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Morfoanatomia e ontogenese dos frutos e sementes de Clusia lanceolata Cambess. (Clusiaceae).

Morphology, anatomy and ontogeny of the fruits and seeds of Clusia lanceolata Cambess. (Clusiaceae).

Introducao

Clusia lanceolata Cambess apresenta-se na forma arbustiva e de pequenas arvores. E encontrada na regiao costeira do Estado do Rio de Janeiro e no Norte de Sao Paulo (BITTRICH, 2003). Caracteriza-se, como a maioria das especies do genero, por ser dioica, apresentando flores grandes e vistosas. As flores pistiladas apresentam cinco petalas vermelhas a vinaceas, medindo de 2 - 2,5 cm de comprimento (MARIZ, 1974).

Nas Clusiaceae, os caracteres vegetativos e florais possuem valor diagnostico, principalmente em nivel generico e especifico e, somados as caracteristicas de frutos e sementes, sao utilizados na delimitacao de subfamilias e tribos (BRANDZA, 1908; CRONQUIST, 1981; ENGLER, 1888; ENGLER; KELLER, 1925; GUILLAUMIN, 1910; HEYWOOD, 1985; HUTCHINSON, 1959; TAKHTAJAN, 1997).

A classificacao ordinal das Clusiaceae Lindley (Guttiferae Jussieu) variou bastante nos sistemas de classificacao, como ressaltado por Gustafsson et al. (2002). A familia foi incluida em Parietales-Theineae ou Theales (CRONQUIST, 1981; DAHLGREN, 1980; ENGLER, 1888; ENGLER; KELLER, 1925; HEYWOOD, 1985; THORNE, 1992), Guttiferales (HUTCHINSON, 1959; MELCHIOR, 1964), Hypericales (TAKHTAJAN, 1997) e Dilleniales-Hypericineae (THORNE, 2000).

Nos trabalhos moleculares recentes, tais como o de analise multigenica de Soltis et al. (2000), estabeleceuse que as Clusiaceae pertencem as Malpighiales, uma ordem pouco resolvida, segundo APG (1998), Gustafsson et al. (2002), APG (2003) e Stevens (2008).

Gustafsson et al. (2002) reconstruiram a filogenia das Clusiaceae, incluida nas Malpighiales, utilizando o gene rbcl do cloroplasto. As analises deram suporte a monofilia de tres clados: Kielmeyeroideae, Clusioideae e Hypericoideae + Podostemaceae.

Corner (1976), em seu trabalho sobre anatomia das sementes de dicotiledoneas, deu destaque para a grande diversidade estrutural das sementes de especies dessa familia. O autor evidenciou que todos os generos e a maioria das especies necessitam de investigacao ja que suas sementes sao pouco conhecidas, principalmente, pela grande dificuldade na obtencao de todos os estadios de desenvolvimento.

A escassez de estudos ontogeneticos detalhados dos frutos e sementes de Clusiaceae pode gerar duvidas quanto ao posicionamento das especies dentro das subfamilias e tribos e, tambem, quanto a origem de algumas estruturas que envolvem as sementes (MOURAO; BELTRATI, 2000; 2001), como, por exemplo, em Platonia insignis Mart., em que a polpa que envolve a semente, referida na literatura como arilo, e o endocarpo que se desprende do restante do pericarpo (MOURAO; BELTRATI, 1995a, 1995b). Essa raridade de informacoes pode ter pouca utilidade nas discussoes dos atuais tratamentos infrafamiliais, como o de Gustafsson et al. (2002).

Corner (1976), Heywood (1985) e Roosmalen (1985) afirmam que os frutos das especies de Clusia sao do tipo capsula, nao fazendo mencao ao seu subtipo. Engler (1888), Mariz (1974) e Barroso et al. (1999) descreveram como sendo capsulas com deiscencia septicida. Em C. granaijlora, entretanto, Barroso et al. (1999) descreveram o fruto como capsula que apresenta deiscencia septifraga. Entretanto, nenhum desses autores realizou estudo ontogenetico do pericarpo. Para Clusia parviflora Humb. & Bonpl. ex Willd., Mourao e Marzinek (2009) descrevem fruto do tipo capsula septifraga e arilo de origem funicular e exostomal.

Dando continuidade aos estudos de ontogenese de frutos em Clusiaceae e diante do exposto, o presente trabalho visa fornecer dados morfoanatomicos dos frutos e das sementes de Clusia lanceolata (Clusioideae), em varios estadios de desenvolvimento, de modo a contribuir com a correta classificacao do fruto, e do apendice carnoso que envolve a semente dessa especie, bem como com futuros estudos taxonomicos e ecologicos do grupo.

Material e metodos

O material utilizado neste trabalho constou de cinco ovarios (1,5 x 1,5 cm) de flores em antese e de cinco frutos de dois individuos de Clusia lanceolata, em quatro diferentes estadios de desenvolvimento [fruto jovem (3,0 x 3,0 cm), fruto imaturo e maduro (4,0 x 4,0 cm)], coletados no Nucleo de Desenvolvimento Picinguaba, na Vila de Picinguaba do municipio de Ubatuba, Estado de Sao Paulo, que pertence ao Parque Estadual da Serra do Mar e encontra-se sob as coordenadas 44[grados]48' - 44[grados]52W e 23[grados]20' - 23[grados]22'S.

Clusia lanceolata Cambess.: BRASIL, Sao Paulo, Ubatuba, Picinguaba, 5. XI. 1991, A. Furlan. 1365, (HRCB 14518).

Os estudos morfologicos e anatomicos foram realizados em material fixado. A descricao do tipo de fruto foi baseada em Barroso et al. (1999).

Para fixacao de material que visam estudos morfologicos e anatomicos foi utilizado FAA 50 (JOHANSEN, 1940). O material foi conservado em etanol 70% (JENSEN, 1962).

No estudo anatomico do pericarpo e das sementes em desenvolvimento, foram utilizados cortes transversais, longitudinais e paradermicos, realizados a mao livre, com auxilio de lamina de barbear, ou utilizando-se microtomo rotativo.

Para a confeccao das laminas permanentes, as pecas fixadas foram desidratadas em serie etilica, passando em seguida por serie xiloica, sendo incluidas em parafina, cortadas em microtomo rotativo (SASS, 1951) com 8 |im de espessura, coradas com safranina/azul de astra (GERLACH, 1969) e montadas em Permount. Na confeccao de laminas permanentes, tambem se utilizou material desidratado em serie etanolica e incluido em glicol metacrilato (Leica(c)), segundo as recomendacoes do fabricante. Os cortes foram obtidos em microtomo rotatorio manual, corados com azul de toluidina (O'BRIEN et al., 1964) e montados em Permount.

Foram realizados os seguintes testes histoquimicos: para evidenciar polissacarideos e pectinas, vermelho de rutenio (JENSEN, 1962); para paredes lignificadas, floroglucinol acrescido de acido cloridrico (SASS, 1951); para substancias lipidicas, Sudan IV; para amido, lugol; para compostos fenolicos, cloreto ferrico acrescido de carbonato de sodio (JOHANSEN, 1940).

Os desenhos e diagramas referentes aos aspectos morfoanatomicos dos frutos foram obtidos com o auxilio de camara clara, adaptada ao estereomicroscopio e ao microscopio optico. Nas fotografias, utilizou-se camera fotografica Pentax K1000 e filme colorido ASA 100. As fotomicrografias foram obtidas em fotomicroscopio Olympus.

A terminologia adotada para se definir as camadas do pericarpo esta de acordo com Roth (1977) e a nomenclatura utilizada na descricao das sementes foi a definida por Corner (1976), modificada por Schmid (1986).

Resultados e discussao

Os especimes de Clusia lanceolata observados durante a coleta sao de habito arbustivo e encontravam-se as margens do costao rochoso. A especie e dioica, com individuos femininos e masculinos ocorrendo proximos. As flores estaminadas (Figura 1a) e pistiladas (Figura 2a) sao grandes, vistosas, de coloracao rosa, com parte interna vinacea.

[FIGURA 1 OMITIR]

Segundo Gustafsson e Bittrich (2002), as flores em Clusia exibem grande plasticidade, com especies monoicas e dioicas. Destacam tambem que a grande diferenca entre flores estaminadas e pistiladas levou a descricao de especies separadas ou ate mesmo a generos.

O gineceu de C. lanceolata e sincarpico com estigmas sesseis. O ovario e supero, pluricarpelar, plurilocular e pluriovulado (Figura 2a-2b). A epiderme externa e unisseriada. A epiderme interna, que delimita o loculo, tambem e unisseriada e, juntamente com tres a quatro camadas de celulas subepidermicas, e alongada tangencialmente. O mesofilo ovariano compoe-se de parenquima fundamental percorrido por ductos secretores e feixes vasculares, ambos dispostos predominantemente no eixo longitudinal do ovario. O diametro dos ductos secretores aumenta gradativamente da periferia para o centro do ovario, sendo detectado, em seu conteudo, material lipidico e fenolico (Figuras 2c e d, 3a-f, 4a e b).

[FIGURA 2 OMITIR]

A estrutura do pericarpo no fruto jovem e no fruto desenvolvido imaturo e basicamente a mesma do ovario, havendo, entretanto, aumento no numero de camadas de celulas e, principalmente, expansao celular.

No fruto maduro, o exocarpo deriva da epiderme externa da parede do ovario, o mesocarpo, do mesofilo ovariano e o endocarpo, da epiderme interna e de tres a quatro camadas de celulas subepidermicas alongadas tangencialmente em relacao ao eixo longitudinal do fruto (Figura 4a-f). Nas camadas subepidermicas ao exocarpo, observam-se afastamento das celulas parenquimaticas e surgimento de espacos, constituindo-se um parenquima esponjoso. No exocarpo se diferenciam estomatos (Figura 4e). Ainda nessa fase, verifica-se, tambem, a inatividade dos ductos secretores, os quais perdem o epitelio secretor.

[FIGURA 3 OMITIR]

Segundo Roth (1977), os mecanismos de deiscencia estao baseados, em geral, em movimentos de tecidos vivos ou mortos. Dois tipos fundamentais de mecanismos de deiscencia podem ocorrer: o higroscopico eode turgor. Os higroscopicos dependem, geralmente, do encolhimento ou da distensao de paredes de celulas mortas, enquanto o de turgor funciona com celulas vivas, de paredes elasticas.

Na deiscencia higroscopica, Roth (1977) considera dois tipos: o xerocasico e o higrocasico. As forcas atuantes dos movimentos higrocasicos repousam no excesso de agua, que ocasiona intumescimento das paredes celulares, desenvolvendo-se pressoes de distensao, ao passo que, no xerocasico, pela perda de agua que resulta na contracao das paredes celulares. No mecanismo higrocasico, a fonte de energia esta no poder de intumescimento das celulas, enquanto, no xerocasico, a energia e desenvolvida por tensao de forcas. Para se produzir a curvatura de certas partes do pericarpo, ha duas camadas que atuam antagonicamente. Essas podem apresentar estrutura diferente de seus elementos, geralmente constituidas de fibras, que podem estar dispostas em direcoes diferentes, de modo que as celulas de uma camada cruzam com as de outra camada.

[FIGURA 4 OMITIR]

Em Clusia lanceolata, o mecanismo pode ser uma combinacao de higrocasico e xerocasico, uma vez que a maioria das celulas do pericarpo aparentemente nao perde agua, exceto pela retracao das celulas do endocarpo de disposicao tangencial e pela lignificacao da parede da camada mais interna, que pode contribuir com a producao de forcas antagonicas responsaveis pela abertura do fruto. Nessa especie a abertura se faz pela sutura carpelar por faixa de celulas parenquimaticas de tamanho reduzido, que se bifurca em direcao aos loculos no meio dos septos (Figuras 3a-d). Desse modo, nao restam duvidas de que o fruto dessa especie e capsula septifraga, como o de C. parviflora. Entretanto, nesta ultima, as paredes de todas as celulas do endocarpo tornam-se lignificadas e a bifurcacao da linha de deiscencia ocorre no inicio dos septos (MOURAO; MARZINEK, 2009).

Em C. lacneolata, os ovulos sao anatropos, bitegumentados, providos de endotelio e hipostase e originam sementes tambem anatropas, bitegumentadas, as quais se encontram envolvidas por lobos arilares de origem funicular e exostomal. Esse arilo apresenta duas celulas de espessura e envolve completamente a semente (Figuras 5a-c).

[FIGURA 5 OMITIR]

A estrutura da semente no fruto jovem (Figura 6ab) e basicamente a mesma do ovulo, observando-se apenas aumento do tamanho das celulas nos dois tegumentos e o inicio da diferenciacao de uma camada de celulas com paredes anticlinais sinuosas na epiderme externa do tegmen.

Na semente imatura (Figura 6c), observa-se, alem de um inicio de colapso das celulas do tegmen, o aumento da sinuosidade e na espessura das paredes das celulas da epiderme externa desse tegumento. Observam-se, tambem, nesta fase, algumas camadas de endosperma, entre o embriao ja bem desenvolvido e o tegmen, constituido por celulas parenquimaticas grandes e de paredes finas.

Na semente madura (Figura 6d), a epiderme externa da testa e constituida de celulas cubicas a tabulares. As demais camadas encontram-se colapsadas. O exotegmen encontra-se inteiramente constituido de esclereides, com paredes espessadas e lignificadas. As outras camadas do tegmen tornam-se completamente colapsadas. O embriao apresenta eixo hipocotilo-radicular cilindrico, levemente curvo, volumoso, longo e cotiledones extremamente reduzidos. Um circulo de ductos secretores diferencia-se no meristema fundamental na periferia do eixo embrionario (Figuras 7a-b).

As caracteristicas observadas nas sementes de Clusia lanceolata estao, em sua maioria, de acordo com as descricoes realizadas por Corner (1976) para o genero Clusia, principalmente aquelas que ele descreveu para Clusia sp. Esse autor ficou em duvida se essa especie pertencia realmente a esse genero, pelas caracteristicas observadas em seus frutos e sementes.

[FIGURA 6 OMITIR]

[FIGURA 7 OMITIR]

Segundo Corner (1976), o arilo nas Clusieae pode ser de quatro tipos, enquadrando-se C. lanceolata no tipo II (arilo exostomal e funicular), presente em Clusia, Tovomita, Havetia e Havetiopsis. Esse autor descreve para Clusia sp. um quarto tipo como sendo exostomal combinado com lobos funiculares, mas sem a participacao da rafe.

Caracteristicas anatomicas na ontogenese seminal semelhantes as observadas neste estudo tambem foram descritas por Mourao e Marzinek (2009) para C. parviflora. Parece haver uniformidade em nivel generico quanto ao numero final de camadas no tegumento seminal maduro, destacando-se o exotegmen lignificado e continuo e o embriao hipocotilar. Corner (1976) descreve, em outros generos da tribo, exotegmen com tais caracteristicas somente para Havetiopsisflexilis Planch. et Triana. Ha, entretanto, uniformidade na subfamilia no embriao hipocotilar, o que pode ser constatado nas descricoes constantes na obra de Brandza (1908), Guillaumin (1910) e Corner (1976), mas ocorrendo em outras tribos de Clusioideae sensu Gustafson et al. (2002).

E interessante destacar que o numero de camadas no tegumento ovulifero pode ser um carater diferencial em nivel especifico, pois varia no tegumento interno de cinco a seis camadas na especie deste estudo, de dois a tres em C. parviflora (MOURAO; MARZINEK, 2009), de seis a sete em C. rosea Jacq., de cinco a sete em C. selowiana Schlecht e tres em Clusia sp. (CORNER, 1976). Com relacao ao tegumento externo, tanto C. lanceolata quanto C. parviflora, ambas com tres a quatro camadas, diferem de C. rosea (quatro a cinco), C. selowiana (seis a oito) e Clusia sp. (dois a tres).

A presenca de ductos secretores no pericarpo e no embriao foi registrada em Platonia insignis Mart. (MOURAO; BELTRATI, 1995a eb), em Mammea americana L. (MOURAO; BELTRATI, 2000), em Vismia guianensis DC (MOURAO; BELTRATI, 2001) e em C. parviflora (MOURAO; MARZINEK, 2009). De acordo com Gustafsson et al. (2002), ductos e glandulas com resinas e uma variedade de outros compostos estao quase invariavelmente presentes em uma ou em outra forma nas Clusiaceae, nao havendo, entretanto, certeza sobre a homologia dessas estruturas. E que, em vista disso, a classificacao da familia ou mesmo o posicionamento de certos generos foram muitas vezes questionados. Desse ponto de vista, estudos ontogenicos dessas estruturas tornam-se necessarios como subsidios para discussoes taxonomicas.

Endotelio e hipostase foram registrados em Platonia insignis por Mourao e Beltrati (1995a e b), em C. parviflora por Mourao e Marzinek (2009) e em todas as especies de Clusia descritas por Corner (1976), apesar de este ultimo autor nao definir a epiderme interna do tegumento interno de celulas radialmente alongadas como endotelio. Em Vismia guianensis, Mourao e Beltrati (2001) descreveram somente a presenca de endotelio. Mourao e Marzinek (2009) discutem bem a presenca dessas estruturas em C. parviflora, destacando a necessidade de estudos ultraestruturais para se elucidar a funcao que desempenham no tegumento seminal das Clusiaceae.

Segundo Corner (1976), as sementes das Clusioideae-Clusieae parecem estar relacionadas as das Hypericoideae pela presenca do exotegmen de celulas com parede espessadas e de formato estreladoondulado e pelas plantulas fanerocotiledonares.

Corner (1976) enfatizou que nas Clusiaceae todas as subfamilias e tribos exibem varias caracteristicas consideradas ancestrais, bem como outras consideradas derivadas. Mourao e Marzinek (2009) afirmam que, pelos poucos estudos sobre frutos e sementes nessa familia e considerando-se as caracteristicas citadas na literatura como ancestrais e derivadas para esses orgaos, pode-se inferir, pelo tratamento infrafamilial constante em Gustafsson et al. (2002), que as Kielmeyeroideae, Hypericoideae e Clusioideae--Clusieae apresentam as mais ancestrais, como frutos deiscentes (capsula), sementes ariladas e exotegmicas e embrioes com cotiledones variando de distintos a muito reduzidos. Ja as Clusioideae-Garcinieae e Symphonieae, as caracteristicas consideradas mais derivadas, incluindo frutos indeiscentes (baga ou drupa), sementes sem arilo, tegumentos pouco diferenciados ou mesotestais, e embrioes hipocotilares ou conferruminados.

Como destacado por Mourao e Marzinek (2009), o estabelecimento seguro dessas relacoes nos recentes tratamentos filogeneticos para a familia, usando caracteres de frutos e sementes, e muito dificil pela carencia de estudos ontogenicos para a maioria das especies.

Conclusao

O fruto de C. lanceolata e capsula septifraga, cuja abertura se faz pela sutura carpelar, por meio de uma faixa de celulas parenquimaticas de tamanho reduzido, que se bifurca em direcao aos loculos no meio dos septos. Forcas antagonicas devem atuar por diferencas na disposicao das celulas do mesofilo e do endocarpo, podendo ser por mecanismos tanto higrocasicos quanto xerocasicos, durante a maturacao, pois a parede da capsula madura e levemente carnosa.

O apendice carnoso, que envolve completamente a semente, trata-se de arilo de natureza funicular e exostomal.

A semente apresenta sua principal camada mecanica representada por celulas de paredes espessas e lignificadas, de formato estrelado ondulado, diferenciada a partir das celulas da epiderme externa do tegumento interno, constituindo o exotegmen fibroso.

Agradecimentos

Ao Instituto Florestal do Estado de Sao Paulo, Nucleo de Desenvolvimento Picinguaba, pelo apoio durante as coletas e ao Pibic/CNPq-UEM, pela bolsa de Iniciacao Cientifica concedida a primeira autora.

DOI: 10.4025/actascibiolsci.v32i4.3567

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Received on May 23, 2008. Accepted on June 15, 2009.

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Regiane Cristina Campana, Kathia Socorro Mathias Mourao* e Juliana Marzinek

Universidade Estadual de Maringa, Av. Colombo, 5790, 87020-900, Maringa, Parana, Brasil. * Autorpara correspondencia. E-mail: ksmmourao@uem.br
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Title Annotation:texto en portugues
Author:Campana, Regiane Cristina; Mathias Mourao, Kathia Socorro; Marzinek, Juliana
Publication:Acta Scientiarum Biological Sciences (UEM)
Date:Oct 1, 2010
Words:3997
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