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Mercury in Pelecanus occidentalis of the Cispata bay, Colombia/Mercurio en Pelecanus occidentalis de la bahia de Cispata, Colombia.

INTRODUCTION

Seabirds are often utilized as indicators of the health of marine ecosystems and are frequently used to monitor mercury (Hg) concentrations in marine environments (1). Birds are an excellent bioindicator of metal contamination and can be used as effective and accurate monitors of metals for different reasons: (i) the birds are plentiful in number, (ii) have a wide range of geographical distribution, (iii) have different feeding habits and occupy different trophic levels, and (iv) many birds have a high longevity (2).

The use of chemicals is increasing daily in the industry, pharmacy and at home. Aquatic environments are particularly vulnerable due to the rapid movement of contaminants in the water when compared to movement in terrestrial environments. The concentrations of many of these toxic substances are high in marine and coastal ecosystems due to the influence of rivers, runoff water, point sources of pollution, transport and atmospheric deposition (3,4).

The effects of pollutants on seabirds as on other organisms are the result of acute or chronic exposure. Acute exposure to a contaminant may have a different impact than the chronic ingestion of small amounts. For seabirds, the ingestion of food and water are the main routes of exposure (3).

Seabirds eliminate through the feather molt and a small proportion of the body burden is excreted in the manure or eggs. High mercury concentrations in birds affect the immune, detoxification and nervous systems. This article assesses the mercury concentrations in feathers and liver of Pelecanus occidentalis (pelican) collected in the Cispata bay, Colombia, which is an important biodiversity location. Currently no study has been documented on mercury pollution on aquatic birds of the bay of Cispata--Colombia.

MATERIALS AND METHODS

Study area. The Cispata bay is located in the Colombian Caribbean coast, former delta of the river Sinu on the southwestern tip of the Gulf of Morrosquillo, which is part of the municipalities of San Antero and San Bernardo del Viento, Department of Cordoba (Figure 1). The geographical coordinates of the endpoints of the study area are: north latitude 9[degrees]25'12" and 9[degrees]20'8" and west longitude 75[degrees]47'37" and 75[degrees]55'30" (5).

[FIGURE 1 OMITTED]

Sample collection. Pelecanus occidentalis were captured (n = 10) during March 2010 and July 2011 in the Cispata bay, which included 6 young and 4 adult specimens, according to their morphometric variables such as weight, wingspan and beak length. The birds were euthanized and transported immediately to the laboratory for their dissection in order to separate the feathers and liver, which were tagged and packed in polythene bags. The latter were refrigerated until analysis. Permission for the capture and processing of birds was authorized by the local environmental authority (Corporacion Autonoma Regional de los Valles del Sinu y del San Jorge, CVS).

Chemical analysis. Feather samples were washed with deionized water and acetone for eliminating free metals, they were then dried at 60[degrees]C for 48 h and the liver and feather samples were digested with a mixture of [H.sub.2][SO.sub.4]-[HNO.sub.3] (2:1, v/v) at 100-110[degrees]C for 3 h, and KMnO4 (5%, w/v) at 100[degrees]C for 30 min. The concentration of total mercury was measured using atomic absorption spectrophotometry with cold vapor (CVAAS) at a wavelength of 253.7 nm in a Thermo Electron spectrophotometer (6).

The detection limits for biological samples were 26.4 [micro]g/kg dry for weight and 13.1 [micro]g/kg for wet weight, respectively. The analytical quality control was performed using certified reference material and doped samples. The concentrations of total mercury for the biological material (IAEA086; International Atomic Energy Agency) was 0.56[+ or -]0.03 mg/kg (0.534-0.612 mg/kg certified value).

Statistical analysis. Mercury data analyzed are presented as mean [+ or -] standard deviation. The results obtained were subjected to a normality test and Bartlett's test to verify their distribution. Since the data did not show a normal distribution, non-parametric statistics was used to make comparisons (Mant Whitney--Shapiro Wilk test) of the concentrations of metals found between juveniles and adults of the same and different species, all tests were performed at a significance level of p<0.05.

RESULTS

The concentrations of T-Hg in liver and feathers are shown in figure 2. The concentrations in feathers were in the range 0.31-9.17 mg/kg while in liver they were 0.63--6.29 mg/kg.

Mercury concentrations in adult pelicans were higher than in young specimens and showed statistically significant differences (Z = 2.17, p[less than or equal to]0.05). The results for mercury in feathers were greater than those found in liver with averages of 4.06 and 3.02 mg/kg, respectively. These values showed statistically significant differences (p[less than or equal to]0.05).

[FIGURE 2 OMITTED]

DISCUSSION

Mercury in feathers can represent up to 93% of the accumulated body burden (7). High concentrations of mercury in feathers can be explained by the high affinity of this metal to keratin sulfhydryl groups (8). The concentrations of this metal in feathers above 5.0 mg/kg are associated with the reduction of reproduction (9), it is important to note that in this study the Hg levels found in both young and adult organisms evaluated are higher than this value and are above those reported in the literature for waterfowls. table 1 shows the comparison of the average concentrations found in this study and those of others conducted in different places of the world.

In the liver, total mercury concentrations can be explained by the ability of this organ to accumulate the metal as a result of the demethylase processes that take place in the same. The concentration of total mercury in birds is mainly due to the dietary habits of these organisms (15,16); pelicans are a piscivorous species mainly, in this context, their diet plays an important role in the accumulation of mercury (17).

Jakimska et al (18), found that the highest levels of mercury were recorded in the tissues of carnivorous marine birds evaluated in the study. Once the contaminant has been ingested it can be excreted directly or absorbed in the bloodstream; subsequently, the metal absorbed is carried and stored in white organs or stored in feathers (3). The content of mercury in the liver of young specimens was approximately five times lower than in adults. This fact can be explained by the limited ability of the biotransformation metabolism in young birds (6). Although mercury is a contaminant of interest in marine waters, the main source of mercury in the aquatic food chain comes from anthropogenic sources (7).

The bioavailability of mercury in sediments belonging to the study area was evidenced in the study developed by Paternina (19), who found that the exchangeable fraction of the metal reached 29%, a fact that would explain the passage of the contaminant from fish to birds.

The results found in this study were higher than those reported by Houserova et al (15) for the liver of Phalacrocorax carbo (3.40 mg/ kg) and by Paez-Osuna et al (11) for Pelecanus occidentalis in muscle (2.85 mg/kg).

It is important to highlight that this study represents the first documented report on the contamination by mercury in aquatic birds of the Colombian Caribbean, providing valuable information on the status of this type of organisms in the Cispata bay--Colombia. Mercury is the pollutant of greatest concern in the marine environment and this study verified the use of feathers as a non-invasive monitoring tool, as an alternative to the use of other tissues such as liver that can cause damage to the population of the organisms employed for environmental monitoring. This study confirms what has been found in many areas of Europe and in other continents, where birds have proven to be very useful Hg biomonitors, especially seabirds and waterfowls (20).

Acknowledgements

To the Universidad de Cordoba for its financial support and to the Research Group of Waters, Applied Chemistry and the Environment.

INTRODUCCION

Las aves marinas a menudo son utilizadas como indicadoras de la salud de los ecosistemas marinos y frecuentemente usadas para monitorear las concentraciones de mercurio (Hg) en ambientes marinos (1). Las aves son un excelente bioindicador de la contaminacion metalica y pueden ser usados como monitores efectivos y precisos de metales por diferentes razones: (i) las aves son abundantes en numero, (ii) tienen un gran rango de distribucion geografica, (iii) presentan variados habitos alimenticios y ocupan diferentes niveles troficos, y (iv) muchas aves tienen alta longevidad (2).

El uso de quimicos se esta incrementando diariamente en la industria, farmacia y en el hogar. Los ambientes acuaticos son particularmente vulnerables debido al rapido movimiento de los contaminantes en el agua, comparado con el movimiento en ambientes terrestres. Las concentraciones de muchos de estos toxicos son elevadas en ecosistemas marinos y costeros debido a la influencia de los rios, escorrentias, fuentes puntuales de contaminacion, transporte y deposicion atmosferica (3,4).

Los efectos de los contaminantes sobre las aves marinas, como en otros organismos, son el resultado de la exposicion que puede ser aguda o cronica. La exposicion aguda a un contaminante puede tener un impacto diferente a la ingesta cronica de pequenas cantidades. Para las aves marinas, la ingestion de alimentos y agua son las principales rutas de exposicion (3).

Las aves marinas eliminan mercurio a traves de la muda y una pequena proporcion de la carga corporal es excretada en el guano o huevos. Las altas concentraciones de mercurio en aves afectan los sistemas inmune, de detoxificacion y el nervioso. En este articulo se evaluan las concentraciones de mercurio en plumas e higado de Pelecanus occidentalis (pelicano) colectados en la bahia de Cispata, Colombia, el cual es un importante sitio de biodiversidad. Actualmente no se encuentra documentado algun estudio acerca de la contaminacion por mercurio en aves acuaticas de la bahia de Cispata--Colombia.

MATERIALES Y METODOS

Area de estudio. La bahia de Cispata, se encuentra localizada en el Litoral Caribe colombiano, antiguo delta del rio Sinu, en el extremo suroeste del Golfo de Morrosquillo, haciendo parte de los municipios de San Antero y San Bernardo del Viento, departamento de Cordoba (Figura 1). Las coordenadas geograficas de los puntos extremos del area objeto del estudio son: latitud norte 9[degrees]25'12" y 9[degrees]20'8" y longitud oeste 75[degrees]47'37" y 75[degrees]55'30" (5).

Colecta de muestras. Se capturaron Pelecanus occidentalis (n=10) durante marzo de 2010 y julio de 2011 en la bahia de Cispata, que incluyeron 6 especimenes jovenes y 4 adultos, de acuerdo con sus variables morfometricas, como peso, largo del ala y del pico. Las aves fueron eutanizadas y transportadas inmediatamente al laboratorio para su diseccion con el fin de separar las plumas e higado los cuales fueron etiquetadas y empacadas en bolsas de polietileno. Estos ultimas fueron refrigerados hasta su analisis. El permiso para la captura y procesamiento de las aves fue autorizado por la autoridad ambiental local (Corporacion Autonoma Regional de los Valles del Sinu y del San Jorge, CVS).

Analisis quimico. Las muestras de plumas fueron lavadas con agua desionizada y acetona con el fin de la eliminacion del metales libres, posteriormente fueron secadas a 60[degrees]C durante 48 h las muestras de higado y plumas fueron digeridas con una mezcla de [H.sub.2][SO.sub.4]-[HNO.sub.3] (2:1, v/v) a 100-110[degrees]C por 3 h, y [KMnO.sub.4] (5%, p/v) a 100[degrees]C por 30 min. La concentracion de mercurio total fue medida usando espectrofotometria de absorcion atomica con vapor frio (CVAAS) a una longitud de onda de 253.7 nm en un espectrofotometro Thermo Electron (6).

Los limites de deteccion para las muestras de plumas e higado fueron de 26.4 gg/kg peso seco y 13.1 gg/kg peso humedo, respectivamente. El control de calidad analitico fue realizado usando material de referencia certificado y muestras dopadas. Las concentraciones de mercurio total para el material biologico (IAEA-086; Agencia De Energia Atomica Internacional) fue 0.56[+ or -]0.03 mg/kg (0.534-0.612 mg/kg valor certificado).

Analisis estadistico. Los datos del mercurio analizados son presentados como la media [+ or -] la desviacion estandar. Los resultados obtenidos se sometieron a la prueba de normalidad y prueba de Bartlett, para verificar su distribucion. Debido a que los datos no presentaron una distribucion normal, se utilizo estadistica no parametrica para la realizacion de las comparaciones (prueba de Mant Whitney--Shapiro Wilk) de las concentraciones de metales halladas entre aves jovenes y adultos de la misma y diferentes especies, todas las pruebas se realizaron a un nivel de significancia de p<0.05.

RESULTADOS

Las concentraciones de T-Hg en higado y plumas se muestran en la figura 2. Las concentraciones en plumas estuvieron en un rango de 0.31-9.17 mg/kg, mientras que en higado fueron de 0.63 - 6.29 mg/kg.

Las concentraciones de mercurio en pelicanos adultos fueron mayores que en los jovenes y presentaron diferencias estadisticamente significativas (Z=2.17, p[less than or equal to]0.05). Los resultados de mercurio en plumas fueron mayores a los hallados en higado con promedios de 4.06 y 3.02 mg/kg, respectivamente. Estos valores mostraron diferencias estadisticamente significativas (p[less than or equal to]0.05).

DISCUSION

El mercurio en las plumas puede representar hasta el 93% de la carga corporal acumulada (7). Las altas concentraciones de mercurio en plumas pueden ser explicadas por la gran afinidad de este metal hacia los grupos sulfhidrilo de la queratina (8). Las concentraciones de este metal en plumas por encima de 5.0 mg/kg estan vinculadas a la reduccion de la reproduccion (9), es importante resaltar que para el presente estudio los niveles de Hg hallados tanto en los organismos jovenes como adultos evaluados son superiores a este valor y se encuentran por encima de los registrados en la bibliografia para aves acuaticas. En la tabla 1 se muestra la comparacion de las concentraciones promedio halladas en este estudio y las de otros realizados en diferentes lugares del mundo.

En higado, las concentraciones de mercurio total pueden ser explicadas por la capacidad de este organo para acumular el metal como consecuencia de los procesos de demetilacion que son llevados en el mismo. La concentracion de mercurio total en aves se debe principalmente a los habitos alimenticios de estos organismos (15,16); los pelicanos son una especie principalmente piscivora, en este contexto, su dieta juega un papel importante en la acumulacion de mercurio (17).

Jakimska et al (18), encontraron que los niveles mas altos de mercurio se registraron en los tejidos de las aves marinas carnivoras evaluadas en su estudio. Una vez ingerido el contaminante puede ser excretado directamente o absorbido en el torrente sanguineo; subsecuentemente, el metal absorbido es llevado y almacenado en organos blanco o secuestrado en las plumas (3). El contenido de mercurio en higado de especimenes jovenes fue aproximadamente 5 veces menor que en los adultos. Este hecho puede ser explicado por la limitada habilidad del metabolismo de biotransformacion en las aves jovenes (6). Aunque el mercurio es un contaminante de interes en las aguas marinas, la principal fuente de mercurio en la cadena alimentaria acuatica proviene de fuentes antropogenicas (7).

La biodisponibilidad del mercurio en sedimentos pertenecientes a la zona de estudio fue evidenciada en el trabajo desarrollado por Paternina (19), quien encontro que la fraccion intercambiable del metal alcanzo hasta el 29%, hecho que explicaria el paso del contaminante de los peces a las aves.

Los resultados encontrados en este estudio fueron mayores a los reportados por Houserova et al (15) para higado de Phalacrocorax carbo (3.40 mg/kg) y por Paez-Osuna et al (11) para Pelecanus occidentalis en musculo (2.85 mg/kg).

Es importante resaltar que este este estudio representa el primer reporte documentado acerca de la contaminacion por mercurio en aves acuaticas del Caribe colombiano, brindando valiosa informacion sobre el estado de este tipo de organismos de la Bahia de Cispata--Colombia. El mercurio es el contaminante de mayor preocupacion en el ambiente marino y en este estudio se comprobo el uso de plumas como herramienta no invasiva de monitoreo, como alternativa al uso de otros tejidos como higado que pueden causar dano a la poblacion de los organismos empleados para el monitoreo ambiental. Con este estudio se confirma lo encontrado en muchas zonas de Europa, y tambien en otros continentes, donde las aves han demostrado ser muy utiles como biomonitores de Hg, especialmente marinas y aves acuaticas (20).

Agradecimientos

A la Universidad de Cordoba por el apoyo financiero y al Grupo de investigacion en Aguas Quimica Aplicada y Ambiental.

REFERENCES

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(19.) Paternina R. Evaluacion de la contaminacion por metales pesados en la Cienaga la Soledad y Bahia de Cispata, cuenca del Bajo Sinu, departamento de Cordoba [Tesis de Maestria]. Monteria: Universidad de Cordoba; 2011.

(20.) Stankovic S, Kalaba P, Stankovic A. Biota as toxic metal indicators. Environ Chem Lett. 2013 jun. [Epub ahead of print]; 2(103). Disponible en: http://link.springer.com/ article/10.1007/s10311-013-0430-6.

Saudith Burgos N, [1] * Quim, Jose Marrugo N, [1] Ph.D, Amado Navarro F, [2] Ph.D, Ivan Urango C, [1] Quim.

[1]Universidad de Cordoba, Faculty of Basic Sciences and Engineering, Research Group of Waters, Applied Chemistry and the Environment. Carrera 6 No. 76-103. Monteria--Colombia. [2]Universidad Tecnologica de Izucar de Matamoros. Extension to Reform 168, Barrio de Santiago Mihuacan, Izucar de Matamoros, Puebla, Mexico. Correspondence: saubur1224@hotmail.com.

Received: September 2012; Accepted: October 2013.
Table 1. Mercury Concentrations in the feathers and liver of waterfowls
reported in the literature.

Species                        Location                Feathers

Ardea alba                   Nueva Jersey         2.61 [+ or -] 0.529

Larus michahellis              Western            2.43 [+ or -] 1.30
                            Mediterranean

Anas poecilorhyncha      Mouth of the Yellow               -
                             River, China
Ardea purpurea                                             -

Phalacrocorax carbo        Lake Biwa, Japan     0.0028 [+ or -] 0.0027

Cepphus Columba           Aleutian Islands,      2.41 [+ or -] 0.297 *
                                Alaska          3.30 [+ or -] 0.410 **

Anas platyrhynchos           New Jersey          0.258 [+ or -] 0.0418
                             Meadowlands

Pelecanus occidentalis      Cispata Bay,          9.17 [+ or -] 1.43
                               Colombia

Species                           Liver               Ref

Ardea alba                          -                 (7)

Larus michahellis                   -                 (10)

Anas poecilorhyncha       0.200 [+ or -] 0.090        (11)

Ardea purpurea             3.42 [+ or -] 0.54

Phalacrocorax carbo           12 [+ or -] 9           (12)

Cepphus Columba                     -                 (13)
                                    -

Anas platyrhynchos         40.9 [+ or -] 6.72         (14)

Pelecanus occidentalis     6.29 [+ or -] 1.67        This
                                                     study

* Birds not contaminated with crude oil.
** Birds contaminated with crude oil.
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Title Annotation:SHORT COMMUNICATION
Author:Burgos, Saudith N.; Marrugo, Jose N.; Navarro, Amado F.; Urango, Ivan C.
Publication:Revista MVZ (Medicina Veterinaria y Zootecnia)
Date:May 1, 2014
Words:3680
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