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Nematodes: bioindicator of sustainability and edaphoclimatic changes/Nematoides: bioindicadores de sustentabilidade e mudancas edafoclimaticas.

INTRODUCAO

Os nematoides constituem um diverso grupo dos invertebrados, abundantes como parasitas ou na forma de vida livre no solo, em ambientes aquaticos ou marinhos. Segundo Barker (1998), existem mais de 15.000 especies descritas, representando somente uma pequena porcao dentro do filo Nematoda. Cerca de 26% dos generos descritos habitam o solo sob diferentes grupos funcionais, bacterivoros, fungivoros, onivoros, predadores ou fitoparasitas. A umidade do solo, a umidade relativa e os fatores ambientais afetam diretamente a sobrevivencia dos nematoides. Os nematoides possuem variadas formas de adaptacao a mudancas que ocorrem no ambiente causadas por diversos fatores, entre os quais o manejo dos cultivos, estresse climatico, epoca de plantio, fisiologia das plantas e melhoramento genetico (BLAKELY et al. 2002).

A dormencia ou diapausa constitui importante fator para a sobrevivencia e longevidade de muitas especies sob diferentes condicoes climaticas, onde a mudanca de sexo e a taxa de reproducao podem melhorar de sobremaneira a sobrevivencia de novas geracoes. A agregacao, ou formacao da larva 'dauer', confere relativa resistencia as diferentes variacoes climaticas. Outros nematoides, sob estresse ambiental, podem sobreviver em estado de quiescencia temporaria e entrar em anidrobiose ou outros estados extremos que permitem sua prolongada sobrevivencia. Uma proporcao substancial de nematoides possui esses estadios inativos para sobrevivencia diante de condicoes adversas (McSORLEY, 2003). Essa capacidade de sobrevivencia dos nematoides e de extrema importancia para entender fenomenos de epidemias e dispersao de nematoides sob condicoes de adversidade ambiental e vegetal.

Para entender os processos que ocorrem no solo, devido ao manejo adotado ou a reflexos oriundos das mudancas climaticas na restauracao dos solos, a estrutura da teia alimentar do solo e uma ferramenta completa que pode auxiliar a identificar o ecossistema do solo. Porem, poucas estrategias sao orientadas para utilizacao dessas informacoes. Trabalhos realizados por Biederman et al. (2008) revelam a importancia do monitoramento da populacao de nematoides ao longo das estacoes do ano e do ciclo das plantas. Esses autores relatam comportamentos diversos sob diferentes situacoes em diferentes ecossistemas. Outras informacoes, como densidade, diversidade, riqueza de especies, indice de maturidade, estrutura dos solos e presenca de fitonematoides podem variar ao longo do tempo.

A existencia de grupos funcionais, de acordo com a alimentacao, e as estrategias reprodutivas permitem seu uso como indicadores de condicao de uso da terra. Desta forma, alteracoes climaticas em temperatura e C[O.sub.2] influenciam na distribuicao de alimentos para esses grupos. Entao, a identificacao desses individuos por especie em cada grupo funcional e necessaria e permite avancos no entendimento de processos oriundos das mudancas climaticas, resiliencia do ecossistema (YEATES, 2003).

Assim, por meio desses estudos, pode-se obter uma previsao de comportamento na cadeia alimentar. Por exemplo, a presenca de residuos na superficie dos solos pode afetar indiretamente a estrutura da comunidade de nematoides por promover maior densidade de raizes, maior concentracao de materia organica, exsudados radiculares, favorecendo grupos de nematoides oportunistas, que se beneficiam e respondem de maneira rapida pela oferta de alimento (BORGES et al., 2003). Portanto, com o aumento da temperatura, a atividade microbiana em sistema rico em materia organica responde de forma diferente aos ambientes com menor teor de materia organica e temperaturas elevadas (RITZINGER; FANCELLI, 2006 a, b).

Com a elevacao de temperatura, outra resposta fisiologica, particularmente sensivel a reducao do potencial da agua nas plantas, e a alteracao da sintese proteica. Como consequencia, algumas enzimas que apresentam alta relacao sintese-degradacao, como, por exemplo, a redutase do nitrato, exibem forte inibicao a reducao do potencial hidrico. Segundo Viglierchio (1991), os orgaos sensoriais do nematoide sao os responsaveis pelas diferentes reacoes aos diferentes estimulos bioticos e abioticos. As estruturas sensoriais sao responsaveis pelas diferentes respostas e comportamentos, pois estao ligadas diretamente ao sistema nervoso do nematoide, ganglios ventrais e dorsais. Entre elas, as papilas cefalicas, labiais, os cefalidios, deiridios e fasmidios sao responsaveis pelo envio de informacoes que modificam o comportamento do nematoide para sua sobrevivencia (HUETTEL, 1986). Nesse sentido, mudancas de comportamento da planta com relacao a C[O.sub.2] afetam a fotossintese da planta da mesma forma que a presenca do nematoide afeta a producao de hormonios produzidos pela planta como citoquininas e giberelinas que, consequentemente, modificam a translocacao de agua e modificam a abertura e o fechamento dos estomatos (WALLACE, 1987).

Segundo Viglierchio (1991), ha outros orgaos sensoriais que ainda nao possuem uma identificacao correta de sua funcao. Em alguns nematoides, ja foi identificada alteracao de seu comportamento na presenca de C[O.sub.2], a depender de sua concentracao. Geralmente, sob alta concentracao, a movimentacao do nematoide e reduzida e, ao contrario, sob baixa concentracao de C[O.sub.2], a resposta aumenta. Contudo, poucos estudos tem sido feitos por nematologistas para entendimento dessas influencias no processo de sobrevivencia ou adaptacao do nematoide.

O binomio temperatura e C[O.sub.2], certamente, muda a fisiologia da planta. Assim como o metabolismo primario das plantas pode ser modificado em resposta a fatores abioticos, o metabolismo secundario tambem e influenciado, levando a diminuicao de uma variedade de compostos. Consequentemente, a adaptacao do nematoide, por meio de mudanca de seu metabolismo, por exemplo, constitui ferramenta para sua longevidade mediante essas modificacoes.

Estudos realizados por Li et al. (2009), utilizando a tecnica de enriquecimento de C[O.sub.2] (FACE), para avaliar o comportamento de nematoides sob incorporacao de residuos e adubacao nitrogenada, revela que a sazonalidade e um importante fator para determinar as mudancas em abundancia e diversidade. O efeito da adicao de residuos foi mais evidente que a elevacao de C[O.sub.2]. A comunidade de nematoides no solo e os indices ecologicos foram significativamente afetados pela interacao da elevacao de C[O.sub.2] e com a aplicacao de residuos e adubacao nitrogenada. Esse efeito foi observado pela abundancia de onivoros-carnivoros e nematoides totais. A adicao de residuos estimula o indice estrutural e inibe a resposta dos fitoparasitas sob elevada concentracao de C[O.sub.2].

O solo oferece varias formas de protecao a desidratacao dos nematoides. Os nematoides que vivem dentro das raizes ou dentro de insetos possuem privilegio de protecao otima a dissecacao enquanto a saude desses hospedeiros persistir. Contudo, os nematoides ou estagios dos nematoides que nao vivem dentro do hospedeiro (raizes ou insetos) sao protegidos pela umidade do solo, mas ficam sujeitos a desidratacao mais rapida, enquanto esse solo perde umidade, seja por meio de aumento da temperatura, seja por meio do manejo (CHRISTIE, 1959). Esse risco aumenta na interface com ar-solo (WOMERSLEY, 1987).

No Brasil, poucos estudos sao realizados com o comportamento de fitonematoides a variacoes edafoclimaticas. Estudos realizados por Asmus e Ishimi (2009) sobre a flutuacao populacional de Rotylenchulus reniformis, revelam que a densidade e a composicao populacional de R. reniformis sao influenciadas pela presenca de plantas de algodoeiro. Contudo, a abundancia da populacao de R. reniformis e influenciada diretamente pela temperatura do solo. Nesse estudo, dentro das variaveis edafoclimaticas avaliadas, a precipitacao e a umidade do solo pouco influenciaram sobre a populacao de R. reniformis.

CICLO DE VIDA

O ciclo de vida do nematoide envolve o ovo, quatro estadios juvenis, J1, J2, J3 e J4 e o estadio adulto. Em algumas especies, o estadio juvenil assemelha-se ao estadio adulto, podendo dificultar a identificacao das fases; mas, na grande maioria do grupo, existe uma diversidade entre cada estadio (WHARTON, 1986). O ciclo de vida de alguns nematoides, oferece grande oportunidade de resistencia ao estresse ambiental, como a formacao de cisto que abriga a massa de ovos de algumas especies. Outros nematoides, por ocasiao do crescimento e desenvolvimento, efetuam a primeira troca de cuticula ainda dentro do ovo, mantendo a cuticula trocada aderida a nova cuticula como uma protecao, ate que a segunda troca ocorra, desenvolvendo entao o fenomeno da diapausa ou dormencia, ate que o segundo estadio ocorra. Esse e um mecanismo de sobrevivencia que ocorre em estacoes frias e, geralmente, na ausencia de hospedeiro. A diapausa e o desenvolvimento da dormencia em nematoides parece que ocorrem mais no estadio de ovo e no estadio juvenil, dentro do ovo.

A membrana semipermeavel serve como barreira e, por si so, confere protecao ao nematoide. Permite a entrada seletiva de pequenas moleculas ou ions e inibe a passagem de ions maiores, como pectinas e proteinas (VIGLIERCHIO, 1991). Dessa forma, por meio dessa seletividade natural, sob estresse, o nematoide possui habilidade de prolongar seu ciclo de vida, da mesma forma que sob condicoes otimas pode encurtar as fases de desenvolvimento, tendo seu ciclo mais curto, originando mais geracoes por ano.

Estudos tem demonstrado que, sob condicoes de baixa temperatura, congelamento lento, o nematoide pode formar cristais de gelo e ter suas membranas ou organelas destruidas. Contudo, quando o congelamento e procedido por meio de agentes protetores e utilizacao de nitrogenio liquido, sua sobrevivencia pode durar anos (SASSER; CARTER, 1985).

Em Meloidogyne naasi Franklin, a eclosao da larva, estimulada sob condicoes de baixas temperaturas, induz o fenomeno da diapausa. Em algumas especies de Meloidogyne spp. e nematoides de cisto (Heterodera spp. e Globodera spp.), somente uma porcao das larvas eclode rapidamente, enquanto a outra porcao eclode lentamente no tempo. Esse fenomeno tem sido reconhecido por diversos cientistas (EVANS, 1987; GUIRAN, 1979; VAN GUNDY, 1985; ZHENG; FERRIS 1991; HUANG; PEREIRA, 1994; SIKORA; NOEL, 1996; YEN et al. 1995). O estudo da eclosao da larva e complexo. Algumas larvas eclodem rapidamente em agua, outras necessitam de estimulos sob a forma de exsudados de raizes hospedeiras para eclodir, enquanto outras eclodem lentamente, mesmo sob a presenca de agua ou exsudados. Portanto, o estimulo da eclosao da larva e o termino da dormencia em varias especies estao altamente influenciados pela temperatura, presenca de hospedeiro ou ainda exsudados de raizes. Nesse caso, a liberacao de exsudados de raizes depende basicamente da cultivar, da fenologia e de outros fatores.

REPRODUCAO

A taxa sexual entre as especies e determinada, em sua maioria, por condicoes ambientais. A reproducao por meio de machos e femeas promove maior diversidade entre as especies, embora a reproducao por partenogenese possa tambem ocorrer.

A producao de machos tem sido muito estudada no nematoide-das-galhas. A larva eclode do ovo no estadio [J.sub.2] e migra no solo ate penetrar no tecido da raiz do hospedeiro quando entao estabelece o sitio de infecao. Quando o estadio [J.sub.2] comeca a alimentar-se, torna-se imovel, aumenta de tamanho e espessura, e passa por diferentes trocas de cuticula, desenvolvendo-se uma femea que se reproduz por partenogenese (CHRISTIE, 1959). Machos podem ser raros na populacao, mas, em alguns casos, podem chegar a 60%. Esse fato tem sido atribuido ao estresse sofrido pelo nematoide, seja por deficiencia nutricional da planta hospedeira, reducao na taxa fotossintetica, idade da planta, seja por reguladores ou inibidores de crescimento da planta, aumento da densidade populacional do nematoide, presenca de outros patogenos, nivel de resistencia da planta hospedeira, temperatura e irradiacao. Segundo Triantaphyllou (1973) e Papadopoulou e Triantaphyllou (1982), se o estresse ocorre durante o desenvolvimento, a femea, no segundo estadio juvenil, pode reverter seu desenvolvimento, modificando sua sexualidade (intersexo ou macho). A fertilizacao dos ovos traz muitos beneficios, alem da maior chance de sobrevivencia nas especies. Contudo, a forma movel do macho e a possibilidade de locomover-se a outras areas, uma vez que a femea e imovel, sobre condicoes de estresse, pode ser uma das maiores vantagens de sobrevivencia e adaptacao no genero Meloidogyne (BIRD, 1971).

Entre as respostas ao estresse ambiental, diferentes estadios de desenvolvimento surgem com a diminuicao do metabolismo do nematoide, conferindo-lhe uma protecao as condicoes de estresse, como maior sobrevivencia e adaptacao rapida a condicao de estresse. Alguns nematoides podem sobreviver sob baixa condicao de O2, passando entao da condicao aerobia para anaerobia (BIRD, 1971; RUESS et al., 1999).

Sabe-se que a habilidade da 'dauer' larva a resistir ao estresse ambiental e retornar ao estagio normal, varia de especie para especie. A agregacao do nematoide e a diminuicao de seu metabolismo confere-lhe protecao contra a dissecacao e permite sua sobrevivencia sobre condicoes adversas. Nesse fenomeno, alguns nematoides podem adaptar-se a condicoes de baixa umidade.

RESPOSTA A EXTREMOS AMBIENTAIS

O nematoide pode sobreviver a condicoes prolongadas de falta de alimento por diferentes mecanismos. A longevidade e garantida devido a reducao de seu metabolismo e, em algumas condicoes, por meio de armazenamento de lipidios ou glicose. Segundo Viglierchio (1991), a larva de Meloidogyne recem-eclodida pode sobreviver sob condicoes otimas de temperatura por mais de 30 dias. Portanto, o mecanismo de sobrevivencia varia grandemente em cada especie e para cada situacao, seja por meio de mudancas de temperatura, umidade, fotoperiodo, seja por mudancas nutricionais decorrentes do hospedeiro, presenca de predadores, ou outros microrganismos. O melhor desenvolvimento do nematoide, alimentacao, migracao e reproducao, ocorre entretanto sob condicoes otimas de temperatura, acima da qual a deterioracao de enzimas e disfuncao de algumas membranas afetam seu comportamento. Dentre alguns mecanismos, a quiescencia e a diapausa caracterizam o estadio de mudanca de seu metabolismo (BIRD; BIRD, 1991; RIDDLE et al., 1987).

Quiescencia refere-se ao estadio de dormencia, no qual o metabolismo e a atividade do nematoide diminuem diante do estresse ambiental. Diferentemente da diapausa, o estado de dormencia termina quando as condicoes de estresse terminam e o nematoide retorna entao a sua atividade.

Em casos de prolongada quiescencia, a taxa de metabolismo pode cair a nivel tao baixo que parece cessar. Essa extrema condicao e referida como anabiose, por Wharton (1986), ou criptobiose, por Cooper et al. (1971). A terminologia anidrobiose e usada frequentemente para definir perda gradual de agua que ocorre devido ao estresse. Com a reducao de agua, a atividade do nematoide pode cair de 75-80% a 2-5% na forma de anidrobiose (COOPER et al., 1971; NICHOLAS; STEWART, 1989; WHAR TON; BARCLAY, 1993). Esse mecanismo favorece o prolongamento e a sobrevivencia de especies a condicoes de estresse ambiental. Assim, em ambientes onde essas especies permanecem nessa condicao, seja por perda de agua no solo devido a evaporacao, seja por meio da exposicao de solos a temperatura elevadas, essas especies representam bom indicativo das mudancas climaticas.

Segundo Barret (1991), a reidratacao ocorre gradualmente, mas a ocorrencia de anidrobiose em varios ciclos do nematoide pode diminuir sua viabilidade. Assim, sugere-se que a extincao de especies tambem possa ocorrer no caso de frequentes estresses hidricos, devido a evaporacao de agua dos solos submetidos a altas temperaturas. O mecanismo responsavel pela anidrobiose nao e bem conhecido, mas sabe-se que a permeabilidade da cuticula do nematoide diminui, e uma condensacao ou empacotamento de tecidos e organelas e observado por ocasiao de anidrobiose. Outras modificacoes sao observadas, como o encurvamento do nematoide, mas esse fato e observado tambem na ausencia de [O.sub.2] (COOPER et al., 1971).

Segundo Womersley (1987), a estrategia de sobrevivencia e utilizada na natureza para permitir a longevidade dos nematoides. Muitas vezes, esse fato pode passar despercebido no processo de extracao de nematoides, pela ausencia do nematoide na amostra (McSORLEY, 1987). Por esse motivo, Freckman et al. (1977) sugerem metodos de extracao mais acurados. No caso de Pratylenchuspenetrans, segundo Townshend (1984), quando o solo seca rapidamente, 22-31% da populacao fica no estado de anidrobiose, e quando o solo seca lentamente, essa condicao passa para 58-70%. Pratylenchus penetrans e R. reniformis que habitam solo e raizes podem sobreviver no estadio de anidrobiose, por um curto espaco de tempo quando comparados com outros nematoides da parte aerea da planta (TOWNSHEND, 1984; WOMERS LEY; CHING, 1989).

Os nematoides que possuem reproducao sexuada podem, sob condicoes de estresse, originar uma geracao mais resistente ou adaptada as novas condicoes submetidas. Alguns respondem mais prontamente ao aumento da temperatura, enquanto outros, ao estresse hidrico ou a aeracao. Contudo, a temperatura constitui fator principal para determinar a embriogenese, formacao do ovo e eclosao da larva. Em sua maioria, possuindo faixa ideal de reproducao aos 25[degrees]C (BARKER et al., 1985), podem, conforme a especie, ser denominados termofilos (nao sobrevivem sob temperaturas abaixo de 10[degrees]C, como M. incognita, M. javanica) ou criofilos (podem sobreviver a temperaturas abaixo de [degrees]C, como, por exemplo, M. hapla).

Sob condicoes de seca, o estado de anidrobiose e mais comum para os nematoides que sobrevivem na parte aerea da planta. Contudo, na interface solo-ar, devido a porosidade do solo, esse fenomeno tambem ocorre. Segundo McSorley (2003), o entendimento da ecologia dos nematoides em ambientes adversos permanecera desconhecida se a porcao de nematoides em estado de anidrobiose for subestimada. Portanto, os estudos em ambientes marginais ou sob estresse devem continuar para agregar mais informacoes sobre formas de sobrevivencia de nematoides sob condicoes adversas.

CONCLUSAO

1-O ambiente pode oferecer uma serie de obstaculos a sobrevivencia e longevidade dos nematoides. Assim, a abundancia e a diversidade de nematoides pode alterar-se sob as variadas mudancas ambientais (pela acao do homem ou da natureza). Modificacoes fisicas, quimicas, atributos biologicos do ecossistema, como irrigacao, praticas de cultivo, drenagem, utilizacao de pesticidas, monocultivos ou policultivos, podem resultar da diminuicao de nematoides nativos (niveis nao detectaveis) como resultar na introducao ou desenvolvimento rapido de outra especie nativa ou introduzida a niveis elevadissimos (YEATES, 1999).

2-A amostragem para analise da comunidade de nematoides deve ser na escala temporal e espacial. Devido a essa diversidade, o relacionamento entre grupos funcionais de nematoides e os processos ecologicos decorrentes tem constituido, portanto, uma ferramenta para estudos em campos experimentais. Alguns experimentos tem demonstrado que fitonematoides aumentam o fluxo de carbono das raizes para a biomassa microbiana do solo. A diversidade tende a ser maior em ecossistemas que sofrem menor disturbio. Segundo Yeates (1999, 2003), o indice da fauna de nematoides reflete as mudancas que ocorrem na comunidade devido aos processos ecologicos que acontecem com as mudancas no ecossistema.

3-Diferentes graus de quiescencia, por meio da diminuicao de metabolismo, particularmente a anidrobiose, permitem a sobrevivencia de nematoides a condicoes de extrema variacao de temperatura, ausencia de hospedeiros, restos culturais ou mesmo sua dispersao por meio de poeira, sobretudo em condicoes de fortes vendavais.

4-Na acao do projeto CLIMAPEST, desenvolvido pela Embrapa Meio Ambiente, impactos de mudancas climaticas sobre doencas, pragas e plantas daninhas, o levantamento de populacoes de fitonematoides e nematoides de vida livre, a cada ciclo da cultura, sob diferentes concentracoes de C[O.sub.2] atmosferico e de alteracoes da temperatura sobre problemas fitossanitarios, em frutas tropicais, em condicoes de estufa de topo aberto, permitirao melhor entendimento de seu comportamento dentro do agroecossistema, por meio da analise e correlacoes entre as populacoes e a temperatura e/ou C[O.sub.2] dentre outras possiveis variaveis. O monitoramento desses nematoides sob os diferentes tratamentos e cultivos, com ou sem OTC ('Open Top Chambers'), serve como indicativo do impacto das mudancas climaticas. Os indices das comunidades de nematoides de vida livre no solo (taxa de ocorrencia, abundancia e diversidade) sao essenciais para detectar impactos sobre diferentes tipos de manejo dos solos, bem como disturbios que eles sofrem.

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CECILIA HELENA SILVINO PRATA RITZINGER (2), MARILENE FANCELLI (2), ROGERIO RITZINGER (3)

(1) (Trabalho 125-10). Recebido em: 13-05-2010. Aceito para publicacao em: 19- 10-2010.

(2) Eng. Agr. PhD.., Pesquisador da Embrapa Mandioca e Fruticultura Tropical, Cruz das Almas-BA--e-mail: cecilia@cnpmf.embrapa.br, rogerio@cnpmf.embrapa.br

(3) Eng. Agr. DSc.., Pesquisador da Embrapa Mandioca e Fruticultura Tropical, Cruz das Almas-BA--e-mail: fancelli@cnpmf.embrapa.br
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Author:Ritzinger, Cecilia Helena Silvino Prata; Fancelli, Marilene; Ritzinger, Rogerio
Publication:Revista Brasileira de Fruticultura
Date:Dec 1, 2010
Words:4248
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