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Occurrence of enteric parasites in populations of quiscalus lugubris (aves: passeriformes, icteridae) of urban semiarid of Falcon State, Venezuela/Ocurrencia de enteroparasitos en poblaciones de quiscalus lugubris (aves: passeriformes, icteridae) del semiarido urbano del Estado Falcon, Venezuela.

INTRODUCCION

Quiscalus es un genero de aves paseriformes americanas de la familia Icteridae que se encuentra integrado por siete especies y una amplia variedad de subespecies (Powell et al., 2008). Para Venezuela, se han reportado las especies Q. mexicanus y Q. lugubris. La primera de estas se le denomina <<galandra>> (great-tailed grackle), y solo ha sido capturada en el estado Zulia, region noroccidental, en simpatria con Q. lugubris (Phelps y Meyer de Shauensee, 1994; Casler y Este, 1996; Hilty et al., 2003). Por contraste, Q. lugubris, denominada comunmente como <<tordo>> o <<tordito negro>>, posee una distribucion mas amplia, especialmente hacia la region septentrional del territorio nacional, siendo reportadas dos subespecies (Q. lugubris lugubris y Q. lugubris insularis). Esta especie se le encuentra distribuida desde las Antillas Menores, Trinidad y Tobago hasta el norte de Suramerica (Colombia, Brasil y las Guayanas), donde se le conoce como <<zanate caribeno>> o <<chango llanero>> (<<carib grackle>>) (Phelps y Meyer de Shauensee, 1994; Casler y Este, 1996; Hilty et al., 2003; Sanz et al., 2010).

Q. lugubris, al igual que Q. mexicanus, es un taxon de ave muy gregaria que se encuentra bien adaptada a los ambientes modificados o intervenidos por el hombre, por lo que es habitual visualizar sus poblaciones alrededor de muchos sitios de explotacion animal (e.g., fincas de ganado vacuno, granjas avicolas, cochineras) y de cultivos agricolas, asi como tambien dentro de las areas urbanizadas (e.g., plazas, mercados, restaurantes). En estos lugares, al ser aves oportunistas y omnivoras, encuentran una fuente asequible y continua de alimento a partir de los desechos (Strewe et al., 2006; Minott y Caballero, 2007).

Esta afinidad hacia los ambientes sinantropicos las convierte en potenciales portadores de agentes infecciosos (entericos, tisulares), tanto de interes medico-zoonotico como veterinario, lo cual se podria potenciar por la afinidad de estas aves por los reservorios de agua y su conocida conducta alimentaria de mojado (<<dunking>>) (MorandFerron et al., 2006; Minott y Caballero, 2007). Sin embargo, es muy poco lo que se ha estudiado acerca de la presencia de patogenos, incluyendo parasitos intestinales, en las poblaciones de Q. lugubris. Esto contrasta con las investigaciones hechas en otras especies de aves, ya sea de este o de otros generos de paserinos, donde se han reportado virus como el de la influenza aviar (A/H7N3), del Nilo Occidental, de la encefalitis de San Luis y de la enfermedad Newcastle; bacterias como Chlamydophila psittaci, Salmonella spp, E. coli O157:H7 y Yersinia enterocolitica; hongos (Histoplasma capsulatum) y protozoarios coccidios tisulares como Toxoplasma gondii, Sarcocystis spp o intestinales del genero Cryptosporidum spp (Shayegani et al., 1986; Andersen y Vanrompay, 2003; Minott y Caballero, 2007; Alvarado-Esquivel et al., 2011; Seva et al. 2011; Callaway et al., 2014; Navarro-Lopez et al., 2014).

En la ciudad de Coro, enclavada en la zona semiarida del estado Falcon, region noroccidental de Venezuela, este equipo de investigadores ha venido observando los sitios donde pernoctan y se alimentan las poblaciones de aves paseriformes, incluyendo las cercanias de los mercados, expendios de comidas (restaurantes), viviendas y depositos de basura. Es por ello que, ante su potencial de transmisores de enfermedades zoonoticas, se investigo la ocurrencia de parasitos gastrointestinales en muestras fecales de poblaciones de Q. lugubris en la ciudad de Coro.

El estudio se llevo a cabo entre noviembre y diciembre de 2015, en la ciudad de Coro, municipio Miranda, estado Falcon, Venezuela. La region posee una zona bioclimatica del tipo Monte Espinoso Tropical (MET), cuyas caracteristicas han sido resenadas en una publicacion previa (Cazorla y Morales, 2013).

Previo a la investigacion, se observaron los sitios donde pernoctaban las poblaciones de Q. lugubris, y cuya identificacion taxonomica se hizo por morfologia comparativa utilizando las ilustraciones de Phelps y Meyer de Schauensee (1994), ya sea visualizandolas con binoculares (Figura 1b) o con ejemplares hallados muertos (Figura 1a). Dentro de estos lugares, se opto por tomar muestras fecales en la base de dos arboles muy frondosos de la familia de las leguminosas (Figura 1b), considerando las decenas de ejemplares de <<torditos negros>> que integran a estas poblaciones, asi como por su ubicacion frente a restaurantes centricos muy concurridos. La distancia entre ambos arboles era de 20 m. Ademas, se visualizaba la abundante contaminacion fecal de las areas adyacentes (Figuras 1c, 1d). Es significativo senalar que estas aves son muy territoriales, no permitiendo la presencia de otras aves en sus sitios de pernocta (Phelps y Meyer de Shauensee, 1994; Casler y Este, 1996; Hilty et al, 2003).

Durante un mes y a primeras horas de la manana (06:30-07:00), se recolectaron diariamente entre 5-6 muestras de heces frescas de Q. lugubris en puntos equidistantes de 2.5 a 3 m. En total, se colectaron 156 muestras en envases esteriles hermeticos, que fueron llevadas en cavas de poliuretano al Laboratorio de Entomologia, Parasitologia y Medicina Tropical (LEPAMET) del Centro de Investigaciones Biomedicas (CIB), Universidad Nacional Experimental Francisco de Miranda (UNEFM). Las muestras fecales recogidas eran caracteristicas de Q. lugubris, pues presentan una porcion blanquecina y otra de coloracion marron (Figuras 1c, 1d). Las muestras fueron analizadas el dia de la toma, caso contrario, se preservaron y fijaron, anadiendoles 1-2 ml de formaldehido al 10%.

Las muestras fecales se procesaron por el metodo coprologico directo y por las tecnicas de flotacion simple de Willis-Molloy con solucion sobresaturada de cloruro de sodio (NaCl), flotacion-centrifugacion de Faust con sulfato de zinc (ZnS[O.sub.4]), de sedimentacion en tubo (TSET) y coloracion de Kinyoun (ZiehlNeelsen modificado) para la deteccion de los ooquistes acido resistentes de coccidios intestinales (e.g. Cryptosporidium spp) (Morales y Pino de Morales, 1977; Botero y Restrepo, 2012). Los ooquistes de coccidios fueron medidos empleando el micrometro ocular. Las heces fueron observadas y fotografiadas (Olympus, Fe-1 20, Olympus Imaging Corp, Japon) por duplicado bajo microscopio de luz (Axiostar Plus, Carl Zeiss, Alemania) con y sin solucion yodada de lugol.

La identificacion de las taxa parasitarias se realizo mediante morfologia externa e interna comparada de quistes-ooquistes/trofozoitos y huevos/larvas (Moore 1962, Kaufmann, 1996, Norton y Ruff, 2003; Botero y Restrepo, 2012). Las heces se cultivaron 2-5 dias en una solucion de dicromato de potasio al 2.5% a temperatura ambiental para diferenciar coccidios de los generos Eimeria e Isospora, en caso de que no se observasen ooquistes esporulados (Restrepo y Carvajal, 1982).

Las muestras se consideraron positivas a parasitos cuando se detectaba al menos un estadio (quiste/ooquistes/huevo/larva) de protozoario o helminto. Los porcentajes de positividad se expresaron como ocurrencia en lugar de prevalencia (ademas del intervalo de confianza del 95%), debido a que varias de las muestras fecales pudieron haberse originado de la misma ave (Rozsa et al., 2000).

RESULTADOS Y DISCUSION

La ocurrencia global de muestras con parasitos intestinales fue de 69.9% (IC: 62.2-77.8%) (109/156). La ocurrencia de los taxones de protozoarios, helmintos y acantocefalos se muestra en el Cuadro 1. Dentro de los protozoarios, solo se detectaron los apicomplejos coccidios de los generos Isospora spp (59.0%) y Criptosporidium spp (37.8%), en tanto que solo se observaron huevos con morfologia compatible al genero Mediorhynchus (Gigantorhynchida: Gigantorhynchidae), entre los acantocefalos, con 6.4% (Cuadro 1, Figura 2).

El monoparasitismo se presento en el 30.1% (47/109) de las muestras positivas a parasitos gastrointestinales, mientras que en el caso de las infecciones multiples se detectaron muestras hasta con tres taxones de parasitos (Cuadro 2).

El estudio de los microorganismos, incluyendo los intestinales, ya sean hongos, virus, bacterias, protozoos o helmintos en las poblaciones de aves silvestres, es de especial interes para la salud publica, debido a la presencia de agentes de importancia zoonotica. En el caso particular de Q. lugubris, cuyas poblaciones se encuentran bien adaptadas a los ambientes modificados por el humano, el presente estudio es de gran relevancia, ya que estas aves paserinas podrian servir como vehiculo de estos agentes infecciosos para el humano y sus animales a traves de la contaminacion ambiental. Esta misma consideracion es necesaria tener en cuenta para las aves que se mantienen en cautiverio, las cuales son mas susceptibles a las infecciones debido a la alteracion de sus sistemas inmunes (Cushing et al., 2011).

Isospora spp fue el parasito enterico de mayor ocurrencia en las muestras fecales analizadas de Q. lugubris. Hasta donde se ha podido indagar, este es el primer registro de Isospora spp en Q. lugubris y el segundo para aves silvestres en el territorio nacional (I. tiaris en Tiaris fuliginosa, Passeriformes-Thraupidae) (Ball y Daszak, 1997), y el tercero para el genero Quiscalus (Boughton et al., 1938; Minott y Caballero, 2007). La infeccion por Isospora spp en paserinos puede instaurarse a nivel intestinal y a nivel sistemico o extraintestinal, tambien denominada como atoxoplasmosis, la cual, por lo general, coexiste de manera endemica con las aves silvestres; sin embargo, cuando estas se mantienen en cautiverio, la infeccion tiende a ser fulminante y fatal debido al estres, el hacinamiento, la inmunosupresion y las infecciones concomitantes. Inclusive, se tiene evidencia que la infeccion sistemica puede inducir una transformacion neoplasica (linfomas) (Gill y Paperna, 2008; Cushing et al. 2011). En este mismo sentido, la urbanizacion y la presencia humana se encuentran asociadas al incremento de las infecciones enteroparasitarias y particularmente de Isospora spp en aves Passeriformes (Giraudeau et al., 2014).

Se debe resaltar el hallazgo de ooquistes de Cryptosporidum spp en el 37.8% de las muestras en el presente estudio. Este parece ser el primer reporte de este coccidio en el genero Quiscalus y por extension en <<torditos negros>>, el quinto en la familia Icteridae, compuesta por 95 especies en 23 generos (Chelladurai et al., 2016), y el segundo para Venezuela en aves silvestres (Diaz-Ungria, 1981; Arcay y Bruzual, 1993); lo que pone en evidencia, segun lo indican Chelladurai et al. (2016), que la mayoria de estudios sobre este coccidio apicomplejo se han realizado en aves cautivas.

Cryptosporidium spp es un taxon de protozoarios apicomplejos, de habitos entericos, de amplia distribucion mundial, de mucha relevancia a nivel medico y veterinario al ocasionar la criptosporidiosis, y que sorpresivamente se le ha senalado de estar mas relacionado con las gregarinas que con los coccidios Cyclospora spp y Cystoisospora spp (Botero y Restrepo, 2012; Cavalier-Smith, 2014; Ryan y Hijjawi, 2015). La criptosporidiosis es una importante enteroparasitosis que afecta hasta 17 de los 26 ordenes de aves silvestres y domesticadas, incluyendo a las del orden Passeriformes, a quienes puede ocasionar desordenes entericos y respiratorios con elevadas tasas de mortalidad. C. baileyi, C. galli y C. meleagridis son las especies mas frecuentemente detectadas, ademas de otras taxa o genotipos que aun no se han caracterizado (Xiao, 2010; Quah et al. 2011; Seva et al., 2011, Nakamura y Meireles, 2015). En Venezuela, mediante metodos moleculares solo se ha logrado identificar cuatro especies: C. hominis, C. parvum, C. canis y C. ubiquitum (Blanco et al., 2015). A la luz de todo lo comentado, se hace necesario incrementar estudios epidemiologicos con tecnicas moleculares para determinar con exactitud las especies de Cryptosporidium spp presentes en las poblaciones de Q. lugubris, asi como su capacidad zoonotica.

Los huevos del acantocefalo Mediorhynchus sp, el cual se encuentra compuesto por mas de 40 especies que parasitan aves alrededor del globo terraqueo (Smales, 2000), fueron aislados en 10 (6.4%) muestras. Este reporte seria el primero de este taxon para Q. lugubris en Venezuela. Todos los integrantes del filo Acanthocephala son de vida parasitaria, pero solo algunas taxa poseen interes, tanto veterinario como medico (acantocefalosis o acantacefaliasis). Su adquisicion se hace principalmente por la ingestion de peces crudos (hospedadores paratenicos) o artropodos (Haustein et al., 2010), los cuales forman parte de la dieta de los <<torditos negros>> (Strewe et al., 2006; Minott y Caballero, 2007; Rodriguez-Ferraro, 2015). No obstante, al Mediorhynchus spp no se le considera de importancia para la salud animal o humana.

Las larvas de un nematodo con morfologia compatible con los de la familia Gnathostomatidae se detectaron en dos muestras fecales (1.3%), sin poder identificarlas a nivel de genero. El genero Gnathostoma spp presenta varias especies que son frecuentemente detectadas en vertebrados, y que pueden infectar al humano mediante la ingestion de carnes crudas o semicrudas de hospedadores secundarios infectados (pescados, ranas, serpientes e incluso pollos). Las aves tambien pueden actuar como hospedadores paratenicos, y se les considera como <<acumuladores de larvas por excelencia>> (Botero y Restrepo, 2012; GarciaMarquez et al., 2014).

La elevada ocurrencia de parasitos intestinales, muchos de ellos potencialmente de transmisibilidad zoonotica, detectada en poblaciones de <<torditos negros>> en la presente investigacion resalta su relevancia para las comunidades expuestas, particularmente en la ciudad de Coro, poniendo en evidencia el grado de contaminacion ambiental. Los resultados de este estudio dan las bases de tipo biologico a las autoridades de salud para desarrollar e implementar programas de control y manejo integrado, que incluya educacion para la salud.

CONCLUSIONES

* La ocurrencia de parasitos intestinales en poblaciones de Q. lugubris de la ciudad de Coro, estado Falcon, Venezuela fue del 69.9%.

* Todas las taxa parasitarias encontradas fueron nuevos registros en Venezuela para esta especie de ave paseriforme.

http://dx.doi.org/10.15381/rivep.v28i1.12941

LITERATURA CITADA

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Dalmiro Cazorla Perfetti (1,2), Pedro Morales Moreno (1)

(1) Laboratorio de Entomologia, Parasitologia y Medicina Tropical (L.E.P.A.M.E.T.), Centro de Investigaciones Biomedicas (C.I.B.), Decanato de Investigaciones, Universidad Nacional Experimental <<Francisco de Miranda>> (UNEFM), Estado Falcon, Venezuela

(2) E-mail: lutzomyia@hotmail.com /cdalmiro@gmail.com

Recibido: 28 de junio de 2016

Aceptado para publicacion: 29 de octubre de 2016

Caption: Figura 1. (a) Ejemplar muerto de Quiscalus lugubris. (b). Poblacion de Q. lugubris en arbol de leguminosa cerca de locales de restaurantes. (c) Superficie de cemento (acera) en la base de los arboles donde se observan las deyecciones de las poblaciones de Q. lugubris. (d) Se detalla las caracteristicas de las deyecciones (flechas) de Q. lugubris

Caption: Figura 2. Taxones enteroparasitarios aislados en muestras fecales de Quiscalus lugubris en la ciudad de Coro, estado Falcon, Venezuela (2015). Ooquistes (flechas) sin esporular (a) y esporulado (b) de Isospora spp. Ooquistes (flechas) de Cryptosporidium spp en examen directo (c) y coloracion de Kinyoun (d) (1000X); (e) Huevo con acantor (flecha) de acantocefalo (Mediorhynchus sp.); f. Larva de nematodo Gnathostomatideo (tincion Lugol); (g) Larva de nematodo no identificado (400X)
Cuadro 1. Frecuencia absoluta (N) y ocurrencia (%) de parasitos
intestinales en Quiscalus lugubris, en Coro, estado Falcon, Venezuela
(2015)

                                                Muestras positivas

Taxon                                Muestras     Frecuencia (%)
                                       (n)

Protozoarios
  Isospora spp                          92             59.0
  Criptosporidium spp                   59             37.8
Helmintos
  Nematodo no identificado              1              0.6
  Gnathostomatideo no identificado      2              1.3
Acantocefalos
  Mediorhynchus spp                     10             6.4
Total                                  156             69.9

                                     Muestras positivas

Taxon                                   Intervalo de
                                      confianza (95%)

Protozoarios
  Isospora spp                           51.2-66.8
  Criptosporidium spp                    30.2-45.8
Helmintos
  Nematodo no identificado                0.01-2.6
  Gnathostomatideo no identificado        0.01-3.3
Acantocefalos
  Mediorhynchus spp                       2.5-10.3
Total                                    62.2-77.8

Cuadro 2. Asociacion entre parasitos intestinales en Quiscalus
lugubris en Coro, estado Falcon, Venezuela (2015)

                                                         Muestras
                                                         positivas

Taxon                                        Muestras   Frecuencia (1)
                                               (n)          (%)
Monoparasitados
  Isospora spp                                  35         31.1
  Criptosporidium spp                           11         10.1
  Mediorhynchus spp                             1           0.8
Biparasitados
  Isospora spp / Cryyptosporidium spp           45         41.3
  Isospora spp / Mediorhynchus spp              7           6.4
  Isospora spp /Gnathostomatideo                1           0.8
  Isospora spp / Nematodo no identificado       1           0.8
Triparasitados
  Isospora spp / Cryyptosporidium spp /         2           1.8
    Mediorhynchus spp
  Isospora spp / Cryyptosporidium spp /         1           0.8
    Gnathostomatideo

                                             Muestras positivas

Taxon                                           Intervalo de
                                              confianza (95%)
Monoparasitados
  Isospora spp                                   24.2-39.8
  Criptosporidium spp                             4.1-15.9
  Mediorhynchus spp                               0.01-3.0
Biparasitados
  Isospora spp / Cryyptosporidium spp            31.2-50.8
  Isospora spp / Mediorhynchus spp                2.5-10.3
  Isospora spp /Gnathostomatideo                  0.01-3.0
  Isospora spp / Nematodo no identificado         0.01-3.0
Triparasitados
  Isospora spp / Cryyptosporidium spp /           0.01-3.8
    Mediorhynchus spp
  Isospora spp / Cryyptosporidium spp /           0.01-3.0
    Gnathostomatideo

(1) Los porcentajes se calcularon mediante la division del numero de
aves infectadas por un parasito/asociacion en cada una de las
categorias (e.g., biparasitados) entre el numero total de individuos
infectados (n=109)
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Author:Perfetti, Dalmiro Cazorla; Moreno, Pedro Morales
Publication:Revista de Investigaciones Veterinarias del Peru (RIVEP)
Date:Jan 1, 2017
Words:3826
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