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Micorriza arbuscular, Mucoromycotina y hongos septados oscuros en helechos y licofitas con distribucion en Mexico: una revision global.

Arbuscular mycorrhizal, Mucoromycotina and dark septate fungi in ferns and lycophytes with distribution in Mexico: a global review.

Los helechos y licofitas son dos linajes de plantas vasculares evolutivamente divergentes que comparten caracteristicas en su ciclo de vida con dos fases (gameto y esporofitica), y que tienen la capacidad de propagarse por esporas (Raghavan, 1992; Smith et al., 2006). Debido a estas caracteristicas, se les agrupo con el nombre de Pteridophytas, helechos y plantas afines (Boullard, 1979; Tryon & Tryon, 1982; Mickel, & Smith, 2004), y recientemente como pteridobiontes (Tejero-Diez, Torres-Diaz, Mickel, Mehltreter, & Kromer, 2009).

Se calcula que la riqueza de helechos y licofitas en el mundo es superior a las 12 000 especies, con un mayor numero de especies en los tropicos (Moran, 2008). Las distintas formas de vida de este grupo de plantas pueden prosperar en ambientes terrestres, saxicolas, epifitos y acuaticos, por lo que difieren en sus estrategias de adquisicion de nutrimentos, y tienen un amplio rango de habitats que van desde bosques secos a los bosques templados (Mickel & Smith, 2004).

Los helechos y licofitas juegan un papel importante en los diferentes ecosistemas, donde mantienen interacciones ecologicas con distintos organismos como hongos, lombrices, y artropodos (Mehltreter, 2010). Una de las interacciones simbioticas mas extendida en la mayoria de especies en este grupo de plantas es la denominada micorriza (hongo-raiz) (Brundrett, 2002). En la actualidad, se reconocen cuatro tipos de micorriza con base en su estructura y funcion: micorriza arbuscular, ectomicorriza, micorriza orquideoide y micorriza ericoide (van der Heijden, Martin, Selosse, & Sanders, 2015). No obstante, en las plantas se pueden encontrar otras asociaciones con un grupo de hongos miscelaneos como los hongos septados oscuros (HSO) y con miembros de los Mucoromycotina, que en algunas ocasiones, ambos son capaces de establecer interacciones mutualistas (Jumpponen, 2001; Bidartondo et al., 2011; Newsham, 2011; Field et al., 2015).

Los hongos micorrizicos arbusculares (HMA) son un grupo monofiletico del phylum de los Glomeromycota con cerca de 270 taxa capaces de formar simbiosis mutualista con 72 % de las plantas del mundo (Brundrett, 2009; Schussler & Walker, 2010). Las hifas extraradicales de los HMA funcionan como extensiones de la raiz que mejoran la absorcion de nutrimentos y agua, y el hongo a cambio, recibe fotosintatos de su hospedero (Smith & Read, 2008). Debido a la mejora nutricional, la planta tiene mayor tolerancia a estres hidrico y patogenos, e influyen en la diversidad y en la adecuacion de las especies vegetales (Smith & Read, 2008). Ademas, permite el movimiento de nutrimentos carbonados interplanta debido a las conexiones hifales, y juega un papel importante en el ciclado de carbono, nitrogeno y fosforo (Kottke et al., 2008; Field et al., 2015; van der Heijden et al., 2015).

La micorriza arbuscular es una de las interacciones mas antiguas que ha prevalecido desde hace unos 450 millones de anos (Redecker, Kodner, & Graham, 2000; Bonfante & Selosse, 2010). Por lo que se sugiere, que fue la condicion simbiotica ancestral que permitio que las plantas colonizaran el medio terrestre (Pirozynski & Malloch, 1975; Bonfante & Genre, 2008). Sin embargo, nuevas evidencias paleobotanicas y moleculares sugieren que los hongos pertenecientes a Mucoromycotina, debido a que son una rama mas basal que los Glomeromycota, fueron los que facilitaron la colonizacion del medio terrestre por las plantas (James et al., 2006; Bidartondo et al., 2011; Strullu-Derrien et al., 2014).

En la actualidad, la principal interaccion micorrizica que presentan los gametofitos y esporofitos de helechos y licofitas es con los HMA que forma la micorriza arbuscular (MA) (Boullard, 1979; Newman & Reddell, 1987; Wang & Qiu, 2006). La colonizacion de la MA se caracteriza por formar hifas en ovillos (coils) y estructuras de almacenamiento denominadas vesiculas y una interface especializada para el intercambio de nutrimentos llamada arbusculo (Smith & Read, 2008). La presencia de los HMA en helechos y licofitas es funcional al incrementar la biomasa foliar (Cooper, 1976; Turnau, Anielska, & Jurkiewicz, 2005). En ambientes naturales la micorriza provee una ventaja ecologica a helechos que crecen en sustratos pobres en nutrimientos (Kessler, Jonas, Strasberg, & Lehnert, 2010), y recientemente, se demostro la primera evidencia directa del intercambio de carbono por nutrimentos durante la simbiosis micorrizica en Ophioglossum vulgatum L. (Field et al., 2015).

Algunas familias como Dryopteridaceae, Equisetaceae, Hymenophyllaceae, Lycopodiaceae y Polypodiaceae (grammitidos) forman asociaciones con HSO que se distinguen por ser dematiaceos a hialinos, con hifas septadas, presencia ocasional de microesclerocios y celulas moniliformes (Fernandez, Messuti, & Fontenla, 2008; Lehnert et al., 2009; Kessler et al., 2009). La presencia de los HSO en las diferentes familias de helechos y licofitas podria sugerir que estos hongos tienen un papel ecologico importante para el crecimiento y desarrollo de las especies.

El estudio de los hongos Mucoromycotina esta iniciado y por ahora se han registrado en las familias Lycopodiaceae y Ophioglosaceae (Rimington, Pressel, Duckett, & Bidartondo, 2015). Estos hongos estan presentes por hifas intracelulares, ovillos de vida corta y vesiculas dificiles de distinguir de los Glomeromycota cuando se analiza con microscopio compuesto (Bidartondo et al., 2011; Rimington et al., 2015).

Dentro de los paises del tropico, Mexico se distingue por tener una alta riqueza de helechos y licofitas (Mickel & Smith, 2004; Moran, 2008). De acuerdo con la clasificacion de Smith et al. (2006) y Christenhusz, Zhang y Schneider (2011), alberga 32 familias con 902 especies de helechos y tres familias con 106 especies de licofitas, para un total de 1 008 especies, de las cuales el 10.5 % son endemicas (Mickel & Smith, 2004). La heterogeneidad de ecosistemas en Mexico, que van desde el nivel del mar hasta la alta montana, es un escenario ideal para responder preguntas ecologicas relacionadas con las interacciones micorrizicas en helechos y licofitas. Los estudios relativos a la interaccion planta-hongo micorrizogenos incluyen especies de plantas en ecosistemas naturales y en sistemas de produccion agricola (Alarcon, Hernandez-Cuevas, Ferrera-Cerrato, & Franco-Ramirez, 2012; Montano et al., 2012) y pocos son los que incluyen a helechos y licofitas (Lara-Perez et al., 2015), a pesar de que muchas especies dependen de la interaccion micorrizica para reclutar individuos en las poblaciones naturales (Leake, 1994; Winther & Friedman, 2008; Field et al., 2015). El conocimiento de la identidad y funcionalidad de los hongos asociados a plantas de ramas basales como las Licofitas y Monilofitas es clave para entender el papel de los hongos micorrizicos en la evolucion de las plantas en la tierra (Merckx & Bidartondo, 2008). Asimismo, la afinidad de los diferentes linajes de hongos en los sustratos donde se desarrollan los helechos y licofitas podria permitir tomar decisiones para un manejo adecuado para su propagacion y conservacion, con un impacto en la restauracion de los ecosistemas. No obstante, el registro de los diferentes grupos taxonomicos de hongos asociados a helechos y licofitas, se encuentra fragmentado en diferentes temas de investigacion, y para el caso de los HMA, los criterios para su diagnostico son inconsistentes, lo que dificulta el entendimiento y la determinacion del estatus micorrizico. Debido a que la riqueza de los helechos y licofitas tienen una amplia distribucion, y se comparten en diferentes regiones y continentes, los objetivos del presente trabajo fueron: 1) estimar el porcentaje de helechos y licofitas registrados para Mexico en los que se han abordado estudios de interacciones con HMA, HSO, Mucoromycotina, a traves de una compilacion de literatura mundial, y 2) realizar un diagnostico del estatus micorrizico arbuscular, la presencia de HSO y Mucoromycotina en helechos y licofitas con distribucion en Mexico, y proveer un listado detallado de la ocurrencia de estas interacciones endomicorrizicas.

MATERIALES Y METODOS

Estrategia de la busqueda de literatura: Se realizo una revision de la literatura mundial para compilar el estado del conocimiento de hongos micorrizicos arbusculares, hongos septados oscuros y Mucoromycotina en helechos y licopodios distribuidos en Mexico, de acuerdo con Mickel y Smith (2004). La revision consistio en una busqueda exhaustiva de informacion en tres diferentes bases de datos: ISI Web of Knowledge, Scopus y Google Scholar. Los terminos utilizados fueron: arbuscular, vesicular, mycorrhiza, dark septate fungi, Mucoromycotina y endophyte en combinacion con las entradas: Pteridophyta, fern, fern allie, gametophyte, sporophyte y cada uno de los generos de helechos incluidos en Smith et al. (2006) mas los generos de licofitas incluidos en las familias Lycopodiaceae, Selaginellaceae, e Isoetaceae (Christenhusz et al., 2011). En la revision se tomaron en cuenta los trabajos que evaluaron la asociacion de hongos micorrizicos por metodos de clareo y tincion, inoculacion en condiciones controladas y deteccion por metodos moleculares, en la fase gametofitica y esporofitica. En la base de datos se incluyeron las siguientes clasificaciones: a) micorrizico (cuando se registro presencia de arbusculos), b) colonizacion por hifas y/o vesiculas, c) ausente de colonizacion, d) presencia de hongos septados oscuros y e) hongos Mucoromycotina. La base de datos se empezo a generar en enero de 2012 y los ultimos registros se realizaron en diciembre de 2015. Los helechos y licofitas tienen una amplia distribucion biogeografica y pueden habitar en diferentes ecosistemas, por tales razones, para determinar si una especie es consistentemente micorrizica, se considero cada trabajo como una muestra independiente para cubrir diferentes ecosistemas, estaciones, posibles estados fenologicos y disturbios. El sustrato de los helechos se categorizo como acuatico, terrestre, epifito y saxicola. Finalmente, las especies y familias se ordenaron de acuerdo a la clasificacion de helechos y licofitas propuesta por Smith et al. (2006) y Christenhusz et al. (2011). Las especies de helechos y licofitas registradas para Mexico en Mickel y Smith (2004) se reordenaron de acuerdo a Smith et al. (2006), para estimar el porcentaje de especies con las que se cuenta con informacion de las interacciones micorrizicas.

RESULTADOS

De la revision mundial total se obtuvo informacion de 1 208 especies, de las cuales 137 son especies de helechos y licopodios con distribucion en Mexico, resultado de 59 trabajos de investigacion. De la informacion reunida, sobre la interaccion de hongos micorrizicos con helechos y licofitas, el 20 % (28 especies) proviene de estudios realizados en Mexico y el resto de diferentes paises con los que se comparten las especies de ambos grupos. La revision contiene 234 muestras de helechos y licofitas que incluyen 27 familias, 61 generos y 137 especies (Cuadro 1). Del total de las muestras el 76 % presento colonizacion por hongos micorrizicos, el 52.56 % se registro la presencia de arbusculos, el 10.25 % unicamente presento colonizacion en forma de hifas, vesiculas, o coils, el 23.93 % estuvieron ausentes de colonizacion, el 20 % fue por HSO, la mitad (9.82 %) compartido con HMA y el 0.85 % por Mucoromycotina (Cuadro 1, Fig. 1A).

De las 137 especies, el 68.61 % corresponden a especies terrestres, el 23.35 % a epifitas, 4.37 % a saxicolas y el 3.64 % a acuaticas. El 78.1 % de las especies presento colonizacion por hongos, el 56.2 % fueron por micorriza arbuscular, 8.9 % solo presento colonizacion por hifas y/o vesiculas, el 21.89 % no presentaron colonizacion, mientras que el 29.9 % fue por HSO y el 1.4 % por Mucoromycotina (Fig. 1B). Comparando por el tipo de sustrato, el numero de muestras que presentaron mayor colonizacion por micorriza arbuscular fueron las especies terrestres 64.5 %, saxicolas 50 %, acuaticas 20 % y epifitas 5.41 %. La colonizacion por HSO se presento en mayor porcentaje en las especies acuaticas 40 %, seguida de las epifitas 29.7 %, las terrestres 18 % y las saxicolas 7.14 % (Fig. 2A). En el numero de especies registradas, la mayor colonizacion se observo en especies terrestres 76.59 %, saxicolas 33.33 %, acuaticas 20 % y epifitas 6.25 %. Mientras que la colonizacion por HSO fue mayor en especies acuaticas con 80 %, epifitas 37.5 %, terrestres 25.5 % y saxicolas 16.6 % (Fig. 2B).

Las especies con mayor numero de muestras fueron Pteris vittata L.

con 12 registros, Pteridium aquilinum (L.) Kuhn in v. d. Decken con nueve, Adiantum capillus-veneris L. con ocho, Botrychium virginianum (L.) Sw. con seis, Pteris cretica L. y Psilotum nudum (L.) P. Beauv. con cinco registros (Cuadro 1). El resto esta representado con uno a cuatro registros (Cuadro 1). Las familias de helechos y licofitas con mayor numero de especies fueron Pteridaceae con 28, que corresponde al 12 % de las especies que contiene la familia en Mexico, Polypodiaceae con 22 especies (17 %), seguida de Aspleniaceae con 13 (14 %) y Dryopteridaceae con 10 (7.1 %) (Cuadro 2). Para las familias Dicksoniaceae, Metaxyaceae, Psilotaceae y Saccolomataceae se obtuvo informacion para el 100 % de las especies con distribucion en Mexico, si bien cabe mencionar que estas familias solo estan representadas por una o dos especies (Cuadro 2). Sin embargo, para las familias Cibotiaceae, Culcitaceae, Isoetaceae, Lindsaeaceae, Lygodiaceae, Oleandraceae, Onocleaceae, Plagiogyriaceae y Tectariaceae no se encontro ningun registro sobre las interacciones endomicorrizicas (Cuadro 2).

El 61 % de los trabajos incluidos en la revision estuvieron dirigidos a estimar la colonizacion micorrizica en helechos y licofitas, seguido de estudios realizados con plantas vasculares en general (18.6 %). La informacion restante esta repartida en estudios de ecosistemas acuaticos, epifitas y en plantas que crecen en suelos contaminados con metales pesados. Los estudios se enfocaron principalmente a la fase esporofitica, ya que unicamente en ocho trabajos (13.5 %) se analizaron gametofitos. La metodologia para evidenciar la colonizacion endomicorrizica en la mayoria de los trabajos examinados (87.8 %) fue mediante tecnicas estandares de clareo y tincion de raiz y con apenas un 10 % mediante la confirmacion molecular.

DISCUSION

La informacion aqui presentada sobre la colonizacion de hongos micorrizicos arbusculares, Mucoromycotina y hongos septados oscuros en helechos y licofitas correspondio al 77 % de las familias, 91 % de los generos, y el 13.37 % de las especies registradas para Mexico (Mickel & Smith, 2004). Los estudios sobre interacciones micorrizicas realizadas en Mexico es de apenas el 2.7 % de la riqueza de helechos y licofitas, y aporta el 20 % de las especies registradas en este estudio (Reyes-Jaramillo, Camargo-Ricalde, & Aquiahuatl-Ramos, 2008; de la Rosa-Mera, Ferrera-Cerrato, Alarcon, Sanchez-Colin, & Franco-Ramirez, 2012; Bautista-Cruz, Montano, Camargo-Ricalde, & Pacheco, 2014; Lara-Perez et al., 2015). La riqueza de especies de helechos y licofitas de las que se carece de informacion respecto a las interacciones micorrizicas, es cercana a las 900 especies. A nivel mundial, la proporcion de especies de helechos y licofitas, para las que falta evaluar su estatus micorrizico, esta entre el 89-90 % (Kessler et al., 2009; Lehnert, Krug, & Kessler, 2016), por lo que es necesario ampliar el numero de especies analizadas para tener un conocimiento mas completo de sus interacciones micorrizicas.

En el presente estudio, los hongos que colonizan a helechos y licofitas son los HMA, HSO y Mucoromycotina. En total, los tres grupos de hongos colonizan el 78.1 % de las especies, no obstante, solo el 56.2 % pueden ser consideradas especies micorrizicas arbusculares debido a la presencia de arbusculos, interface especializada para el intercambio bidireccional de nutrimentos (van der Heijden et al., 2015). El porcentaje de especies micorrizicas obtenido en este trabajo es similar a estimaciones realizadas por Wang y Qiu (2006) y Lehnert et al. (2009), quienes reportan que el 52 y 53 % de las especies presentan colonizacion micorrizica arbuscular, respectivamente. Una reciente revision mundial de las asociaciones micorrizicas en helechos y licofitas estima que la colonizacion por HMA en helechos y licofitas es del 54 % (Lehnert et al., 2016). En este trabajo la mayoria de los datos de colonizacion micorrizica vienen de una sola muestra y no es necesariamente representativa del genero o de la familia de helechos o licofitas. Por lo cual, es necesario analizar mas individuos de las especies, sobre todo aquellas que presentaron colonizacion unicamente por hifas y vesiculas para poder confirmar sus estatus micorrizico (Brundrett, 2009).

La proporcion de especies micorrizicas arbusculares en helechos y licofitas es mayor en las especies terrestres (76.5 %) en comparacion con las saxicolas (33.3 %), acuaticas (20 %) y epifitas (6.2 %). El bajo numero de especies con colonizacion de micorriza arbuscular en especies saxicolas, acuaticas y epifitas, posiblemente se debe a la baja riqueza y abundancia de esporas de HMA, registrada en estos sustratos (Janos & Sahley, 1995; McIlveen & Cole, 1976; de Marins, Carrenho, & Thomaz, 2009; Seerangan & Thangavelu, 2014).

De manera general, la presencia de HSO se presenta en el 30 % de helechos y licofitas; sin embargo, esta proporcion sin duda variara dependiendo de los sustratos analizados (Andrade, Queiroz, Hermes, & Oliveira, 2000; Lenhert et al., 2009; Zubek et al., 2010; Kessler, Gudel, Salazar, Homeier, & Kluge, 2014). La presencia de HSO resulto ser mayor en helechos acuaticos (80 %) comparado con los epifitos (37.5 %), terrestres (25.5 %) y saxicolas (16.6 %). La proporcion de especies colonizadas por HSO en vegetacion acuatica y subacuatica es parecida al 79.16 % reportado por de Marins et al. (2009); y contrasta con Seerangan y Thangavelu (2014) quienes reportan unicamente el 8.6 % de colonizacion por HSO.

Algunos autores como Boullard (1979), Harley y Harley (1987), Gemma, Koske y Flynn (1992) y Muthukumar y Udaiyan (2000) han reportado la ausencia de colonizacion micorrizica arbuscular en helechos y licofitas acuaticas, sin embargo, Bajwa, Yaqoob y Javaid (2001) reportaron colonizacion micorrizica arbuscular en Marsilea vestita Hook. & Grev., que presenta variacion estacional con altos porcentajes de arbusculos en otono. Ademas, se ha constatado la presencia de hifas y vesiculas de hongos micorrizicos en Marsilea quadrifolia L. y Salvinia natans (L.) All. (Bagyaraj, Manjunath, & Patil, 1979; Radhika & Rodrigues, 2007).

En Mexico, hay 12 especies de helechos acuaticos o subacuaticos de las familias Marsileaceae (ocho especies) y Salvinaceae (cuatro especies), y alta diversidad especies vegetales en manglares, popales, tulares, carrizales y especies de la vegetacion flotante y sumergida (Rzedowski, 1978; Montano et al., 2012). Sin embargo, han sido pocos los estudios ecologicos para entender la riqueza y la dinamica de los HMA y los HSO en estas comunidades vegetales.

Las familias con mayor numero de especies con informacion de las interacciones micorrizicas fueron Pteridaceae, Polypodiaceae, Dryopteridaceae y Aspleniaceae. Este resultado es esperado, ya que las mencionadas familias aportan mas del 56 % de la riqueza de helechos y licofitas de Mexico (Mickel & Smith, 2004). Por el contrario, es posible que las familias menos representadas en estudios de interacciones micorrizicas (Cibotiaceae, Culcitaceae, Isoetaceae, Lindsaeaceae, Lygodiaceae, Oleandraceae, Onocleaceae, Plagiogyriaceae y Tectariaceae) sea debido a la baja riqueza de especies tanto a nivel mundial como en Mexico (Mickel & Smith, 2004; Smith et al., 2006).

En Mexico hay 186 especies de helechos y licofitas endemicas y muchas especies mas que se encuentran amenazadas, debido a la reduccion de su habitat tal y como ocurre con el bosque mesofilo de montana (Mickel y Smith, 2004). En consecuencia, conocer el estatus micorrizico podria ser una estrategia alternativa para su propagacion y conservacion. Los reportes bibliograficos sobre las interacciones micorrizicas en helechos y licofitas emplearon la fase esporofitica (80 %), fase conspicua con caracteres taxonomicos de relevancia a diferencia de la gametofitica. La determinacion de la presencia de hongos en la fase gametofitica es necesaria para entender el papel que juegan los diferentes grupos taxonomicos de hongos en el establecimiento de helechos y licofitas en condiciones naturales, y conocer si existe una fluctuacion en la colonizacion micorrizica en los habitats con marcada estacionalidad.

El gametofito es una etapa critica y vulnerable a la depredacion, desecacion, y pocas oportunidades de luz en sotobosque, por lo que la micorriza puede ser una estrategia para el reclutamiento de las especies en los diferentes ecosistemas (Leake, 1994). La dependencia obligada de la micorriza arbuscular en gametofitos aclorofilos subterraneos micoheterotroficos es evidente (Winther & Friedman, 2008, 2009; Field et al. 2015). En cambio, los gametofitos cordados fotosinteticos se han considerado ausentes de colonizacion (Campbell, 1908; Boullard, 1979; Schmid & Oberwinkler, 1993). Para un tener un panorama completo de las interacciones gametofito-hongo en el ciclo de vida de los helechos y licofitas, hay que tener en cuenta los tipos de ambientes donde se desarrollan las especies. Estudios recientes, confirman la presencia de micorriza arbuscular en gametofitos cordados de helechos, que crecen al interior de un bosque subtropical perennifolio en Japon (Ogura-Tsujita et al., 2015). Por el contrario, gametofitos de las especies Pteris vittata y Nephrolepis exaltata, consideradas como especies pioneras, demuestran que no son susceptibles a la colonizacion por HMA, formando micorriza unicamente en el esporofito diploide (Lloyd, 1974; Bonfante & Selosse, 2010; Wang et al., 2012; Muthukumar & Prabha 2012). Las herramientas moleculares pueden ayudarnos en la identificacion taxonomica de las especies de hongos que colonizan tanto a gametofitos como a helechos y licofitas (Pryer et al., 2004; Ogura-Tsujita et al., 2015). Para tal fin, una alternativa seria implementar estudios experimentales obteniendo gametofitos a partir de la siembra de esporas (Turnau et al., 2005; Lara-Perez, 2007; Reyes-Jaramillo et al., 2008).

El estudio de los hongos Mucoromycotina esta iniciando y por ahora se encuentra representado en las familias Lycopodiaceae y Ophioglosaceae pero, conforme avancen los estudios en este grupo de hongos, seguramente se revelaran nuevos registros en muchas otras familias de helechos y licofitas (Rimington et al., 2015). Debido a que la morfologia de los Mucoromycotina es muy parecida a los Glomeromycota, seria necesario incorporar metodologias moleculares, que nos permitan diferenciar las especies de los grupos taxonomicos asociados para evitar registros erroneos (Bidartondo et al., 2011; Rimington et al., 2015). Los HSO como los Mucoromycotina podrian tener amplia relevancia ecologica, sin embargo, es necesario establecer estudios experimentales para evidenciar su funcionalidad.

Finalmente, se considera imprescindible realizar estudios comparativos de la interaccion micorrizica en gametofitos y esporofitos de helechos y licofitas en los diferentes ambientes y sustratos donde se desarrollan, para entender la relevancia ecologica de los HMA en la adecuacion de las especies. Para tener un mejor entendimiento de las interacciones de los hongos que colonizan a los helechos y licofitas se requiere de estudios complementarios que incluyan estudios de biologia molecular, fisiologia y ecologia. Dentro de los paises del tropico, Mexico se distingue por tener una alta riqueza de helechos y licofitas con especies endemicas, aunadas a un mosaico ambiental muy heterogeneo, por lo que es un escenario ideal para llevar a cabo investigaciones ecologicas de los diferentes hongos que colonizan a helechos y licofitas.

AGRADECIMIENTOS

El primer autor agradece al CONACYT por la beca (No. 223899) para estudios Doctorales en el Instituto de Biotecnologia y Ecologia Aplicada, durante la cual se realizo la primera etapa de este trabajo. Los autores agradecen a los tres revisores anonimos por sus valiosas aportaciones y sugerencias a la version inicial del manuscrito.

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Luis Alberto Lara-Perez (1) *, Ramon Zulueta-Rodriguez (2) & Antonio Andrade-Torres (1)

(1.) Instituto de Biotecnologia y Ecologia Aplicada, Universidad Veracruzana, Av. de las Culturas Veracruzanas No. 101, Campus para la Cultura, las Artes y el Deporte, col. Emiliano Zapata, C. P. 91090, Xalapa, Veracruz, Mexico; CA-UVER-173; ingluislara@gmail.com, aandradet@gmail.com

(2.) Laboratorio de Organismos Beneficos, Facultad de Ciencias Agricolas, Universidad Veracruzana, Campus Xalapa. Circuito Universitario Gonzalo Aguirre Beltran s/n, Zona Universitaria, C. P. 91090, Xalapa, Veracruz, Mexico; rzulueta36@hotmail.com

* Correspondence

Recibido 10-VIII-2016. Corregido 21-IV-2017. Aceptado 19-V-2017.
CUADRO 1
Listado de la presencia de hongos micorrizicos arbusculares,
Mucoromycotina y hongos septados oscuros en helechos y licofitas con
distribucion en Mexico

TABLE 1
Checklist of the occurrence of arbuscular mycorrhizal,
Mucoromycotina, and dark septate fungi in ferns and lycophytes with
distribution in Mexico

Familia/Especie                                Sustrato   Colonizacion

Anemiaceae
  Anemia hirsuta (L.) Sw.                         S            +
  Anemiaphyllitidis (L.) Sw.                      T            +
  Anemia phyllitidis                              T            +
Aspleniaceae
  Asplenium achilleifolium (M. Martens &          E            +
    Galeotti) Liebm.
  Asplenium auriculatum Sw.                       E            -
  Asplenium auriculatum                           E            +
  Asplenium auritum Sw.                           E            -
  Asplenium dalhousiae Hook.                      T            +
  Asplenium fragrans Sw.                          E            -
  Asplenium harpeodes Kunze                       T            -
  Asplenium laetum Sw.                            T            +
  Asplenium miradorense Liebm.                    T            -
  Asplenium monanthes L.                          T            -
  Asplenium praemorsum Sw.                        E            -
  Asplenium rutaceum (Willd.) Mett.               T            -
  Asplenium serra Langsd. & Fisch.                T            -
  Asplenium serra                                 E            +
  Asplenium trichomanes L.                        T            -
  Asplenium trichomanes                           T            +
  Asplenium trichomanes                           T            +
  Asplenium trichomanes                           S            -
Blechnaceae
  Blechnum appendiculatum Willd.                  T            +
  Blechnum appendiculatum                         T            +
  Blechnum divergens (Kunze) Mett.                T            +
  Blechnum occidentale L.                         T            +
  Blechnum penna-marina (Poir.) Kuhn              T            +
  Blechnum penna-marina                           T            +
  Blechnum penna-marina                           T            +
  Blechnum penna-marina                           A            -
  Blechnum schiedeanum (Schltdl. ex C.            T            +
   Presl) Hieron.
Cyatheaceae
  Alsophila firma (Baker) D. S. Conant            T            +
  Alsophila firma                                 T            +
  Cyathea bicrenata Liebm.                        T            +
  Cyathea divergens var. tuerckheimii             T            +
    (Maxon) R. M. Tryon
  Cyathea fulva (M. Martens & Galeotti) Fee       T            +
Dennstaedtiaceae
  Dennstaedtia auriculata H. Navarrete & B.       T            +
    Ollgaard
  Histiopteris incisa (Thunb.) J. Sm.             T            +
  Histiopteris incisa                             T            +
  Pteridium aquilinum (L.) Kuhn in v. d.          T            +
    Decken
  Pteridium aquilinum                             T            +
  Pteridium aquilinum                             T            +
  Pteridium aquilinum                             T            +
  Pteridium aquilinum                             T            +
  Pteridium aquilinum                             T            -
  Pteridium aquilinum                             T            +
  Pteridium aquilinum                             T            +
  Pteridium aquilinum                             T            +
  Pteridium aquilinum var. latiusculum            T            +
   (Desv.) Underw. ex Heller
Dicksoniaceae
  Dicksonia sellowiana Hook.                      T            +
  Lophosoria quadripinnata (J. F. Gmel.)          T            +
    C. Chr.
  Lophosoria quadripinnata                        T            +
  Lophosoria quadripinnata                        T            +
Dryopteridaceae
  Arachniodes denticulata (Sw.) Ching             T            +
  Ctenitis microchlaena (Fee) Stolze              T            +
  Elaphoglossum erinaceum (Fee) T. Moore          E            +
  Elaphoglossum peltatum (Sw.) Urb.               E            -
  Elaphoglossum setigerum (Sodiro) Diels          E            -
  Elaphoglossum squarrosum (Klotzsch) T.          T            +
    Moore
  Elaphoglossum squarrosum                        T            +
  Polystichum acrostichoides (Michx.) Schott      T            +
  Polystichum acrostichoides                      T            +
  Polystichum muricatum (L.) Fee                  T            +
  Polystichum ordinatum (Kunze) Liebm.            T            +
  Polystichum platyphyllum (Willd.) C. Presl      T            +
Equisetaceae
  Equisetum hyemale var. affine (Engelm.)         T            -
    A. A. Eaton
  Equisetum laevigatum A. Braun                   T            +
  Equisetum laevigatum                            T            +
Gleicheniaceae
  Dicranopteris flexuosa (Schrad.) Underw.        T            +
  Diplopterygium bancroftii (Hook.) A. R.         T            +
    Sm.
  Sticherus palmatus (W. Schaffn. ex E.           T            +
    Fourn.) Copel.
  Sticherus underwoodianus (Maxon) Nakai          T            +
Hymenophyllaceae
  Hymenophyllum fucoides (Sw.) Sw.                E            +
  Hymenophyllum hirsutum (L.) Sw.                 E            +
  Hymenophyllum microcarpum Desv.                 E            -
  Hymenophyllum polyanthos (Sw.) Sw.              E            +
  Hymenophyllum tunbrigense (L.) Sm.              S            -
  Trichomanes diversifrons (Bory) Mett. ex        T            +
    Sadeb.
  Trichomanes pinnatum Hedw.                      T            +
Lomariopsidaceae
  Nephrolepis biserrata (Sw.) Schott              E            +
  Nephrolepis cordifolia (L.) C. Presl            T            +
  Nephrolepis cordifolia                          T            +
  Nephrolepis cordifolia                          T            +
  Nephrolepis exaltata (L.) Schott                T            +
  Nephrolepis exaltata                            T            +
  Nephrolepis exaltata                            T            +
Lycopodiaceae
  Huperzia crassa (Humb. & Bonpl. ex Willd.)      T            +
    Rothm.
  Huperzia serrata (Thunb. ex Murray)             T            -
    Trevis.
  Lycopodiella cernua (L.) Pic. Serm.             T            -
  Lycopodiella cernua                             T            +
  Lycopodium clavatum L.                          T            -
  Lycopodium clavatum                             T            +
  Lycopodium clavatum                             T            +
  Lycopodium clavatum                             T            +
  Lycopodium thyoides Humb. & Bonpl.              T            -
  Lycopodium thyoides                             T            +
Macrothelypteris
  Macrothelypteris torresiana (Gaudich.)          T            +
    Ching
  Macrothelypteris torresiana                     T            +
Marattiaceae
  Danaea elliptica Sm.                            T            +
Marsileaceae
  Marsilea vestita Hook. & Grev.                  A            +
  Marsilea vestita                                A            +
  Marsilea polycarpa Hook. & Grev.                A            +
  Marsilea vestita                                A            -
Metaxyaceae
  Metaxya rostrata (Kunth) C. Presl               T            +
Ophioglossaceae
  Botrychium virginianum (L.) Sw.                 T            +
  Botrychium virginianum                          T            +
  Botrychium virginianum                          T            +
  Botrychium virginianum                          T            +
  Botrychium virginianum                          T            +
  Botrychium virginianum                          T            +
  Ophioglossum reticulatum L.                     T            +
  Ophioglossum reticulatum                        T            +
  Ophioglossum reticulatum                        T            -
  Ophioglossum vulgatum L.                        T            +
  Ophioglossum vulgatum                           T            +
  Ophioglossum vulgatum                           T            +
Osmundaceae
  Osmunda cinnamomea L.                           T            +
  Osmunda cinnamomea                              T            +
  Osmunda cinnamomea                              T            +
Polypodiaceae
  Campyloneurum amphostenon (Kunze ex             T            -
    Klotzsch) Fee
  Campyloneurum amphostenon                       E            -
  Campyloneurum amphostenon                       E            -
  Campyloneurum angustifolium (Sw.) Fee           E            +
  Campyloneurum costatum (Kunze) C. Presl         E            +
  Campyloneurum tenuipes Maxon                    E            +
  Cochlidium serrulatum (Sw.) L. E. Bishop        E            +
  Enterosora parietina (Klotzsch) L. E.           E            -
    Bishop
  Lellingeria prionodes (Mickel & Beitel)         E            +
    A. R. Sm. & R. C. Moran
  Melpomene firma (J. Sm.) A. R. Sm. & R.         E            +
    C. Moran
  Melpomene flabelliformis (Poir.) A. R.          S            -
    Sm. & R. C. Moran
  Melpomene moniliformis (Lag. ex Sw.) A.         T            +
    R. Sm. & R. C. Moran
  Microgramma reptans (Cav.) A. R. Sm.            E            -
  Niphidium crassifolium (L.) Lellinger           E            +
  Niphidium crassifolium                          T            +
  Pecluma dispersa (A. M. Evans) M. G. Price      S            -
  Phlebodium areolatum (Humb. & Bonpl. ex         T            -
    Willd.) J. Sm.
  Phlebodium areolatum                            E            +
  Phlebodium areolatum                            E            +
  Pleopeltis crassinervata (Fee) T. Moore         S            +
  Pleopeltis mexicana (Fee) Mickel & Beitel       S            -
  Pleopeltis mexicana                             E            -
  Pleopeltis polypodioides                        E            -
  Polypodium furfuraceum Schltdl. & Cham.         E            -
  Polypodium lepidotrichum (Fee) Maxon            T            +
  Polypodium plebeium Schltdl. & Cham.            E            -
  Polypodium polypodioides (L.) Watt              S            -
    (Pleopeltis polypodioides)
  Polypodium subpetiolatum Hook.                  E            -
  Terpsichore semihirsuta (Klotzsch) A. R.        T            +
    Sm.
Psilotaceae
  Psilotum complanatum Sw.                        E            -
  Psilotum nudum (L.) P. Beauv.                   T            +
  Psilotum nudum                                  T            +
  Psilotum nudum                                  E            -
  Psilotum nudum                                  T            +
  Psilotum nudum                                  T            +
Pteridaceae
  Adiantum andicola Liebm.                        T            +
  Adiantum capillus-veneris L.                    T            +
  Adiantum capillus-veneris                       T            -
  Adiantum capillus-veneris                       S            +
  Adiantum capillus-veneris                       T            +
  Adiantum capillus-veneris                       T            +
  Adiantum capillus-veneris                       S            -
  Adiantum capillus-veneris                       T            +
  Adiantum capillus-veneris                       T            -
  Adiantum concinnum Humb. & Bonpl. ex            T            +
    Willd.
  Adiantum latifolium Lam.                        T            -
  Adiantum latifolium                             E            -
  Adiantum lunulatum Burm.                        T            +
  Adiantum lunulatum                              T            +
  Adiantum poiretii Wikstr.                       T            -
  Adiantum raddianum C. Presl                     T            +
  Adiantum raddianum                              T            +
  Adiantum raddianum                              T            +
  Adiantum raddianum                              T            +
  Adiantum trapeziforme L.                        T            +
  Anogramma leptophylla (L.) Link *               T            +
  Anogramma leptophylla                           T            +
  Ceratopteris thalictroides (L.) Brongn.         A            -
  Ceratopteris thalictroides                      A            -
  Ceratopteris thalictroides                      T            +
  Cheilanthes bonariensis (Willd.) Proctor        T            +
  Cheilanthes farinosa (Forssk.) Kaulf.           T            +
  Cheilanthes farinosa                            T            +
  Cheilanthes feei T. Moore                       S            +
  Cheilanthes myriophylla Desv.                   T            +
  Doryopteris concolor (Langsd. & Fisch.)         T            -
    Kuhn
  Doryopteris concolor                            T            +
  Dryopteris filix-mas (L.) Schott                T            +
  Dryopteris muenchii A. R. Sm.                   T            +
  Dryopteris wallichiana (Spreng.) Hyl.           T            +
  Pellaea ternifolia (Cav.) Link                  T            +
  Pellaea ternifolia subsp. ternifolia            T            +
  Pityrogramma calomelanos (L.) Link              T            +
  Pityrogramma calomelanos                        T            +
  Pityrogramma calomelanos                        T            +
  Polytaenium feei (W. Schaffn. ex Fee)           E            -
Maxon (Antrophyum lanceolatum)
  Pteris biaurita L.                              T            +
  Pteris biaurita                                 T            +
  Pteris biaurita                                 T            +
  Pteris cretica L.                               T            +
  Pteris cretica                                  T            -
  Pteris cretica                                  T            +
  Pteris cretica                                  T            +
  Pteris cretica                                  S            +
  Pteris cretica                                  T            +
  Pteris muricata Hook.                           T            +
  Pteris podophylla Sw.                           T            +
  Pteris quadriaurita Sw.                         T            +
  Pteris vittata L.                               T            +
  Pteris vittata                                  T            +
  Pteris vittata                                  T            +
  Pteris vittata                                  T            +
  Pteris vittata                                  T            +
  Pteris vittata                                  T            +
  Pteris vittata                                  S            +
  Pteris vittata                                  T            +
  Pteris vittata                                  T            +
  Pteris vittata                                  T            +
  Pteris vittata                                  T            +
Saccolomataceae
  Saccoloma elegans Kaulf.                        T            +
  Saccoloma inaequale (Kunze) Mett.               T            +
Salviniaceae
  Salvinia auriculata Aubl.                       A            +
  Salvinia minima Baker                           A            +
  Azolla filiculoides Lam.                        A            -
Schizaeaceae
  Schizaea elegans (Vahl) Sw.                     T            +
Selaginellaceae
  Selaginella apoda (L.) Spring                   T            +
  Selaginella finitima Mickel & Beitel            T            +
  Selaginella martensii Spring                    T            +
Thelypteridaceae
  Thelypteris caucaensis (Hieron.) Alston         T            +
  Thelypteris interrupta (Willd.) K. Iwats.       T            -
  Thelypteris rudis (Kunze) Proctor               T            +
Woodsiaceae
  Cystopteris fragilis (L.) Bernh.                T            -
  Cystopteris fragilis                            T            -
  Cystopteris fragilis                            S            +
  Diplazium expansum Willd.                       T            +
  Diplazium hians Kunze ex Klotzsch               T            +

Familia/Especie                                HMA    HSO   Referencias

Anemiaceae
  Anemia hirsuta (L.) Sw.                       A      -        35
  Anemiaphyllitidis (L.) Sw.                   HVC     -         1
  Anemia phyllitidis                            AV     +        59
Aspleniaceae
  Asplenium achilleifolium (M. Martens &        -      +        59
    Galeotti) Liebm.
  Asplenium auriculatum Sw.                     -      -        30
  Asplenium auriculatum                         -      +        59
  Asplenium auritum Sw.                         -      -        30
  Asplenium dalhousiae Hook.                    A      -        17
  Asplenium fragrans Sw.                        -      -        59
  Asplenium harpeodes Kunze                     -      -        19
  Asplenium laetum Sw.                          A      -        19
  Asplenium miradorense Liebm.                  -      -        26
  Asplenium monanthes L.                        -      -        35
  Asplenium praemorsum Sw.                      -      -        59
  Asplenium rutaceum (Willd.) Mett.             -      -        19
  Asplenium serra Langsd. & Fisch.              -      -        19
  Asplenium serra                               -      +        59
  Asplenium trichomanes L.                      -      -         4
  Asplenium trichomanes                         A      -        16

  Asplenium trichomanes                         A      -        17
  Asplenium trichomanes                         -      -        35
Blechnaceae
  Blechnum appendiculatum Willd.               HVA     -         3
  Blechnum appendiculatum                       HV     +        26
  Blechnum divergens (Kunze) Mett.              A      -        19
  Blechnum occidentale L.                       A      -        15
  Blechnum penna-marina (Poir.) Kuhn            ND     -         7
  Blechnum penna-marina                         ND     -        10
  Blechnum penna-marina                         A      +        14
  Blechnum penna-marina                         -      -        27
  Blechnum schiedeanum (Schltdl. ex C.         HVA     +        26
   Presl) Hieron.
Cyatheaceae
  Alsophila firma (Baker) D. S. Conant          A      +        25
  Alsophila firma                              HVA     +        26
  Cyathea bicrenata Liebm.                     HVA     -        26
  Cyathea divergens var. tuerckheimii          HVA     +        26
    (Maxon) R. M. Tryon
  Cyathea fulva (M. Martens & Galeotti) Fee     A      -        24
Dennstaedtiaceae
  Dennstaedtia auriculata H. Navarrete & B.     A      -        19
    Ollgaard
  Histiopteris incisa (Thunb.) J. Sm.           ND     -        10
  Histiopteris incisa                           A      -        58
  Pteridium aquilinum (L.) Kuhn in v. d.        A      -         4
    Decken
  Pteridium aquilinum                           ND     -        10
  Pteridium aquilinum                           A      -        16
  Pteridium aquilinum                           A      -        23
  Pteridium aquilinum                           VH     -        34
  Pteridium aquilinum                           -      -        35
  Pteridium aquilinum                           A      -        36
  Pteridium aquilinum                          HAVC    -        38
  Pteridium aquilinum                           CV     -        57
  Pteridium aquilinum var. latiusculum          VA     -        28
   (Desv.) Underw. ex Heller
Dicksoniaceae
  Dicksonia sellowiana Hook.                    A      -        19
  Lophosoria quadripinnata (J. F. Gmel.)        ND     -         8
    C. Chr.
  Lophosoria quadripinnata                      A      +        14
  Lophosoria quadripinnata                      A      -        19
Dryopteridaceae
  Arachniodes denticulata (Sw.) Ching           -      ?        29
  Ctenitis microchlaena (Fee) Stolze            A      -        19
  Elaphoglossum erinaceum (Fee) T. Moore        -      +        59
  Elaphoglossum peltatum (Sw.) Urb.             -      -        30
  Elaphoglossum setigerum (Sodiro) Diels        -      -        59
  Elaphoglossum squarrosum (Klotzsch) T.        A      -        29
    Moore
  Elaphoglossum squarrosum                      A      -        29
  Polystichum acrostichoides (Michx.) Schott    A      -         4
  Polystichum acrostichoides                    ND     -        53
  Polystichum muricatum (L.) Fee                A      -        19
  Polystichum ordinatum (Kunze) Liebm.          H      -        26
  Polystichum platyphyllum (Willd.) C. Presl    A      -        29
Equisetaceae
  Equisetum hyemale var. affine (Engelm.)       -      -         4
    A. A. Eaton
  Equisetum laevigatum A. Braun                 HA     -        13
  Equisetum laevigatum                          H      -        13
Gleicheniaceae
  Dicranopteris flexuosa (Schrad.) Underw.      ND     -        48
  Diplopterygium bancroftii (Hook.) A. R.       AV     +        59
    Sm.
  Sticherus palmatus (W. Schaffn. ex E.        HVA     +        26
    Fourn.) Copel.
  Sticherus underwoodianus (Maxon) Nakai        A      +        59
Hymenophyllaceae
  Hymenophyllum fucoides (Sw.) Sw.              -      +        29
  Hymenophyllum hirsutum (L.) Sw.              Asc     -        46
  Hymenophyllum microcarpum Desv.               -      -        30
  Hymenophyllum polyanthos (Sw.) Sw.            -      +        29
  Hymenophyllum tunbrigense (L.) Sm.            -      -        35
  Trichomanes diversifrons (Bory) Mett. ex      A      -        19
    Sadeb.
  Trichomanes pinnatum Hedw.                    A      -        19
Lomariopsidaceae
  Nephrolepis biserrata (Sw.) Schott           HCV     -        40
  Nephrolepis cordifolia (L.) C. Presl          A      -        15
  Nephrolepis cordifolia                        -      +        36
  Nephrolepis cordifolia                       HAVC    +        38
  Nephrolepis exaltata (L.) Schott              A      -        15
  Nephrolepis exaltata                          HA     +        37
  Nephrolepis exaltata                         HAVC    -        38
Lycopodiaceae
  Huperzia crassa (Humb. & Bonpl. ex Willd.)    A      -        55
    Rothm.
  Huperzia serrata (Thunb. ex Murray)           -      -        58
    Trevis.
  Lycopodiella cernua (L.) Pic. Serm.           -      -        36
  Lycopodiella cernua                           A      -        43
  Lycopodium clavatum L.                        -      -         5
  Lycopodium clavatum                          HAVC    -        38
  Lycopodium clavatum                          Asc     -        47
  Lycopodium clavatum                           -      +        50
  Lycopodium thyoides Humb. & Bonpl.            -      -         5
  Lycopodium thyoides                           -      +        59
Macrothelypteris
  Macrothelypteris torresiana (Gaudich.)       HVA     -        36
    Ching
  Macrothelypteris torresiana                  HVAC    +        39
Marattiaceae
  Danaea elliptica Sm.                          A      -        19
Marsileaceae
  Marsilea vestita Hook. & Grev.               HVA     -         2
  Marsilea vestita                             HVAC    +        39
  Marsilea polycarpa Hook. & Grev.              -      +        49
  Marsilea vestita                              -      -        49
Metaxyaceae
  Metaxya rostrata (Kunth) C. Presl             A      -        19
Ophioglossaceae
  Botrychium virginianum (L.) Sw.               A      -         4
  Botrychium virginianum                        A      -        19
  Botrychium virginianum                        A      -        21
  Botrychium virginianum                        A      -        22
  Botrychium virginianum                        HV     -        34
  Botrychium virginianum                        A      -        53
  Ophioglossum reticulatum L.                   AV     +        38
  Ophioglossum reticulatum                      HA     -        45
  Ophioglossum reticulatum                      -      -        58
  Ophioglossum vulgatum L.                      A      -        16
  Ophioglossum vulgatum                         A      -        43
  Ophioglossum vulgatum                         CV     -        57
Osmundaceae
  Osmunda cinnamomea L.                         A      -         4
  Osmunda cinnamomea                           CVA     -         9
  Osmunda cinnamomea                            A      -        23
Polypodiaceae
  Campyloneurum amphostenon (Kunze ex           -      -        19
    Klotzsch) Fee
  Campyloneurum amphostenon                     -      -        29
  Campyloneurum amphostenon                     -      -        59
  Campyloneurum angustifolium (Sw.) Fee         -      +        59
  Campyloneurum costatum (Kunze) C. Presl       HA     -        26
  Campyloneurum tenuipes Maxon                  -      +        59
  Cochlidium serrulatum (Sw.) L. E. Bishop      -      +        29
  Enterosora parietina (Klotzsch) L. E.         -      -        29
    Bishop
  Lellingeria prionodes (Mickel & Beitel)       -      +        59
    A. R. Sm. & R. C. Moran
  Melpomene firma (J. Sm.) A. R. Sm. & R.       -      +        29
    C. Moran
  Melpomene flabelliformis (Poir.) A. R.        -      -        35
    Sm. & R. C. Moran
  Melpomene moniliformis (Lag. ex Sw.) A.       -      +        29
    R. Sm. & R. C. Moran
  Microgramma reptans (Cav.) A. R. Sm.          -      -        30
  Niphidium crassifolium (L.) Lellinger        HVA     -        26
  Niphidium crassifolium                        -      +        59
  Pecluma dispersa (A. M. Evans) M. G. Price    -      -        26
  Phlebodium areolatum (Humb. & Bonpl. ex       -      -        15
    Willd.) J. Sm.
  Phlebodium areolatum                          H      -        26
  Phlebodium areolatum                          H      -        26
  Pleopeltis crassinervata (Fee) T. Moore       HV     +        26
  Pleopeltis mexicana (Fee) Mickel & Beitel     -      -        35
  Pleopeltis mexicana                           -      -        59
  Pleopeltis polypodioides                      -      -        59
  Polypodium furfuraceum Schltdl. & Cham.       -      -        30
  Polypodium lepidotrichum (Fee) Maxon          HA     -        26
  Polypodium plebeium Schltdl. & Cham.          -      -        59
  Polypodium polypodioides (L.) Watt            -      -        35
    (Pleopeltis polypodioides)
  Polypodium subpetiolatum Hook.                -      -        59
  Terpsichore semihirsuta (Klotzsch) A. R.      -      +        29
    Sm.
Psilotaceae
  Psilotum complanatum Sw.                      -      -        15
  Psilotum nudum (L.) P. Beauv.                 A      -        15
  Psilotum nudum                                C      -        38
  Psilotum nudum                                -      -        40
  Psilotum nudum                                A      -        43
  Psilotum nudum                                A      -        54
Pteridaceae
  Adiantum andicola Liebm.                     HVA     +        26
  Adiantum capillus-veneris L.                  HV     -         3
  Adiantum capillus-veneris                     -      -        11
  Adiantum capillus-veneris                     A      -        15
  Adiantum capillus-veneris                     A      -        16
  Adiantum capillus-veneris                     A      -        17
  Adiantum capillus-veneris                     -      -        35
  Adiantum capillus-veneris                     HV     -        44
  Adiantum capillus-veneris                     -      -        56
  Adiantum concinnum Humb. & Bonpl. ex          HV     -        26
    Willd.
  Adiantum latifolium Lam.                      -      -        18
  Adiantum latifolium                           -      -        40
  Adiantum lunulatum Burm.                      HV     -        20
  Adiantum lunulatum                           HAVC    +        38
  Adiantum poiretii Wikstr.                     -      -        35
  Adiantum raddianum C. Presl                  HVA     +        36
  Adiantum raddianum                           HAVC    -        38
  Adiantum raddianum                            HA     -        44
  Adiantum raddianum                            A      -        52
  Adiantum trapeziforme L.                      HV     +        26
  Anogramma leptophylla (L.) Link *             A      -        43
  Anogramma leptophylla                         -      -         6
  Ceratopteris thalictroides (L.) Brongn.       -      -        15
  Ceratopteris thalictroides                    -      -        28
  Ceratopteris thalictroides                   HVAC    +        39
  Cheilanthes bonariensis (Willd.) Proctor     HVA     -         3
  Cheilanthes farinosa (Forssk.) Kaulf.         A      -        17
  Cheilanthes farinosa                         HAV     -        34
  Cheilanthes feei T. Moore                    HVA     -        41
  Cheilanthes myriophylla Desv.                 HV     -         3
  Doryopteris concolor (Langsd. & Fisch.)       -      -        35
    Kuhn
  Doryopteris concolor                          HA     +        36
  Dryopteris filix-mas (L.) Schott              A      -        16
  Dryopteris muenchii A. R. Sm.                 A      -        42
  Dryopteris wallichiana (Spreng.) Hyl.         A      -        15
  Pellaea ternifolia (Cav.) Link                A      -        15
  Pellaea ternifolia subsp. ternifolia          A      -        15
  Pityrogramma calomelanos (L.) Link            A      -        18
  Pityrogramma calomelanos                      HV     -        20
  Pityrogramma calomelanos                     HVA     -        36
  Polytaenium feei (W. Schaffn. ex Fee)         -      -        30
Maxon (Antrophyum lanceolatum)
  Pteris biaurita L.                           VAH     -        34
  Pteris biaurita                              HVAC    +        39
  Pteris biaurita                               HA     -        44
  Pteris cretica L.                             A      -        15
  Pteris cretica                                -      -        16
  Pteris cretica                                A      -        17
  Pteris cretica                                A      -        28
  Pteris cretica                                A      -        35
  Pteris cretica                               HAVC    -        38
  Pteris muricata Hook.                         A      -        19
  Pteris podophylla Sw.                         A      +        19
  Pteris quadriaurita Sw.                      VAH     -        34
  Pteris vittata L.                             A      -        15
  Pteris vittata                                HV     -        20
  Pteris vittata                               AVC     -        31
  Pteris vittata                                A      -        32
  Pteris vittata                               AVH     -        33
  Pteris vittata                               VAH     -        34
  Pteris vittata                                A      -        35
  Pteris vittata                               HAV     -        38
  Pteris vittata                                A      -        51
  Pteris vittata                                CV     -        57
  Pteris vittata                                A      -        58
Saccolomataceae
  Saccoloma elegans Kaulf.                      A      -        19
  Saccoloma inaequale (Kunze) Mett.             A      +        19
Salviniaceae
  Salvinia auriculata Aubl.                     -      +        12
  Salvinia minima Baker                         -      +        12
  Azolla filiculoides Lam.                      -      -        15
Schizaeaceae
  Schizaea elegans (Vahl) Sw.                   A      -        19
Selaginellaceae
  Selaginella apoda (L.) Spring                 A      -        23
  Selaginella finitima Mickel & Beitel          HV     +        26
  Selaginella martensii Spring                  H      -        26
Thelypteridaceae
  Thelypteris caucaensis (Hieron.) Alston       A      -        19
  Thelypteris interrupta (Willd.) K. Iwats.     -      -        15
  Thelypteris rudis (Kunze) Proctor             A      -        19
Woodsiaceae
  Cystopteris fragilis (L.) Bernh.              -      -         4
  Cystopteris fragilis                          -      -        19
  Cystopteris fragilis                          A      -        35
  Diplazium expansum Willd.                     A      -        19
  Diplazium hians Kunze ex Klotzsch             A      -        19

* = Especies asociadas a hogos Mucoromycotina; Asco = Ascomycota; ND
= Criterio de diagnostico no determinado; T = Terrestre; S =

Saxicola; E = Epifita; A = Acuatica.

Andrade et al., 2000, Bajwa et al., 2001, Bautista-Cruz et al. 2014,
Berch & Kendrick 1982, Berliner & Torrey 1989, Bidartondo et al.,
2011, Carrillo, Godoy, & Peredo, 1992, Castillo, Borie, Godoy, Rubio,
& Sieverding, 2006, Cooke & Lefor 1998, Cooper 1976, de la Rosa-Mera
et al., 2012, de Marins et al., 2009, Dhillion, 1993, Fernandez,
Messuti, & Fontenla, 2013, Gemma et al., 1992, Hepden, 1960, Iqbal,
Yousaf, & Younus, 1981, Kessler et al., 2009, Kessler et al., 2014,
Khade & Rodrigues, 2002, Kovacs, Kottke, & Oberwinkler, 2003, Kovacs,
Balazs, & Penzes, 2007, Laferriere & Koske, 1981, Lara-Perez et al.,
2014, Lara-Perez, 2007, Lara-Perez, 2015, Laursen, Treu, Seppelt, &
Stephenson, 1997, Lee, Eom, Lee, & Lee, 2001, Lehnert et al., 2009,
Lesica & Antibus, 1990, Leung, Ye, & Wong, 2007, Liu, Zhu, Chen,
Christie, & Li, 2005, Martinez, Chiocchio, Em, Rodriguez, & Godeas
2012, Mishra, Sharma, & Gatphoh, 1980, Moteetee, Duckett, & Russell,
1996, Muthukumar, Sathiyaraj, Priyadharsini, Uma, & Sathiyadash,
2014, Muthukumar & Prabha 2012, Muthukumar & Prabha 2013, Muthuraja,
Muthukumar, Sathiyadash, Uma, & Priyadharsini, 2014, Nadarajah &
Nawawi, 1993, Palmieri & Swatzell, 2004, Reyes-Jaramillo et al.,
2008, Rimington et al., 2015, Santhoshkumar & Nagarajan 2014, Schmid
& Oberwinkler, 1996, Schmid, Oberwinkler, & Gomez, 1995, Schmid &
Oberwinkler, 1993, Schneider, Oliveira, Guilherme, Sturmer, & Soares,
2012, Seerangan & Thangavelu, 2014, Treu, Laursen, Stephenson,
Landolt, & Densmore, 1996, Trotta et al., 2006, Turnau et al., 2005,
West, Brandt, Holstien, Hill, & Hill, 2009, Winther & Friedman, 2009,
Winther & Friedman 2008, Yi, Fu, Cao, & Ding, 1994, Zhang, Guo, &
Liu, 2004, Zhao, 2000, Zubek et al., 2010.

CUADRO 2
Colonizacion de hongos en las familias de helechos y
licofitas con distribucion en Mexico

TABLE 2
Fungal colonization among families of ferns and
lycophytes with distribution in Mexico

Familia            Especies en    Especies    Porcentaje
                     Mexico      analizadas

Anemiaceae             20            2            10
Aspleniaceae           89            13          14.6
Blechnaceae            19            5           26.3
Cibotiaceae             2            --           --
Culcitaceae             1            --           --
Cyatheaceae            14            4           28.6
Dennstaedtiaceae       22            4           18.2
Dicksoniaceae           2            2           100
Dryopteridaceae        140           10          7.1
Equisetaceae            3            2           66.7
Gleicheniaceae          7            4           57.1
Hymenophyllaceae       48            7           14.6
Isoetaceae              6            --           --
Lindsaeaceae            9            --           --
Lomariopsidaceae       12            3            25
Lycopodiaceae          20            5            25
Lygodiaceae             3            --           --
Marattiaceae            6            1           16.7
Marsileaceae            8            2            25
Metaxyaceae             1            1           100
Oleandraceae            1            --           --
Onocleaceae             1            --           --
Ophioglossaceae        14            3           21.4
Osmundaceae             2            1            50
Plagiogyriaceae         1            --           --
Polypodiaceae          129           22          17.1
Psilotaceae             2            2           100
Pteridaceae            218           28          12.8
Saccolomataceae         2            2           100
Salviniaceae            4            3            75
Schizaeaceae            3            1           33.3
Selaginellaceae        80            3           3.8
Tectariaceae            7            --           --
Thelypteridaceae       70            4           5.7
Woodsiaceae            42            3           7.1
Total                 1 008         137

Fig. 1. Porcentaje de la colonizacion de la micorriza arbuscular,
Mucoromycotina y hongos septados en de helechos y licofitas con
distribucion en Mexico compilada de la revision de literatura. A.
Muestras. B. Especies.

Fig. 1. Percentage of arbuscular mycorrhizal, Mucoromyconina and
dark septate fungi colonization ferns and lycophytes with
distribution in Mexico compiled from literature review. A. Samples.
B. Species.

                              A          B
                           Muestras   Especies

Colonizacion micorrizica    76.06       78.1
Micorrizica arbuscular      52.56       56.2
No colonizadas              23.93       21.8
Hongos septados oscuros     20.08       29.9
Mucoromycotina              0.85        1.4

Note: Table made from bar graph.

Fig. 2. Porcentaje de colonizacion por micorriza arbuscular y
hongos septados oscuros en helechos y licofitas terrestres,
acuaticas, saxicolas y acuaticas con distribucion en Mexico
compilada de la revision de literatura. A. Muestras. B. Especies.

Fig. 2. Percentage arbuscular mycorrhizal and dark septate fungi
colonization in terrestrial, epiphytic, saxicolous, and aquatic
ferns and lycophytes with distribution in Mexico compiled from
literature review. A. Samples. B. Species.

                               A          B

                            Muestras   Especies
Terrestres
  Arbuscular                  64.5       76.5
  Hitas, vesiculas, coils     14.5       9.5
  Ausente                      18        25.5
  Hongos septados oscuros      5         9.5
Epitifas
  Arbuscular                  5.4        6.2
  Hitas, vesiculas, coils     8.1        6.2
  Ausente                     29.7       37.5
  Hongos septados oscuros     56.7        50
Saxicolas
  Arbuscular                   50        33.3
  Hitas, vesiculas, coils
  Ausente                     7.1        16.6
  Hongos septados oscuros     42.8       16.6
Acuaticas
  Arbuscular                   20        66.6
  Hitas, vesiculas, coils
  Ausente                      40         20
  Hongos septados oscuros      40         20

Note: Table made from bar graph.
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Author:Lara-Perez, Luis Alberto; Zulueta-Rodriguez, Ramon; Andrade-Torres, Antonio
Publication:Revista de Biologia Tropical
Date:Sep 1, 2017
Words:10157
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