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Morfologia funcional del fitoplancton en un lago de alta montana tropical: Lago de Tota (Boyaca-Colombia).

Functional morphology of phytoplankton in a tropical high mountain lake: Tota Lake (Boyaca-Colombia).

El fitoplancton es un conjunto de microorganismos, compuesto en su mayoria por especies fotoautotroficas, pertenecientes a varios linajes evolutivos y adaptadas a la suspension en el agua. Es considerado la base de la cadena trofica y el principal receptor de energia en sistemas acuaticos (Harris, 1986; Graham, Graham, & Wilcox, 2009; Reynolds, 2006; Esteves & Suzuki, 2011). Su distribucion en la columna de agua esta regulada principalmente por la incidencia de la luz, la temperatura, la disponibilidad de nutrientes, la competencia, la herbivoria y la dinamica hidraulica (Reynolds, 1980; Rhee, 1982; Margalef, 1983, Reynolds, 2006).

Para enfrentar las diferentes expresiones del habitat en un ambiente, los organismos del fitoplancton poseen una serie de adaptaciones de forma o rasgos que se asocian a la denominada morfologia funcional (Margalef, 1978; Brasil & Huszar, 2011). Caracteristicas morfologicas como: desarrollo de vaina mucilaginosa, vesiculas de aceite (Esteves & Suzuki, 2011), formacion de filamentos y variacion en la relacion superficie/volumen (S/V), se incluyen en esta y son importantes, pues permiten al fitoplancton enfrentar la sedimentacion, optimizar la captacion luminica y de nutrientes (Reynolds, 1997). A su vez la morfologia funcional, resulta en la asociacion de organismos con rasgos similares o estrategias, que van a promover la supervivencia y el ajuste a ciertas presiones del medio (Salmaso & Padisak, 2007; Roldan-Perez & Ramirez-Restrepo, 2008).

Desde el enfoque funcional, que se basa en la teoria de nicho ecologico (Hutchinson, 1957), se han desarrollado varias clasificaciones para el fitoplancton. Lewis (1976), reconocio la importancia ecologica de la relacion (S/V) y la asocio con la captacion de luz y nutrientes, como resultado de la seleccion natural y la competencia. Posteriormente, Margalef (1978) establecio que las diferentes "formas de vida" observadas en este grupo, son el factor determinante en la sucesion estacional del mismo e interpretadas como adaptaciones de supervivencia en un ambiente inestable y turbulento, relacionado a su vez, con el flujo de energia y el suministro de nutrimentos.

Reynolds (1980) evaluo el fitoplancton de seis ambientes ingleses: cuatro lagos naturales y dos reservorios experimentales. En este trabajo distinguio 14 "ensambles de especies", los cuales relaciono principalmente con la disponibilidad de nutrientes, la estabilidad de la columna de agua y las estrategias de vida. Ademas, concluyo que las especies de cada grupo o ensamble poseen atributos ecologicos que les permiten dominar o co-dominar en cada una de las etapas de la sucesion estacional. Posteriormente, adaptando el modelo de Grime (1977) para plantas terrestres, definio un nuevo sistema de clasificacion funcional; categorizando a los organismos de este grupo biologico en estrategas C, R y S, estableciendo como rasgo distintivo la relacion superficie/volumen (S/V) y la susceptibilidad al disturbio, al estres y a la limitacion de recursos (Reynolds, 1988).

Reynolds, Huszar, Kruk, Naselli-Flores y Melo (2002) actualizaron el sistema de clasificacion funcional del fitoplancton, postulando 31 asociaciones: grupos de especies (en su mayoria polifileticos) que responden de manera similar frente a cambios en el ambiente, debido en gran medida, a rasgos adaptativos compartidos. Para simplificar su uso, este modelo fue ajustado por Padisak, Crossetti y Naselli-Flores (2009), quienes propusieron nueve agrupaciones mas e incluyeron descripciones mas detalladas de los habitats donde podrian ocurrir las especies.

El modelo de clasificacion mas reciente fue propuesto por Kruk et al. (2010) quienes relacionan VII Grupos Funcionales Basados en Morfologia (GFBM o MBFG, por sus siglas en ingles). Estos son determinados, siguiendo rasgos sencillos como volumen, superficie, dimension linear maxima y presencia de estructuras como: vainas mucilaginosas, flagelos, vesiculas de gas (aerotopos), heterocistos y estructuras exo-esqueleticas de silice. Estos atributos, guardan relacion ecologica, mas que filogenetica; aspecto clave que permite interpretar los procesos que se dan en sistemas acuaticos (Weithoff, 2003; Kruk et al., 2010).

Recientemente, la ecologia del fitoplancton de sistemas tropicales ha incorporado el fundamento de los modelos de clasificacion funcional. Algunos estudios realizados en este tipo de ambientes, han sido desarrollados en el lago de inundacion brasilero 'Batata', los cuales han concluido que las propiedades fisicas del medio, son altamente determinantes sobre las estrategias o asociaciones del grupo en mencion (Huszar & Reynolds, 1997; Huszar, Silva, Marinho, Domingos, & Sant'Anna, 2000; Melo & Huszar, 2000). En el lago profundo natural Dom Helvecio', Souza, Barros, Barbosa, Hajnal y Padisak (2008) sugieren que el fitoplancton alli presente, esta condicionado por cambios estacionales de la temperatura del agua, que promueven la mezcla e incrementan la disponibilidad de nutrientes. Proponen ademas, que el buen entendimiento de la relacion ensamble fitoplanctonico-cambios medioambientales-periodos climaticos, puede ser una buena herramienta para el manejo de la calidad del agua, cuando se evaluan ecosistemas acuaticos del tropico.

Para el Lago de Tota, el registro mas aproximado, menciona que en cuerpos de agua situados en la alta montana, profundos y de baja temperatura, se establecen algas grandes y sin rasgos funcionales particulares, vinculadas en su mayoria, a los GFBM IV y VII (Hernandez-Atilano et al., 2012).

Este lago de la alta montana andina, es un ecosistema estrategico por la variedad de servicios que ofrece. Soporta una serie de tensores ambientales, relacionados principalmente con la ampliacion de las fronteras disponibles para la agricultura, descarga de productos agroquimicos y de aguas residuales (Cordero, Ruiz, & Vargas, 2005; Noriega, Castillo, Vasquez, & Monroy, 2010), fenomenos que pueden modificar las condiciones naturales de los sistemas acuaticos (Smith & Schindler, 2009), siendo el fitoplancton sensible a estos cambios, dadas sus variadas respuestas de adaptacion (Duque & Donato-Rondon, 1992). Segun Brasil y Huszar (2011), el abordaje de los rasgos funcionales de las algas y su relacion con su ambiente, permitiria establecer patrones o "predicciones" de la dinamica de los sistemas acuaticos.

Partiendo de este principio, se planteo como objetivo evaluar aspectos de la morfologia funcional del fitoplancton y su relacion con la variacion de las condiciones fisicas y quimicas del lago de Tota, como una aproximacion al entendimiento de su funcionamiento.

MATERIALES Y METODOS

Area de estudio: El lago de Tota esta ubicado sobre la cordillera Oriental, hacia el suroriente del departamento de Boyaca-Colombia (5[grados]33'0" N - 72[grados]55'0" W), a 3 015 msnm, entre la jurisdiccion de los municipios de Aquitania, Cuitiva y Tota. Es un sistema de origen tectonico (Rangel & Aguirre, 1983) con influencia glaciar, presenta una profundidad media de 30 m y maxima de 61 m, un perimetro de 47 km, un espejo de agua de 6 000 ha, un volumen maximo de 1 920 x [10.sup.6] [m.sup.3] y se divide en dos cubetas interconectadas: lago Chico y lago Grande (Armada Nacional, 1998). La cuenca abarca una superficie de 201 [km.sup.2] y ocupa una gran depresion en alta montana (Canon & Valdes, 2011).

Es clasificado como un sistema polimictico calido y con tendencia a aumentar su estado trofico (Cardozo, Bermudez, Aranguren-Riano, & Duque, 2005). El patron de lluvias y de evaporacion es monomodal: los meses de altas precipitaciones se registran entre abril y noviembre; los meses de baja precipitacion de diciembre a marzo. La humedad relativa promedio multianual es de 82 % (Cordero et al., 2005; Hernandez-Atilano et al., 2013).

Diseno de muestreo y medicion de variables fisicas y quimicas: Se realizaron diez muestreos con periodicidad mensual, abarcando varios momentos de la cota del nivel (Fig. 1), entre octubre 2013 y julio 2014, en dos estaciones de la zona limnetica del lago de Tota: una en lago Grande y otra en lago Chico. En cada una, se midio la transparencia Secchi y en la capa superficial la alcalinidad y la dureza (kits Aqua-Merck), el pH (pH-metro Schott D 55014), la conductividad electrica (conductimetro YSI 85) y la temperatura, oxigeno disuelto y porcentaje de saturacion empleando un oximetro YSI 55 (Wetzel & Likens, 2000; Ruiz, 2002).

Para la cuantificacion de nitrogeno total Kjeldahl (NTK) y fosforo total (PT), se tomaron 500 mL de agua integradas de tres profundidades: superficie, una profundidad Secchi (1DS) y tres profundidades Secchi (3DS). Se almacenaron en frascos de vidrio color ambar, preservaron con acido sulfurico hasta obtener un pH cercano a 2 y se mantuvieron refrigeradas hasta su analisis (Wetzel & Likens, 2000). Los metodos de cuantificacion empleados en laboratorio fueron: Macro-Kjeldahl SM 4500Norg C, 4500-NH3 B, F, para NTK y Digestion Colorimetrica del acido ascorbico SM 4500-P B, E, para PT (APHA, AWWA, & WEF, 2012).

Muestreo del fitoplancton: Las muestras cuantitativas fueron obtenidas con botella tipo Schindler, en las profundidades definidas para nutrientes. Se colecto un volumen de 200 mL, se almaceno en frascos ambar y se preservo con lugol, en proporcion de 1 mL por cada 100 mL de muestra (Schwoerbel, 1975). Ademas, se colectaron muestras cualitativas concentradas mediante arrastres superficiales con red de 17 pm de diametro de poro. Estas fueron fijadas con solucion Transeau, en proporcion 1:1 (Ramirez-Restrepo, 2000).

Procesamiento de muestras de fitoplancton: Se identifico el fitoplancton hasta genero y/o especie, mediante el uso de claves especializadas

y observaciones en un microscopio optico (Nikon Eclipse E200) provisto de ocular micrometrico, a una magnificacion de 400X. Para la evaluacion cuantitativa, se implemento el metodo de sedimentacion en camaras de volumen conocido, para el caso 20 mL de muestra y observacion en el microscopio invertido Olympus CKX41, (Utermohl, 1958). Se contaron campos al azar, con una magnificacion de 200X, con un minimo de cuatrocientos individuos del morfotipo mas frecuente (Ramirez-Restrepo, 2000). Cada filamento, cenobio o colonia se conto como individuo segun Gomez, Rivera, Duque, Andrade y Rodriguez (2011). La densidad se expreso en terminos de organismos por mililitro (org x [mL.sup.-1]), mediante la ecuacion de Ros (1979):

org x [mL.sup.-1] = n.F/s.c.h

Donde:

n = numero de organismos contados

F = factor de conversion ([10.sup.3] mm/mL)

s = superficie del campo optico ([mm.sup.2])

c = numero de campos contados

h = altura de la camara (mm)

Determinacion de rasgos morfologicos, grupos funcionales y biovolumen: Se estimo la superficie (S), el volumen (V) y la dimension linear maxima (DLM) de 49 taxa de fitoplancton, a partir de las medidas realizadas a treinta celulas (entre una y cinco para taxa poco comunes), segun la correspondencia a los modelos geometricos y su respectiva representacion algoritmica (Hillebrand, Durselen, Kirschtel, Pollingher, & Zohary, 1999; Sun & Liu, 2003). La relacion superficie/volumen (S/V) se calculo a partir del cociente de estas magnitudes.

Los taxa fueron clasificados en Grupos Funcionales Basados en Morfologia (GFBM), siguiendo la clave dicotomica propuesta por Kruk et al. (2010). Se estimo la biomasa de las algas expresada como biovolumen a partir del producto del volumen geometrico calculado y la densidad de individuos del recuento (Rott, 1981; Kruk et al., 2010). A partir de esto, se evaluo el aporte de biovolumen por cada GFBM y por cada categoria de forma (Cuadro 1).

Tratamiento de la informacion: Para establecer el comportamiento de las variables fisicas y quimicas, se realizo un Analisis de Componentes Principales (ACP) (McCune & Grace, 2002), que incluyo el efecto espaciotemporal y se interpreto en funcion de las variaciones del nivel del lago.

Mediante Analisis de Correspondencia Canonica (ACC), herramienta multivariada que facilita identificar la relacion entre las variables biologicas y ambientales (Ter Braak, 1986; McCune & Grace, 2002), se evaluo la dependencia del biovolumen obtenido, agrupado en categorias de forma (Cuadro 1) y la expresion fisica y quimica de cada estacion y periodo de estudio. La significancia estadistica del modelo se efectuo mediante el test MonteCarlo con 999 permutaciones (Castellanos & Donato-Rondon, 2008). Previamente, la matriz biologica fue normalizada mediante la funcion Log x (Garcia-Berthou, Alcaraz, Benejam, & Benito, 2009). Los datos se analizaron en el software R (version libre).

RESULTADOS

Variables fisicas y quimicas: El ACP explico el 53.07 % de la varianza en los dos primeros componentes: 36.15 % y 16.92 %, respectivamente y permitio establecer asociaciones entre variables, epocas de estudio y sitios de muestreo. El componente uno se asocio positivamente con el porcentaje de saturacion del oxigeno disuelto (r= 0.535), el oxigeno disuelto (r= 0.514) y negativamente con la transparencia Secchi (r= 0.223). El componente dos, con el nitrogeno total Kjeldahl (r= 0.526), el pH (r= 0.357) y negativamente con la dureza (r= 0.548) y la alcalinidad (r= 0.434).

El plano de ordenacion mostro la formacion de cuatro grupos correspondientes con la variacion temporal asi: el primero agrupo a los muestreos de octubre y noviembre que se caracterizaron por menor transparencia Secchi, valores bajos de fosforo total y alta temperatura; estos correspondieron al momento de alta cota de nivel. El segundo relaciono a los muestreos de febrero, marzo, abril y mayo cuya caracteristica comun conductividad electrica, pH, oxigeno disuelto y porcentaje de saturacion altos. Ademas, de coincidir con la reduccion de la cota de nivel.

El tercer momento integro a los meses de junio y julio. Para estos, la cota de nivel registro su nivel mas bajo (3 014.22 msnm) y un leve ascenso, respectivamente, y fueron explicados por valores altos de la transparencia Secchi y NTK. El cuarto, a diciembre y enero que se definieron por un descenso de nivel, temperatura y conductividad electrica bajas (Fig. 2).

Rasgos morfologicos, grupos funcionales y biovolumen: En la figura 3 se representa la relacion de la DLM y la S/V de los 49 taxa medidos, separadas por grupo funcional. La mayoria de estos, presentaron baja relacion superficie/volumen (<1 [micron][m.sup.-1]). Sin embargo, en Cosmarium contractum, Closterium acutum, Closterium sp., Monoraphidium cf. contornum, Monoraphidium cf. minutum y Staurastrum leptocladum vinculadas al GFBM IV, este cociente fue mayor a 1 [micron][m.sup.-1]. Este patron tambien se observo en Cryptomonas cf. ovata, Gymnodinium sp. (GFBM V), Tabellaria sp., y Asterionella formosa (GFBM VI). Las dimensiones lineares maximas mas altas (superiores a 170 [micron]m), correspondieron a algas similares a un cilindro: Mougeotia sp., Phormidium sp., Aulacoseira granulata y Ceratium hirundinella y a doble cono truncado (C. acutum).

Se identificaron cuatro Grupos Funcionales Basados en Morfologia (Fig. 4). Los mas representativos fueron los GFBM IV y VII, los cuales fueron constantes temporalmente tanto en lago Grande como en lago Chico. Aunque hay variaciones sutiles, como ocurre en los meses de octubre y noviembre, donde la cota de nivel presenta sus valores maximos (3 014.88 msnm), el grupo VII se acentuo mas, sobretodo en el lago Chico. Al reducirse la cota, se evidencio un recambio por el GFBM IV. Para el lago Grande tambien se evidencio este patron, que se repite para los meses de febrero y marzo. En menor proporcion, se encontraron los GFBM V y VI, cuyo aporte de biovolumen fue menor.

Respecto al ACC, este explico el 72.8 % de la varianza en los dos primeros ejes canonicos (Fig. 5). Mostro una relacion significativa entre el biovolumen agrupado en categorias de forma y las variables ambientales (Test de Monte-Carlo, p<0.05). El eje uno (49.9 %) presento correlacion positiva con el porcentaje de saturacion (r= 0.864), el oxigeno disuelto (r= 0.827), la temperatura (r= 0.657) y negativa con el nitrogeno total Kjeldahl (r= -0.597). El segundo (22.9 %), se asocio positivamente con la dureza (r= 0.361) y negativamente con la transparencia Secchi (r= 0.5835). Ademas, se pudo establecer que el biovolumen acumulado por la forma doble cono (E) se relaciono con valores altos de dureza, durante los meses de cota de nivel alta (octubre y noviembre). Las categorias B1 y B2 se asociaron con los valores mas bajos de transparencia Secchi, mientras que las algas de la categoria A (esfera) con baja conductividad electrica.

Asimismo, el biovolumen acumulado por los organismos asociados a la forma esfera prolongada (C), se asocio con valores de NTK bajos. En tanto, las categorias F, E1, H y D, se relacionaron con valores altos de fosforo total, principalmente en los meses donde el nivel del lago fue bajo.

DISCUSION

El alto grado de aislamiento, la tendencia a la polimixis y el predominio de una condicion oligotrofica, son caracteristicas de los lagos de alta montana tropical (Loffler, 1962; Lewis, 1996; Catalan & Donato-Rondon, 2016). Particularmente, ambientes de origen tectonico-glaciar, como es el caso del Lago de Tota, tienden a ser estables, muy transparentes y con baja concentracion de nitrogeno (Wetzel, 2001).

Sin embargo, el ordenamiento de las condiciones limnologicas en este trabajo, se dio principalmente por la variacion del porcentaje de saturacion de oxigeno, la transparencia medida con el disco Secchi, el NTK, la dureza y la alcalinidad, que se explicaron en funcion de cambios estacionales en el nivel del lago.

Este patron indica un cambio respecto de su condicion natural de lago de alta montana, asi la reduccion historica y la variabilidad estacional de la transparencia se relacionaria principalmente con el incremento del fitoplancton, asociado a su vez con el enriquecimiento de nutrientes (Vollenweider, 1983; Corpoboyaca, 2016). El distanciamiento de un estado oligotrofico a uno de mayor trofia se debe a la intensa actividad antropica en la cuenca, con implicaciones en la reduccion gradual del nivel del lago, la capacidad de almacenamiento y la expansion de la zona litoral (Vollenweider, 1983; Canon & Valdes, 2011).

El aumento del contenido de nitrogeno se explica por la descarga directa de afluentes ricos en materia organica de origen antropico, junto con la escorrentia y lavado de las areas cultivadas, fenomeno mas intenso en el sector del lago Chico. La variacion estacional de la concentracion de nutrientes (PT y NTK) se relaciona con los cambios de nivel del lago, con incremento del NTK en periodos de lluvias y cota de nivel alta por arrastre desde la cuenca, opuesto al comportamiento del PT, que se concentra en los periodos de baja precipitacion y cota de nivel bajo. Las cantidades de NTK y PT pueden ser incrementadas, especialmente en el sector del Lago Chico, por la entrada de aguas residuales de la poblacion de Aquitania (Vollenweider, 1983; Cordero et al., 2005; Corpoboyaca, 2016).

Con respecto al fitoplancton, la mayoria de taxa encontrados en el estudio presentaron baja relacion S/V (<1 [micron][m.sup.-1]). Segun Margalef (1978) y Reynolds (1988), este atributo puede traducirse en tasas bajas de renovacion para los organismos, en respuesta a un bajo estres por limitacion de recursos. Para el Lago de Tota, este rasgo se relaciona principalmente con el enriquecimiento de fosforo (Hernandez-Atilano et al., 2012). Aunque menos representativos, los taxa de mayor relacion S/V (>1 [micron][m.sup.-1]) correspondieron a formas distorsionadas de la esfera (Lewis, 1976) como por ejemplo Cryptomonas cf. ovata y Gymnodinium sp. Estos dos patrones generales tambien se encontraron en otros ambientes de la zona andina colombiana. Modesto-Iregui, Guillot, Donato-Rondon y Ortegon (2002), mediante el calculo de dimensiones fractales de las algas de las lagunas de Fuquene (2 540 msnm) y de San Rafael (3 300 msnm), reportan valores de este cociente que varian entre 0 y 3 [micron][m.sup.-1], que asocian con el estado trofico de los sistemas estudiados, que igualmente se distancia de la oligotrofia por afectacion de caracter antropico y que propicia el desarrollo de especies que amplian su area superficial como mecanismo de captacion luminica, por la eventual disminucion de la zona fotica, y desarrollan ultraestructuras celulares complejas que regulan la entrada de los nutrientes.

Ademas, se identificaron cuatro Grupos Funcionales Basados en Morfologia: IV, V, VI y VII, de los cuales los GFBM IV y VII fueron los mas representativos. Segun Kruk et al. (2010), el primero se caracteriza por sus perdidas moderadas por sedimentacion y tolerancia moderada a la limitacion de recursos; el segundo, por agrupar algas con capa mucilaginosa, rasgo que aumenta su volumen y que se traduce en baja relacion S/V. Haciendo un analisis por cada sector del sistema estudiado, son grupos constantes a escala temporal. Aunque hay variaciones sutiles, como ocurre en los meses de octubre y noviembre, donde la cota de nivel presenta sus valores maximos (3 014.88 msnm), el grupo VII se acentuo mas, sobretodo en el lago Chico. Al reducirse la cota, se evidencio un recambio por el GFBM IV Para el lago Grande, tambien se evidencio este patron, que se repite para los meses de febrero y marzo. Hernandez-Atilano et al. (2011) para el mismo sistema sugieren que la dominancia de estos GFBM se debe a que sus caracteristicas morfologicas, previamente descritas, les permiten controlar su posicion en la columna de agua, lo que es concordante con su constancia durante el estudio.

Tambien se registraron los GFBM V y VI. El primero, agrupa algas de alta relacion superficie/volumen y provistas de flagelos, caracteristicas que les permiten enfrentar el hundimiento (Kruk et al., 2010). El segundo, incluye a las diatomeas cuyo rasgo de mayor importancia es la presencia de pared de silice, la cual les concede ventaja en cuanto al pastoreo, sumada a la formacion de colonias y filamentos, que son un importante rasgo para la captacion luminica (Padisak, Soroczki-Pinter, & Rezner, 2003; Kruk et al., 2010). Aunque estos grupos son menos representativos, en el sector Lago Chico dado su nivel de tension, el aporte de biovolumen de estos es un poco mas elevado que en el Lago Grande. Este patron difiere de la dominancia de diatomeas y algas euglenofitas reportada para la laguna San Rafael por Modesto-Iregui et al. (2002), que aunque no implementaron la metodologia de clasificacion del fitoplancton en grupos funcionales, puede traducirse en relevancia de los grupos en mencion.

Esta diversidad a nivel funcional puede ser explicada ademas, para el lago de Tota, por su caracter polimictico y la fluctuacion, a corto plazo, del suministro nutritivo. Constantes movimientos en la columna de agua, se traducen en variacion en el entorno fisico y quimico, proceso que estimula a su vez, el recambio o diversificacion del fitoplancton (Weithoff, Walz, & Gaedke, 2001; Weithoff, 2003).

Es importante mencionar que se encontraron valores de biovolumen que oscilaron entre 1.6 x [10.sup.4] y 1.05 x [10.sup.8] [micron][m.sup.3] x [mL.sup.-1] y que son mayores a los reportados por HernandezAtilano et al. (2012) para este lago, correspondientes a muestreos realizados entre 2005 y 2007. La toma de muestras del presente trabajo se efectuo entre 2013 y 2014, lo que indica que en solo seis anos ya se vislumbran cambios importantes en el sistema y en la respuesta de sus comunidades, en este caso, el fitoplancton.

Por otra parte, la respuesta del fitoplancton del lago de Tota se explico con base en la relacion significativa encontrada entre el biovolumen acumulado segun categorias de forma y las variables ambientales. Este fenomeno brinda una aproximacion al entendimiento del funcionamiento del sistema acuatico (Brasil & Huszar, 2011), ya que proporciona o condiciona formas biologicas segun la oferta nutricional y condicion limnologica del cuerpo de agua (Modesto-Iregui et al., 2002). La forma doble cono (E), que agrupa especies como Closterium acutum, Elakatothrix cf. gelatinosa y Monoraphidium cf. minutum, se relaciono con la alta dureza, que en el estudio se evaluo en forma de carbonato de calcio. Segun Reynolds (2006), estos iones son importantes para el fitoplancton, pues constituyen fuentes adicionales de carbono para realizar la fotosintesis y generar nueva biomasa. Esta afirmacion, concuerda para el lago de Tota, ya que la mayoria de los representantes de la categoria mencionada, presentaron los biovolumenes mas representativos del estudio, principalmente, donde el nivel fue alto y se dio mayor arrastre de materiales de la cuenca.

Condiciones de baja transparencia Secchi en el lago de Tota, se ajustaron mejor a las categorias B1 y B2, cuyos representantes fueron especies como Ceratium hirundinella y Staurodesmus connatus, respectivamente, las cuales tienen como caracteristica comun que sus celulas presentan proyecciones similares a espinas y se asocian a ambientes influenciados por efecto de mezcla (Reynolds et al., 2002). Las modificaciones estructurales son un mecanismo que facilita el incremento del area de captacion luminica, sin ser costoso en terminos energeticos y que revela aspectos de la autoecologia de las especies que les permiten mantenerse en dadas condiciones de su entorno (Margalef, 1983; Modesto-Iregui et al., 2002; Padisak et al., 2003). Esto sugiere, que la luz es un factor altamente determinante en los ajustes morfologicos del fitoplancton del cuerpo de agua estudiado, que presenta drasticas variaciones en la transparencia y por ende, en la oferta de energia radiante.

La categoria A (esfera), que en su mayoria agrupa algas mucilaginosas como Asterococcus sp. y Sphaerocystis sp., se relaciono con baja conductividad electrica. Segun Talling (2009), esta variable se aproxima a una medida de la concentracion de sustancias inorganicas y se relaciona con la naturaleza geoquimica de la cuenca. Por su origen tectonico con influencia glaciar, el contenido ionico del lago de Tota es limitado, caracteristica que explicaria la relacion con algas que desarrollan mucilago. Este rasgo morfologico les permite aumentar la superficie de almacenamiento de sustancias, principalmente cuando se encuentran restringidas en el medio (Reynolds, 2006).

La categoria C (esfera prolongada) se asocio a condicion de bajo NTK. Las algas aqui agrupadas, por ejemplo Oocystis cf. parva o Scenedesmus ecornis, carecen de rasgos morfologicos particulares como mucilago o espinas. Por esta razon, su respuesta a la limitacion de nitrogeno, se basa en la deformacion de alguna de sus dimensiones celulares para reducir su relacion superficie/volumen (Reynolds, 1997; Modesto-Iregui et al., 2002). Este rasgo optimiza la captacion de este nutriente, que como se menciona, presenta una variacion estacional.

Condiciones de alta concentracion de fosforo total, principalmente en meses donde el nivel del lago fue bajo, se ajustaron mejor a las categorias caja rectangular (F), prisma sobre paralelogramo (H), doble cono truncado (E1), y (D), las cuales agrupan especies como Asterionella formosa, Nitzchia sp., Staurastrum chaetoceras y Aulacoseira granulata, que son reportadas como asociaciones caracteristicas de lagos eutroficos (Duque & Donato-Rondon, 1992; Reynolds et al., 2002). La presencia de esta asociacion de algas, es reflejo de la tendencia que tiene el lago de aumentar su estado trofico, segun la afirmacion de Cardozo et al. (2005), caracteristica no esperada para un ambiente de alta montana tropical y del efecto que tienen las variaciones de su nivel en la dinamica de los nutrientes. Con respecto a la morfologia, estas especies tienen grandes valores de DLM, rasgo que se relaciona con condiciones cambiantes de estabilidad en ambientes de alta categoria trofica (Naselli-Flores & Barone, 2003).

El presente estudio ha documentado que la respuesta morfologica y funcional del fitoplancton del lago de Tota esta condicionada principalmente por la variabilidad a corto plazo, en las condiciones de transparencia, fosforo, nitrogeno, dureza y conductividad electrica, que son influenciadas por los cambios estacionales en la cota de nivel, reflejan asociaciones que van mas alla del nivel taxonomico y develan gran diversidad ecologica en este ambiente (Reynolds, 1988). Es destacable el hecho de que las categorias de forma agrupen algas de diferentes grupos funcionales, lo que indica la necesidad de hacer ajustes a los sistemas de clasificacion funcional, vinculando cada aspecto particular que presentan los ambientes ubicados en la provincia de alta montana tropical.

AGRADECIMIENTOS

A la Universidad Pedagogica y Tecnologica de Colombia por la financiacion del proyecto a traves de la convocatoria DIN-capital semilla 2013. A Carla Kruk por sus valiosos aportes y sugerencias, a Alejandra Jimenez y Nidia Gil por el acompanamiento en la fase campo, a Angela Zapata y Carlos Rivera por su aporte en la labor taxonomica y a las integrantes del grupo de investigacion de Jonathan Shurin, de la Universidad de California-San Diego, por su revision del abstract y las demas secciones escritas en ingles.

REFERENCIAS

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Brasil, J., & Huszar, V. L. M. (2011). O papel dos tracos funcionais na ecologia do fitoplancton continental. Oecologia Australis, 15(4), 799-834. doi: 10.4257/ oeco.2011.1504.04

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Claudia Liliana Munoz-Lopez (1), Nelson Javier Aranguren-Riano (1) & Santiago R. Duque (2)

(1). Grupo de Investigacion Unidad de Ecologia en Sistemas Acuaticos-UDESA, Escuela de Ciencias Biologicas, Universidad Pedagogica y Tecnologica de Colombia, Av. Central del Norte 39-115 AA 1094 Tunja, Colombia; clausmunoz92@gmail.com, nelson.aranguren@uptc.edu.co

(2). Grupo de Investigacion Limnologia Amazonica, Instituto Amazonico de Investigaciones -Imani, Universidad Nacional de Colombia-Sede Amazonia, km 2 -Via Tarapaca AA 215 Leticia, Colombia; srduquee@unal.edu.co

Recibido 26-IV-2016. Corregido 12-XII-2016. Aceptado 17-I-2017.

Leyenda: Fig. 1. Variacion de la cota de nivel del lago para los meses de estudio (Canon, com. pers.). Fig. 1. Variation of Lake level elevation for the months of study (Canon, com. pers.).

Leyenda: Fig. 2. Analisis de Componentes Principales (ACP) para las variables fisicas y quimicas obtenidas en los sitios de estudio. DS: transparencia Secchi; ALC: alcalinidad; DUR: dureza; C-E: conductividad electrica; T: temperatura; O2D: oxigeno disuelto; SO2: saturacion de oxigeno; PT: fosforo total; NTK: nitrogeno total Kjeldahl. Fig. 2. Principal Component Analysis (PCA) for the physical and chemical variables obtained in the study sites. DS: Secchi transparency; ALC: alkalinity; DUR: hardness; C-E: electrical conductivity; T: temperature; O2D: disolved oxygen; SO2: oxygen saturation; PT: total phosphorus; NTK: total Kjeldahl nitrogen.

Leyenda: Fig. 3. Relacion entre la Dimension Linear Maxima (DLM) y el cociente Superficie/Volumen (S/V) de cuarenta y nueve taxa de fitoplancton del lago de Tota (Boyaca-Colombia), separadas por GFBM: A= GFBM IV, B= GFBM V, C= GFBM VI y D= GFBM VII. Fig. 3. Relationship between the Greatest Linear Dimension and Surface/Volumen ratio for the forty-nine taxa of phytoplankton of Tota Lake (Boyaca-Colombia), separated by MBFG: A= MBFG IV, B= MBFG V, C= MBFG VI and D= MBFG VII.

Leyenda: Fig. 4. Distribucion temporal del biovolumen por Grupo Funcional Basado en Morfologia (GFBM), en los sectores del lago del Tota. A= Lago Grande, B=Lago Chico. Las barras corresponden a los GFBM en orden de importancia (IV-VII-V-VI). Fig. 4. Temporal Biovolume distribution by Morphologically Based Functional Group (MBFG), in Tota Lake's sectors. A= Lake Grande, B=Lake Chico. Bars correspond to MBFG in order of importance (IV- VII-V-VI).

Leyenda: Fig. 5. Analisis de Correspondencia Canonica (ACC) para las variables fisicas y quimicas y el biovolumen ([micron][m.sup.3] x [mL.sup.-1]) agrupado en categorias de forma (A: esfera; B1: + elipsoide + conos; B2: media esfera; C: esfera prolongada; D: doble cono; E1: doble cono truncado; F: caja rectangular; H: prisma sobre paralelogramo). DS: transparencia Secchi; ALC: alcalinidad; DUR: dureza; C-E: conductividad electrica; T: temperatura; O2-D: oxigeno disuelto; SAT O2: saturacion de oxigeno; PT: fosforo total; NTK: nitrogeno total Kjeldahl. Fig. 5. Canonical Correspondence Analysis (CCA) for physical and chemical variables and biovolume ([micro][m.sup.3] x [mL.sup.-1]) grouped into form categories (A: sphere; B1: cylinder+ ellipsoid+ cones; B2: half sphere; C; prolate sphere; D: cylinder; E: double cone; E1: truncated double cone; F: rectangular box; H: prism on parallelogram). DS: Secchi transparency; ALC: alkalinity; DUR: hardness; C-E: electrical conductivity; T: temperature; O2D: disolved oxygen; SO2: oxygen saturation; PT: total phosphorus; NTK: total Kjeldahl nitrogen.
CUADRO 1
Categorias de forma modificadas de Alba y Jimenez (com. pers.)

TABLE 1 Form categories modified from Alba y Jimenez (com. pers.)

Categoria            Descripcion                     Ejemplo

A           Esfera                          Asterococcus sp.,
                                            Sphaerocystis sp.
B1          Cilindro + Elipsoide + Conos    Ceratium hirundinella
B2          Media esfera                    Staurodesmus connatus,
                                            Staurodesmus dejectus
C           Esfera prolongada               Oocystis cf. parva,
                                            Scenedesmus ecornis
D           Cilindro                        Aulacoseira granulata,
                                            Mougeotia sp.
E           Doble cono                      Closterium acutum,
                                            Elakatothrix cf.
                                            gelatinosa, Monoraphidium
                                            cf. minutum
E1          Doble cono truncado             Staurastrum chaetoceras,
                                            Staurastrum cingulum
F           Caja rectangular                Asterionella formosa,
                                            Tabellaria sp.
H           Prisma sobre paralelogramo      Nitzchia sp1.
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Author:Munoz-Lopez, Claudia Liliana; Javier Aranguren-Riano, Nelson; Duque, Santiago R.
Publication:Revista de Biologia Tropical
Date:Jun 1, 2017
Words:7342
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