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Morfogenesis de la fase sexual de siete taxa epifitos de Polypodium (Polypodiaceae) de Mexico.

INTRODUCCION

La familia Polypodiaceae, incluye alrededor de 40 generos y aproximadamente 600 especies de amplia distribucion (Moran y Riba, 1995). Entre los primeros se encuentra Polypodium, el cual concentra unas 120 especies, en su mayoria epifitas y de distribucion americana. Sus esporofitos poseen rizomas cortos a largamente rastreros y escamosos; peciolo y raquis sulcados del lado adaxial; hojas con la lamina pinnatisecta a pinnada; soros redondos u ocasionalmente elipticos, sin indusio, dispuestos en los apices de las nervaduras; capsulas esporangiales glabras o setulosas; esporas amarillas, monoletes, elipsoidales a reniformes (Moran y Riba, 1995; Mickel y Smith, 2004).

La circunscripcion taxonomica de Polypodium es problematica, senalandose en distintos trabajos la necesidad de revisarla (Smith et al., 2006). Actualmente varios autores reconocen de manera informal dentro del genero distintos complejos de especies. Mexico es considerado como centro de diversificacion de algunos de ellos como por ejemplo los de Polypodium dulce, P. plesiosorum y P. polypodioides (Moran y Riba, 1995; Mickel y Smith, 2004).

En los helechos, una gran parte del conocimiento biologico que se tiene del grupo se ha generado a partir de la fase esporofitica, sin embargo, son diversos los autores que han senalado la importancia que tiene el estudio de la gametofitica. Asi por ejemplo, Nayar y Kaur (1969, 1971) junto con Atkinson (1973) han senalado que la morfologia de los protalos, en combinacion con los caracteres morfologicos del esporofito, puede ser util para caracterizar taxonomicamente a las especies de pteridofitas.

En lo que se refiere a Polypodium en particular, distintos autores han realizado estudios bioquimicos y fisiologicos en los gametofitos de algunas especies (Knudson, 1940; Smith y Robinson 1969, 1971, 1975; Smith, 1972; Smith et al., 1973; Roy, 1987; Reixach et al., 1996; Muccifora, 2008); tambien se ha analizado la influencia de la luz visible y de los rayos X como inhibidores de la germinacion, crecimiento y diferenciacion de los mismos (Spies y Krouk, 1977; Agnew et al., 1984, 1985; Roy, 1987; Ranal, 1991), asi como el efecto de la densidad poblacional en su desarrollo (Smith y Rogan, 1970).

En cuanto al estudio de la morfogenesis de la fase sexual en el genero, destacan varias contribuciones en las que se describe la polaridad de la espora, el inicio de la germinacion, el desarrollo de los rizoides, el patron de germinacion, los tipos de desarrollo protalico y la diferenciacion sexual y reproduccion de Polypodium aureum L., P. australe (Fee) Maxon, P. cambricum L., P. chnoodes Spreng., P. feuillei Bertero, P. hirsutissimum Raddi, P. irioides Poir., P. lepidotrichum (Fee) Maxon, P. pectinatum L., P. pellucidum Kaulf., P. plumula Humb. & Bonpl. ex Willd, P. verrucosum Hook., P. virginianum L., P. vulgare L. y P. vulgare L. var. occidentale Hook (Wuist, 1916; Steil, 1921; Pickett y Thayer, 1927; Hartman, 1931; Davie, 1951, 1978; Stokey, 1951, 1959; Nayar y Kachroo, 1953; Nayar, 1955, 1962; Atkinson y Stokey, 1964, 1970; Nayar y Kaur, 1968, 1969, 1971; Nayar y Raza, 1970; Atkinson, 1973; Kott y Peterson, 1974; Raghavan, 1974, 1980, 1985 y 1989; Welling y Haufler, 1993; Reyes-Jaramillo y Perez-Garcia, 1994; Shorina, 2001; Chiou y Farrar, 1997a, 1997b; van Uffelen, 1997; Gabriel y Galan et al., 2008).

En el presente trabajo se estudia la fase sexual de siete taxa epifitos de Polypodium (Polypodiaceae): Polypodium fraternum Schltdl. et Cham. y P. rhodopleuron Kunze, que se circunscriben dentro del complejo de Polypodium plesiosorum, y P. furfuraceum Schltdl. et Cham., P. lepidotrichum (Fee) Maxon, P. plebeium Schltdl. et Cham., P. polypodioides (L.) Watt var. aciculare Weath. y P. polypodioides (L.) Watt var. polypodioides que se incluyen en el complejo de P. polypodioides, proporcionando informacion sobre las caracteristicas de la espora y su tipo de germinacion, el tipo de desarrollo protalico, la morfologia del gametofito adulto y de los gametangios. De esta manera se pretende contribuir al conocimiento de la fase sexual de las pteridofitas tropicales americanas.

MATERIAL Y METODOS

Las esporas de las especies en estudio se obtuvieron de hojas fertiles de diferentes individuos que fueron recolectados en distintas localidades del estado de Hidalgo (Cuadro 1); las pinnas con soros se colocaron en sobres de papel y se dejaron secar a temperatura ambiente por una semana; los ejemplares de respaldo se identificaron y se encuentran depositados en el Herbario Metropolitano Ramon Riba y Nava (UAMIZ) de la Universidad Autonoma Metropolitana, Iztapalapa.

Una vez liberadas las esporas dentro de los sobres, se tamizaron con una malla metalica con poros de 0.074 mm de diametro. Se midieron un total de 30 por especie para obtener los tamanos (minimo, promedio y maximo). Posteriormente, estas fueron esparcidas con un pincel de pocas cerdas sobre la superficie de una placa de agar enriquecido con medio de cultivo de Thompson, previamente esterilizado (Klekowski, 1969). Por cada taxon se sembraron cinco cajas de Petri de 5 cm de diametro, de las cuales una se puso en la oscuridad para probar fotoblastismo.

Las cajas con esporas se guardaron dentro de bolsas de polietileno transparente y se colocaron en un estante tipo esqueleto, con un fotoperiodo de 12 hrs luz/oscuridad (lamparas Solar 75 Watts, luz de dia) y a una temperatura de 22-26[grados]C en condiciones de laboratorio.

Despues de la siembra se revisaron diariamente los cultivos hasta que se produjo la germinacion, posteriormente se hicieron observaciones de manera semanal, para agregarles agua y obtener los datos y fotomicrografias de las distintas etapas de desarrollo de los gametofitos, mismas que fueron tomadas con un microscopio optico Olympus BX-41 y una camara fotografica Olympus C-5060.

RESULTADOS

Esporas: Las especies estudiadas son homosporicas, monoletes, elipsoidales a reniformes y aclorofilicas, de color amarillo a pardo oscuro y la ornamentacion del perisporio es verrucada a tuberculada en todos los taxa (Tryon y Tryon, 1982). En cuanto al tamano de las esporas, las mas pequenas fueron las de Polypodium polypodioides var. aciculare con (31) 40 (46) [micron]m de largo x (20) 28 (34) [micron]m de ancho (minimo, promedio, maximo) y P. polypodioides var. polypodioides (30) 40 (57) [micron]m x (24) 30 (40) [micron]m, las mas grandes corresponden a P. rhodopleuron (60) 70 (77) [micron]m x (47) 54 (60) [micron]m, el resto de las especies presenta un tamano intermedio: P. fraternum (46) 65 (52) [micron]m x (31) 47 (36) [micron]m, P. furfuraceum (48) 57 (69) [micron]m x (35) 44 (58) [micron]m, P. lepidotrichum (39) 46 (58) [micron]m x (27) 31 (38) [micron]m, P. plebeium (41) 51 (60) [micron]m x (27) 33 (40) [micron]m (Figs. 1-4).

Germinacion: Las esporas germinan entre los 6 y los 8 dias posteriores a la siembra; en este proceso se observan grandes globulos de aceite (gotas lipidicas) de color amarillo en la primera celula protalica y que seguramente participan en la division celular y el crecimiento del gametofito, caracteristica que comparte con muchas otras Polypodiaceae s. str. (Ramirez y Perez-Garcia, 1998; Perez-Garcia et al., 2001; Reyes Jaramillo et al., 2003). El patron de germinacion que presentan es tipo-Vittaria, en el cual la celula rizoidal se origina a partir de una division perpendicular al eje polar de la espora y la formacion de la primera celula protalica se define por una division perpendicular a la anterior originando dos celulas, una de ellas permanece en reposo y la otra se parte dando inicio al desarrollo del filamento germinativo. La celula rizoidal permanece indivisa y es hialina, mientras que las protalicas presentan abundantes cloroplastos (Figs. 5-9).

[FIGURA 1-9 OMITIR]

Fase filamentosa: Despues de la germinacion, por divisiones transversales se origina un filamento delgado y uniseriado de 3 a 8 celulas protalicas de longitud, con numerosos cloroplastos y globulos de aceite de color amarillo en la celula protalica inicial, esta fase es efimera, ocurre entre los 10 y los 20 dias en promedio para todas las especies (Figs. 10-12).

Fase laminar: En Polypodium furfuraceum, P. plebeium, P. polypodioides var. aciculare, P. polypodioides var. polypodioides y P. rhodopleuron el desarrollo del gametofito joven se caracteriza por el establecimiento retardado de la celula meristematica, lo que corresponde al tipo-Drynaria (Figs. 13, 14, 16 y 17). Primero se forma una lamina ancha y espatulada que comienza su desarrollo entre los 15 y 25 dias (en este momento los protalos jovenes estan aun desnudos; es decir, sin pelos) (Fig. 18), posteriormente adquieren una forma laminar ovada, diferenciandose una celula meristematica a partir de la cual se define un meristemo pluricelular y se desarrolla un cojinete delgado; hacia los 35-45 dias aparecen los primeros pelos y entre los 75-80 dias los gametofitos adquieren el aspecto espatulado-cordiforme (Figs. 19 y 21).

En P. fraternum y P. lepidotrichum el desarrollo protalico es de tipo Aspidium (Figs. 15, 22), que se caracteriza por la presencia y el desarrollo temprano de pelos. Entre los 18-20 dias la celula terminal del filamento germinativo se divide longitudinalmente originando dos, una de las cuales desarrolla un pelo y queda inactiva, mientras que la otra celula se sigue partiendo hasta formar marginalmente una celula meristematica que posteriormente es reemplazada por un meristemo pluricelular (27-28 dias), el cual adquiere forma de muesca y se vuelve apical por el crecimiento de las alas del gametofito, dando lugar a un cojinete en posicion media. Para los 73 dias el protalo maduro es cordiforme y con abundantes pelos unicelulares marginales (Fig. 22).

Fase adulta: Los gametofitos de P. fraternum (70-75 dias), P. plebeium (42-46 dias), P. polypodioides var. aciculare (40-45 dias) y P. rhodopleuron (60-90 dias), son espatulado-cordiformes y ocasionalmente cordiforme-reniformes (Figs. 21, 24, 25). Presentan alas simetricas, una zona meristematica central bien definida, formando una escotadura y un cojinete, los margenes son irregulares y muestran pelos unicelulares secretores y bicelulares no secretores, que se distribuyen tanto en el borde como en la superficie de la lamina (30-37 dias). En la parte posterior del gametofito se localizan abundantes rizoides, hialinos o de color pardo claro y sin cloroplastos.

[FIGURA 10-18 OMITIR]

Con respecto a P. lepidotrichum (70-75 dias), P. furfuraceum (70-78 dias) y P. polypodioides var. polypodioides (27-32 dias), sus gametofitos adultos son de forma espatulado-cordiforme a cordiforme (Figs. 20, 26), con pelos unicelulares en el margen (Fig. 22-23); los pelos son abundantes en P. lepidotrichum (18-20 dias) y P. furfuraceum (90-98 dias), mientras que en P. polypodioides var. polypodioides son escasos (32-40 dias).

Gametangios: En P. fraternum (70-75 dias), P. furfuraceum (70-78 dias) y P. polypodioides var. aciculare (40-45 dias), se desarrollaron gametofitos unisexuados femeninos; los arquegonios se localizan ventralmente sobre el cojinete y cerca de la zona meristematica, los cuellos estan formados por 4 hileras, cada una con 4 o 5 celulas de longitud (Figs. 30, 31).

En P. rhodopleuron (100-142 dias) se formaron gametofitos masculinos; los anteridios se localizan en la parte marginal de las alas y corresponden al desarrollo y estructura descritos para los gametofitos de los helechos homosporicos leptosporangiados. Estan constituidos por tres celulas: una basal, una media (que rodea a las celula espermatogena) y una opercular (Figs. 32, 33); la liberacion de los anterozoides se da mediante la apertura de un poro o a traves del desprendimiento de la celula opercular (Fig. 33). Cabe senalar que los gametofitos de esta especie se propagan vegetativamente, pues producen yemas marginales desde etapas laminares jovenes hasta su estado adulto (80-170 dias, Figs. 27-29).

Se observaron gametofitos bisexuados en P. plebeium (42-46 dias) y P. polypodioides var. polypodioides (27-32 dias). Los anteridios se formaron tanto en la parte media del margen del talo como en la posterior sobre la superficie del mismo cercana a los rizoides, y corresponden al desarrollo y estructura descrito para los helechos homosporicos leptosporangiados. Los arquegonios se localizan ventralmente cerca de la zona meristematica y estan constituidos por 4 hileras de celulas, cada una con 4 o 5 celulas de longitud (P. plebeium, 63-68 dias y en P. polypodioides var. polypodioides 40-45 dias).

En las poblaciones de P. lepidotrichum se formaron talos unisexuados femeninos (70-75 dias) y masculinos de tamano pequeno (160-170 dias), ademas de que se desarrollaron gametofitos por propagacion vegetativa a partir de yemas (150-160 dias).

DISCUSION

Con respecto a las especies estudiadas en este trabajo, cabe senalar que los siete taxa comparten caracteristicas constantes como tener esporas monoletes y un perisporio verrucado a tuberculado, con un tamano promedio de 40 a 75 [micron]m, siendo las mas pequenas las de Polypodium polypodioides var. aciculare y P. polypodioides var. polypodioides y las mas grandes las de P. rhodopleuron (Figs. 1-4), lo que coincide con las caracteristicas y el intervalo registrados por otros autores para algunas especies de Polypodium (Tryon y Tryon, 1982; Reyes-Jaramillo y Perez-Garcia, 1994; Giudice et al., 2004; Gabriel y Galan et al., 2008). En lo que se refiere al patron de germinacion, todos los taxa presentan el tipo Vittaria (6-12 dias) y una fase filamentosa que va de 3 a 8 celulas protalicas. Tanto las caracteristicas de las esporas como el mencionado modelo coinciden con los senalados por Nayar y Kaur (1968, 1969, 1971) para las Polypodiaceae.

[FIGURA 19-26 OMITIR]

[FIGURA 27-33 OMITIR]

Se encontraron diferencias en el patron de desarrollo protalico. En Polypodium furfuraceum, P. plebeium, P. polypodioides var. aciculare, P. polypodioides var. polypodioides y P. rhodopleuron se presento el tipo Drynaria, mientras que en P. fraternum y P. lepidotrichum fue de tipo Aspidium. En este sentido, es importante resaltar que P. fraternum y P. rhodopleuron pertenecen a un mismo complejo de especies, el de P. plesiosorum (Moran y Riba, 1995), sin embargo presentan distintos patrones de desarrollo (tipo Aspidium el primero, Drynaria el segundo), lo cual puede ser taxonomicamente significativo sobre todo si consideramos que Tejero-Diez (2005), quien trabajo con este complejo de especies utilizando las caracteristicas morfologicas y anatomicas del rizoma, de las escamas, de la hoja y de las esporas, concluye que este constituye un taxon polifiletico. P. hispidulum, P. plesiosorum y P. rhodopleuron pertenecen a un grupo, mientras que el resto de las especies, entre las que se encontraria P. fraternum, forman parte de otros, lo que coincidiria con la diferencia aqui registrada. En lo que se refiere a P. lepidotrichum, que tambien presenta un desarrollo protalico distinto de los taxa del complejo de especies de P. polypodioides que se incluyen en el presente estudio, podemos decir que a diferencia del caso anterior, no se ha realizado aun una revision taxonomica incluyendo estudios de otros caracteres morfologicos, aunque Reyes-Jaramillo y Perez-Garcia (1994) habian inferido el mismo tipo de desarrollo protalico en el taxon, razon por la cual se incluyo nuevamente esta especie en el presente estudio. Al respecto, cabe recordar que ya en trabajos, como el de Stokey (1959), se ha propuesto la significancia del desarrollo gametofitico en la delimitacion de grupos de taxa, por lo que seria interesante estudiar la morfogenesis de las demas especies que integran a los complejos de P. plesiosorum y P. polypodioides, para establecer si en este caso hay una relacion entre la circunscripcion infragenerica y el desarrollo protalico.

Por otro lado se observo una variacion en la expresion sexual de los siete taxa, formandose solo gametofitos femeninos (unisexuados) en P. fraternum, P. furfuraceum y P. polypodioides var. aciculare; protalos masculinos (unisexuados) y yemas (propagacion vegetativa) en P. rhodopleuron; gametofitos unisexuales femeninos, masculinos y propagacion vegetativa en P. lepidotrichum y protalos bisexuales en P. plebeium y P. polypodioides var. polypodioides. En este sentido, es importante recordar que en los helechos homosporicos se ha registrado la presencia de tres tipos de fecundacion, el primero es denominado apareamiento intergametofitico, en el que se produce la fusion de gametos procedentes de distintos gametofitos desarrollados a partir de esporas de diferentes esporofitos de la misma especie; el segundo se conoce como autofecundacion intergametofitica en la que se unen gametos de diferentes gametofitos que proceden de esporas del mismo esporofito; y la tercera es la autofecundacion intragametofitica, en la que se unen gametos generados en el mismo gametofito (Chiou et al., 2002). Cada uno de estos tipos de fecundacion puede relacionarse de manera indirecta con la expresion sexual que se presenta en las distintas especies estudiadas, por ejemplo en los taxa que solo tienen gametofitos unisexuales (P. fraternum, P. furfuraceum, P. polypodioides var. aciculare y P. rhodopleuron) se ve favorecida la fecundacion intergametofitica; mientras que en aquellos en los que se presentan gametofitos femeninos y gametofitos masculinos de menor tamano (P. lepidotrichum), es probable que se este produciendo lo que se conoce como efecto anteridiogeno, mediante una sustancia secretada por gametofitos femeninos adultos que promueve la formacion de protalos masculinos, incrementandose la probabilidad de que se de la autofecundacion intergametofitica y por ultimo los que desarrollan gametofitos bisexuales (P. plebeium y P. polypodioides var. polypodioides), estan llevando a cabo la autofecundacion intragametofitica.

La propagacion vegetativa a partir de yemas en los gametofitos de especies epifitas se ha relacionado con las caracteristicas particulares del habitat, en el que la presencia de otros organismos vegetales (como por ejemplo musgos) hace que las interacciones entre los protalos sean mas complejas que en un ambiente terrestre, siendo necesario alargar significativamente la vida activa de la fase sexual hasta que se den las condiciones que permitan la fecundacion intergametofitica (Chiou y Farrar, 1997b; Shorina, 2001; Chiou et al., 2002). En este caso, si bien todas las especies estudiadas tienen habito epifito, en solo dos de ellas (P. lepidotrichum y P. rhodopleuron) sus gametofitos vegetativos formaron yemas.

Son diversos los trabajos en los que se ha senalado que Polypodium, tal como tradicionalmente se define, es polifiletico (Haufler y Ranker, 1995 y Schneider et al., 2004), de ahi la importancia de encontrar caracteres alternativos que contribuyan junto con otras fuentes de informacion, como la morfologia del esporofito, la anatomia, la biologia molecular etc., a establecer de manera mas clara, los limites del genero. Por ello es importante resaltar que la informacion generada hasta el momento para algunas especies de Polypodium y la obtenida en este estudio, muestran que si bien las caracteristicas de las esporas y el tipo de germinacion son constantes a nivel generico, no ocurre lo mismo con el desarrollo protalico, lo que pudiera ser de utilidad en la delimitacion taxonomica.

Finalmente, si bien son diversos los trabajos en los que se indica la importancia de tener distintos patrones de expresion sexual, en la colonizacion de nuevos habitats asi como en el mantenimiento de la diversidad genetica (Cousens, 1975; Chiou y Farrar, 1997a, 1997b; Shorina, 2001; Wubs et al., 2010), es necesario continuar con trabajos experimentales que nos permitan tratar de entender la dinamica de este proceso, especialmente en los helechos epifitos.

AGRADECIMIENTOS

Agradecemos a Ricardo Valdez Avila el apoyo brindado en la parte experimental del trabajo. A Jacqueline Ceja Romero por la revision critica del manuscrito, asi como por sus comentarios para enriquecer el contenido de este articulo y finalmente a los revisores anonimos por sus valiosas sugerencias.

Recibido en mayo 2011.

Aceptado en septiembre 2011.

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NANCY VAZQUEZ-PEREZ, ANICETO MENDOZA-RUIZ (1) Y BLANCA PEREZ-GARCIA

Universidad Autonoma Metropolitana, Iztapalapa, Departamento de Biologia, Area de Botanica Estructural y Sistematica Vegetal, Avenida San Rafael Atlixco 186, Colonia Vicentina, 09340 Mexico, D.F., Mexico.

(1) Autor para la correspondencia: amr@xanum.uam.mx
Cuadro 1.-Localidades de las especies estudiadas. BE, Bosque de
encino; BMM, Bosque mesofilo de montana.

Taxa                 Numero de       Localidad
                     colecta

P. fraternum         A. Mendoza      2 km sobre la desviacion a
Schltdl. et Cham.    1440            Huayacocotla, a partir del cami-
                                     no San Agustin Metzquititlan-
                                     Zacualtipan, Mpio. San Agustin
                                     Metzquititlan, Hidalgo.

P. furfuraceum       N. Vazquez 2    Rio Malila. Mpio. Molango de
Schltdl. et Cham.                    Escamilla, Hidalgo.

P. lepidotrichum     A. Mendoza      Predio Casas Viejas, Mpio. San
(Fee) Maxon          1443            Agustin Metzquititlan, Hidalgo.

P. plebeium          A. Mendoza      1.8 km sobre la desviacion a
Schltdl. et Cham.    1433N.          Zoquizoquipan, a partir de la
                                     carretera Zacualtipan-Molango,
                                     Mpio. Metztitlan, Hidalgo.

                     Vazquez 3       Rio Malila. Mpio. Molango de
                                     Escamilla Hidalgo.

P. polypodioides     N. Vazquez 9    Rio Malila. Mpio. Molango de
(L.) Watt var.                       Escamilla, Hidalgo.
aciculare Weath.

P. polypodioides     A. Mendoza      4 km despues de Ahuecatlan
(L.) Watt var.       1425            rumbo a Contepec, Mpio.
polypodioides                        Calnari, Hidalgo.

P. rhodopleuron      N. Vazquez 1    Rio Malila. Mpio. Molango de
Kunze                N. Vazquez 4    Escamilla, Hidalgo.
                     N. Vazquez 7

Taxa                 Numero de       Tipo de vege-
                     colecta         tacion/ Altitud
                                     (m s.n.m.)

P. fraternum         A. Mendoza      BE/2049
Schltdl. et Cham.    1440

P. furfuraceum       N. Vazquez 2    BMM/1240
Schltdl. et Cham.

P. lepidotrichum     A. Mendoza      BE/2049
(Fee) Maxon          1443

P. plebeium          A. Mendoza      BE/2049
Schltdl. et Cham.    1433N.

                     Vazquez 3       BMM/1240

P. polypodioides     N. Vazquez 9    BMM/1240
(L.) Watt var.
aciculare Weath.

P. polypodioides     A. Mendoza      BE/2049
(L.) Watt var.       1425
polypodioides

P. rhodopleuron      N. Vazquez 1    BMM/1240
Kunze                N. Vazquez 4
                     N. Vazquez 7
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Author:Vazquez-Perez, Nancy; Mendoza-Ruiz, Aniceto; Perez-Garcia, Blanca
Publication:Acta Botanica Mexicana
Date:Jan 1, 2012
Words:5137
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