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Notas sobre los visitadores florales de Seemannia sylvatica (Kunth) Hanstein (Gesneriaceae).

Notes on floral visitors in Seemannia sylvatica (Kunth) Hanstein (Gesneriaceae)

Introduccion

La polinizacion puede ser llevada a cabo por distintos grupos funcionales de animales (Fenster et al. 2004), los cuales han sido clave en la diversificacion de las angiospermas (Grant & Grant 1965, Stebbins 1970, Fenster et al. 2004). Sin embargo, la relacion planta-polinizador (mutualismo) puede ser afectada por los robadores florales (parasitismo), especies que no proveen servicios a las plantas (Maloof & Inouye 2000).

Gesneriaceae es una de las familias tropicales mas diversas, con 2500 a 3700 especies (Burtt & Wiehler 1995). Son particularmente interesantes porque exhiben una alta variabilidad en sus formas florales y color (Skog 1976, Smith 1996), composicion del nectar y asociacion con diferentes sindromes de polinizacion (Perret et al. 2001).

La polinizacion por picaflores parece ser muy comun y extendida en Gesneriaceae (Bawa et al. 1985, Perret et al. 2001). Se estima que alrededor del 60% de las Gesneriaceae neotropicales son ornitofilas, el 30% melitofilas (especificamente abejas euglosas macho) y el 10% por el resto de otros grupos funcionales (Wiehler 1983). Son pocos los estudios en Gesneriaceae neotropicales enfocados en polinizacion y sistema reproductivo, y las tribus Episcieae, Gesnerieae y Sinningieae son las mas estudiadas (Steiner 1985, San Martin-Gajardo & Freitas 1999, Perret et al. 2001, San Martin-Gajardo & Sazima 2004, 2005a, b, Marten-Rodriguez & Fenster 2008, Marten Rodriguez et al. 2009).

Seemannia sylvatica (Kunth) Hanstein, es herbacea terrestre, perenne con rizomas escamosos, numerosas flores por axila, no pedunculadas, sin bracteas, vistosas de corola tubular caracterizada por presentar tricomas multicelulares en forma de barril en la boca de la corola (Roalson et al. 2005); se distribuye en Bolivia, Brasil y Peru, forma densas poblaciones en causes de rios, zonas abiertas de la llanura amazonica y bosques premontanos, y es ampliamente comercializada como especie ornamental (Wiehler 1976).

El proposito de esta investigacion es (a) documentar los visitadores florales y (b) caracterizar la morfologia y biologia floral (longevidad floral, antesis, receptividad estigmatica y dehiscencia de las anteras), y su evaluacion en el contexto del sistema de polinizacion.

Material y metodos

Area de estudio. El presente estudio fue realizado en las cercanias del Albergue San Pedro, distrito Kosnipata, provincia de Paucartambo, departamento de Cusco, Peru (10,0556[grados]S, 71,5466[grados]W), alrededor de los 1400 m de altitud, durante el mes de abril de 2009. El albergue esta localizado en el flanco oriental de los Andes con una precipitacion media anual de 2480 mm y una temperatura media de 15-18 [grados]C (Atrium version 1.7.1).

Morfologia floral. Se hizo una adaptacion de Navarro et al. (2007). Se tomaron medidas de distintas partes de la flor en individuos de S. sylvatica, longitud de la corola, diametro de apertura de la corola, longitud del pistilo y de los estambres (Fig. 1). En total se tomaron las medidas de 75 flores (dos a tres por individuo). Con las medidas se realizo un analisis de componentes principales (ACP) para conocer si las variables morfometricas florales covarian. Los analisis morfometricos y los analisis de componentes principales fueron conducidos mediante el programa PAST version 1.97 (Hammer et al. 2001).

[FIGURA 1 OMITIR]

Biologia floral. Se monitoreo diariamente a individuos de S. sylvatica desde la apertura de la flor (dia 1) hasta la perdida de la corola (dia 1+x). En total se utilizaron 75 flores. La receptividad estigmatica fue examinada con el metodo de la actividad de la [H.sub.2][O.sub.2]-catalasa (Zeisler 1938), desde el momento del "dia 1" hasta el "dia 1+x". La respuesta positiva a la prueba fue el burbujeo en una solucion de [H.sub.2][O.sub.2]. Se totalizaron 12 flores (una por individuo), por cada dia de longevidad de la flor. Para conocer el momento de dehiscencia de las anteras se colectaron botones florales en diferentes estadios de desarrollo y se las disecciono. Se observo el grado de madurez de las anteras y la morfologia de los estambres hasta el ultimo dia de antesis de la flor.

Exito de fructificacion. Se marcaron y observaron 1135 flores para determinar la proporcion que logra formar fruto. Luego de dos semanas de finalizada la antesis se colectaron los frutos y se observo si hubo desarrollo del mismo.

Visitadores florales. Las observaciones de los visitadores florales fue realizada en una temporada de floracion de S. sylvatica en abril de 2009. Se realizaron 40 horas de observacion entre las 6:00 y 17:00 horas (San Martin-Gajardo & Freitas 1999). Se registro al visitador floral, la hora y duracion de la visita. Los visitadores fueron colectados en etanol de 70% en caso de ser insectos, o mediante fotografias si eran aves.

Resultados

Morfologia floral. Seemannia sylvatica presenta flores dispuestas en inflorescencias axilares o terminales, con 1-3 flores fasciculadas carentes de pedunculos y con pedicelos teretes rojizos. Las flores son zigomorfas, erguidas con una corola tubular, sin olor perceptible, externamente anaranjado rojizo, internamente amarillo con puntos rojos en la base, y con notables glandulas en el interior de los lobulos de la corola. Los estambres son exertos en numero de 4; ovario infero con estilo incluido con presencia de un nectario anular en la base del mismo; estigma capitado y aplanado, exerto. (Fig. 1).

[FIGURA 2 OMITIR]

[FIGURA 3 OMITIR]

La media de la longitud del tubo de la corola fue 18,1 [+ o -] 1,1 mm (n= 69) y la media del diametro de apertura 6,2 [+ o -] 0,7mm (n= 69). La longitud del gineceo se incremento desde el dia 1 (10,6 [+ o -] 1,3 mm; n= 14) hasta el dia 4 (ultimo dia de antesis, 15,3 [+ o -] 1, 1 mm; n= 22). Los estambres disminuyeron de 14,4 [+ o -] 1,1 mm(n= 14) hasta 11,6[+ o -]1,5 mm (n= 22). La variacion de las longitudes por dia se detalla en la Tabla 1.

Al realizar el ACP a partir de las variables florales, se observo que el primer componente explica el 68,31% del total de la varianza en tanto que el segundo 22,04% (Tabla 2). La longitud del pistilo y longitud de estambres tienen los valores mas altos en el primer componente, indicando que estas variables florales tienden a covariar mas. El diametro de apertura de corola es explicado por el segundo componente. Esto se refleja en el rapido desarrollo del pistilo y degeneracion de los estambres que ocurre durante los dias de antesis.

Biologia floral. La duracion de la antesis en todos los casos fue de 4 dias (n= 69 flores). La dehiscencia de las anteras ocurrio al iniciarse la antesis (dia 1) y el estigma alcanzo mayor receptividad los dias 2 y 3. La flor se caracterizo por tener dos fases marcadas: Fase masculina, durante el primer dia las anteras estan dehiscentes y expuestas casi fuera de la corola. Fase femenina, a partir del tercer dia, donde el estilo se ha elongado, y el estigma esta mas receptivo y se encuentra expuesto fuera de la corola. Los estambres a partir del tercer dia se retraen (Fig. 2). El segundo dia es una fase transicional entre la masculina y femenina. Por tanto, es una especie dicogama (protandrica) y hercogama (Faegri & van der Pijl 1979).

Visitadores florales. Se registro la visita de aves (Trochilidae) e insectos (Formicidae, Apidae y Coleoptera). Los visitadores mas comunes fueron Adelomyia melanogenys (Fig. 3A), Chaetocercus mulsanty Ocreatus underwoodii (Trochilidae).

Se observo que durante las visitas a cada flor, el pico del picaflor hacia contacto con las anteras llenas de polen (flores en fase masculina) o con el estigma (flores en fase femenina). La longitud de los picos de los picaflores esta indicada en la Tabla 3. Las visitas de los picaflores iniciaron temprano por la manana y continuaron a lo largo del dia hasta la tarde (desde las 8 hasta las 16 horas), con intervalos de 15 a 120 minutos entre cada visita. En promedio los Trochilidae visitaron las flores de S. sylvatica 37 veces por dia, con una mayor frecuencia de visitas entre las 9 a 11 horas y visitando hasta 55 flores por vez.

Se observo una especie de Formicidae, una de Chrysomelidae, y una de Apidae (Trigona sp.), los que mostraron una conducta de robadores de nectar, al hacer o aprovechar forados en la base de la corola. Las Trigona sp. (ver Fig. 3B) hacian los orificios en la base de la corola, mientras las hormigas y escarabajos aprovechaban estos para consumir el nectar. Estas dos ultimas especies tuvieron visitas esporadicas.

Se cuantifico la incidencia del robo de nectar a partir de la aparicion de los orificios hechos por las abejas y su correspondencia con el

dia en que se hicieron (Tabla 4).

Exito de Fructificacion. Se contabilizaron 783 flores en las que luego se dio el desarrollo del fruto. El exito total alcanzo el 68,97%.

Discusion

Seemannia sylvatica presenta un sindrome de polinizacion ornitofilico (Faegri & van der Pijl 1979, Proctor et al. 1996): forma tubular, posicion horizontal a pendiente, color llamativo, olor no perceptible y nectar diluido. Las mismas que concuerdan con las caracteristicas de sus visitadores florales, aves de la familia Trochilidae. Segun la clasificacion de Wiehler (1983), S. silvatyca seria del tipo 3 (corola urceolada, con un tubo marcadamente inflado, como una bolsa, y la boca muy constricta). Wiehler (1983) afirma que la bolsa, sirve para aumentar la visibilidad de la flor, mientras que la pequena entrada asegura que las aves toquen las anteras y el estigma.

En S. sylvatica se observa una separacion temporal y espacial de las anteras y el estigma. Esta separacion del rol de los sexos dentro de una temporada reproductiva ocurre ampliamente en las plantas con flores, siendo encontrada en especies con flores perfectas en al menos 17 familias (Cruden 1988). Debido a que las flores de S. sylvatica presentaron hercogamia combinada con protandria, es poco probable que una autopolinizacion espontanea ocurra (autogamia). Posiblemente, esto es una estrategia para reducir la incidencia de autofecundacion y de reducir el desperdicio de gametos, mediante el descuento en cantidades de polen (Lloyd & Webb 1986). Esto debido a que la especie es autocompatible y capaz de desarrollar frutos con el polen en una misma flor (autogamica) (Cairampoma & Martel, datos no publicados). Tambien, podria ocurrir que en la misma planta existan flores en fase femenina y otras en fase masculina en un mismo momento, lo que podria ocasionar fertilizaciones geitonogamicas (flor polinizada con polen de otra flor pero que pertenece a la misma planta).

La relacion morfologica entre la flor y el polinizador asegura la colocacion del polen sobre el potencial polinizador. El tamano de los picos de las especies Trochilidae visitadoras de S. sylvatica guardan relacion con el tamano de la corola (18,1 mm, Tabla 3), siendo siempre menores a esta longitud. Caso similar al registrado por San Martin-Gajardo & Freitas (1999) en Besleria longimucronata. La menor longitud del pico de los Trochilidae que visitaron las flores de S. sylvatica aseguraba un contacto con las anteras y/o el estigma por lo que deducimos que Adelomyia melanogenys, Chaetocercus mulsant y Ocreatus underwoodii son sus polinizadores naturales. Aunque no podemos afirmar el impacto de cada especie de picaflor sobre la polinizacion de S. sylvatica.

El nectar es la recompensa mas importante de las flores para los animales que las polinizan (Endress 1994, McDade & Weeks 2004). Camargo et al. (2011) registraron en S. sylvatica una produccion de volumen de nectar floral de 6 [+ o -] 4,9 [micron]L (n= 38), y la concentracion de los azucares de 9,37 [+ o -] 4,58% (n= 38). Esta baja concentracion del nectar coincidiria con las estrategias de otras plantas polinizadas por colibries (Baker 1975, De la Barrera & Nobel 2004). La baja concentracion de nectar seria una estrategia para evitar el robo de nectar por parte de abejas (Bolten & Feinsinger 1978); aunque, esto no es impedimento para la existencia de robadores de nectar de S. sylvatica como abejas, hormigas y escarabajos. Se observo que los robadores de nectar afectaron el 70 y 80% (Tabla 4) hasta el cuarto dia. Se observo que entre el dia 1 y dia 3, se dio el mayor porcentaje de robo (alrededor del 60% del total). Esto podria explicarse porque el ultimo dia la planta disminuye su produccion de nectar, al haber sido polinizada el dia anterior (dia 3). La tasa de robo sufrida por S. sylvatica es bastante elevada a pesar del nectar diluido.

El efecto de los robadores de nectar sobre el fitness de la planta es variable. En algunas especies es negativo, positivo o incluso neutro (Maloof & Inouye 2000). En un sistema similar al estudiado, los robadores de nectar (acaros) tuvieron un impacto positivo sobre el fitness de Moussonia deppeana, al incrementar el numero de flores visitadas y la frecuencia de las visitas de sus colibries polinizadores (Lara & Ornelas 2002). Aunque no se puede aseverar lo mismo en S. sylvatica, sin un estudio respectivo. Cabe mencionar que los tres picaflores visitadores mostraron una conducta territorial. Lo que refuerza la idea de que los patrones de alimentacion de los colibries derivan en ultima instancia de las respuestas individuales a la disponibilidad de alimentos (Sazima et al. 1995, Sazima 1996). La competencia entre picaflores y el robo del nectar, favoreceria un mayor numero de visitas de los picaflores a distintas flores para copar sus requerimientos energeticos. Lo que se veria reflejado en la alta tasa de fructificacion (cerca al 70%). Aunque tambien podria causar una menor constancia de los picaflores a visitar las flores de S. sylvatica con poca o ninguna recompensa de nectar.

Agradecimientos

Agradecimiento muy especial a George Bradd por la ayuda en la identificacion de los colibries y el trabajo de campo. A las organizaciones IdeaWild, ACCA y TReeS-Peru por el apoyo con equipos y financiamiento del proyecto. Al lodge the Cock of the Rock por acogernos tan gentilmente.

Literatura citada

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Museo de Historia Natural-Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Apartado 14-0434, Lima, Peru. E-mail: liankacb@gmail.com

Presentado: 05/05/2011

Aceptado: 23/07/2011

Publicado online: 02/10/2012
Tabla 1. Medidas morfometricas florales tomadas en Seemannia
sylvatica indicando los valores por dia de antesis floral.

Longitud de                Dia 1 ([mu]            Dia 2 ([mu]
estructuras (mm)           [+ o -] S)             [+ o -] S)

Longitud de corola     1,81 [+ o -] 0,081    1,83 [+ o -] 0,108
Diametro apertura      0,599 [+ o -] 0,086   0,61 [+ o -] 0,066
  maxima de corola
Longitud de pistilo    1,43 [+ o -] 0,213    1,79 [+ o -] 0,161
Longitud estambres     1,44 [+ o -] 0,106    1,28 [+ o -] 0,178

Longitud de                Dia 3 ([mu]            Dia 4 ([mu]
estructuras (mm)           [+ o -] S)             [+ o -] S)

Longitud de corola     1,81 [+ o -] 0,133    1,76 [+ o -] 0,121
Diametro apertura      0,63 [+ o -] 0,085    0,64 [+ o -] 0,078
  maxima de corola
Longitud de pistilo    1,77 [+ o -] 0,402    1,94 [+ o -] 0,129
Longitud estambres     1,12 [+ o -] 0,149    1,17 [+ o -] 0,147

Tabla 2. Resultados del analisis de componentes principales con
la matriz de variables florales en Seemannia sylvatica, indicando
los valores de cada variable en los primeros dos componentes.

Variables                        PC I      PC II

Longitud de corola              0,0657    -0,3264
Diametro apertura de corola    -0,0579     0,0365
Longitud de pistilo            -0,9523    -0,2996
Longitud estambres              0,2923    -0,8957
% Varianza explicada            68,306     22,039

Tabla 3. Longitud del pico de los picaflores que visitaron las
flores de Seemannia sylvatica.

Especie de Picaflor                   Longitud del pico (mm) *

Adelomyia melanogenys                            15
Chaetocercus mulsant                             17
Ocreatus underwoodii                             16
Media de la corola de S. sylvatica              18,1

Tabla 4. Numero y proporcion de flores robadas por dia de
antesis de Seemannia sylvatica

  Dia      Flores     % de flores   % diferencial de
           robadas     afectadas    flores afectadas
                                        por dia

  uno     3 (n= 14)       21               37
  dos     7 (n= 12)       58               23
 tres     9 (n= 11)       82              -10
cuatro    5 (n= 7)        71
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Author:Cairampoma, Lianka; Martel, Carlos
Publication:Revista peruana de biologia
Date:Apr 1, 2012
Words:3677
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