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Mycotic mastitis in ruminants caused by yeasts/Mastite micotica em ruminantes causada por leveduras.

INTRODUCAO

A mastite e um serio problema economico no contexto da pecuaria nacional. Os prejuizos ocorrem tanto na quantidade quanto na qualidade do leite produzido, com consequencias no segmento da producao dos derivados lacteos.

Os agentes causadores de mastite sao bacterias, fungos e algas, sendo as bacterias os agentes isolados com maior frequencia (COSTA, 1991). Porem, cada vez mais, a literatura registra casos esporadicos de microrganismos de origem ambiental, entre os quais se destacam as leveduras, os fungos leveduriformes e os filamentosos. Apesar de os fungos filamentosos estarem amplamente distribuidos na natureza, eles sao apenas esporadicamente isolados de casos de mastite, enquanto que as leveduras sao os fungos que mais frequentemente estao relacionadas as infeccoes da glandula mamaria em animais produtores de leite (CHENGAPPA et al., 1984; KELLER et al., 2000).

A mastite micotica ocorre sob a forma de surtos localizados (CHAHOTA et al., 2001) e/ou apos tratamento com antimicrobianos (CRAWSHAW et al., 2005) e sao classificadas como primaria ou secundaria. A mastite primaria ocorre espontaneamente, nao e precedida por infeccao bacteriana e/ou de tratamento com antimicrobianos, e e mais diagnosticada durante as primeiras semanas de lactacao. Ja a mastite micotica secundaria, que e a forma clinica mais encontrada, se desenvolve apos a administracao de antimicrobiano intramamario para tratamento ou prevencao de casos de mastite bacteriana. Como em todos os casos de infeccao da glandula mamaria, a inoculacao do agente pode ocorrer por via ascendente (via canal do teto) ou a partir de traumatismos cutaneos no teto e/ou no ubere. A populacao alvo em potencial compreende todos os animais produtores de leite. Aspectos relativos a producao animal como sistema intensivo ou extensivo empregado, tipo de ordenha (mecanica ou manual), alem de outros fatores relativos a higiene de equipamentos e instalacoes utilizados, influenciam o aparecimento da enfermidade. Os principais generos envolvidos na mastite micotica sao Candida e Cryptococcus, alem de outros como Geotrichum, Pichia e Trichosporon (KUO & CHANG, 1993; LAGNEAU et al., 1996; KRUKOWSKI et al., 2000).

O objetivo deste trabalho e revisar os principais aspectos ligados a mastite micotica causada por leveduras e fungos leveduriformes, tais como etiologia, causas predisponentes, patogenicidade, diagnostico, tratamento e profilaxia por meio de uma abordagem cronologica dos primeiros relatos, mas com enfoque principal nos resultados descritos recentemente.

Leite como substrato para o crescimento de microrganismos

A riqueza de nutrientes presentes no leite propicia um excelente substrato para diversos microrganismos. A sua composicao quimica favorece o crescimento de varias especies de leveduras com diferentes perfis bioquimicos e fisiologicos, como, por exemplo, a habilidade de Kluyveromyces marxianus e Candida catenulata, entre outras, em metabolizar os constituintes lacteos (ROOSTITA & FLEET, 1996). Ainda pode ser citada a capacidade de diversas leveduras em produzir enzimas como lipases e proteinases (CHEN et al., 2003; VACHLU & KOUR, 2006) e fermentar diferentes acucares, o que favorece o desenvolvimento nos produtos lacteos (FLEET & MIAN, 1987).

Mastite Micotica

Atualmente, o estudo das micoses nos animais e no homem adquire uma importancia cada vez maior devido ao fato de que muitas especies de leveduras, fungos leveduriformes e filamentosos, anteriormente consideradas nao-patogenicas, tem atuado como agentes oportunistas, causando enfermidades nos hospedeiros.

Em geral, as leveduras sao consideradas saprobicas e tem sido isoladas de tanques de armazenamento de leite oriundo de animais sadios (SPANAMBERG et al., 2004; RUZ-PEREZ et al., 2004). No entanto, em alguns casos, elas tambem estao presentes em amostras de leite provenientes de animais com mastite (CHENGAPPA et al., 1984; KUO & CHANG, 1993; SANTOS & MARIN, 2005; KRUKOWSKI et al., 2006).

Os agentes envolvidos na mastite micotica vivem no ambiente dos animais leiteiros, tais como na pele do teto, nas maos dos ordenhadores e em varios substratos organicos (RICHARD et al., 1980; BARNETT et al., 2000). Este tipo de mastite ocorre sob a forma de surtos de casos clinicos, sejam isolados ou em varios animais, geralmente de curta duracao, frequentemente com manifestacao aguda e com maior concentracao nos momentos do pre e pos-parto imediato (CARBON, 1968). Varios aspectos influenciam o aparecimento de mastite micotica, entre eles o mau funcionamento do sistema de ordenha, o manejo inadequado da ordenha, a falta de higiene e a limpeza das instalacoes e dos equipamentos, alem do uso prolongado de terapia antimicrobiana por via intramamaria (RUZ-PEREZ et al., 2004; YAMAMURA et al., 2007)

No Brasil, no Estado de Sao Paulo, o isolamento de C. albicans ocorreu em 8,9% de 260 amostras leite de vacas com mastite (SANTOS & MARIN, 2005). No Rio Grande do Sul, FERREIRO et al. (1985) detectaram, em 896 amostras de leite mamitico, a presenca de Candida spp. em 1,3% da amostragem, das quais 0,9% eram Candida albicans. Posteriormente, outro estudo no mesmo Estado nao detectou a presenca de C. albicans no leite de animais com mastite clinica e subclinica, apesar de as especies do genero Candida representarem 37,9% dos isolados fungicos (SPANAMBERG et al., 2008a).

Em outra pesquisa realizada em Sao Paulo, com 2.078 amostras de leite de quartos normais e de quartos infectados, foi observado que 10,0% (208) correspondiam a leveduras, sendo 3,2% (66) pertencentes ao genero Candida (COSTA et al. 1993). Nos Estados Unidos da America, RICHARD et al, (1980) cultivaram 91 isolados do leite de animais com mastite clinica e subclinica, com predominancia do genero Candida (78%), principalmente Candida tropicalis e Candida rugosa. Ainda nesse estudo, especies como Candida tropicalis, C. rugosa, C. parapsilosis e Cryptococcus lactativorus foram utilizadas em estudos experimentais de patogenicidade na glandula mamaria, com a observacao do desencadeamento da enfermidade em todos os quartos inoculados e a cura espontanea do quadro de mastite de 10 a 30 dias apos a inoculacao. Na Dinamarca, a partir de 2.896 amostras, AALBAEK et al. (1994) obtiveram 45 isolados, entre os quais Candida kefir, C. krusey, C. catenulata, C. rugosa, C. tropicalis, C. valida e Geotrichum capitatum, alem da alga Prototheca zopfii.

Na Polonia, KRUKOWSKI et al. (2000) isolaram diversas especies de Candida, Rhodotorula e Trichosporon no leite coletado de 172 vacas com mastite clinica e subclinica. VICTORIA & LANGONI (2006) relatam a ocorrencia de mastite clinica e subclinica causada por Trichosporon beigelli em rebanho leiteiro no Estado de Sao Paulo. Por outro lado, em outros trabalhos desenvolvidos com leite bovino e caprino in natura no Rio Grande do Sul, Trichosporon spp. foram encontradas em baixa frequencia e nao associadas a mastite (SPANAMBERG et al., 2004, SPANAMBERG et al., 2006). O genero Trichosporon, quando isolado do leite e de produtos lacteos, pode indicar falta de higiene nas instalacoes e dos equipamentos durante a obtencao e o processamento dos mesmos (WESSTAL & FILTENBORG, 1998).

Quanto aos pequenos ruminantes, sao poucos os relatos de mastite micotica, porem, MOAWAD & OSMAN (2005), em pesquisa realizada no Egito, detectaram a presenca de leveduras (5,13%) em 196 amostras de leite de ovelha provenientes de animais com mastite subclinica.

O desencadeamento da mastite micotica em vacas e cabras ocorre usualmente apos terapia antimicrobiana (THOMPSON et al., 1978; JENSEN et al., 1996; VESTWEBER & LEIPOLD, 1995). O uso de antimicrobianos por um periodo prolongado e apontado como o principal fator que favorece a ocorrencia de mastite micotica, por afetar a microbiota que atua, quando em equilibrio, como defesa natural do animal. Por exemplo, as leveduras do genero Candida podem utilizar a penicilina e a tetraciclina como fontes de nitrogenio (LOFTSGARD & LINDQUIST, 1960), fato que enfatiza a relevancia da implementacao de um adequado manejo para prevenir a infeccao. Existe tambem a possibilidade de as solucoes antimicrobianas estarem contaminadas com fungos, os quais podem ser inoculados e provocar mastite (THOMPSON et al., 1978; JENSEN et al., 1996).

Outro aspecto ligado ao uso inadequado de antimicrobianos via intramamaria e o fato de algas aclorofiladas, sobretudo as do genero Prototheca, serem consideradas como causa emergente de mastites subclinicas em bovinos, embora a casuistica seja, muitas vezes, subdiagnosticada. Alem deste fato, e preciso considerar o potencial zoonotico e sua resistencia a diversos farmacos utilizados, entre eles penicilina e gentamicina, alem de uma particular resistencia a pasteurizacao (ALMEIDA et al., 2005). Cabe salientar ainda a importancia do correto diagnostico de Prototheca spp., uma vez que algumas especies, como Prototheca wicherhamii, apresentam perfil bioquimico semelhante ao de algumas leveduras, como, por exemplo Candida glabrata (KOEHLER et al., 1999), o que torna fundamental o estudo da morfologia celular do organismo analisado.

As principais especies fungicas associadas a mastite pertencem aos generos Candida e Cryptococcus, embora especies de Trichosporon, Rhodotorula e Geotrichum, entre outros, tambem estejam associadas (Tabela 1). A maioria dos isolamentos de leveduras de leite mamitico de ruminantes se refere a especie bovina, alem das especies ovina, caprina e bubalina (COSTA et al., 1993; CORBO et al., 2001; MOAWAD & OSMAN, 2005; CARVALHO et al., 2007).

Mastite por Candida spp.

Candida spp. vivem normalmente em saprobiose, mas em circunstancias propicias podem desenvolver seu potencial patogenico. Usualmente, a presenca de Candida spp. no leite ocorre sem patogenia associada, embora possa causar mastite nas formas subclinica, clinica ou cronica (WAWRON & SZCZUBIAL, 2001). Dependendo da gravidade da infeccao, a queda da producao de leite pode ser rapida, apresentando alteracoes macroscopicas no leite com formacao de flocos e grumos (CARBON, 1968).

Candida albicans, integrante normal da microbiota gastrintestinal dos mamiferos (ODDS, 1988), e a especie mais frequentemente isolada e descrita em casos de mastite micotica. Por meio de inoculacoes experimentais, por via intramamaria, em ovelhas e cabras, ja foi demonstrada a capacidade patogenica desta especie. Mesmo sem o uso previo de terapia antimicrobiana e na ausencia de fatores imunossupressores, ocorreu o desenvolvimento de um quadro inicialmente agudo e purulento, que gradualmente tornou-se cronico, nao-purulento e com formacao de granulomas. A queda na producao leiteira e rapida, podendo ate ocorrer agalaxia com lesoes teciduais que podem ser extensas e irreversiveis. As lesoes sao restritas aos quartos mamarios inoculados, sem disseminacao aos outros quartos e aos outros orgaos do corpo (CARBON, 1968). Inoculacoes experimentais de Candida tropicalis em vacas demonstraram igualmente elevada patogenicidade desta levedura para a glandula mamaria (KUO, 1993).

Estudos indicam a participacao de especies nao-albicans cada vez mais associadas a patologias da glandula mamaria (OLIVEIRA et al., 2001; CRAWSHAW et al., 2005), principalmente de especies como Candida tropicalis, C. guilliermondii, C. luzitanae, C.kefyr, C. rugosa, C. catenulata, C. zeylanoides, C. lambica e C. inconspicua (LOKEN et al., 1959; COSTA et al., 1993; LAGNEAU et al., 1996; SWINNE et al., 1997; SANTOS & MARIN, 2005). Em estudo realizado no Rio Grande do Sul (SPANAMBERG et al., 2008a), a identificacao de especies como Candida aaseri, C. caseynolitica, C. saitoana e C. sorbophila confirma a variada gama etiologica potencialmente presente no leite, o que corrobora a hipotese de que especies normalmente consideradas nao-patogenicas podem, em condicoes propicias, causar danos a glandula mamaria.

Mastite por Cryptococcus spp.

A criptococose mamaria pode ser esporadica ou enzootica em certas situacoes. Na maioria das vezes, ela esta associada a mastite clinica e, em menor porcentagem, aos casos subclinicos (LANGONI et al., 1998; KLOSSOWSKA & MALINOWSKI, 2001), podendo ter evolucao aguda ou cronica (PAL, 1991). Dependo do quadro clinico, o animal pode apresentar agalaxia em poucas semanas. Na forma aguda, o comprometimento do parenquima mamario pode ser observado pela presenca de fibrose, nodulos necroticos e algumas vezes hemorragicos. Esse tipo de infeccao normalmente fica restrita aos quartos infectados e sem comprometimento sistemico (VERMA et al., 1985; MANJEET et al., 1994).

A literatura registra diversos casos de mastite causados por Cryptococcus spp. em bovinos (KIRK & BARTLETT, 1986; LANGONI et al., 1998; KLOSSOWSKA & MALINOWSKI, 2001), bubalinos (PAL, 1991), ovinos (SHNAWA & NIGAM, 1987), assim como em caprinos (CONTRERAS et al., 1995).

A especie mais frequentemente implicada e Cryptococcus neoformans, considerada uma das mais patogenicas, e que ja foi isolada de varios casos de mastite clinica, subclinica e tambem do leite de vacas sadias (EBRAHIMI & NIKOOKHAH, 2002). Outras especies, como Cryptococcus laurentii e C. curvatus, tambem ja foram isoladas de casos de mastite bovina (COSTA et al., 1993; KLIMAITE et al., 2003), leite de cabra in natura (SPANAMBERG et al., 2006) e em tanque de armazenamento de leite (SWINNE et al., 1997).

Causas predisponentes

A maioria dos casos de mastite ocorre por via ascendente, com a penetracao dos microrganismos via canal do teto, durante ou entre as ordenhas, assim como durante a administracao intramamaria de antibioticos (CRAWSHAW et al., 2005). Devido ao fato de as leveduras serem encontradas em uma grande variedade de substratos, como, por exemplo, no epitelio da glandula mamaria, nos tetos, nas maos dos ordenhadores, no solo e na agua (RICHARD et al., 1980; BARNETT, 2000), a possibilidade de ocorrencia da doenca aumenta quando esta aliada a contaminacao ambiental e a falta de higiene na ordenha e nos equipamentos.

Patogenicidade

A aderencia de qualquer microrganismo nos tecidos do interior da glandula favorece a instalacao da infeccao, dificultando sua remocao mecanica pelo fluxo do leite durante a ordenha. Caso ocorra uma falha nos mecanismos de defesa do sistema imunologico, os microrganismos inicialmente se instalam nos ductos e nas cisternas e posteriormente progridem para pequenos ductos e alveolos das porcoes mais baixas do ubere, onde se multiplicam, provocando edema e destruicao das celulas secretoras (RAINARD & RIOLLET, 2006).

Especificamente em relacao as mastites micoticas, o principal fator para a o desenvolvimento do quadro e a administracao de antimicrobianos diretamente no canal do teto, os quais podem favorecer a multiplicacao fungica e/ou destruir a microbiota que sintetiza certas vitaminas. KAUKER (1955), por meio de estudos experimentais, observou que o tratamento prolongado com penicilina induz uma reducao de vitamina A, situacao que favorece o aparecimento de lesoes na mucosa, o que facilitaria a penetracao e a instalacao das leveduras no parenquima mamario.

Diagnostico

Os sinais clinicos das mastites micoticas, na maior parte dos casos, nao podem ser distinguidos das mastites bacterianas. Entretanto, o uso de antimicrobiano intramamario sem sucesso no tratamento ou a intensificacao dos sintomas, com a continuidade da terapia, pode sugerir o desenvolvimento de uma etiopatogenia fungica. Para o esclarecimento do agente etiologico envolvido, amostras de leite podem ser coletadas para imediato processamento no laboratorio ou entao serem congeladas por periodos inferiores a 10 dias, porque apos este limite a viabilidade das leveduras comeca decrescer (SPANAMBERG et al., 2008b).

Atualmente, existem diversos procedimentos utilizados para facilitar a rotina laboratorial de identificacao das leveduras. Entre eles destaca-se a utlizacao dos meios cromogenicos (CHROMagar Candida/Candida ID bioMerieux(r) SA), empregados na triagem e na identificacao rapida de especies patogenicas como Candida albicans, C. parapsilosis, C. glabrata e C. krusei, alem dos testes bioquimicos que podem ser realizados por meio do padrao de assimilacao de substratos existentes no sistema de galerias API 20 e API 32 (bioMerieux(r) SA), ambos processados segundo a indicacao do fabricante. O grande entrave para a utilizacao destes testes e de outros ja disponiveis e o alto custo e a baixa procura por diagnostico fungico nos laboratorios de medicina veterinaria.

A metodologia convencional para a identificacao laboratorial das leveduras envolve a observacao de caracteristicas fenotipicas dos isolados (macromorfologia e micromorfologia), a realizacao de testes rapidos, tais como formacao de tubo germinativo e producao de clamidosporos (Candida albicans), alem de outros testes bioquimicos e fisiologicos complementares para o diagnostico das demais especies (YARROW, 1998; NEUFELD, 1999; BARNETT et al., 2000; CHABASSE, 2006).

E reconhecido o fato de que a caracterizacao fenotipica de leveduras pode apresentar erros, pois varias especies apresentam similaridades morfologicas nos testes bioquimicos e fisiologicos. Recentemente, novas tecnicas moleculares tem sido desenvolvidas para identificar e caracterizar microrganismos provenientes de leite cru e queijos (COCOLIN et al., 2002; CALLON et al., 2006; LOPANDIC et al., 2006).

Tratamento

Apesar do aumento no numero de antifungicos comercialmente disponiveis nos ultimos anos para o tratamento de diversas micoses humanas e animais, sao raros os farmacos antimicoticos disponibilizados em veiculo adequado para o tratamento da mastite micotica, principalmente quando comparados aos medicamentos antimicrobianos usualmente empregados para combater a doenca de origem bacteriana.

A literatura registra poucos dados especificos sobre tratamento contra mastite fungica, mas alguns autores citam a nistatina, a natamicina, o fluconazol e o miconazol em solucao aquosa para o tratamento intramamario em vacas com mastite por Candida sp. (NOBRE et al., 2002; KRUKOWSKI & SABA, 2003). Um recente estudo avaliou a susceptibilidade antifungica de 319 leveduras isoladas do leite de animais com mastite e demostrou que mais de 75% dos isolados apresentou resistencia a Anfotericina-B, 66% ao Fluconazole, 40% ao Primaricin e ao Itraconazole (LASSA & MALINOWSKY, 2007).

Exceto na infeccao por Cryptococcus spp., a mastite micotica, na maioria das vezes, e autolimitante, apresentando uma fase aguda com recuperacao espontanea sem uso de antifungicos (CARBON, 1968; PENGOV, 2001; CRAWSHAW et al., 2005). Geralmente, o tratamento suporte utilizado visa diminuir os sinais clinicos e nao combater o agente etiologico especifico (AINSWORTH & AUSTWICK, 1959). Nos casos agudos de mastite, e altamente recomendavel o esgotamento frequente da glandula mamaria com utilizacao de ocitocina (6-8 vezes/dia), antiinflamatorios, alem de intensa fluidoterapia intravenosa.

Profilaxia

Praticas higienicas inadequadas prejudicam a qualidade do leite e predispoem a ocorrencia de mastite. A prevencao e fundamental para o controle da mastite. As instalacoes como sala de ordenha e curral de espera, por onde circulam os animais antes, durante e apos a ordenha, devem ser mantidas limpas e secas, para evitar a multiplicacao de microrganismos. Na limpeza diaria, e fundamental a remocao das fezes para reduzir a proliferacao de moscas e outros parasitas. Utensilios e objetos de ordenha devem ser limpos e adequadamente desinfetados apos cada ordenha.

A correta higiene do ordenhador e outro ponto fundamental, pois as maos atuam como veiculo transmissor de microrganismos, entre eles leveduras, as quais podem contaminar o ubere, o leite e todo o material utilizado. Outros aspectos a serem considerados em um programa de controle de mastite incluem a imersao dos tetos pre e pos-ordenha com desinfetante germicida, descarte dos animais com diagnostico de mastite cronica, alem da correta manutencao do equipamento da ordenha com a finalidade de evitar traumatismos mecanicos (RADOSTIS et al., 2002).

Outro ponto importante na resistencia da glandula mamaria as infeccoes e a dieta, pois a carencia de certos nutrientes afeta os mecanismos de defesa, como, por exemplo, a atividade dos leucocitos, transporte de anticorpos e integridade do tecido glandular. Desse modo, alguns autores sugerem, por exemplo, a suplementacao com selenio e vitamina E. (PASCHOAL et al., 2003).

CONCLUSOES

A diversificada gama de agentes potencialmente causadores de mastite micotica ressalta a importancia da realizacao concomitante de exames micologicos e bacteriologicos para o correto diagnostico e monitoramento dos casos de mastite. Uma vez constatada a etiologia fungica, deve-se evitar o tratamento com antibacterianos, os quais, alem de nao exercerem efeito terapeutico, podem favorecer a proliferacao de fungos na glandula mamaria em determinadas circunstancias.

Em relacao a saude publica, o leite, quando contaminado e ingerido in natura, assim como os produtos lacteos produzidos a partir de leite cru, podem ser veiculadores de uma grande diversidade de agentes potencialmente patogenicos.

No que concerne a producao de derivados lacteos, a contaminacao do leite por leveduras pode afetar o produto final por meio de alteracoes organolepticas que ocorrem pela producao de enzimas lipoliticas e proteoliticas, alem de outros derivados metabolicos produzidos pelas leveduras e pelos fungos leveduriformes.

O controle da mastite micotica e de origem bacteriana deve ter como base principalmente os metodos preventivos, em que se torna essencial a implementacao efetiva de medidas como o correto manejo e a adequada higiene na ordenha (pre-dipping, pos-dipping e ordenha de tetos limpos e secos). Essas acoes incluem a obtencao do leite e a limpeza dos equipamentos e das instalacoes, que reduzem a porcentagem de animais acometidos e melhoram a qualidade do leite produzido, alem de aumentarem a rentabilidade economica da pecuaria leiteira.

AGRADECIMENTOS

Ao Conselho Nacional de desenvolvimento Cientifico e Tecnologico (CNPq), pelo suporte financeiro a este trabalho.

Recebido para publicacao 01.04.08 Aprovado em 07.07.08

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Andreia Spanamberg (I,II*) Edna Maria Cavallini Sanches (I) Janio Morais Santurio (III) Laerte Ferreiro (I,II)

(I) Departamento de Patologia Clinica Veterinaria, Setor de Micologia Veterinaria, Faculdade de Veterinaria, Universidade Federal do Rio Grande do Sul (UFRGS), Porto Alegre, RS, Brasil. E-mail: andreiaspanamberg@yahoo.com.br. *Autor para correspondencia.

(II) Programa de Pos-graduacao em Ciencias Veterinarias, UFRGS, Porto Alegre, RS, Brasil.

(III) Laboratorio de Pesquisas Micologicas (LAPEMI), Universidade Federal de Santa Maria, Santa Maria, RS, Brasil.
Tabela 1 - Especies de leveduras e fungos leveduriformes
associados a mastite.

Ano     Pais         Especies associadas a mastite

2008a   Brasil       Pichia guilliermondii, Galactomyces
                     geotrichum, Rhodotorula minuta, R.
                     glutinis, Candida rugosa, C. catenulata,
                     C. zeylanoides, C. glabrata, Cryptococcus
                     laurentii

2008    Brasil       Candida spp.

2006    Polonia      Rhodotorula spp. Cryptococcus spp., Pichia
                     spp., Trichosporon cutaneum, Candida
                     krusei, C. tropicalis, C. albicans

2006    Brasil       Trichosporon beigelli

2005    Brasil       Candida albicans, C. kefyr, C. humicola, C.
                     inconspicua, C. guilliermondii, C.
                     parapsilosis, C. zeylanoides, C. famata,
                     C. tropicalis, C. rugosa

2005    Inglaterra   Candida rugosa

2001    India        Geotrichum candidum

2000    Polonia      Candida albicans, C. kefyr, C. ciferri,
                     C. krusey, C. tropicalis, C. humicola, C.
                     parapsilosis, Rhodotorula glutinis,
                     Trichosporon cutaneum, T. capitatum

1998    Italia       Trichosporon capitatum, T. beigelii,
                     Candida albicans, C. guillermondii, C.
                     tropicalis

1997    Belgica      Candida rugosa, C. kefyr, Debaryomyces
                     hansenii, Pichia kluyveri

1996    Belgica      Candida kefyr, C. catenulata, C. lambica

1996    Polonia      Trichosporon beigelli, Geotrichum
                     candidum, Candida albicans, C. krusei,
                     C. pseudotropicalis, C. tropicalis, C.
                     parapsilosis, C. rugosa

1995    Israel       Candida krusei

1994    Dinamarca    Candida tropicalis, C. krusei, C. valida,
                     C. kefyr, Geotrichum capitatum

1993    Japao        Candida tropicalis, C. parapsilosis, C.
                     rugosa, C. albicans, C. guilliermondii,
                     Geotrichum candidum, Trichosporon beigelli

1993    Brasil       Candida albicans, C. catenulata, C.
                     ciferri, C. famata, C. tenuis, C.
                     tropicalis, C. guilliermondii, C.
                     haemulonii, C. intermedia,C. krusei, C.
                     zeylanoides, C. magii, C. parapsilosis, C.
                     rugosa, C. shetae, C. sorbosa, Cryptococcus
                     albidus,C. flavus, C. laurentii, C.
                     luteolus

1988    Coreia       Candida albicans, Candida spp.

1980    EUA          Candida tropicalis, C. rugosa, Cryptococcus
                     lactivorus.

Ano     Pais         Autor

2008a   Brasil       SPANAMBERG et al.

2008    Brasil       YAMURA et al.

2006    Polonia      KRUKOWSKI et al.

2006    Brasil       VICTORIA & LANGONI

2005    Brasil       SANTOS & MARIN

2005    Inglaterra   CRAWSHAW et al.

2001    India        CHAHOTA et al.

2000    Polonia      KRUKOWSKI et al.

1998    Italia       MORETTI A.

1997    Belgica      SWINNE et al.

1996    Belgica      LAGNEAU et al.

1996    Polonia      KRZYZANOWSKI &
                     SIELICKA

1995    Israel       ELAD et al.

1994    Dinamarca    AALBAEK et al.

1993    Japao        KUO & CHANG

1993    Brasil       COSTA et al.

1988    Coreia       YEH et al.

1980    EUA          RICHARD et al.
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Title Annotation:REVISAO BIBLIOGRAFICA
Author:Spanamberg, Andreia; Sanches, Edna Maria Cavallini; Santurio, Janio Morais; Ferreiro, Laerte
Publication:Ciencia Rural
Article Type:Report
Date:Jan 1, 2009
Words:5461
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