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Non-preference for oviposition and nymphal viability of Bemisia tabaci biotype B (hemiptera: aleyrodidae) on BT cotton and on its non-transgenic isoline/Nao-preferencia para oviposicao e viabilidade de ninfas de bemisia tabaci biotipo B (hemiptera: aleyrodidae) em algodao-bt e em sua isolinha nao- transgenica/No-preferencia para oviposicion y viabilidad de ninfas de bemisia tabaci biotipo B ...

SUMMARY

The risk assessment of large-scale releases of genetically modified plants into the environment is important to minimize the hypothetical impacts on bio-ecology of non-target species. This study aimed 1) to discriminate the oviposition preference of Bemisia tabaci (Gennadius) biotype B among DeltaOpal[R] (conventional cotton cultivar) and NuOpal Bollgard[R] (transgenic expressing Cry1Ac toxin) and 2) study the viability of the fly nymphs in both near-isogenic cotton cultivars. The experiment was conducted under greenhouse conditions, with a completely randomized design, with two treatments (cultivars) and 11 repetitions. The whitefly eggs were quantified 24h in cage after infestation with reared adults, and the number of nymphs of the insect sampled every five days for 30 days after infestation (six evaluations). Data were subjected to analysis of variance (F tes) and then means were compared by Student t test. There was no oviposition preference of B. tabaci on either cotton cultivar, indicating no differential attractiveness between genotypes. The transgenic cultivar does not affect numbers of whitefly nymphs when compared with its conventional genetic isoline.

RESUMO

A avaliacao dos impactos das liberacoes em larga escala de plantas geneticamente modificadas no meio-ambiente e importante para a minimizacao de riscos inerentes a atividade agricola, como os hipoteticos impactos na bioecologia de especies nao-alvo da transgenia. Este estudo objetivou 1) discriminar a preferencia para oviposicao da mosca-branca Bemisia tabaci (Gennadius) biotipo B entre os cultivares isogenicos de algodoeiro DeltaOpal[R] (convencional) e NuOpal Bollgard[R] (transgenico que expressa a toxina Cry1Ac), e 2) estudar a viabilidade de ninfas dessa mosca-branca em ambas isolinhas de algodoeiro. O experimento foi conduzido sob condicoes de casa de vegetacao, com delineamento experimental inteiramente casua lizado, contendo dois tratamentos (cultivares) e 11 repeticoes. Foram quantificados ovos da mosca-branca 24h apos a infestacao de plantas em gaiola com adultos de criacao, e amostrados o numero de ninfas do inseto a cada cinco dias durante 30 dias apos a infestacao (seis avaliacoes). Os dados foram submetidos a analise de variancia (teste F) e posteriormente ao teste de comparacao de medias t de Student. Nao houve diferenca na oviposicao de B. tabaci biotipo B nas cultivares de algodoeiro, indicando nao haver atratividade diferencial entre os genotipos estudados. A cultivar transgenica nao afeta o numero de ninfas de mosca-branca quando comparada com sua isolinha genetica convencional.

RESUMEN

La evaluacion de los impactos de las liberaciones a gran escala de plantas modificadas geneticamente en el medio ambiente es importante para minimizar riesgos inherentes a la actividad agricola, tales como los hipoteticos impactos sobre la bioecologia de especies que no son objetivo de la manipulacion transgenica. Este estudio tuvo como objetivos: 1) discriminar la preferencia por la oviposicion de la mosca blanca Bemisia tabaci (Gennadius) biotipo B entre los cultivares isogenicos de la planta de algodon DeltaOpal[R] (convencional) y NuOpal Bollgard[R] (transgenico que expresa la toxina Cry1Ac), y 2) estudiar la viabilidad de las ninfas de esa mosca blanca en ambas isolineas del algodon. El experimento se llevo a cabo en condiciones de invernadero, con diseno experimental completamente casualizado, con dos tratamientos (cultivares) y 11 repeticiones. Fueron cuantificados los huevos de la mosca blanca 24h despues de la infestacion de plantas en jaula con adultos criados y se midio el numero de ninfas del insecto cada cinco dias durante 30 dias despues de la infestacion (seis evaluaciones). Los datos fueron sometidos a analisis de la varianza (test F) y posteriormente a la prueba de eomparacion de medias t de Student. No hubo diferencias en la oviposicion de B. tabaci biotipo B en los cultivares de algodon, indicando que no hay ningun atractivo diferencial entre los genotipos estudiados. EI cultivar transgenico no modifica el numero de ninfas de mosca blanca en comparacion con su isolinea genetica convencional.

PALAVRAS CHAVE / Algodao / Bemisia tabaci / Cry1Ac / Especie-Nao-Alvo / Impacto Ambiental / Transgenico /

Recebido: 30/06/2011. Modificado: 17/03/2012. Aceito: 20/03/2012.

Introducao

Culturas geneticamente modificadas resistentes a pragas podem contribuir para a reducao de danos de insetos, o aumento da produtividade e o creseimento agricola, como no caso do algodao-Bt em paises em desenvolvimento (Qaim, 2003). Lancada comercialmente no Brasil em 2005, a primeira tecnologia de transgenia regulamentada para a cultura do algodao que expressa a toxina Cry1Ac e oriunda de Bacillus thuringiensis (Berliner) (Bt). Ela e referida como de alta especificidade e atua por ingestao no controle de algumas especies de lepidopteros como Heliothis virescens (Fab.) (Lepidoptera: Noctuidae), Peetinophora gossypiella (Saund.) (Lepidoptera: Gelechiidae) e Alabama argillacea (Hueb.) (Lepidoptera: Noctui dae) (CTNBio, 2005). Insetos herbivoros que se alimentam de plantas cultivadas sao, em geral, considerados indesejaveis, uma vez que, ao se alimentarem causam prejuizos energeticos a planta que podem trazer como consequencia a perda de produtividade da lavoura. Se estes herbivoros sao afetados pela toxina Bt produzida pela planta, isto nao e considerado um risco, mas sim um possivel beneficio, uma vez que diminui a herbivoria (Fontes et al., 2002). Isso seria totalmente verdadeiro se a especie herbivora nao-alvo fosse sempre afetada negativamente, mas hipoteticamente ha o risco dela ser favorecida e tornar-se potencialmente mais destrutiva do que nos algodoais convencionais ou outras culturas, pelo potencial desequilibrio causado pelo uso da transgenia, como os recem relatados surtos populacionais de Miridae em varias culturas e correlacionados com a adocao do algodao-Bt em larga escala na China (Lu, 2010). Por isso, avaliar os impactos das liberacoes em larga escala de plantas genericamente modificadas no meio-ambiente e importante para a minimizacao de riscos inerentes a atividade agricola.

Dentre os artropodes nao-alvo desta tecnologia de primeira geracao, a mosca-branca B. tabaci biotipo B e considerada uma importante praga da cultura do algodao por diminuir o vigor de plantas, transmitir virus e prejudicar a qualidade das fibras (Bolca Junior et al., 2007). Alem disso, ela provoca danos consideraveis em diversas culturas pela polifagia, alta capacidade reprodutiva e resistencia a alguns inseticidas, o que dificulta seu controle (Faion, 2005). Os adultos do inseto sao de coloracao amarelo-palida e medem 1-2mm; a femea coloca 100-300 ovos durante a sua vida, sendo que a taxa de oviposicao depende da temperatura e da planta hospedeira. O ciclo de ovo--adulto pode levar de 18 a 19 dias (com temperaturas medias de 32[grados]C). Os ovos, de coloracao amarela, apresentam formato de pera e medem ~0,2-0,3mm, e sao depositados pelas femeas, de maneira irregular, na parte inferior da folha. O periodo de incubacao e 6-15 dias, tambem dependendo da temperatura, sendo as ninfas translucidas e apresentando coloracao variando do amarelo a amarelo-palido (Silva et al., 2003).

Thomazoni et al. (2010) concluiram que a diversidade de pragas nao-alvo caracterizada pelo indice de Shannon-Wiener foi maior em NuOpal Bollgard[R] do que em DeltaO-pal[R] no metodo de amostragem de observacao da planta inteira, e o numero medio de especimes e a diversidade de inimigos naturais tambem caracterizada pelo indice de Shannon-Wiener nao apresentaram diferenca significativa entre as cultivares Bt e nao-Bt em dois metodos de amostragem. Sujii et al. (2008) avaliaram o impacto do algodao-Bt sobre o pulgao-do-algodoeiro (Aphis gossipii Glover) (Hemiptera: Aphidae) em casa de vegetacao e observaram que a toxina de Bt presente na planta nao promove acao deleteria ou benefica no ciclo de vida do afideo nao-alvo da tecnologia. Estu dos como esses sao de relevante importancia para o conhecimento do espectro de acao da tecnologia e seu impacto.

O presente trabalho objetivou discriminar a preferencia para oviposicao da mosca-branca B. tabaci biotipo B entre as cultivares isogenicas de algodoeiro convencional e seu transgenico que expressa a toxina Cry1Ac, e estudar a viabilidade ninfal da especie em ambas isolinhas de algodoeiro.

Material e Metodos

O experimento foi conduzido em casa de vegetacao da Faculdade de Ciencias Agrarias (FCA), da Universidade Federal da Grande Dourados (UFGD), localizada no municipio de Dourados (22[grados]14'S, 54[grados]44'O, e altitude de 452m), Mato Grosso do Sul, Brasil. O delineamento estatistico foi inteiramente casualizado, cujos tratamentos (2) foram as cultivares isogenicas DeltaOpal[R] (convencional) e NuOpal Bollgard[R] (transgenica que expressa a toxina Cry1Ac), com 11 repeticoes. A parcela foi constituida de um vaso com capacidade para 10kg de solo oriundo do horizonte B de um Latossolo Vermelho distroferrico, peneirado e corrigido em sua fertilidade de acordo com as necessidades do algodoeiro, mais substrato organico Ribumin[R] para condicionar as propriedades fisicas e quimicas. Em cada parcela havia duas plantas. O evento biotecnologico, denominado comercialmente como Bollgard[R] (MON 531), utilizado no presente estudo, foi liberado pela CTNBio (2005) para plantio comercial, consumo humano e animal atraves do Processo 01200.001471/2003-01, em 17 de maio de 2005.

Paralelamente ao estudo, fez-se a criacao de uma populacao estoque de mosca-branca, em uma gaiola de criacao com dimensoes de 4,0x2,0x1,5m revestida por tecido voal, contendo plantas hospedeiras do aleirodideo, como couve, pingo-de-ouro, berinjela e pimentao em vasos, ofertados aos insetos periodicamente em funcao da senescencia das plantas.

A infestacao foi feita atraves da colocacao dos vasos com algodoeiros na gaiola de criacao com a populacao estoque de adultos da mosca-branca. Nesta ocasiao, as plantas de algodao estavam no estadio fenologico V7 (Marur e Ruano, 2001), onde V7 inicia no final de [V.sub.6] ate que a nervura central da oitava folha alcance 2,5cm. Todas as parcelas foram introduzidas na gaiola de forma inteiramente casualizada, deixando as plantas expostas aos insetos por 24h, com o intuito de garantir suficiente postura do aleirodideo nas folhas. Uma vez retirados da gaiola, os vasos com as plantas passaram por uma remocao dos adultos de mosca-branca ao ar livre, manualmente, tomando-se cuidado para nao excluir os ovos. Em seguida, as plantas foram para a casa de vegetacao onde as parcelas foram casualizadas. Um fator importante para preferencia de oviposicao de mosca-branca, citado por Campos et al. (2005), e a idade da planta, sendo que os algodoeiros mais jovens sao mais preferidos pelo inseto; mas, devido ao fato de as plantas deste estudo ter a mesma idade, ficou excluido o risco de assincronia entre parcelas ou tratamentos. No ambiente interno da casa de vegetacao havia uma pequena populacao residual de adultos de mosca-branca, remanescente de outros estudos all conduzidos, e assumiu-se que se tratava de um trabalho de livre escolha para oviposicao, de forma que qualquer eventual oviposicao nao afetaria o trabalho.

A avaliacao de oviposicao foi realizada 24h apos o termino da infestacao. Nela, uma das duas plantas da parcela foi coletada e levada para o laboratorio para se fazer a contagem total dos ovos de B. tabaci presentes em todas as folhas principais, com o auxilio de um microscopio estereoscopico binocular (16-100x). Apos a contagem dos ovos, as folhas foram copiadas com uma impressora multifuncional, para posterior obtencao da area foliar de cada planta, visando uma transformacao dos dados em ovos/[cm.sup.2] de folha.

As plantas nao coletadas, que ficaram nos vasos, tiveram suas folhas infestadas identificadas com um barbante, amarrando-o no ultimo no do terco superior da planta, para as amostragens de contagem de ninfas abaixo desta marcacao, em avaliacoes realizadas a cada cinco dias apos a infestacao. Estas consistiram na contagem total das ninfas presentes nas folhas da planta remanescente da parcela e com o auxilio de uma lente de bolso de 10x. Foram feitas ao todo seis avaliacoes, totalizando um periodo de 30 dias de contagem para se obter o numero medio de ninfas/ folha.

Os dados coletados foram tabulados e submetidos a analise de variancia (teste F). Se encontrados resultados significativos, foram submetidos ao teste de comparacao de medias t de Student, com dados originais transformados pela formula [raiz cuadrada de (+0,5)].

Resultados e Discussao

A interpretacao do numero de ovos de B. Tabaei por [cm.sup.2] de folha mostrou que nao houve diferencas significativas pelo teste F na analise de variancia com aplicacao do teste t de Student, entre os dois tratamentos, quando as plantas foram submetidas ao periodo de oviposicao de 24h na gaiola de criacao de adultos (Tabela I; Figura 1), indicando nao haver preferencia da mosca-branca por nenhuma das cultivares deste estudo, com chance de escolha. Chu et al. (2001) haviam encontrado relacao positiva entre densidade de tricomas foliares de cultivares de algodoeiro e quantidade de mosca-branca; tambem, Toscano et al. (2003) revelaram que a pilosidade das folhas e um fator importante na escolha da planta como substrato de alimentacao e oviposicao do aleirodideo, sendo as variedades mais pilosas as preferidas; por outro lado, de acordo com a CTNBio (2005), no Parecer No 0513/2005, o algodao geneticamente modificado deste experimento nao apresenta alteracao morfologica, fenologica ou de arquitetura da planta em relacao a sua isolinha. Baseando-se nestas citacoes, a nao-preferencia para oviposicao da mosca-branca entre os tratamentos pode ser explicada pelo fato das variedades DeltaOpal[R] e NuOpal Bollgard[R] serem isogenicas, e a expressao da toxina Cry1Ac nao ter afetado a escolha do substrato pelas femeas do inseto. Kahn et al. (2010) demonstraram que entre genotipos de algodoeiros genetica mente modificados tambem ha graus de resistencia a mosca-branca, a semelhanca daqueles dos cultivares convencionais (Chu et al., 2001), dai decorre a importancia da comparacao ser feita pelos isogenicos no presente estudo.

[FIGURA 1 OMITTED]

Nas seis amostragens de quantificacao de ninfas de B. tabaci, realizadas ao longo de 30 dias apos a infestacao, nao foram encontradas diferencas significativas na quantidade de ninfas por folha entre os tratamentos (Tabela I). Verificou-se um aumento gradual da quantidade de ninfas nos tratamentos ao longo do tempo (Figura 2), e isso se deveu a existencia de uma pequena populacao de adultos do inseto na casa de vegetacao que faziam suas posturas nas plantas, mas como nao houve preferencia para oviposicao (Tabela I), presumiu-se que estes insetos livres no ambiente nao afetaram os resultados quando ovipositaram nas plantas dentro da casa de vegetacao. Alem disso, nao havia um inseticida que teria efeito exclusivamente adulticida para elimina-los seletivamente do ambiente, sem risco de intoxicar as ninfas.

Yuan et al. (2009) encontraram diferencas significativas entre dez cultivares de algodoeiro, quando estudaram a preferencia hospedeira e adaptabilidade de B. tabaci biotipo B nos genotipos. No desenvolvimento de ovo a adulto, Torres et al. (2007) obtiveram diferencas significatiras na porcentagem de sobrevivencia de ninfas de primeiro instar entre cultivares convencionais nao isogenicas, porem sem diferencas significativas nos demais instares do inseto, o que difere da primeira avaliacao de ninfas feita neste estudo, mas valida os resultados obtidos nas demais contagens (Tabela I), evidenciando que DeltaOpal[R] e NuOpal Bollgard[R], pelo fato de serem isogenicos, afetaram igualmente a quantidade de ninfas da praga. Ainda, os mesmos autores relatam que B. tabaci biotipo B e incapaz de escolher um hospedeiro que possa garantir bom desenvolvimento a sua prole, uma vez que efetuaram posturas em cultivares inadequadas a sobrevivencia de suas ninfas e, tambem, constataram que a viabilidade dos ovos de mosca-branca independe da cultivar testada. Pelo contrario, Chu et al. (2001) encontraram relacao positiva entre densidade de tricomas foliares de cultivares e quantidade de mosca-branca, porem a relacao foi afetada pela idade das folhas ao longo dos nos ao longo do caule do cultivar; estes mesmos autores citam que estudos previos demonstraram que outros fatores podem afetar a taxa de oviposicao do biotipo B de B. tabaci, incluindo a morfologia e a idade da folha relacionada com glandulas e a propria coloracao da folha. De acordo com o Parecer No 0513/2005 (CTNBio, 2005), a proteina Cry1Ac expressada na planta possui acao bastante especifi ca sobre lagartas, atuando apenas por ingestao em algumas especies de lepidopteros. Este fato foi confirmado para mosca-branca neste trabalho, ja que a quantidade de ninfas nas cultivares nao variou significativamente entre os tratamentos durante as avaliacoes. Recentemente, Yin et al. (2010) estudaram o comportamento de penetracao dos estiletes de B. tabaci biotipo B em duas linhagens de algodoeiro transgenico (que expressam Cry1Ac) e uma nao-transgenica, atraves de eletrodos de registro de penetracao de corrente eletrica, e nao encontraram diferencas significativas de comportamento do inseto entre os genotipos estudados. Em estudo de campo, ao longo de tres epocas de amostragem e durante dois anos, Sisterson et al. (2004) concluiram que as diferencas entre as cultivares de algodao-Bt e nao-Bt tiveram efeitos relativamente reduzidos sobre a comunidade de artropodes na cultura do algodao quando foram registrados todos os artropodes ocorrentes, incluindo mosca-branca, em uma lista de 69 familias.

[FIGURA 2 OMITTED]

Conclusao

O algodoeiro-Bt que expressa toxina Cry1Ac nao apresenta efeito sobre a populacao de mosca-branca B. tabati biotipo B no que se refere a preferencia para oviposicao do aleirodideo entre os cultivares DeltaOpal[R] e NuOpai Bollgard[R]. O cultivar que expressa a toxina de Bt nao afeta o numero de ninfas de B. tabaei biotipo B quando comparado com seu isogenico nao-transgenico convencional.

REFERENCIAS

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Everton Kodama. Academico, Universidade Federal de Grande Dourados (UFGD). Bolsista do CMPq. e-mail: evertonkodama@hotmail.com

Paulo Eduardo Degrande. Professor, UFGD. Endereco: Faculdade de Ciencias Agrarias, Cai xa Postal 533, CEP 79804-970, Dourados, MS, Brasil. e-mail: paulodegrande@ufgd.edu.br
TABELA I
MEDIAS DE OVIPOSICAO E VIABILIDADE DE NINFAS DE B. tabaci BIOTIPO B
NOS TRATAMENTOS DELTAOPALI[R] E NUOPAL BOLLGARD[R]. DOURADOS, 2009

                                               Avaliacoes

Tratamento                Oviposicao        1 (a)      2 (a)
                      (O/10 [cm.sup.2]) *   (N/F) **   (N/F)

DeltaOpal[R]                 9,1             2,5841     3,6542
NuOpal Bollgard[R]           9,0             2,2093     3,1351
F                            0,01 ns         1,68 ns    2,20 ns
cV (%)                      23,08           28,26      24,16

                                    Avaliacoes

Tratamento            3 (a)      4 (a)      5 (a)      6 (a)
                      (N/F)      (N/F)      (N/F)      (N/F)

DeltaOpal [R]          3,5541     5,2630     5,8082     4,4907
NuOpal Bollgard[R]     3,4800     5,4488     6,2734     5,1469
F                      0,05 ns    0,14 ns    0,58 ns    1,78 ns
cV (%)                22,50      21,74      23,77      23,90

Medias transformadas pela formula [raiz cuadra de X+0,5]. As medias
das colunas nao diferem entre si ao nivel de 5% de probabilidade
pelo teste F da analise de variancia. * O/10 [cm.sup.2]:
ovos/10 [cm.sup.2], ** N/F: ninfas/folha.
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Author:Kodama, Everton; Degrande, Paulo E.
Publication:Interciencia
Date:May 1, 2012
Words:3566
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