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Mortalidad invernal de ciervo de los pantanos (Blastocerus dichotomus) en humedales del noreste de Argentina.

Winter mortality of marsh deer (Blastocerus dichotomus) in wetlands of northeastern Argentina.

El ciervo de los pantanos, Blastocerus dichotomus (Uliger, 1815) es el cervido mas grande de America del Sur (Cabrera y Yepes, 1940) y esta categorizado como "Vulnerable" por la Union Internacional para la Conservacion de la Naturaleza (UICN, 2012). A nivel nacional la especie tambien esta considerada "Vulnerable", aunque para algunas poblaciones la nueva categorizacion propuesta es "En Peligro" (Ojeda et al., 2012), y es Monumento Natural Provincial en Corrientes, Chaco y Buenos Aires. Sus principales amenazas son la caza furtiva, el drenaje de humedales y la perdida de habitats (Pinder y Grosse, 1991; Soria et al., 2003; Piovezan et al., 2010).

La Reserva Natural del Ibera ocupa 12 300 [km.sup.2] en el centro-norte de la provincia de Corrientes, Argentina (Fig. 1), e integra un complejo de ecosistemas con predominio de ambientes palustres (esteros y banados) que interconectan grandes lagunas, canadas y malezales (Neiff, 2004). Actualmente alberga la mayor poblacion de ciervos de los pantanos del pais y probablemente la segunda mayor existente luego de la del Pantanal brasileno. Antiguamente, Jungius (1976) y Schaller y Tarak (1976) destacaron la escasez de ciervos en el area. Mas tarde, Beccaceci (1994) y Soria et al. (2003) mostraron un incremento en su abundancia, la cual ha sido estimada en unos 8900 individuos (IC 95% = 6740-11 658) entre 2006 y 2008 (De Angelo et al., 2011).

[FIGURA 1 OMITIR]

El clima del Ibera es subtropical sin estacion seca. Los valores de temperatura, precipitaciones, humedad relativa y numero de heladas fueron extremos en el ano 2007 (Tabla 1). Las actividades productivas principales en la region son la agricultura, el turismo y la ganaderia extensiva (Neiff, 2004), esta ultima variando su intensidad a lo largo del ano segun las condiciones climaticas y siendo dependiente de la produccion estival de pasturas (Pizzio et al., 2009).

A partir de 2000 se verifico una notable disminucion de las precipitaciones estivales que redujo considerablemente la produccion anual de pasturas hasta casi un 50% del promedio historico (Pizzio et al., 2009). Sumado a esto, entre 2004 y 2008 aumento un 20% la carga animal en los campos productivos de la provincia de Corrientes (Pizzio et al., 2009). Dentro de la reserva no existen grandes depredadores, pero si abundantes poblaciones de especies silvestres autoctonas, como las de carpinchos, Hydrochoerus hydrochaeris (Linnaeus, 1766) y varias especies exoticas (Corriale, 2010).

Bajo las condiciones del Ibera, los ciervos de los pantanos podrian estar expuestos a diferentes amenazas, pudiendo ser afectados por los agentes infecciosos presentes en los animales domesticos. Se estima que un 77% de los patogenos del ganado son generalistas e infectan a numerosas especies (Cleaveland et al., 2001), siendo las helmintiasis las mas frecuentes causas de morbilidad y mortalidad (Arantes y Nascimento, 1997). En el Pantanal brasileno la brucelosis representa una amenaza para los ciervos, mientras que en Bolivia la aftosa provoco mortalidad en algunas poblaciones (Pinder y Grosse, 1991). En los ciervos de los pantanos del Ibera se detecto la presencia de Paramphistomum sp. y de ectoparasitos tales como Boophilus microplus (Canestrini, 1888), Demodex sp., Chorioptes sp. y Amblyomma tigrinum Koch, 1844, y se registraron algunos eventos de mortalidad aislados (Beccaceci, 1994). Entre mayo y agosto de 2007 se observo una importante mortalidad y se hipotetizo que la poblacion local de ciervo de los pantanos, bajo eventuales condiciones de stress, podria estar siendo afectada por enfermedades parasitarias.

Con el proposito de investigar las causas de la mortalidad observada y registrar los casos, durante el invierno de 2007 se realizaron encuestas a pobladores y guardaparques y se llevaron a cabo avistajes directos desde avioneta, vehiculo, lancha y a pie, cubriendo una superficie equivalente al 10-20% de las areas que ocupa la especie en la reserva. Se examinaron 3 ejemplares, 2 machos adultos debilitados (Bd 1 y 2, de aqui en mas) y 1 hembra juvenil (de aproximadamente 5 meses de edad) hallada muerta en la laguna Merceditas (Bd 3, de aqui en mas). Los machos fueron capturados utilizando lazos y sujecion manual. Se realizo el examen fisico y la determinacion de la condicion corporal mediante observacion y palpacion a nivel lumbar, ileon e isquion. Se extrajeron muestras de heces del recto de los animales y se las envio al laboratorio refrigeradas y en solucion salina formolada al 5%. A cada animal se le extrajo una muestra de sangre por puncion de la vena yugular. Se realizaron dos extendidos sanguineos por animal. Una alicuota de sangre fue mantenida con solucion anticoagulante para hematologia. El resto de la sangre fue centrifugada y el suero obtenido fue separado en alicuotas que se mantuvieron a -4[grados]C hasta su envio al laboratorio. Se colectaron las garrapatas detectadas por palpacion sobre la superficie corporal de cada animal.

Se realizo la necropsia completa de Bd 3 y se tomaron muestras de contenido estomacal e intestinal que se conservaron en fresco y en solucion salina formolada al 5% para estudios coproparasitologicos. Tambien se colectaron muestras de sangre para estudios serologicos y se realizaron dos extendidos sanguineos.

En el laboratorio, los conteos de huevos por gramo (hpg) de materia fecal se llevaron a cabo utilizando la tecnica de Mc Master modificada. Una alicuota de la sangre obtenida de los Bd 1 y 2 se utilizo para pruebas de hematologia y bioquimica y para el dosaje de magnesio (Tabla 2). Los sueros obtenidos de los tres animales se utilizaron para los estudios serologicos. El diagnostico serologico de leptospirosis se realizo mediante microaglutinacion de Martin y Pettit (MAT), con antigenos de Leptospira interrogans (Stimson, 1907) var. pomona, wolffi, tarassovi, icterohaemorraghiae, canicola, grippotyphosa, ballum, pyrogenes. Para brucelosis se utilizo una seroaglutinacion lenta en tubo (SAT) y una tecnica de Polarizacion Fluorescente (FPA). El diagnostico serologico de tuberculosis y paratuberculosis bovina se llevo a cabo mediante un ELISA, y para el diagnostico de toxoplasmosis se utilizo Hemaglutinacion indirecta (HAI). Los anticuerpos contra diarrea viral bovina, rinotraqueitis infecciosa bovina y neosporosis fueron estudiados mediante Inmunofluorescencia indirecta (IFI). La presencia de Carbunclo fue estudiada en Bd 3 mediante cultivo bacteriologico de hueso (metatarso). Se investigo la presencia de hemoparasitos (Babesia sp., Anaplasma sp., tripanosomiasis) mediante la observacion al microscopio optico comun de los extendidos sanguineos coloreados con Giemsa.

Se registro un total de 34 animales muertos y 9 animales enfermos de B. dichotomus entre los meses de junio y agosto de 2007 en el sector prospectado de la reserva (Fig. 1). En los recorridos aereos se registraron 17 ciervos muertos, mientras que en los recorridos terrestres se registraron 9 ciervos enfermos y 17 muertos (Fig. 1). Solo en un caso los guardaparques detectaron senales de caceria furtiva en un ciervo hallado muerto en la laguna Parana.

Los dos animales vivos, Bd 1 y 2, presentaron adinamia, debilidad, ausencia de respuesta de huida ante la presencia humana, emaciacion, mucosas palidas, pelaje hirsuto y diarrea. En ambos se constato edema submandibular pronunciado aunque con un estado de hidratacion clinicamente normal. El estado general fue malo y el estado corporal deficiente (Fig. 2). En los estudios coproparasitologicos se hallaron 3180 hpg para heces frescas procedentes del Bd 1 y 8460 hpg en Bd 2. Dias mas tarde se hallo muerto al Bd 1 y se tomaron muestras de contenido intestinal, obteniendo 27 120 hpg. Los parasitos adultos hallados fueron identificados como Haemonchus contortus (Rudolphi, 1803).

[FIGURA 2 OMITIR]

En la necropsia de Bd 3 no se detectaron lesiones externas. Su evaluacion post-mortem mostro una deficiente condicion corporal, edema en cavidad abdominal y toracica, e hipertrofia de los linfonodulos. Se detectaron en el abomaso una gran cantidad de parasitos adultos visibles macroscopicamente y las heces frescas presentaron 19 200 hpg. Los parasitos adultos hallados fueron identificados como H. contortus.

En Bd 1 y 2 los analisis sanguineos evidenciaron la presencia de anemia con valores de recuento de eritrocitos, hemoglobina y hematocrito por debajo del rango normal, e hipoproteinemia. El recuento de leucocitos tambien resulto por debajo del rango normal para la especie. Los parametros bioquimicos evaluados estuvieron dentro del rango de valores normales registrados para cervidos (Tabla 2). En ninguno de los extendidos sanguineos obtenidos de los tres animales se observaron formas compatibles con hemoparasitos. En los tres animales estudiados se obtuvieron resultados serologicos negativos para leptospirosis (8 serovares), brucelosis, tuberculosis, paratuberculosis bovina, toxoplasmosis, diarrea viral

bovina, rinotraqueitis infecciosa bovina y neosporosis. El diagnostico de carbunclo (realizado solo en Bd 3) resulto negativo. Se detectaron ninfas y adultos de garrapatas del genero Amblyomma sp. en baja carga (menor a 10 garrapatas por animal). Si bien no se evaluo la presencia de enfermedades metabolicas ni toxicas, estas se consideran poco probables dada la dispersion geografica de la mortandad y los hallazgos clinicos en los ejemplares estudiados.

Estudios paralelos de un pequeno numero de los herbivoros (domesticos y silvestres) del Ibera mostraron infecciones parasitarias cuantitativa y cualitativamente diferentes a las halladas en los ciervos (Corriale et al., 2011; Scioscia et al., 2011) y no se hallo H. contortus. Sin embargo, la baja cobertura del relevamiento en estas especies no permite excluir la eventual presencia de H. contortus en otras poblaciones, ni su potencial transmision entre especies silvestres, ni entre estas y el ganado.

H. contortus es originario de Africa (Gibbons, 1979) y se disperso a otras regiones a traves de artiodactilos domesticos (Hoberg et al., 2004), los que lo han mantenido y han funcionado como fuente de infeccion para los ciervos (Ferte et al., 2000). La haemoncosis se halla presente en todo el territorio argentino excluyendo Patagonia (Johnstone, 1971), provocando grandes perdidas de sangre por hematofagia, siendo considerada una de las tricostrongiloidosis mas patogenicas para los ciervos en Latinoamerica, especialmente si se halla asociada a otros agentes infecciosos (Arantes y Nascimento, 1997). Las cargas parasitarias halladas en los ciervos de los pantanos estudiados fueron sustancialmente mayores que las registradas en otros rumiantes silvestres y domesticos naturalmente infectados. En el ano 2000, se hallo un total de 275 H. contortus en seis ejemplares aparentemente sanos de ciervos de los pantanos en Mato Grosso do Sul y Sao Paulo, Brasil (Nascimento et al., 2000). En Florida (EE.UU.), Haemonchus sp. fue la tercera causa de mortalidad en Odocoileus virginianus (Zimmermann, 1780; Nettles et al., 2000). Las infestaciones mayores a 5000 hpg en bovinos y a 3000-10 000 hpg en ovinos son consideradas fatales (Skerman y Hillard, 1966) y la mortalidad en ovinos no tratados puede alcanzar el 50% (Suarez, 2007). En los ciervos de los pantanos, las cargas parasitarias de 300 hpg suelen asociarse con graves perdidas de peso (Barbanti Duarte, com. pers.) y pueden superar los 10 000 hpg (Barbanti Duarte, 1997) con disminuciones del hematocrito y proteinas plasmaticas, asociados a debilidad extrema, insuficiencia respiratoria y edema submandibular. Estos cuadros clinicos son semejantes a los que presentaban los ciervos examinados, en los que tambien se evidencio anemia en correspondencia con lo descripto por Eve y Kellogg (1977), Mc Ghee et al. (1981) y Lux Hoppe (2010) para infecciones por H. contortus en diferentes especies de cervidos.

Las parasitosis gastrointestinales pueden funcionar como reguladores de la abundancia de las poblaciones de herbivoros (Albon et al., 2002), tal como sucede en las ovejas Soay en Escocia, cuyas poblaciones experimentan fluctuaciones asociadas a la escasez de alimento durante el invierno y a la presencia de nematodiosis gastrointestinales (Grenfell et al., 1992). Las condiciones climaticas adversas y los bruscos cambios ambientales pueden desencadenar parasitosis con sintomatologia clinica (Gronvold y Hogh Schmidt, 1989; Barbanti Duarte, 1997). En el Ibera, durante el invierno de 2007 se registraron las temperaturas minimas mas bajas desde 2000, con una frecuencia media de heladas sustancialmente mayor que la historica. Las heladas podrian haber afectado la disponibilidad de alimento para los ciervos ya que deterioran la vegetacion semiacuatica de la que estos se alimentan, sumado a la reduccion de la produccion anual de pasturas y al incremento de la carga animal en los campos productivos de Corrientes (Pizzio et al., 2009). Asimismo, los periodos de sequia atipicos registrados durante el verano de 2007 podrian haber modificado la estacionalidad de la haemoncosis a nivel local (Suarez, 2007), observandose una intensificacion de la misma durante los meses invernales. Pedersen y Greives (2008) demostraron de manera experimental la interaccion entre la disponibilidad de recursos alimenticios y las enfermedades infecciosas en la regulacion de la dinamica poblacional de roedores silvestres. La poblacion de ciervos de los pantanos en crecimiento, afectada por una parasitosis introducida como la haemoncosis, tambien podria haber sido afectada por una menor disponibilidad de forraje, especialmente si se considera el incremento en el tamano de las poblaciones de otros herbivoros silvestres y domesticos en el Ibera.

Una problematica local adicional es la resistencia de Haemonchus y otros nemotodes gastrointestinales a los antihelminticos utilizados comunmente en establecimientos ganaderos del area (Cetra et al., 2002). El impacto de este proceso sobre la dinamica de las parasitosis gastrointestinales de los ciervos no ha sido investigado.

Este estudio registra por primera vez la presencia de H. contortus en ciervos de los pantanos en Argentina. Asimismo, se registran altas cargas parasitarias de nematodes en los tres animales estudiados, pertenecientes a una poblacion de ciervos en crecimiento y sin depredadores, donde ocurren mortalidades invernales de manera recurrente. Las elevadas cargas parasitarias de nematodes gastrointestinales halladas y la hematofagia producida por H. contortus estarian directamente implicadas en el evento de mortandad invernal de 2007, en asociacion con algunos factores de stress para los ciervos como las inusuales condiciones climaticas adversas, la aparentemente menor disponibilidad de forrajes y el aumento de la carga animal de herbivoros silvestres y de produccion.

En terminos generales, cabe esperar que la mortalidad de los ciervos se incremente durante inviernos rigurosos, sobre todo de los individuos con cargas parasitarias elevadas y en los grupos etarios mas susceptibles, y que la mortalidad experimente fluctuaciones ciclicas o cuasi-ciclicas. El adecuado control de las parasitosis en rumiantes domesticos en establecimientos productivos podria disminuir la infestacion de los campos y reducir la transmision a las especies silvestres susceptibles, incluidos los ciervos de los pantanos.

Recibido 20 agosto 2012. Aceptado 16 noviembre 2012. Editor asociado: M Robles

Agradecimientos. A todos los encuestados por su amable predisposicion. Al director de la Reserva Natural del Ibera Vicente "Pico" Fraga y a los guardaparques Roque Bocalandro, Walter Drews, Mario Sanchez y Domingo Cabrera. A los guardarreservas Pascual Perez y Ariel Ocampo y a los tecnicos de CLT Javier Fernandez, Sebastian Cirignoli, Chele Martinez, Malena Srur y Sofia Heinonen. Al personal de la Estancia Ibera, al Field Veterinary Program/Wildlife Conservation Society y a Marcela Uhart por el apoyo brindado. Un especial agradecimiento a Juan Ramon Fernandez de la EEA INTA Mercedes por proveernos los registros meteorologicos del area, y a los profesionales y tecnicos del Grupo de Sanidad Animal de la EEA Mercedes, INTA.

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UICN. 2012. IUCN Red List of Threatened Species. Version 2012.1

Maria M. Orozco (1), Carolina Marull (2), Ignacio Jimenez (3) y Ricardo E. Gurtler (1)

(1) Laboratorio de Eco-Epidemiologia, Departamento de Ecologia, Genetica y Evolucion, Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, Universidad de Buenos Aires, Int. Guiraldes 2620, Pabellon II, 2to Piso, Ciudad Universitaria, C1428EHA Ciudad Autonoma de Buenos Aires, Argentina [Correspondencia: <gurtler@ege.fcen.uba.ar>.

(2) Wildlife Conservation Society, Av. Corredor de los Lagos 1600, 8345 Alumine, Neuquen, Argentina.

(3) The Conservation Land Trust Argentina S.A., Scalabrini Ortiz 3355 4[grados]J, 1425), Ciudad Autonoma de Buenos Aires, Argentina.
Tabla 1
Algunos parametros climaticos para el periodo 1951-2008 (excepto para
las heladas agronomicas, que corresponden a 1950-1990) en la Reserva
Natural del Ibera y su comparacion con los valores registrados durante
los mismos meses del periodo 2001-2006 y de 2007
(Fuente: EEA Mercedes, INTA, Corrientes).

              Temperatura minima             Humedad relativa (%)
                  ([grados]C)

         Promedio    2001-2006   2007   Promedio    2001-2006   2007
         historico                      historico

Mayo       11.8        10.8      7.4      80.0        70.2      59.6
Junio       9.2        12.0      6.4      82.0        71.2      64.0
Julio       8.8         6.2      4.7      78.0        64.5      69.8
Agosto      9.4         8.0      5.6      74.0        61.8      71.7

              Precipitaciones (mm)         Heladas agronomicas (n)

         Promedio    2001-2006   2007   Promedio    2001-2006   2007
         historico                      historico

Mayo       103.9       217.7     79.7      4.0         1.0      8.0
Junio      74.5        107.8     29.0      4.0         1.0      12.0
Julio      60.4         4.0      3.0       7.0         4.0      14.0
Agosto     57.4        50.2      95.8      8.0         2.0      12.0

Tabla 2
Resultados hematologicos y bioquimicos de los ejemplares
de ciervo de los pantanos examinados en la Reserva Natural
del Ibera. Referencias: (1) rango de valores de referencia
correspondientes a B. dichotomus machos adultos no
anestesiados obtenidos de Szabo et al., 2010; (2) rango de
valores de referencia correspondientes a Blastocerus
dichotomus machos adultos anestesiados obtenidos de Szabo
et al., 2010; (3) rango de valores de referencia citados
para cervidos (Kichen, 1986; Szabo et al., 2010).

Parametro hematologico/    Bd 1   Bd 2   Bd 3   Valores de
bioquimico                                      referencia

Hematocrito (%) (1)        11.0   15.0    --    37.0-53.0
Hemoglobina (gr/dl) (2)    3.8    4.0     --    10.6-17.9
Recuento de eritrocitos    2.4    2.7     --     3.9-15.3
  (x [10.sup.12]/L) (1)
Recuento de leucocitos     8.4    5.1     --     9.7-33.0
  (x [10.sup.7]L) (1)
Basofilos (%) (1)          1.0    0.0     --     0.0-7.0
Eosinofilos (%) (1)        0.0    0.0     --     1.9-49.0
Neutrofilos (%) (1)        45.0   62.0    --    19.0-78.0
Linfocitos (%) (1)         54.0   38.0    --    29.0-185.0
Monocitos (%) (1)          0.0    2.0     --     0.0-26.0
Proteinas totales (gr/L)   48.0   48.0    --    70.0-90.0
  (2)
FAS (UI/L) (3)             59.0   68.0    --    31.0-232.0
GOT (UI/L) (3)             31.4   80.8    --    41.9-398.1
GPT (UI/L) (3)             8.2    8.7     --     8.4-26.0
Urea (mg/dl) (3)           89.0   84.0    --    17.0-120.0
Creatinina (mg/dl) (3)     1.4    1.2     --     1.0-2.3
Magnesio (gr/dl) (3)       3.0    3.1    2.0     1.2-5.1
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Author:Orozco, Maria M.; Marull, Carolina; Jimenez, Ignacio; Gurtler, Ricardo E.
Publication:Mastozoologia Neotropical
Date:Jun 1, 2013
Words:4333
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