiende hasta 10km (Fig. 5). Los transectos mostraron autocorrelacion negativa para distancias mayores a 10km. El valor de r en distancias cortas fue mayor en NM26, que presenta un gradiente altitudinal marcado (Cuadro 1), y menor en NM24 y NM93, los cuales presentan una mayor cobertura arborea (Fig. 1).

DISCUSION

Evaluacion del diseno muestreal: Existe un gran interes en desarrollar metodos de muestreo efectivos y practicos para realizar inventarios a escalas geograficas amplias de un grupo tan diverso como lo son los escarabajos coprofagos (Lobo et al. 1997, Hortal et al. 2001, Lobo et al. 2007, Radtke et al. 2007, Pierre et al. 2008). En este trabajo utilizamos la informacion sobre riqueza, abundancia y composicion de especies para evaluar la combinacion optima de esfuerzo de muestreo, configuracion espacial de las trampas y el tipo de cebo que permitiera generar estimaciones robustas y confiables de diversidad de especies. Un corolario que se deriva de los resultados es que cada uno de estos tres aspectos del diseno muestreal tuvo un efecto variable en los estimadores de riqueza, abundancia y composicion. Por ejemplo, para obtener estimadores confiables de riqueza, el numero de trampas fue el aspecto mas importante, mientras que la duracion del muestreo fue clave para obtener estimadores de abundancia precisos. Por otra parte, la disposicion espacial de las trampas fue importante para evidenciar los patrones en la composicion de especies.

Cuando se realizan inventarios a escalas geograficas amplias, ademas de balancear aspectos del diseno muestreal, se deben considerar los costos y las limitaciones logisticas. Por ejemplo, el costo material de colocar mas trampas siempre es menor al costo de mantener al personal un dia extra de trabajo. Sin embargo, el numero de trampas que se pueden colocar y procesar en un dia esta limitado por el numero de personas disponibles. Nuestra experiencia en el campo senala que 60-70 trampas es un numero manejable tanto para la instalacion, como para la revision y procesamiento de las muestras si el equipo de trabajo esta conformado por tres o cuatro personas.

[FIGURA 5 OMITIR]

Con base en los resultados obtenidos sugerimos que una estrategia balanceada consistiria en: (1) colocar entre 50-70 trampas en total para maximizar el numero de especies detectadas, (2) muestrear al menos dos o tres dias (48-72hrs) y colocar las trampas en grupos a lo largo del transecto para estimar de forma confiable la abundancia de las especies, (3) los grupos deben tener al menos 10 trampas para garantizar un buen registro de las especies de cada localidad, pero a la vez debe haber al menos siete grupos para estimar las diferencias en composicion a lo largo del transecto y (4) los grupos de trampas deben estar separados por distancias mayores a 5-10km para minimizar la autocorrelacion espacial entre grupos.

En estudios regionales o restringidos a un determinado tipo de habitat, la heterogeneidad espacial puede afectar las decisiones del diseno muestreal. Por ejemplo, el transecto NM93, dominado por vegetacion boscosa presento un numero mayor de especies, las curvas de acumulacion no se saturaron con el nivel de esfuerzo alcanzado y no se detecto un patron espacial marcado. En este caso, ademas de la gran heterogeneidad espacial en la distribucion de las especies, tambien se observo gran heterogeneidad en el comportamiento de las mismas, pues algunas no fueron capturadas sino hasta los ultimos dias de muestreo. Asi, para obtener estimadores de riqueza confiables en este tipo de habitat, se requeriria de un mayor esfuerzo de muestreo tanto en numero de trampas como en la duracion del muestreo. El caso de NM24 es muy similar, aunque el muestreo se hizo completamente al borde de la vegetacion boscosa y se capturaron menos especies que en NM93. Por otra parte, los transectos NM09 y NM26 tuvieron un bajo numero de especies, pero la composicion de especies y la abundancia vario de forma marcada a lo largo de la misma, probablemente debido a la heterogeneidad espacial. En NM09 la heterogeneidad se debio a un gradiente de aridez que va de una zona de bosque seco hacia vegetacion xerofita costera, mientras que en NM26 se trato de un gradiente de elevacion en la Cordillera de Merida. Asi, en habitats con alta heterogeneidad espacial, la distancia entre grupos de trampas debe ser mayor a 5km para evitar los efectos negativos de la autocorrelacion espacial en la estimacion de patrones de composicion de especies. Finalmente, los transectos dominados por paisajes ganaderos (NM05, NM08 y NM92), presentaron una rapida saturacion en la curva de acumulacion y las mayores abundancias totales, con una composicion dominada por una o pocas especies. Este patron puede ser explicado por la alta disponibilidad de recursos, y constituye el tipo de habitat mas facil de muestrear, pues requieren pocas trampas por poco tiempo, en los cuales la riqueza, abundancia y composicion de especies puede ser capturada bajo cualquier diseno muestreal.

Atraccion de los diferentes tipos de cebo: Al contrario de lo reportado por Filgueiras et al. (2009), el uso de diferentes tipos de cebo tuvo un efecto menor en el numero de especies detectadas y en la composicion de especies. La efectividad de las trampas cebadas depende en gran medida de la atraccion del cebo y puede disminuir con el paso de los dias por la degradacion, o aumentar debido a la fermentacion (Flechtmann et al. 2009). Dado que en nuestros muestreos no hubo reemplazo de cebos, posiblemente la similitud observada en la composicion de especies entre trampas cebadas con heces y las cebadas con tejido en descomposicion, se deba a la perdida de atraccion de los mismos. Otra posible explicacion es que el tamano muestreal bajo o la abundancia baja de las especies mas especializadas haya influido en el grado de deteccion de las especies (Kery & Plattner 2007). Asi, lejos de indicar que el tipo de cebo es un factor poco relevante, nuestros resultados resaltan la importancia del mismo en el diseno muestreal. En este sentido, se requiere mas estudios de campo, asi como un analisis estadistico exhaustivo de la informacion existente, con el fin de determinar el ancho de la dieta de las especies o asociaciones concretas con un tipo de cebo (Flechtmann et al. 2009).

Si bien el tipo de cebo no parecio tener efecto en la composicion, si observamos diferencias en las abundancias para varias especies entre tipos de cebos (mayor abundancia en las trampas con heces) e incluso, logramos establecer las preferencias de un reducido numero de especies. Los escarabajos coprofagos son esencialmente polifagos (Halffter & Matthews 1966, Halffter & Halffter 2009), aunque se ha documentado preferencias troficas para algunas especies, usualmente asociadas con la disponibilidad de recursos. Por ejemplo, la mayoria de las especies son atraidas a heces de vertebrados con habitos alimenticios similares, e.g. herbivoro, carnivoro, u omnivoro. Particularmente en las regiones tropicales de Suramerica se ha reportado una alta preferencia por estiercol de herbivoros, aunque las heces humanas tambien son atractivas para muchas especies de escarabajos coprofagos (Filgueiras et al. 2009). Sin embargo, a pesar de las observaciones en campo sobre preferencia de cebo y comportamiento, todavia el proceso de alimentacion de los escarabajos coprofagos no se ha estudiado a fondo (Holter & Scholtz 2007).

Nuestros hallazgos confirman evidencia previa sobre la efectividad de las heces humanas para atraer una gran variedad de especies de Scarabaeinae, lo cual tiene implicaciones importantes para la implementacion de un muestreo a gran escala. Si bien muchas especies pueden tener una dieta amplia, el hecho de que sean atraidas en mayor grado por un cebo en particular influye en su deteccion. Por ejemplo varias especies de los generos Coprophanaeus y Deltochilum tienen una marcada especializacion por la carrona (Hanski 1983) y en nuestro caso, C. jasius y Deltochilum sp. [086] fueron encontrados casi exclusivamente en este tipo de cebo. Si las especies "escasas" son atraidas efectivamente a cebos alternativos, estos deben ser imprescindibles en muestreos orientados al inventario de especies, pues son precisamente estas las que mas importancia tienen para estimar la riqueza de una region (Peck & Howden 1984). En este sentido, varios autores han tomado en cuenta la gran diversidad trofica de los escarabajos coprofagos y han experimentado en sus muestreos con diferentes combinaciones de cebos e incluso, recomiendan el uso de trampas de interceptacion, para capturar especies poco comunes (Peck & Howden 1984, Filgueiras et al. 2009, Flechtmann et al. 2009).

Aplicabilidad de un diseno muestreal optimo: Las recomendaciones realizadas en este trabajo fueron adoptadas para el primer muestreo nacional de escarabajos de Venezuela impulsado por NeoMapas en 2009. El muestreo sistematico con seis equipos de cuatro personas y 25 transectos de 40km ubicados en diferentes regiones del pais, permitio una cobertura geografica amplia y una representacion apropiada de la variabilidad ambiental de Venezuela en un periodo de dos meses de trabajo de campo (para mas detalles ver www.neomapas. org). Este esfuerzo intensivo brindo la oportunidad idonea para re-evaluar la diversidad de este grupo taxonomico en Venezuela. Hasta este momento, la unica lista de escarabajos coprofagos existente para Venezuela resenaba 69 especies (Roze 1955, Favila 2005), aunque la base de datos de Scarabaeinae Research Network reporta 121 especies para el pais (ScarabNet 2011). Ambas cifras representan un subestimado de la riqueza real de Scarabaeinae en Venezuela. De hecho, el presente estudio, con solo ocho transectos muestreados, registro 115 especies/morfoespecies de escarabajos coprofagos y los analisis preliminares de NeoMapas predicen una riqueza entre 200 y 280 especies para todo el pais (J. R. FerrerParis et al. 2012).

Existen pocos programas de muestreo de invertebrados tropicales de esta magnitud (Gardner et al. 2008, Janzen & Hallwachs 2009) y la factibilidad y sostenibilidad de los mismos en el tiempo depende en gran medida de su efectividad y capacidad de detectar diferencias, cambios y tendencias. El presente trabajo propone una estrategia sencilla de optimizacion del diseno muestreal que puede ser aplicada a muestreos basados en trampas atrayentes y generalizada de manera sencilla a otros tipos de muestreo. Basicamente, recomendamos identificar los elementos del diseno muestreal que afectan directamente el esfuerzo de muestreo (numero de trampas, numero de recolectores, duracion del muestreo, etc.) y la distribucion espacial del mismo (ubicacion de las trampas o unidades elementales de muestreo a lo largo del transecto), para luego evaluar su efecto sobre las variables de interes, segun los metodos de estimacion seleccionados (curvas de acumulacion, estimadores de abundancia o disimilitud, etc.). Existen otras estrategias alternativas y complementarias para optimizar los programas de inventario, por ejemplo, incorporando metodos de muestreo o modelos analiticos para estimar la probabilidad de deteccion de los individuos junto con las variables de interes (Kery & Plattner 2007, Rodriguez et al. 2012), o realizando pruebas y simulaciones de poder estadistico (Meyer et al. 2010). Cualquiera de estas estrategias permitira hacer proyecciones realistas del alcance de los programas de inventario y monitoreo que se pretendan establecer en regiones tropicales.

AGRADECIMIENTOS

Este trabajo fue financiado por Conservacion Internacional Venezuela, el Instituto Venezolano de Investigaciones Cientificas (IVIC) y el Convenio de Cooperacion entre Total Venezuela, S.A. e IVIC, en el marco de la Ley Organica de Ciencia, Tecnologia e Innovacion. Jose Pinango, Tatiana Caldera, Sergio Zambrano, Carmen Liendo, Diana Duque, Antoine Escalas, Linda Rosen, Janet Van Zoeren, Rebecca Sears, Ruben Badia, Leonardo Badia, Louise Rodgers, Javier Gutierrez-Illan, Luis Martinez, Tatjana Good, Mariana Alarcon, Maria Eugenia Losada, Fernando Rey, Ivan Lau, Jesus Gutierrez, Luis Argenis Martinez, Ileana Herrera, Oliany Cisneros, Alejandra Dos Ramos, Wence Hernandez, Douglas Mora. Pio Colmenares, Julia Alvarez, Cecilia Lozano, Nora Paris, Gustavo Bracho, Luis Mujica, Helios Martinez y Yelitza Velasquez participaron en los muestreos. Tres arbitros anonimos contribuyeron con sugerencias para mejorar el manuscrito original.
ANEXO

Numero de ejemplares capturados por especie de escarabajos
coprofagos. Los numeros en corchetes corresponden a los
codigos provisionales de las morfoespecies en la coleccion
de referencia

APPENDIX

Number of individuals sampled per dung beetles species. Number
inside square brackets refers to morphospecies codes in
the reference collection

Especie/morfoespecie                   NM05    NM08    NM09    NM24

Agamopus sp. [066]                      2       11       0       0
Anisocanthon sericinus Harold, 1868     0        0       0       0
Anisocanthon sp. [A01]                  0        0       0      68
Anisocanthon villosus (Harold, 1868     0        0       0       0
Ateuchus sp. [020]                      0        0       0       0
Ateuchus sp. [028]                      0        0       0       0
Ateuchus sp. [039]                      0        0       0       0
Ateuchus sp. [047]                      0        2       0       0
Ateuchus sp. [048]                      0        3       0       0
Ateuchus sp. [072]                      6        0       0       0
Ateuchus sp. [074]                      5        0       0       0
Ateuchus sp. [A02]                      0        0       0       0
Ateuchus sp. [A03]                      0        0       0      88
Ateuchus sp. [A04]                      0        0      440      0
Bdelyropsis venezuelensis Howden,       0        0       0       0
1976
Canthidium coerulescens                 0        0       0       0
  Balthasar, 1939
Canthidium lebasi Harold, 1867        2 452     154      0       0
Canthidium sp. [019]                    0        0       0       0
Canthidium sp. [041]                    0        0       0       0
Canthidium sp. [089]                    0        0       0       0
Canthidium sp. [A05]                    0        0       0       0
Canthidium sp. [A06]                    0        0       0      101
Canthidium sp. [A07]                    0        0     1 016     0
Canthon cyanellus LeConte, 1859        121       0      267      0
Canthon juvencus Harold, 1868           70      118      0       0
Canthon linearis Schmidt, 1920          0       452      0       0
Canthon lituratus Germar 1813          200      79       0       0
Canthon mutabilis Lucas,1857          4 489     72       0       0
Canthon politus Harold, 1868            0        0       0       0
Canthon quadriguttatus (Olivier,        0        0       0       0
  1789)
Canthon septemmaculatus Latreille,      90     1 389     0       0
1811
Canthon simulans Martinez, 1950         0        0       0       0
Canthon sp. [025]                       0        0       0       0
Canthon sp. [A08]                       0        0       0      696
Canthon sp. [A09]                       0        0       0      662
Canthon sp. [A10]                       0        0       0      282
Canthon sp. [A11]                       0        0       0      686
Canthon sp. [A12]                       0        0       0      20
Canthon sp. [A13]                       0        0       0       1
Canthon sp. [A14]                       0        0      239      0
Canthon sp. [A15]                       0        0      288      0
Canthon triangularis Drury, 1770        0        0       0       0
Canthon variabilis Martinez,1948        26       0       0       0
Canthonella gomezi Halffter &           0        0       0       0
  Martinez, 1968
Coprophanaeus dardanus Macleay,         0        5       0       0
1819
Coprophanaeus gamezi Arnaud, 2002      231      12       0       0
Coprophanaeus jasius (Olivier,1789)     0        0       4       9
Coprophanaeus telamon (Erichson,        0        0       0       0
  1847)
Deltochilum gibbosum (Fabricius,        0        0       0       2
  1775)
Deltochilum amazonicum, Bates 1887     127       3       0       0
Deltochilum septemstriatum              0        0       0       0
  Paulian, 1938
Deltochilum sp. [085]                   0        0       0       0
Deltochilum sp. [086]                   0        0       0       0
Diabroctis cadmus Harold, 1868          4        0       0       0
Dichotomius agenor Harold, 1869        952      68      327     127
Dichotomius bitiensis (Gillet,          0        0       0       0
  1911)
Dichotomius boreus Olivier, 1789        0        0       0       0
Dichotomius coenosus Erichson,1848      12       0       3       2
Dichotomius inachus (Erichson,          5        1       0       0
  1847)
Dichotomius lucasi Harold, 1869         0        0       0       0
Dichotomius nisus (Oliver, 1789)        0       27       0       0
Dichotomius protectus Harold, 1867      0        0       0       0
Dichotomius sp. [A16]                   0        0       0      534
Dichotomius validipilosus               0        0       0       0
  (Luederwaldt, 1931)
Digitonthophagus gazella               130       1       0       0
  (Fabricius, 1787)
Eurysternus balachowskyi Halffter       0        0       0       0
  y Halffter, 1977
Eurysternus caribaeus (Herbst,          0        0       0       0
  1789)
Eurysternus hamaticollis                0        0       0       0
  Balthasar, 1939
Eurysternus impressicollis             139       0       0       0
  Castelnau, 1840
Eurysternus marmoreus                   0        0       0       0
  Castelnau, 1840
Eurysternus mexicanus Harold, 1869      79       1       0       0
Eurysternus plebejus Harold,1880        0        0       0       0
Eurysternus sp. [A17]                   0        0       0       1
Eurysternus superbus Genier, 2009       0        0       0       0
Eurysternus ventricosus Gill, 1990      0        0       0       0
Malagoniella astyanax (Blanchard,       4        1       0       4
  1845)
Ontherus appendiculatus Mannerheim,     0       31       0       0
1829
Ontherus gilli Genier, 1996             0        0       0       0
Ontherus sulcator Fabricius, 1775       0        0       0       0
Onthophagus acuminatus Harold, 1880     14       0       0       0
Onthophagus curvicornis Latreille,      0        0       0       0
1811
Onthophagus landolti (Harold, 1880)     6       29       0       0
Onthophagus marginicollis Harold,     1 388     690      0       0
1880
Onthophagus rhinophyllus Harold,        0        0       0       0
1868
Onthophagus rubrescens Blanchard,       0        1       0       0
1843
Onthophagus sp. [071]                  139       0       0       0
Onthophagus sp. [A18]                   0        0       0      25
Onthophagus sp. [A19]                   0        0       0      98
Onthophagus sp. [A20]                   0        0       0       1
Onthophagus sp. [A21]                   0        0       0       0
Onthophagus sp. [A22]                   0        0      50       0
Onthophagus sp. [A23]                   0        0      71       0
Oxysternon festivum Linnaeus, 1767      0        0       0       9
Phanaeus hermes Harold, 1868            15       0       0       0
Phanaeus prasinus Harold, 1868          0        5       1      12
Pseudocanthon sp. [060]                112      14       0       0
Pseudocanthon sp. [A24]                 0        0       0     1 037
Pseudocanthon sp. [A25]                 0        0       3       0
Pseudocanthon xanthurus                 12      37       0       0
  Blanchard, 1843
Scatimus fernandezi Martinez, 1988      0        0       0       0
Scybalocanthon cyanocephalus            0        0       0       0
  Harold, 1868
Scybalocanthon sp. [A26]                0        0       0       5
Sylvicanthon bridarollii                0        0       0       0
  Martinez, 1949
Uroxys sp. [029]                        0        0       0       0
Uroxys sp. [045]                        30       0       0       0
Uroxys sp. [081]                        0        0       0       0
Uroxys sp. [091]                        0        0       0       0
Uroxys sp. [093]                        0        0       0       0
Uroxys sp. [094]                        0        0       0       0
Uroxys sp. [A27]                        0        0       0       0
Uroxys sp. [A28]                        0        0       0       0
Uroxys sp. [A29]                        0        0       0       0
Uroxys sp. [A30]                        0        0       0       0
Uroxys sp. [A31]                        0        0       0      14
Uroxys sp. [A32]                        0        0      14       0
Total                                 10 860   3 206   2 723   4 484

Especie/morfoespecie                  NM26    NM92    NM93    NM97

Agamopus sp. [066]                      0       0       0       0
Anisocanthon sericinus Harold, 1868     0       0      31       0
Anisocanthon sp. [A01]                  0       0       0       0
Anisocanthon villosus (Harold, 1868     0      217      0       0
Ateuchus sp. [020]                      0       0      99       0
Ateuchus sp. [028]                      0       0       8       0
Ateuchus sp. [039]                      0       0       4       0
Ateuchus sp. [047]                      0       0       0       0
Ateuchus sp. [048]                      0       0       0       0
Ateuchus sp. [072]                      0     2 413     0       0
Ateuchus sp. [074]                      0       0       0       0
Ateuchus sp. [A02]                     57       0       0       0
Ateuchus sp. [A03]                      0       0       0       0
Ateuchus sp. [A04]                      0       0       0       0
Bdelyropsis venezuelensis Howden,       0      10       0       0
1976
Canthidium coerulescens                 0       0       0      120
  Balthasar, 1939
Canthidium lebasi Harold, 1867          0      435     50      285
Canthidium sp. [019]                    0       0       5       0
Canthidium sp. [041]                    0       0       2       0
Canthidium sp. [089]                    0       0       0     1 326
Canthidium sp. [A05]                   292      0       0       0
Canthidium sp. [A06]                    0       0       0       0
Canthidium sp. [A07]                    0       0       0       0
Canthon cyanellus LeConte, 1859         0      20       2      23
Canthon juvencus Harold, 1868           0      41      21       1
Canthon linearis Schmidt, 1920          0       0      42      87
Canthon lituratus Germar 1813           0       0       0       0
Canthon mutabilis Lucas,1857            0       0       0       0
Canthon politus Harold, 1868          1 188     0       0     3 150
Canthon quadriguttatus (Olivier,        0       0       5       0
  1789)
Canthon septemmaculatus Latreille,      0       0       0       0
1811
Canthon simulans Martinez, 1950         0       0       8       0
Canthon sp. [025]                       0       0       1       0
Canthon sp. [A08]                       0       0       0       0
Canthon sp. [A09]                       0       0       0       0
Canthon sp. [A10]                       0       0       0       0
Canthon sp. [A11]                       0       0       0       0
Canthon sp. [A12]                       0       0       0       0
Canthon sp. [A13]                       0       0       0       0
Canthon sp. [A14]                       0       0       0       0
Canthon sp. [A15]                       0       0       0       0
Canthon triangularis Drury, 1770        0       0     3 194     0
Canthon variabilis Martinez,1948        0       1      474     19
Canthonella gomezi Halffter &           0       0       0      300
  Martinez, 1968
Coprophanaeus dardanus Macleay,         0       0       2       0
1819
Coprophanaeus gamezi Arnaud, 2002       0      19       0       0
Coprophanaeus jasius (Olivier,1789)     0       0      13       0
Coprophanaeus telamon (Erichson,        0       5       0       0
  1847)
Deltochilum gibbosum (Fabricius,        0       0       0       0
  1775)
Deltochilum amazonicum, Bates 1887      0       7      225      0
Deltochilum septemstriatum              0       0       8       0
  Paulian, 1938
Deltochilum sp. [085]                   0       7       0       0
Deltochilum sp. [086]                   0       0       0      44
Diabroctis cadmus Harold, 1868          0       0       0       0
Dichotomius agenor Harold, 1869         0       5      58       3
Dichotomius bitiensis (Gillet,          0       0       2       0
  1911)
Dichotomius boreus Olivier, 1789        0       0      214      0
Dichotomius coenosus Erichson,1848      0       0       0       0
Dichotomius inachus (Erichson,          0       0       0       0
  1847)
Dichotomius lucasi Harold, 1869         0       0       9       0
Dichotomius nisus (Oliver, 1789)        0       0       0       0
Dichotomius protectus Harold, 1867     39       0       0      558
Dichotomius sp. [A16]                   0       0       0       0
Dichotomius validipilosus               4       0       0       0
  (Luederwaldt, 1931)
Digitonthophagus gazella                0       0       0       0
  (Fabricius, 1787)
Eurysternus balachowskyi Halffter       0       0       4       0
  y Halffter, 1977
Eurysternus caribaeus (Herbst,          0       6      253     31
  1789)
Eurysternus hamaticollis                0       0       8       0
  Balthasar, 1939
Eurysternus impressicollis              0       0       0       0
  Castelnau, 1840
Eurysternus marmoreus                  25       0       0       0
  Castelnau, 1840
Eurysternus mexicanus Harold, 1869     23      14      93       0
Eurysternus plebejus Harold,1880        0       2       0       3
Eurysternus sp. [A17]                   0       0       0       0
Eurysternus superbus Genier, 2009       0       0       0      238
Eurysternus ventricosus Gill, 1990      0       0       1       0
Malagoniella astyanax (Blanchard,       0       0       0       0
  1845)
Ontherus appendiculatus Mannerheim,     0       0       0       0
1829
Ontherus gilli Genier, 1996            187      0       0       0
Ontherus sulcator Fabricius, 1775       0       0      31       0
Onthophagus acuminatus Harold, 1880     0       0       0       0
Onthophagus curvicornis Latreille,     495      0       0      72
1811
Onthophagus landolti (Harold, 1880)     0       0       0       0
Onthophagus marginicollis Harold,       0      199     33       3
1880
Onthophagus rhinophyllus Harold,        0      327     27      281
1868
Onthophagus rubrescens Blanchard,       0       0      179      0
1843
Onthophagus sp. [071]                   0       0       0       0
Onthophagus sp. [A18]                   0       0       0       0
Onthophagus sp. [A19]                   0       0       0       0
Onthophagus sp. [A20]                   0       0       0       0
Onthophagus sp. [A21]                   3       0       0       0
Onthophagus sp. [A22]                   0       0       0       0
Onthophagus sp. [A23]                   0       0       0       0
Oxysternon festivum Linnaeus, 1767      0       0      18       0
Phanaeus hermes Harold, 1868            0       0       0       0
Phanaeus prasinus Harold, 1868         39      66      14       0
Pseudocanthon sp. [060]                 0      118      0       0
Pseudocanthon sp. [A24]                 0       0       0       0
Pseudocanthon sp. [A25]                 0       0       0       0
Pseudocanthon xanthurus                 0       0       1       0
  Blanchard, 1843
Scatimus fernandezi Martinez, 1988      0       2       0       0
Scybalocanthon cyanocephalus            0       0      14       0
  Harold, 1868
Scybalocanthon sp. [A26]                0       0       0       0
Sylvicanthon bridarollii                0       0      227      0
  Martinez, 1949
Uroxys sp. [029]                        0       0      10       0
Uroxys sp. [045]                        0       1       0       0
Uroxys sp. [081]                        0       5       0       0
Uroxys sp. [091]                        0       0       0      103
Uroxys sp. [093]                        0       0       0      220
Uroxys sp. [094]                        0       0       0      120
Uroxys sp. [A27]                       59       0       0       0
Uroxys sp. [A28]                       190      0       0       0
Uroxys sp. [A29]                       105      0       0       0
Uroxys sp. [A30]                       61       0       0       0
Uroxys sp. [A31]                        0       0       0       0
Uroxys sp. [A32]                        0       0       0       0
Total                                 2 767   3 920   5 390   6 987


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Jose Rafael Ferrer-Paris (1), Ada Sanchez-Mercado (1) & Jon Paul Rodriguez (2)

(1.) Laboratorio de Ecologia Espacial, Centro de Estudios Botanicos y Agroforestales, Instituto Venezolano de Investigaciones Cientificas, Apartado 20632, Caracas, 1020-A, Venezuela; asanchez@ivic.gob.ve

(2.) Centro de Ecologia, Instituto Venezolano de Investigaciones Cientificas; jonpaul@ivic.gob.ve

Recibido 16-I-2012.

Corregido 05-VI-2012.

Aceptado 03-VII-2012.
CUADRO 1

Caracteristicas y ubicacion de las localidades, con
un detalle del protocolo de muestreo implementado en
cada una

TABLE 1

Characteristics and location of evaluated localities
with detail of the sampling protocol used in each one

Codigo        Localidad           Coordenadas

NM05      Rosario de Perija,   10[grados]22'19"N;
             Estado Zulia      73[grados]34'30"E

NM08        Altagracia de      9[grados]35'59"N;
           Orituco, Estado     67[grados]15'17"E
                Aragua

NM09        Araya, Estado      9[grados]35'59"N;
                Sucre          67[grados]15'17"E

NM24       Sabanas de Guri,    07[grados]52'57"N;
            Estado Bolivar     63[grados]09'40" E

NM26       La Azulita-Jaji,    8[grados]37'02"N;
            Estado Merida      72[grados]35'19"E

NM92      Hacienda Guaquira,   10[grados]17'07"N;
            Estado Yaracuy     69[grados]20'21"E

NM93       Anacoco, Estado     6[grados]50'43"N;
               Bolivar         62[grados]47'02"E

NM97        Altos de Pipe,     10[grados]23'52"N;
            Estado Miranda     67[grados]00'22"E

Totales

Codigo            Habitat             Altitud       Fechas de
                                    (m.s.n.m.)      muestreos

NM05      Agricultura, pastizales     80-250      2006/07/18-21
            y mosaico de bosque

NM08       Pastizales / potreros      190-260     2006/08/23-25

NM09           Bosque seco y           0-100      2005/06/11-14
             matorral xerofito

NM24        Sabanas rodeadas de       100-200     2005/08/12-15
                  bosque

NM26         Bosque montano /       1 600-2 300   2005/05/15-18
             mosaico agricola

NM92      Agricultura, pastizales     90-140      2005/11/24-27
            y mosaico de bosque

NM93           Bosques bajos          10-170      2006/08/06-09

NM97        Bosques montanos y      1 300-1 700    2008/08/28;
                  sabanas                          2008/09/09

Totales

Codigo       Tipo de cebo         Esfuerzo          No.
                                de muestreo       trampas
                               (horas*trampa)

NM05            Heces              5 259            60

NM08            Heces              4 067            48

NM09      Heces y carrona de       7 067            79
           pollo y pescado

NM24            Heces              8 665            95

NM26       Heces y carrona         4 317            50
               de pollo

NM92            Heces              2 599            32

NM93            Heces              5 416            59

NM97            Heces              9 633            87

Totales                            47 023           510

Codigo       No.          No.            No.
            grupos     ejemplares      especies
                                    /morfoespecies

NM05          7          10 860           28

NM08          5          3 206            25

NM09          27         2 723            13

NM24          51         4 484            24

NM26          10         2 767            15

NM92          3          3 920            22

NM93          6          5 390            38

NM97          8          6 987            21

Totales      117         40 337          115

CUADRO 2

Tribus y generos de Scarabaeinae recolectados

TABLE 2

Scarabaeinae tribus and genera collected

Tribu                 Genero              No.          No. Especies
                                       ejemplares     /morfoespecies

Ateuchini        Ateuchus                3 125              10
                 Scatimus                  2                1
Canthonini       Agamopus                  13               1
                 Anisocanthon             316               3
                 Canthon                 18 524             20
                 Canthonella              300               1
                 Deltochilum              423               5
                 Malagoniella              9                1
                 Pseudocanthon           1 334              4
                 Scybalocanthon            19               2
                 Sylvicanthon             227               1
Coprini          Canthidium              6 238              8
                 Dichotomius             2 950              10
                 Ontherus                 249               3
Coptodactylini   Uroxys                   932               12
Demarziellini    Bdelyropsis               10               1
Oniticellini     Eurysternus              921               10
Onthophagini     Digitonthophagus         131               1
                 Onthophagus             4 131              13
Phanaeini        Coprophanaeus            300               4
                 Diabroctis                4                1
                 Oxysternon                27               1
                 Phanaeus                 152               2
                 Total                   40 337            115

CUADRO 3

Modelo de relacion tiempo/area para evaluar la
contribucion del numero de trampas y el tiempo
de muestreo en el incremento en el numero de
especies detectadas

TABLE 3

Species Time/Area Relationship model to evaluate
contribution of number of traps and sampling time
in the increase of the number of species detected

       [[beta].sub.0]   [[beta].sub.1]   [[beta].sub.2]

NM05        7.69             5.07             3.09
NM08        6.79             4.52              -
NM09        4.34             1.72            -0.13
NM24        2.63             4.21             2.08
NM26        2.03             3.34             2.38
NM92        3.68             4.66             4.18
NM93        8.16             5.51             3.15
NM97        5.36             3.21             2.64

       [[beta].sub.3]     AIC      [R.sup.2]
                                   adjustado

NM05       -0.57         939.27      0.86
NM08         --          724.40      0.87
NM09        0.35        1 024.16     0.71
NM24         --         1 514.83     0.84
NM26       -0.38         687.54      0.81
NM92       -0.54         514.88      0.84
NM93        0.66         968.01      0.92
NM97       -0.27        1 099.04     0.86

[[beta].sub.0]: intercepto / intercept.

[[beta].sub.1]: coeficiente de regresion del
logaritmo del numero de trampas / regression
coefficient of the logarithm of number of traps.

[[beta].sub.2]: coeficiente de regresion del
logaritmo de la duracion del muestro / regression
coefficient of the logarithm of sampling
duration.

[[beta].sub.0]: interaccion entre numero de
trampas y duracion del muestreo / interaction
among number of traps and sampling duration.

CUADRO 4

Fidelidad (FR) y abundancia relativa (AR) de especies
en distintos tipos de cebos

TABLE 4

Species' fidelity (FR) and abundance relative (AR)
to different types of bait

Espicie                      (i) Materia       (ii) Heces
                             descompuesta

                              FR     AR     FR     AR

NM09

Ateuchus sp. [A04]           0.44   0.25   0.62   0.75
Canthidium sp. [A07]         0.75   0.49   0.54   0.51
Canthon cyanellus            0.69   0.61   0.43   0.39
Canthon sp. [A14]            0.56   0.47   0.22   0.53
Canthon sp. [A15]            0.50   0.61   0.30   0.39
Coprophanaeus jasius         0.19   1.00   0.00   0.00
Dichotomius agenor           0.69   0.41   0.76   0.59
Dichotomius coenosus         0.00   0.00   0.08   1.00
Ontophagus sp. [A22]         0.12   0.09   0.30   0.91
Ontophagus sp. [A23]         0.06   0.03   0.38   0.97
Phanaeus prasinus            0.00   0.00   0.03   1.00
Pseudocanthon sp. [A25]      0.06   0.53   0.03   0.47
Uroxys sp. [A32]             0.06   0.15   0.11   0.85

NM97

Canthidium coerulescens      0.16   0.26   0.33   0.74
Canthidium lebasi            0.37   0.42   0.57   0.58
Canthidium sp. [089]         0.53   0.38   0.76   0.62
Canthon cyanellus            0.02   0.52   0.04   0.48
Canthon juvencus             0.02   1.00   0.00   0.00
Canthon linearis             0.09   0.56   0.05   0.44
Canthon politus              0.74   0.39   0.86   0.61
Canthon variabilis           0.09   0.60   0.11   0.40
Canthonella gomezi           0.23   0.56   0.35   0.44
Deltochilum sp. [086]        0.30   0.70   0.15   0.30
Dichotomius agenor           0.02   0.53   0.03   0.47
Dichotomius protectus        0.49   0.29   0.71   0.71
Eurysternus caribaeus        0.16   0.39   0.23   0.61
Eurysternus plebejus         0.00   0.00   0.04   1.00
Eurysternus superbus         0.21   0.38   0.35   0.62
Onthophagus curvicornis      0.21   0.27   0.41   0.73
Onthophagus marginicollis    0.02   0.55   0.03   0.45
Onthophagus rhinophyllus     0.30   0.42   0.47   0.58
Uroxys [sp. 094]             0.28   0.61   0.20   0.39
Uroxys [sp. 091]             0.16   0.44   0.25   0.56
Uroxys [sp. 093]             0.44   0.34   0.49   0.66

Espicie                      Asociacion    VI       P

NM09

Ateuchus sp. [A04]             Heces      0.464   n.s.
Canthidium sp. [A07]            Desc      0.369   n.s.
Canthon cyanellus               Desc      0.420   n.s.
Canthon sp. [A14]               Desc      0.265   n.s.
Canthon sp. [A15]               Desc      0.307   n.s.
Coprophanaeus jasius            Desc      0.188   <0.05
Dichotomius agenor             Heces      0.449   n.s.
Dichotomius coenosus           Heces      0.081   n.s.
Ontophagus sp. [A22]           Heces      0.271   n.s.
Ontophagus sp. [A23]           Heces      0.366   <0.05
Phanaeus prasinus              Heces      0.027   n.s.
Pseudocanthon sp. [A25]         Desc      0.033   n.s.
Uroxys sp. [A32]               heces      0.092   n.s.

NM97

Canthidium coerulescens        Heces      0.243   n.s.
Canthidium lebasi              Heces      0.328   n.s.
Canthidium sp. [089]           Heces      0.472   <0.05
Canthon cyanellus              Heces      0.018   n.s.
Canthon juvencus                Desc      0.023   n.s.
Canthon linearis                Desc      0.052   n.s.
Canthon politus                Heces      0.526   <0.05
Canthon variabilis              Desc      0.055   n.s.
Canthonella gomezi             Heces      0.155   n.s.
Deltochilum sp. [086]           Desc      0.211   <0.05
Dichotomius agenor              Desc      0.012   n.s.
Dichotomius protectus          Heces      0.503   <0.01
Eurysternus caribaeus          Heces      0.139   n.s.
Eurysternus plebejus           Heces      0.038   n.s.
Eurysternus superbus           Heces      0.219   n.s.
Onthophagus curvicornis        Heces      0.294   <0.05
Onthophagus marginicollis       Desc      0.013   n.s.
Onthophagus rhinophyllus       Heces      0.274   n.s.
Uroxys [sp. 094]                Desc      0.172   n.s.
Uroxys [sp. 091]               Heces      0.142   n.s.
Uroxys [sp. 093]               Heces      0.324   n.s.

n.s.=No significativo

VI: Indice de valor indicador para el cebo con el que
la especie muestra mayor asociacion / Indicator value
index for the bait for which species showed major
association.

p: Probabilidad de obtener un indice de valor indicador
mayor al observado / probability to obtain an indicator
value bigger than observed.

Nota / Note: Los numeros en corchetes corresponden a
morfoespecies en la coleccion de referencia / Number
inside brackets refers to morphospecies in the
reference collection.

CUADRO 5

Efecto del tipo de cebo, tamano del grupo de
trampas y esfuerzo de muestreo en las diferencias
de composicion de especies a lo largo de los transectos

TABLE 5

Effect of type of bait, size group of traps, and
sampling effort in species composition differences
through transects

                                NM26

                     GL      F     [R.sup.2]    p

Tipo de cebo          1    4.16      0.02      0.2
Grupo de trampas      9    15.39     0.51      0.2
Esfuerzo acumulado    1    1.11      0.01      0.2
Residuales           130             0.46
Total                141             1.00

                                NM09

                     GL     F     [R.sup.2]     p

Tipo de cebo          1    8.53     0.03      <0.01
Grupo de trampas     18    5.27     0.39      <0.01
Esfuerzo acumulado    1    2.33     0.01      <0.01
Residuales           138            0.57
Total                158            1.00

GL: grados de libertad/degree of freedom.

F: valor del estadistico F de Fisher/Fisher's
F value.

[R.sup.2]: proporcion de varianza explicada
/proportion of explained variance.

p: significancia/significance.
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Title Annotation:articulo en ingles
Author:Ferrer-Paris, Jose Rafael; Sanchez-Mercado, Ada; Rodriguez, Jon Paul
Publication:Revista de Biologia Tropical
Date:Mar 1, 2013
Words:11098
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