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Morphological Correlations between Head Shape, Diet and Habitat Use of some Sceloporus of Mexico: A Quantitative Analysis/ Correlaciones Morfologicas entre la Forma de la Cabeza, Dieta y uso de Habitat de Algunos Sceloporus de Mexico: Un Analisis Cuantitativo.

INTRODUCCION

El fenotipo de un organismo puede explicarse por la interaccion de tres factores, el primero es la herencia filogenetica o evolutiva, el segundo son sus mecanismos estructurales ya sean de desarrollo o morfogeneticos y, la tercera, como consecuencia de la morfologia funcional (Seilacher, 1970; Salgeback, 2006). A partir de esta ultima, surge la morfologia ecologica o ecomorfologia, la cual permite conocer las relaciones que se establecen entre el ambiente y los organismos y de esta forma proporciona una aproximacion al ambiente en que estos viven y la manera de explotar los recursos disponibles a partir de la morfologia que presentan (Wainwright, 1987; Wootton, 1992). Especificamente, la ecomorfologia alimentaria se basa en la hipotesis de que la morfologia estructural de las especies determina como minimo una parte de la ecologia alimentaria, por lo que supone una correlacion entre las caracteristicas morfologicas de las especies y las presas que consumen (Zarate-Hernandez et al., 2007). Sin embargo, para entender un diseno morfologico, es necesario el estudio de la relacion funcional de los caracteres morfologicos y el medio en que habitan los organismos, esto a traves de comparaciones en distintos niveles taxonomicos. En particular, las comparaciones interespecificas permiten entender como las demandas mecanicas impuestas por la dieta y el ambiente, han ido moldeando las caracteristicas que se observan en las especies actuales (Clutton-Brock & Harvey, 1979).

Estudios realizados en el sistema de alimentacion en varios grupos de vertebrados, demostraron que ciertas caracteristicas del craneo, como el alto y el ancho del mismo, estan relacionados con el tipo de presas que consumen (Kiltie, 1982; Weijs, 1994; Metzger & Herrel, 2005). Las presiones selectivas en el sistema craneal en su conjunto son complejas, por ejemplo, para aplastar presas grandes y duras, los organismos necesitan una cabeza alta y ancha, especializada en una gran masa muscular que produzca una mayor fuerza (presion) de la mordida (Herrel et al., 1999).

No obstante lo anterior, los cambios en la morfologia del craneo pueden promover una limitante en el desempeno locomotor de los organismos, ya que aquellos que poseen cabezas grandes y altas, deberan desplazar su centro de masa lejos del sustrato y, por consecuencia, se ve minimizada su capacidad para escalar estructuras verticales (Vanhooydonck & Van Damme, 1999; Herrel et al., 2001). Pero en aquellos organismos que presentan cabeza y cuerpo plano, sobre todo en laceretilios escaladores, mejoran su equilibrio y la capacidad de esconderse en grietas y refugios de habitats verticales (Vitt et al., 1997; Lappin et al., 2006).

Ambas propuestas han sido puestas a prueba, pero hay limitada evidencia a nivel interespecifico, por lo que en el presente estudio, se probaron estas hipotesis, utilizando correlaciones entre caracteristicas morfologicas y ecologicas, tomando como modelo al genero Sceloporus, ya que es uno de los mas numerosos de la familia Prhynosomatidae con mas de 70 especies descritas, su tipo de alimentacion es omnivoro y se les puede encontrar en diversos ambientes, desde el nivel del mar, hasta los picos montanosos mas elevados en Mexico. Con base en lo descrito, el objetivo de este estudio fue analizar la morfologia de la cabeza de algunas especies de Sceloporus y determinar que variables moldean la morfologia craneal en estas especies estrechamente relacionadas y que a la fecha no se ha analizado en otros grupos de lacertilios, ademas de indicar si se presenta una respuesta adaptativa al tipo de presa que consumen o al uso de habitat, que son dos de las principales fuerzas implicadas en la evolucion y adaptacion de esta estructura en diferentes vertebrados.

MATERIAL Y METODO

Obtencion de las muestras. Para este estudio se utilizaron 20 especies de lagartijas del genero Sceloporus, que se revisaron a partir de material depositado en la Coleccion Nacional de Anfibios y Reptiles del Instituto de Biologia y de la Coleccion Herpetologica de la Facultad de Ciencias, ambas pertenecientes a la Universidad Nacional Autonoma de Mexico. Las especies utilizadas en el presente estudio fueron: S. aeneus, S. bicanthalis, S. clarkii, S, formosus, S. gadoviae, S. grammicus, S. horridus, S. jalapae, S. jarrovi, S. magister, S. megalepidurus, S. mucronatus, S. nelsoni, S. occidentalis, S. poinsetti, S. spinosus, S. torquatus, S. undulatus, S. utiformis y S. variabilis.

Para minimizar la varianza debido a las diferentes clases de edad, en el presente estudio se tomaron datos unicamente a machos adultos. Se consideraron en la mayoria de las especies los organismos de una sola poblacion, sin embargo, en algunas especies que presentaron densidades poblacionales bajas, se analizo mas de una poblacion y, para descartar posibles diferencias entre distintas poblaciones, se realizo una ANOVA que permitio considerar los datos como una sola muestra (Kohlsdorf et al., 2008). Finalmente, el tamano de muestra considerado en los analisis fue variable y se evaluaron entre 5 y 15 organismos para cada especie. De esta manera, se analizaron un total de 219 ejemplares.

Medidas morfometricas. Se tomaron fotografias del organismo completo y del area cefalica de cada individuo con una camara digital Sony DSC-F828 de ocho megapixeles de resolucion, la cual se coloco a 20 cm de altura del ejemplar y una escala metrica de fondo (0,1 mm), esto con el objetivo de calibrar las fotografias. Posteriormente, sobre las imagenes digitalizadas se calcularon las siguientes variables morfometricas de la cabeza, mediante el modulo tmorphgen6 de la paqueteria Integrate Morphometrics Package (IMP; Sheets, 2004): 1) longitud hocico cloaca (LHC), 2) longitud de la cabeza, 3) ancho de la cabeza, 4) alto de la cabeza, 5) longitud de la mandibula inferior, 6) longitud del hocico, 7) longitud de la sinfisis mandibular anterior, 8) longitud del proceso retroarticular (apertura) que se calcula con la longitud de la mandibula inferior menos la longitud de la sinfisis mandibular anterior y 9) longitud del coronoides (cierre) que se obtiene a partir de la diferencia de la longitud de la sinfisis mandibular menos la longitud del hocico, de acuerdo con Kohlsdorf et al. (Fig. 1). Para estandarizar las variables, se uso la longitud hocico-cloaca y asi obtener los residuales mediante un analisis de regresion lineal. La informacion de los habitos alimentarios y uso de habitat de cada una de las especies que se examinaron se obtuvo de literatura. De acuerdo con Vanhooydonck (2007) se realizo la clasificacion de dieta respecto al tipo de presa por dureza y por nivel de evasion. En el caso de uso de habitat, de acuerdo con Sites et al. (1992), se consideraron como terrestres a las especies que se desplazan sobre el suelo, como arboricolas, a las que se desplazan sobre arboles y, finalmente, a las que se desplazan sobre rocas como saxicolas.

Analisis morfometrico. Una vez que se estandarizaron las variables, se realizo un Analisis de Componentes Principales (ACP), para definir el porcentaje de variacion explicado y generar un grupo de variables que describieran las diferencias entre especies. Se utilizo un Analisis de Variacion Canonica (AVC), para clasificar correctamente a las especies al discriminar respecto a la forma de la cabeza, asi como una prueba de Analisis de Varianza Multivariado (MANOVA), para evaluar diferencias significativas entre especies. Todos los analisis estadisticos se efectuaron con el programa Paleontological Statistics (PAST; Hammer et al., 2001).

Posteriormente y, para comprobar si las especies que viven y se mueven en sustratos verticales presentan variacion en la morfologia de la cabeza con respecto a las especies que viven en el suelo, se realizo un analisis de varianza (ANOVA); lo mismo se efectuo para determinar diferencias morfologicas entre especies que consumen presas duras, blandas o intermedias y aquellas que consumen presas evasivas, sedentarias o intermedias. Finalmente, se realizo un analisis de regresion multiple mediante el paquete estadistico StatGraphics Plus 5.0 (Kohlsdorf et al.), para determinar cual de las variables bioticas (tipo de presa) y abioticas (uso de habitat) y en que medida estas influyen en la morfologia de las especies de Sceloporus Todos los analisis se efectuaron con un nivel de confianza del 95%.

RESULTADOS

El Analisis de Componentes Principales (ACP) muestra que los primeros dos componentes explican el 74% de la variacion morfologica. Lo cual indica que existe alta variacion en la morfologia de la cabeza de los sceloporinos. Para el CP1 todos los coeficientes fueron positivos y representa el 47% de la variacion, lo que se atribuye principalmente por la longitud de la mandibula, la sinfisis mandibular y el proceso retroarticular. El CP2 explica el 27% de la variacion, donde el alto de la cabeza, longitud del hocico y el proceso retroarticular son las variables con mayor varianza tanto positiva como negativa.

Los resultados del Analisis de Variacion Canonica (AVC), indican que el eje 1 separa a las especies con respecto a la longitud del hocico, cargado hacia los valores positivos y, al alto de la cabeza y proceso retroarticular, con valores negativos (Wilk's Lambda = 0,05, df = [sub.160,1523], F = 4,45, p = 0,0001). Con el MANOVA se observaron diferencias entre S. clarkii y S. torquatus, S. mucronatas, S. magister, S. spinosus (p = 0,0001), ademas las distancias de Mahalanobis entre comparaciones de estas especies es de: 69,82, 47,05, 54,51 y 65,47, respectivamente. Lo mismo ocurre entre S. clarkii y S. horridus (p=0,0001) con 17,35 de distancia (Fig. 2).

En cuanto al analisis de regresion multiple, unicamente se obtuvieron correlaciones significativas entre el ancho y alto de la cabeza con las variables bioticas y abioticas, por lo que se realizaron correlaciones simples para estas variables. Los resultados mostraron que hay una fuerte correlacion entre el alto (r=0,85, p=0,017; Fig. 3a) y ancho (r=0,85, p=0,0001; Fig. 3b) de la cabeza con la dureza de las presas. Asi mismo, existe correlacion entre el ancho de la cabeza y el nivel de evasion de las presas (r=0,83, p=0,0001; Fig. 3c). Mientras que entre el alto de la cabeza y el uso del habitat que presentan las especies hay una correlacion negativa (Fig. 4).

Finalmente, el analisis de varianza muestra diferencias estadisticamente significativas en la morfologia de la cabeza en cuanto al tipo de presa por dureza (p=0,0018) y por nivel de evasion (p=0,0006), mientras que para el uso de habitat no se encontraron diferencias significativas en la morfologia de la cabeza (p=0,3102).

DISCUSION

Los resultados del presente estudio muestran diferencias estadisticamente significativas en el diseno de la cabeza de los Sceloporus analizados. Asi mismo, las variaciones morfologicas se observan principalmente en la longitud de la mandibula, sinfisis mandibular anterior, hocico, proceso retroarticular y alto de la cabeza. Esta descripcion se refleja en una alta variacion en los componentes de la cabeza para estas especies (74%), dichas variaciones morfologicas se han determinado en otros vertebrados, como peces (Richard & Wainwright, 1995; Albertson et al., 2003), murcielagos (Bogdanowicz et al., 1999) y serpientes (Mori & Vincent, 2008), reportando morfologia trofica en cuanto al tamano de las presas.

Diversos estudios, principalmente en peces, reportan morfologia trofica en cuanto al tamano de las presas (Richard & Wainwright; Albertson et al.). En otros grupos como Tropidurus, reportan que la morfologia de la cabeza se encuentra determinada por la dureza y evasividad de las presas que consumen (Kohlsdorf et al.). Tal como se observa en los resultados, puesto que se encontraron diferencias significativas de la cabeza entre las especies que consumen presas duras, suaves e intermedias, asi como las que consumen presas sedentarias, evasivas o intermedias. Como sucede con S. clarkii que consume pre sas suaves y sedentarias y presenta un ancho de la cabeza y hocico de menor longitud respecto a S. torquatus, S. mucronatus, S. magister, S. spinosus, que presentan una morfologia mas robusta y que consumen presas duras y sedentarias como intermedias.

Por otro lado, las especies que se encuentran tanto en el suelo, como en rocas y arboles, no muestran diferencias morfologicas de la cabeza, aunque en otros phrynosomatidos ocurre lo opuesto de acuerdo con la ultima relacion (Herrel et al., 2001; Losos, 1990). Sin embargo, en los estudios citados anteriormente, ademas de variables morfometricas de la cabeza, tambien toman en cuenta variables de las extremidades y garras, puesto que son estructuras de agarre para el desplazamiento, tal y como se ha visto en S. spinosus, S. variabilis y S. poinsetti. Lo que indica que las presiones selectivas del ambiente se encuentran dirigidas con mayor fuerza a la morfologia de las extremidades y no tanto al diseno de la cabeza de los Sceloporus analizados en este estudio.

Con base en las correlaciones, se observo que aquellas especies que consumen presas duras presentan una cabeza menos alta y mas ancha en comparacion con las que consumen presas suaves; asi mismo, aquellas que se alimentan de presas sedentarias presentan menor ancho de la cabeza. Tal y como sucede con S. aeneus, S. grammicus, S. jalapae, S. jarrovi, S. magister, S. mucronatus, S. undulatus y S. utirformis, que consumen presas duras y evasivas o intermedias, como: coleopteros, lepidopteros, formicidos y vertebrados (otras lagartijas). De igual forma se han visto estas relaciones en otros grupos, como el genero Tropidurus (Kohlsdorf et al., 2008), aunque el alto de la cabeza se ha correlacionado con una fuerza de la mordida mayor en estudios realizados con Podarcis muralis y Lacerta vivipara (Herrel et al., 2001) y, Sauromalus ater (Lappin et al.), ya que les permite acomodar musculos mandibulares grandes y mejorar el desempeno de la mordida (Herrel et al, 1999; 2001: Lappin et al.; Verwaijen et al, 2002).

Por otro lado, el nivel de evasion de las presas se encuentra relacionado con la velocidad y precision para capturar las presas con esta estrategia de escape (Kohlsdorf et al.; Measey et al., 2011). Para esto se requieren de hocicos y mandibulas mas largos, para una mayor apertura en la palanca de la mandibula (Harmon et al., 2005). Esta relacion se observo en S. grammicus, S. horridus y S. occidentalis, al consumir lepidopteros y ortopteros, aunque una relacion negativa se observo en S. clarkii y S. nelsoni, las cuales consumen isopteros (termitas), catalogadas como presas sedentarias. Lo que sugiere que estos sceloporinos presentan distintas adaptaciones de la cabeza para alimentarse de distintas presas o en su caso de presas en especifico, como sucede en las dos ultimas especies.

Finalmente, para las especies analizadas en el presente estudio, el alto de la cabeza resulto ser el caracter que predice el uso de habitat, ya que especies que se encuentran en arboles o paredes como S. formosus, S. grammicus, S. poinsetti, S. undulatus y S. utiformis, presentan cabezas menos altas, con respecto a aquellas que se encuentran en el suelo, lo que contrasta con el hecho de que las cabezas y cuerpos planos de lagartijas que escalan, mejoran el equilibrio y la capacidad de esconderse en las grietas y refugios en habitats verticales (Vitt et al.; Lappin et al.).

AGRADECIMIENTOS. Al Dr. Victor H. Reynoso Rosales curador de la Coleccion Nacional de Anfibios y Reptiles del Instituto de Biologia de la UNAM y al Dr. Adrian Montes de Oca curador de la Coleccion de Anfibios y Reptiles del museo Alfonso L. Herrera de la Facultad de Ciencias de la UNAM, por facilitar la revision de los organismos. Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnologia por el otorgamiento de la beca nacional No 443822.

REFERENCIAS

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Direccion para Correspondencia:

M. en C. Sandra Galindo-Gil

Facultad de Ciencias

Universidad Autonoma del Estado de Mexico

Centro Universitario Km 15

Carretera Toluca-Ixtlahuaca

El Cerrillo Piedras Blancas

C. P. 50200

Toluca--MEXICO

Email: manalis19@hotmail.com

Recibido: 03-06-2014

Aceptado: 20-01-2015

Sandra Galindo-Gil *; Felipe de Jesus Rodriguez-Romero *; Alma S. Velazquez- Rodriguez * & Ruth Moreno-Barajas **

* Facultad de Ciencias, Universidad Autonoma del Estado de Mexico, Toluca, Mexico.

** Facultad de Planeacion Urbana y Regional, Universidad Autonoma del Estado de Mexico, Toluca, Mexico.

Caption: Fig. 1. Variables morfometricas analizadas en este estudio (esquema modificado de Smith, 1939).

Caption: Fig. 2. Analisis de Variacion Canonica, se muestra la separacion de las especies, con alta variacion de la morfologia de la cabeza de acuerdo con las distancias de Mahalanobis.

Caption: Fig. 3. Correlaciones entre el alto y ancho de la cabeza con la dureza de la presa (a y b, respectivamente) y ancho de la cabeza con evasion de la presa (c).

Caption: Fig. 4. Correlacion entre el alto de la cabeza y uso de habitat.
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Author:Galindo-Gil, Sandra; Rodriguez-Romero, Felipe de Jesus; Velazquez-Rodriguez, Alma S.; Moreno-Barajas
Publication:International Journal of Morphology
Date:Mar 1, 2015
Words:3459
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