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Modification of the spermatic structure of the crab Cancer setosus (Molina, 1782) (Decapoda: Brachyura) during induced acrosomal reaction/Modificacion de la estructura espermatica de la jaiba Cancer setosus (Molina, 1782) (Decapoda: Brachyura) durante su reaccion acrosomal inducida.

Los espermatozoides de Brachyura se caracterizan por la presencia de multiples brazos que radian desde el cuerpo y un acrosoma esferico (Brown, 1966; Reger, 1970; Jamieson, 1989a, 1989b, 1991; Medina, 1992; Medina & Rodriguez, 1992; Langreth, 1965), que ocupa la mayor parte del cuerpo celular. Aun cuando se han realizado diversos estudios sobre la estructura y ultraestructura de los espermatozoides de Brachyura (Jamieson, 1990, 1994; El-Sherief, 1991; Felgenhauer & Abele, 1991; Medina & Rodriguez, 1992; Demestre et al., 1997 Jamieson et al., 1998; Jamieson & Tudge, 2000), solo algunos de ellos han contribuido al entendimiento del proceso de la reaccion acrosomica y de la manera como los espermatozoides penetran las cubiertas del ovocito (Brown, 1966; Pochon-Masson, 1968; Hinsch, 1971; Goudeau, 1982; Medina, 1992). Menos aun son los estudios referentes a la estructura espermatica del genero Cancer (Langreth, 1965; Brown, 1966; Pochon-Masson, 1968) y la mayoria de ellos realizan descripciones generales sin detallar los procesos (Demestre & Fortuno, 1992; Moriyasu et al., 2002).

Una de las especies de Brachyura del genero Cancer, de gran importancia economica para la pesqueria artesanal a lo largo de la costa del Pacifico suroriental es la jaiba peluda, Cancer setosus (Molina, 1782). Esta especie es un predador bentonico que vive en zonas intermareales y submareales hasta los 45 m y es endemica desde el Ecuador hasta la peninsula de Taitao, Chile (47[degrees]S). Esta especie es una de los principales recursos economicos de las pesquerias de crustaceos en esta region, sin embargo los estudios sobre su reproduccion son escasos (Goldstein & Dupre, 2010).

En este estudio se determina, por primera vez en esta especie, los cambios morfologicos que experimentan los espermatozoides extraidos del receptaculo seminal de la hembra despues de ser expuestos al agua de mar. Las hembras y machos maduros de jaiba peluda, C. setosus fueron colectadas en la bahia La Herradura (29[degrees]58'S, 71[degrees]22'W) y mantenidos en tanques de 60 L, con agua de mar microfiltrada, aireacion constante y alimentados con desechos frescos de pescado.

Se disectaron ambos receptaculos seminales de tres hembras que contenian masas espermaticas en su interior y se colocaron en una capsula Petri con agua de mar artificial (AM) entre 15 y 20 min y luego se tineron con azul de metileno al 1%. Grupos de espermatozoides se colocaron sobre un portaobjeto excavado para su analisis con un microscopio Zeiss (100x). Las distintas etapas de la reaccion acrosomal se registraron con una camara digital y se midieron con el software Image Pro-Plus 4.5.

En las masas espermaticas provenientes de los receptaculos seminales de las hembras, no se observaron espermatoforos, sino una gran cantidad de espermatozoides embebidos en una matriz gelatinosa blanquecina. Solo los espermatozoides provenientes de las hembras experimentaron la reaccion acrosomal despues de permanecer en agua de mar.

Los espermatozoides sin reaccion acrosomal presentaron un cuerpo esferico de 3,5 [micro]m [+ or -] 0,1 de diametro originado principalmente por un complejo acrosomico o vesicula acrosomal esferica de 3,4-3,5 um de diametro en su interior. Rodeando la mitad basal o posterior del acrosoma se encuentra el nucleo que tiene la forma de una copa y se extiende desde la region ecuatorial del acrosoma hasta su region posterior, cuya superficie es rugosa o estriada. El espesor del nucleo se hace notablemente mayor alrededor de la region ecuatorial del acrosoma, formando una prolongacion unica a su alrededor, que en vista lateral aparece como dos brazos (Fig. 1a). En la region anterior del acrosoma se encuentra la capsula apical u operculo de forma discoidal, curva y lisa con una depresion en el centro, que cubre el canal central del acrosoma o tubo acrosomico. Este tubo que es visible con microscopia de luz (Fig. 1a), tiene un largo y ancho (diametro) promedio de 2,02 [micro]m [+ or -] 0,02 y 0,69 [micro]m [+ or -] 0,03 respectivamente. Este tubo atraviesa el centro del acrosoma desde el extremo anterior cubierto por la capsula apical u operculo hasta el extremo posterior donde se encuentra el nucleo (Figs. 1a y 2a) y en su interior se observa un material de mayor densidad que las paredes laterales del acrosoma.

Los espermatozoides despues de permanecer 15-20 min en agua de mar, experimentan un cambio significativo de su forma, que se divide en cinco etapas secuenciales.

Etapa 1. El espermatozoide muestra la primera evidencia de la reaccion acrosomal y corresponde a una elongacion anterior de la vesicula acrosomica, cambiando su forma esferica a una forma de pera. La zona ecuatorial del nucleo comienza a desplazarse y a concentrarse en la zona posterior del cuerpo del espermatozoide (Figs. 1b, 1c y 2b).

Etapa 2. La elongacion de la vesicula acrosomal continua y se forma una abertura anterior por donde se extruye material que se encuentra al interior de acrosoma, que puede provenir de la pared acrosomica o del tubo acrosomico. Esta extrusion de material forma un anillo de material acrosomico alrededor de la abertura (Figs. 1d y 2c). El nucleo continua su compactacion en la parte posterior del cuerpo del espermatozoide.

Etapa 3. En esta etapa el anillo de material extruido se desplaza por las paredes laterales externas del acrosoma hacia la region posterior, generando una abertura de mayor diametro en la region anterior del acrosoma (Figs. 1e, 1f, 1g y 2d).

Etapa 4. En esta etapa se extruye en forma explosiva el perforatorium que se encuentra en el interior del tubo acrosomico formando una estructura filiforme en medio de la abertura anterior del acrosoma, el filamento acrosomico. Este filamento sobrepasa notoriamente el extremo anterior del acrosoma. En el extremo anterior del filamento acrosomico se observo un hinchamiento en forma de punta de lanza (Figs. 1h y 2e).

Etapa 5. El evento mas notable de esta etapa es la transformacion del extremo anterior del filamento acrosomico, el cual inicialmente se observa ahusado y a los pocos segundos se transforma en una estructura similar a un tridente (Figs. 1i y 2f).

En general, la morfologia de los espermatozoides de C. setosus, concuerda con el patron general descrito para los Brachyura como Cancer borealis (Langreth, 1965; Moriyasu et al., 2002), Latreillopsis gracilipes (Jamieson, 1994; Jamieson & Tudge, 2000), Chaceon fenneri y Chaceon quinquedens (Hinsch, 1988) y Uca tangeri (Medina, 1992). Sin embargo, todos estos espematozoides presentan brazos que contienen microtubulos en su interior, lo cual no concuerda con lo descrito para C. setosus, ya que esta especie solo presenta una proyeccion unica continua que rodea la region ecuatorial del acrosoma (Fig. 1a), donde se encuentra la mayor parte del material nuclear. La falta de brazos tambien ha sido senalado para los Dendrobranchiata Aristeus antennatus (Demestre et al, 1997) y Peisos petrunkevitchi (Scelzo & Medina, 2004) y los Brachyura Petalomera lateralis (Jamieson, 1990) y Camposia retusa (Jamieson, 1998). Cabe destacar que Medina (1992), en su estudio sobre la reaccion acrosomal de U. tangeri ha senalado la importancia de los brazos para la adhesion de los espermatozoides a la cubierta externa del ovocito durante la fecundacion, lo cual sugiere que el espermatozoide de C. setosus podria tener una estrategia diferente para la adhesion del espermatozoide al ovocito. Otro caracter diferente que presentan los espermatozoides de C. setosus respecto al genero Cancer es la presencia de un operculo plano y centralmente deprimido, el cual es una caracteristica distintiva de la familia Majidae (Jamieson et al., 1998; Jamieson & Tudge, 2000). Sin embargo, Tudge (2009) senala la existencia de notables diferencias en las vesiculas acrosomicas de los espermatozoides que caracterizan los diferentes grupos taxonomicos de Decapoda. Estas caracteristicas se basan en las estructuras internas del acrosoma, como por ejemplo la presencia de un anillo perforatorial denso en los cangrejos ermitanos del genero Clibanrius, el "anillo de los xanthidos", o la estructura distintiva de los Majidos como es el operculo plano y centralmente deprimido y a menudo perforado (Jamieson et al., 1998; Jamieson & Tudge, 2000).

[FIGURA 1 OMITIR]

[FIGURA 2 OMITIR]

Sobre la base a los antecedentes expuestos, se puede concluir que, aun cuando la morfologia espermatica de C. setosus coincide con el patron basico del genero Cancer, difiere en varios caracteres, lo cual le confiere una morfologia especifica de esta especie endemica de la costa Pacifica. Su morfologia no corresponde ni al tipo uniradiados que es caracteristico de los Penaeidea (Clarck et al., 1981) y Caridea (Dupre & Barros, 1981), ni al tipo multiradiado como los Brachyura, Anomura y Macrura.

La reaccion acrosomal de los espermatozoides de Brachyura, ha sido considerada como un acontecimiento irreversible y "explosivo", que ha sido descrita en muy pocas especies (Brown, 1966; Hinsch, 1971; Talbot & Chanmanon, 1980; Medina, 1992; Medina & Rodriguez, 1992). En esas especies se observo una eversion del material acrosomal interno en una primera fase y luego, la eversion del material que se encuentra en el interior del tubo acrosomico que corresponde al perforatorium. En terminos generales, esta descripcion coincide con lo que ocurre en C. setosus ya que se determino la existencia de dos fases basicas (especificamente cinco fases). La primera (que comprende las tres primeras fases descritas) es la eversion del material interno del acrosoma para formar un anillo de material extruido, por fuera de la pared acrosomal externa quedando una abertura anterior que va aumentando en diametro a medida que el material acrosomal se extruye. La segunda fase (que comprende las dos ultimas fases descritas) comprende la extrusion explosiva de un filamento acrosomico.

Medina (1992) en su estudio sobre las modificaciones que experimenta el espermatozoide de Uca tangeri, senala que en los espermatozoides que permanecieron entre 90 y 150 min en contacto con los ovocitos, la reaccion acrosomica comienza con la extrusion del contenido de la vesicula acrosomica, luego se extruye el perforatorium el cual permanece sin cambios al igual que en C. sapidus (Brown, 1966), Carcinus maenas y C. pagurus (Pochon-Mason, 1968), y C. setous. Sin embargo en esta ultima especie, al final de la reaccion acrosomal, el perforatorium que se encuentra en el extremo distal del filamento acrosomico, cambia de una forma lanceolada a una de tridente. Este cambio de forma no ha sido establecido en otras especies del genero Cancer. Otro aspecto notable en la reaccion de los espermatozoides de C. setosus extraidos desde los receptaculos seminales de la hembra, es que esta reaccion ocurre en agua de mar, pero sin la presencia de ovocitos como se senalo anteriormente en otras especies y en un tiempo menor (15-20 min) al senalado por Medina (1992). Estos resultados sugieren que los mecanismos por los cuales se genera el cambio de forma de este espermatozoide podria ser generado por iones presentes en el agua de mar, que activan la polimerizacion de proteinas del citoesqueleto, como se ha sugerido para el Caridea Rhynchocinetes typus (Dupre & Schaaf, 1996) o por entrada pasiva de agua a la vesicula acrosomal, en respuesta a la variacion del medio ambiente que genera un cambio en la permeabilidad de la membrana plasmatica e hidratacion de la substancia interna del acrosoma como lo han sugerido Pochon-Mason (1968) y Talbot & Chanmanon (1980).

Basado en los antecedentes anteriores, es posible sugerir que estas dos fases basicas de la reaccion acrosomal de C. setosus podrian generarse de dos modos diferentes. Siendo la primera fase la eversion de material acrosomico, el cual podria deberse al ingreso de agua a traves de la membrana plasmatica que hidrataria el material interno generando una fuerza hidraulica en la base del perforatorium que permitiria la extrusion de dicho material. La segunda fase podria deberse a la polimerizacion de microtubulos que podrian encontrarse en el tubo acrosomico como se sugirio anteriormente, los cuales en su prolongacion llevarian el perforatorium hacia el extremo anterior como ocurre con el filamento acrosomico de los equinodermos.

La presencia de microtubulos en el interior del tubo acrosomico de los espermatozoides de Brachyura han sido descritos para Cancer borealis (Langreth, 1965), Callinectes sapidus (Brown, 1966), Libinia emarginata (Hinsch, 1969), Ovalipes ocellatus (Hinsch, 1969), Pinnixa sp. (Reger, 1970), Pilodius areolatus (Tudge, 2009) y C. retusa (Tudge, 2009). Se ha sugerido que el alargamiento de estos microtubulos que se encuentran dentro del tubo acrosomico sean un posible mecanismo para el movimiento del material subacrosomico y nuclear (Hinsch, 1986, 1988) hacia la cavidad creada por la eversion del material acrosomico durante la fecundacion como ocurre en la langosta Homarus americanus (Talbot & Chanmanon, 1980). Un mecanismo similar podria dar cuenta de la formacion del filamento acrosomico que se forma en C. setosus durante la reaccion acrosomal.

El modo de ocurrencia de la reaccion acrosomal y el significado funcional aun es desconocido, por lo cual se debera continuar con estudios de la ultraestructura del espermatozoide de los cambios que experimenta al permanecer en el agua de mar.

En la etapa final de la reaccion acrosomal, el extremo anterior del filamento acrosomico se transforma en una estructura similar a un tridente. La forma que presenta esta reaccion acrosomal no es comparable a la descrita para C. pagurus, aun cuando esta ultima especie pertenece al mismo genero (Brown, 1966). En cambio, es similar a la reaccion acrosomal que experimenta U. tangeri difiriendo esta en que no presenta una ramificacion apical del filamento acrosomico y tampoco la porcion mas extrema de la vesicula acrosomal (Medina, 1992; Medina & Rodriguez, 1992).

Segun otros autores la estructura interna del perforatorium de C. sapidus (Brow, 1966), C. maenas y C. pagurus (Pochon-Masson, 1868), y U. tangeri (Medina (1992), permanece sin cambios a pesar que se proyecta hacia delante y llega a ser el extremo apical del filamento acrosomal. Sin embargo, esta situacion de inalterabilidad del perforatoriun no corresponde con lo observado en C. setosus ya que este perforatorium se extiende en tres estructuras filamentosas que le confieren la forma de un tridente. Con el proposito de avanzar en el esclarecimiento del mecanismo por el cual se eyecta el perforatorium y la fuerza que impulsa al material acrosomal a extruirse durante la reaccion acrosomal, se ha iniciado estudios de microscopia electronica de barrido y de transmision.

DOI: 10.3856/vol39-issue1-fulltext-17

AGRADECIMIENTOS

El presente estudio fue financiado por el proyecto FONDEF DI-10246 otorgado al Profesor E. Dupre.

REFERENCIAS

Brown, G. 1966. Ultrastructural studies of sperm morphology and sperm-egg interaction in the decapod Callinectes sapidus. J. Ultrastruct. Res., 14: 425-440.

Clark, H., G. Kleve & I. Yudin. 1981. An acrosome reaction in natantian sperm. J. Exp. Zool., 218: 279-291.

Demestre, M. & J. Fortuno. 1992. Reproduction of the deep-water shrimp Aristeus antennatus (Decapoda: Dendrobranchiata). Mar. Ecol. Prog. Ser., 84: 41-51.

Demestre, M., N. Cortadellas & M. Durfort. 1997. Ultrastructure of the sperm of the deep-sea Decapoda Aristeus antennatus. J. Morphol., 234: 79-87.

Dupre, E. & C. Barros. 1983. Fine structure of the mature spermatozoon of Rhynchocinetes typus, Crustacea, Decapoda. Gamete Research, 7: 1-18.

Dupre, E. & G. Schaaf. 1996. Influence of ions on the unfolding of the spermatozoa of the rock shrimp, Rhynchocinetes typus. J. Exp. Zool., 274: 358-364.

El-Sherief, S. 1991. Fine structure of the sperm and spermatophores of Portunus pelagicus (L.) (Decapoda, Brachyura). Crustaceana, 61: 271-279.

Felgenhauer, B & G. Abele. 1991. Morphological diversity of decapod spermatozoa. En: R.T. Bauer & J.W. Martin (eds.). Crustacean sexual biology. Columbia University Press, New York, pp. 322-341.

Goldstein, M. & E. Dupre. 2010. Sistema reproductivo de hembras y machos en Cancer setosus (Molina, 1782) (Decapoda: Brachyura). Lat. Am. J. Aquat. Res., 38(2): 274-280.

Goudeau, M. 1982. Fertilization in a crab (Carcinus maenas). 1. Early events in the ovary and cytological aspects of the acrosome reaction and gamete contact. Tissue Cell, 14: 97-101.

Hinsch, G. 1969. Microtubules in the sperm of the spider crab, Libinia emarginata L. J. Ultrastruct. Res., 29: 525-534.

Hinsch, G. 1971. Penetration of the oocyte envelope by spermatozoa in the spider crab. J. Ultrastuct. Res., 35: 86-97.

Hinsch, G. 1973. Sperm structure of Oxyrhyncha. Can. J. Zool., 51: 421-426.

Hinsch, G. 1986. Comparison of sperm morphologies, transfer and sperm mass storage between two species of crab, Ovalipes ocellatus and Libinia emarginata. Int. J. Inver. Rep. Dev., 10: 79-87.

Hinsch, G. 1988. Ultrastructure of the sperm and spermatophores of the golden crab Geryon fenneri and a closely related species, the red crab G. quinquedens, from the eastern Gulf of Mexico. J. Crust. Biol., 8: 340-345.

Jamieson, B. 1989a. Ultrastructural comparison of the spermatozoa of Ranina ranina (Oxystomata) and of other crabs exemplified by Portunus pelagicus (Brachygnatha) (Crustacea, Brachyura). Zoomorphology, 109: 103-111.

Jamieson, B. 1989b. The ultrastructure of the spermatozoa of four species of xanthid crabs (Crustacea, Brachyura, Xanthidae). J. Submicros. Cytol. Pathol., 21: 579-584.

Jamieson, B. 1990. The ultrastructure of the spermatozoa of Petalomera lateralis (Gray) (Crustacea, Brachyura, Dromidacea) and its phylogenetic significence. Int.. Rep., Dev., 17: 39-45.

Jamieson, B. 1991. Ultrastructure and phylogeny of crustacean spermatozoa. Mem. Queensland Mus., 31: 109-142.

Jamieson, B. 1994. Phylogeny of the Brachyura with particular reference to the Podotremata: evidence from a review of spermatozoal ultrastructure (Crustacea, Decapoda). Philos. Trans. Roy. Soc. London, B 345: 373-393.

Jamieson, B. & C. Tudge. 1990. Dorippids are Heterotremata: evidence from ultrastructure of the spermatozoa of Neodorippe astute (Dorippidae) and Portunus pelagicus (Portunidae) (Brachyura: Decapoda). Mar. Biol., 106: 347-354.

Jamieson, B. & C. Tudge. 2000. Crustacea-Decapoda. In: B. Jamieson (ed.). Reproductive biology of invertebrates, Vol. 10 Part C. Progress in male gamete ultrastructure and phylogeny. John Wiley & Sons, Chichester, pp. 1-95.

Jamieson, B., D. Schelinga & B. Richer de Forges. 1998. An ultrastrucure study of spermatozoa of the Majidae with particular referente to aberrant spermatozoa of Macropodia longirostris (Crustacea, Decapoda, Brachyura). Acta Zool. (Stockorm), 79: 193-206.

Langreth, S. 1965. Ultrastructural observations on the sperm of the crab Cancer borealis. J. Cell. Biol., 27: 56a-57a.

Medina, A. 1992. Structural modifications of sperm from the filddler crab Uca tangeri (Decapoda) during early stages of fertilization. J. Crust. Biol., 12(4): 610-614.

Medina, A. & A. Rodriguez. 1992. Spermiogenesis and sperm structure in the crab Uca tangeri (Crustacea, Brachyura), with special reference to the acrosome differentiation. Zoomorphology, 111: 161-165.

Moriyasu, M., K. Benhalima, D. Duggan, P. Lawton & D. Robichaud. 2002. Reproductive biology of the male jonah crab, Cancer borealis Stimpton, 1859 (Decapoda, Cancridae) on the Scotian shelf northwestern Atlantic. Crustaceana, 75(7): 891-913.

Pochon-Masson, J. 1968. L'ultrastructure des spermatozoides vesiculaires chez les crustaces decapodes avant et au cours de leur devagination experimentale. I. Brachyures et Anomures. Ann. Sci. Nat., Zool., 10: 1-100.

Reger, J. 1970. Studies on the fine structure of spermatids and spermatozoa of the crab, Pinnixia sp. J. Morph., 132: 89-100.

Scelzo, M. & A. Medina. 2004. A dendrobranchiate, Peisos petrunkevitchi (Decapoda, Sergestidae), with restant-like sperm: a spermiocladistic assessment. Acta Zool. (Stockolm), 85: 81-89.

Talbot, P. & P. Chanmanon. 1980. Morfological features of the acrosome reaction of lobster (Homarus) sperm and the role of the reaction in generating forward sperm movements. J. Ultrast. Res., 70: 287-297.

Tudge, C. 2009. Spermatozoal morphology and its bearing on decapod phylogeny. En: J.W. Martin, K.A. Crandall & D.L. Felder (eds.). Decapod crustacean phylogenetics. Crustacean issue 18. CRC Press, New York, pp 101-119.

Received: 23 April 2010; Accepted: 20 December 2010

Merari Goldstein (1) & Enrique Dupre (1)

(1) Facultad de Ciencias del Mar, Universidad Catolica del Norte P.O. Box 117, Coquimbo, Chile

Corresponding author: Enrique Dupre (edupre@ucn.cl)
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Title Annotation:Short Communication
Author:Goldstein, Merari; Dupre, Enrique
Publication:Latin American Journal of Aquatic Research
Article Type:Report
Date:Mar 1, 2011
Words:3153
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